1. На главную
  2. Электронные версии
  3. Биология внутренних вод
  4. № 2, 2020

Биология внутренних вод, 2020, № 2, стр. 180-191

Влияние заражения и инъекций субстанций различной природы на лизоцим карповых рыб (Cyprinidae) (обзор)

М. Ф. Субботкин a, *, Т. А. Субботкина a

a Институт биологии внутренних вод им. И.Д. Папанина Российской академии наук
Некоузский р-н, Ярославская обл., пос. Борок, Россия

* E-mail: smif@ibiw.ru

Поступила в редакцию 18.07.2019
После доработки 18.07.2019
Принята к публикации 23.09.2019

Полный текст (PDF)

Аннотация

Дан обзор литературы за период 2000–2016 гг. по реакциям лизоцима карповых рыб (сем. Cyprinidae), полученным в экспериментальных условиях под воздействием субстанций различной природы. Исследованы 10 видов – объектов аквакультуры. Рассмотрено влияние инфекционного и паразитарного заражения, вакцинации и иммунизации, а также иммуностимуляторов, включая эндотоксины, вторичные метаболиты, компоненты растительной природы и гормоны, вводимые путем инъекций. Инфекционное заражение карпа Cyprinus carpio L. возбудителем Aeromonas hydrophila (Chester) показало разнонаправленные изменения активности лизоцима и их отсутствие. Паразитарное заражение разных видов рыб, как правило, оказывало иммуносупрессивное действие. Вакцинация и иммунизация вызывали подъем активности сывороточного лизоцима, в 7–8 раз превышающий таковую у контрольных рыб. Однако наблюдаемый эффект отличался по времени и зависел от ряда факторов, в том числе структуры активной субстанции и состава инъекций. Большинство иммуностимуляторов в разной степени способствуют повышению активности и содержания лизоцима в сыворотке крови и органах карповых рыб. В зависимости от дозы активной субстанции ответные реакции могут меняться на противоположные. Многообразие используемых единиц активности лизоцима затрудняет систематизацию иммунных ответов даже в рамках одного вида рыб. Диапазон варьирования активности лизоцима в сыворотке Cyprinus carpio и Labeo rohita (Hamilton) в исследованиях разных авторов очень широкий, что, вероятно, не может соответствовать адекватным физиологическим значениям. Имеются данные, о самой высокой смертности экспериментальных рыб при наиболее высокой активности сывороточного лизоцима.

Ключевые слова: лизоцим, активность, содержание, сыворотка, органы, карповые рыбы Cyprinidae, заражение, инъекция

Аквакультура относится к бурно развивающейся индустрии, чья продукция направлена на удовлетворение постоянно растущего спроса населения на животный белок. Интенсификация процесса выращивания рыб в целях увеличения выхода продукции часто вызывает развитие неблагоприятных ситуаций, которые приводят к большим экономическим потерям. Разработка подходов для повышения устойчивости рыб к разного рода заболеваниям и неблагоприятным факторам среды – одно из актуальных направлений современных исследований в области аквакультуры. Среди таких направлений важная роль отводится иммунитету рыб, функции которого заключаются в поддержании гомеостаза и сохранении индивидуальной целостности организма. Параметры иммунитета, как особо чувствительной физиолого-биохимической системы, рассматриваются в качестве перспективных биоиндикаторов для оценки состояния рыб и их среды обитания (Betoulle et al., 2002; Bols et al., 2001; Skouras et al., 2003; Thilagam et al., 2009). Лизоцим – фермент группы гликозидаз (НФ 3.2.1.17) – компонент врожденного иммунитета. Он способен разрушать стенки бактерий, проявляя таким образом бактерицидные свойства, которые рассматриваются как основная функция лизоцима. Лизоцим считается одним из наиболее изученных факторов врожденного иммунитета рыб (Tort et al., 2003). Его свойства и функции детально отражены в обзоре Саурабха, Саху (Saurabh, Sahoo, 2008).

Карповым рыбам принадлежит большая доля в мировой аквакультуре. Поэтому закономерно, что именно на этой группе рыб проводят значительную часть исследований влияния неблагоприятных воздействий и мероприятий по повышению устойчивости к ним.

Работа посвящена обобщению данных, опубликованных, в основном, в текущем столетии, и оценке ответных реакций лизоцима на действие различных видов заражения и инъекций субстанций различной природы у группы рыб сем. Cyprinidae.

ИНФЕКЦИОННОЕ ЗАРАЖЕНИЕ

Aeromonas hydrophila (Chester) относится к одному из распространенных возбудителей инфекционных заболеваний у рыб в аквакультуре. Экспериментальное воздействие патогена широко изучено на карповых рыбах. Показано, что заражение разных видов карповых – Cyprinus carpio L., Carassius auratus L., Labeo rohita (Hamilton), Megalobrama amblycephala Yih – вызывало снижение активности лизоцима сыворотки или плазмы в конце эксперимента до 37% (Das et al., 2009, 2013; Harikrishnan et al., 2010; Liu et al., 2012; Maqsood et al., 2009; Sahu et al., 2007, 2008), а в некоторых случаях в 2 и более раз (Chen et al., 2014; Fatima et al., 2007; Nayak et al., 2004). Предварительное воздействие биологически активными веществами приводило к повышению активности фермента у Cyprinus carpio, Labeo rohita и Barbus grypus Heckel. Однако при последующем заражении рыб Aeromonas hydrophila наблюдалось снижение активности, зарегистрированной после первичного воздействия (Abasali, Mohamad, 2010; Das et al., 2013; Das et al., 2015; Mohammadian et al., 2016; Sahu et al., 2007, 2008). В ряде опытов отмечено отсутствие влияния патогена на активность лизоцима в сыворотке у карпа Cyprinus carpio (Abasali, Mohamad, 2010; Ardo et al., 2010), тропических видов Labeo rohita и Barbus grypus (Fawole et al., 2016; Mohammadian et al., 2016) и в плазме белого амура Ctenopharingodon idella (Valenciennes) (Jin et al., 2013). Токсикант α-перметрин, вероятно, блокировал снижение активности фермента у Labeo rohita при заражении рыб Aeromonas hydrophila (Nayak et al., 2004) (табл. 1).

Таблица 1.  

Активность лизоцима у карповых рыб

Локализация Активность (содержание, концентрация лизоцима) Действующая субстанция (заражение, интоксикация, вакцинация, иммунизация) Литературный
источник
незараженные особи (контроль) зараженные рыбы (опыт)
Cyprinus carpio
Плазма 0.22–0.40 мкг/мл 0.28–1.5 мкг/мл Astragalus radix, Ganoderma lucidum,
Aeromonas hydrophila/A. salmonicida		 Yin et al., 2009
Cыворотка 0.26–0.64 мкг/мл 0.12–2.23 мкг/мл Aeromonas bestiarum       Kozinska, Guz, 2004
Cлизь кожная 20.90–25.33 мкг/мл 14.67–58.75 мкг/мл То же
Cыворотка 0.528–0.548 мкг/мл 0.484–1.451 мкг/мл Вторичные метаболиты Anoxybacillus flavithermus Liu et al., 2011
0.55–0.73 мкг/мл
0.55–0.73 мкг/мл 		0.32–0.41 мкг/мл
0.14–1.13 мкг/мл 		Трихлорфон,
Pseudomonas alcaligenes, Aeromonas punctata		 Siwicki et al., 1990
0.71 мкг/мл 0.51–1.12 мкг/мл Pseudomonas alcaligenes, Aeromonas punctata Siwicki, Studnicka, 1987
Плазма 0.81–0.98 мкг/мл 0.80–1.76 мкг/мл Aeromonas hydrophila Ardo et al., 2010
Сыворотка 0.003–0.012 ед. 0.012–0.03 ед. Олиго-дезоксинуклеотиды Tassakka, Sakai, 2002
30–71.7 ед./мл 27.1–78.3 ед./мл Aeromonas hydrophila Jiang et al., 2016
88.8–102.4 ед./мл 84.0–178.4 ед./мл Вторичные метаболиты Anoxybacillus kamchatkensis Wang et al., 2011а
99.274–123.21 ед./мл 81.190–274.772 ед./мл Вторичные метаболиты Bacillus simplex Wang et al., 2010
922–975 ед./мл 1708–4148 ед./мл Ocimum basilicum, Cinnamomum zeylanicum, Juglans regia, Mentha piperita, Aeromonas hydrophila Abasali, Mohamad, 2010
Плазма Не обнаружено 1.0–9.6 ед./мг белка Медь, хитозан, Ptychobothrium sp. Dautremepuits et al., 2004
Не обнаружено 22.63–50.53 ед./мг белка
Головная почка 3.93 ед./мг белка 0.72–5.66 ед./мг белка
То же
Печень Не обнаружено Не обнаружено »
Сыворотка 860, 1296 ед./(мл белка сыворотки) 1884–3257 ед./(мл белка сыворотки)* Левамизол, Aeromonas hydrophila Maqsood et al., 2009
  Саrassius auratus
Сыворотка 28.4 ед./мл 8.5–15.9 ед./мл Дексаметазон, Aeromonas hydrophila Qi et al., 2016
0.010–0.017 ед. оптической плотности 0.011–0.072 ед. оптической плотности Вторичный метаболит Alcaligenes faecalis Wang et al., 2011б
Плазма 4 мг/мл 3.3–5.9 мг/мл* Azadirachta indica, Oscimum sanctum, Curcuma longa, Aeromonas hydrophila Harikrishnan et al., 2010
12.3–18.7 мг/мл 9.2–22.4 мг/мл Azadirachta indica, Oscimum sanctum, Curcuma longa, Aeromonas hydrophila Harikrishnan et al., 2009а
Сыворотка 2.6–3.2 ед./(мин мл)
7.9–13.9 ед./(мин мл) 		3.4–5.5 ед./(мин мл)
10.5–24.1 ед./(мин мл) 		Атразин, симазин, диурон, изопротурон, Aeromonas hydrophila Fatima et al., 2007
   Carassius auratus gibelio
Сыворотка
Печень 		4.3 мкг/мл
154.3 мкг/г 		1.5 мкг/мл
53.7 мкг/г 		Ichthyophthirius multifiliis, Trichodina sp., Dactylogyrus sp., Gyrodactylus sp. Куровская, Стрилько, 2016
Почки 316.0 мкг/г 82.3 мкг/г То же
Селезенка 58.7 мкг/г 58.2 мкг/г »
Сыворотка 210–250 ед. 210–866 ед. Coriolus versicolor, Aeromonas hydrophila Wu et al., 2013
34.4–43.3 ед./мл 12.1–44.1 ед./мл Лизоцим, Aeromonas hydrophila Chen et al., 2014
87.1–104.2 ед./мл 83.3–170.4 ед./мл Вирус герпеса карповых (CyHV-2) Zhang et al., 2016
  Ctenopharyngodon idella
Сыворотка 0.12 ед. абсорбции 0.11–0.53 ед. абсорбции Aeromonas hydrophila Sun et al., 2011
21.9 – 27.4 ед./мл 33.6–85.6 ед./мл Ficus carica Yang et al., 2015
33 ед./мл 35–52 ед./мл Рыбий жир/кукурузное масло, Aeromonas hydrophila Jin et al., 2013
109 ед./мл 101–260 ед./мл Кортизол, масло какао Wang et al., 2005
  Tinca tinca
Плазма 0.146–0.186 ед. абсорбции 0.144–0.178 ед. абсорбции Тестостерон, β-глюкан, кокосовое масло Vainikka et al., 2005
  Megalobrama amblycephala
Сыворотка 3.9 мкг/мл 2.8–5.6 мкг/мл Антрахинон из Rheum officinale Bail, Aeromonas hydrophila Liu et al., 2012
1.9–2.1 ед./мл 2.2–2.6 ед./мл Aeromonas hydrophila J-1 Wang et al., 2013
  Labeo rohita
Сыворотка 3.2–3.3 ед. оптической плотности, мкг/мл 4.2–7.3 ед. оптической плотности, мкг/мл Aeromonas hydrophila Dash et al., 2011
4.7 мкг/мл 3–4.6 мкг/мл Argulus siamensis Saurabh et al., 2010
8.2 мкг/мл 12–26 мкг/мл Edwardsiella tarda Mohanty, Sahoo, 2010
29.73 мкг/мл 23.25–38.68 мкг/мл Argulus siamensis Kar et al., 2015
1.04–1.66 ед./мл или мкг/мл 4.29–8.89 ед./мл или мкг/мл Edwardsiella tarda Behera, Swain, 2012
108–125 ед./мл 103–160.88 ед./мл* Allium sativum, Aeromonas hydrophila Sahu et al., 2007
117 ед./мл 178.1–188 ед./мл Aeromonas hydrophila Behera, Swain, 2013
120 ед./мл 140–180 ед./мл Aeromonas hydrophila Behera, Swain, 2014
123.3–125.8 ед./л 132.5–236.8 ед./л β-глюкан Misra et al., 2006а
126–142 ед./мл 127–229 ед./мл* Curcuma longa, Aeromonas hydrophila Sahu et al., 2008
130.6–207.6 ед./мл 130–432.6 ед./мл Euglena viridis, Aeromonas hydrophila Das et al., 2009
160.6–163.9 ед./мл 140.5–206.6 ед./мл Escherichia coli Nayak et al., 2008
220–461 ед./л 230–501.7 ед./л Microcystis aeruginosa, Aeromonas hydrophila Das et al., 2013
Плазма 18.7–21 ед./мг белка 8–33 ед./мг белка Withania somnifera, Aeromonas hydrophila Sharma et al., 2010
22.1 ед./мг белка 18.1–36 ед./мг белка Oscimum sanctum, Aeromonas hydrophila Das et al., 2015
Сыворотка 483.06–612.02 ед./мг белка сыворотки 677.60–808.74 ед./мг белка сыворотки Желатинизированный крахмал, температура, Aeromonas hydrophila Alexander et al., 2011
25.2 ед./(мин мг белка сыворотки) 27.5–45.4 ед./(мин мг белка сыворотки) Листья гуавы и манго, Aeromonas hydrophila Fawole et al., 2016
– 569.02–1008.20 ед./(мин мг белка) Кукурузный крахмал, n-3-полиненасыщенные жирные кислоты, Aeromonas hydrophila Misra et al., 2006б
– 675.41–1122.34 ед./(мин мг белка сыворотки) Кукурузный крахмал, Aeromonas hydrophila Kumar et al., 2007
0.5 ед., оптическая
плотность/(мл мин) 		0.2–0.3 ед., оптическая плотность/(мл мин) α-Перметрин, Aeromonas hydrophila Nayak et al., 2004
27–31 ед. оптической плотности 31–54 ед. оптической плотности Три антигена Aeromonas hydrophila Sen et al., 2014
  Catla catla
Сыворотка 4.69–4.75 мкг/мл 4.76–12.49 мкг/мл Bacillus subtilis, Aeromonas hydrophila Kumar et al., 2015
93.33 ед./мл 112.0–136.0 ед./мл Aphanomyces invadans Baruah et al., 2012
107 ед./мл 114–145.4 ед./мл Edwardsiella tarda Devi et al., 2012
20.7–31.6 ед. оптической плотности 20.7–52.7 ед. оптической плотности Aphanomyces invadans Saikia, Kamilya, 2012
  Cirrhina mrigala
Сыворотка 706–731 ед./мин 572–830 ед./мин Азадирахтин, камфора, куркумин, Aphanomyces invadans Harikrishnan et al., 2009б
  Barbus grypus
Сыворотка 21–29 ед./мл 20–73 ед./мл* Lactobacillus plantarum, L. delbrueckii ssp. bulguricus, L. casei (Orla-Jensen) Mohammadian et al., 2016
  Puntius gonionotus
Плазма 13.4–15.7 мкг/(мл × 102) 11.7–13.6 мкг/(мл × 102)
21.3–33.5 мкг/(мл × 102) 		Медь, Aeromonas hydrophila                                             То же Shariff et al., 2001

* Данные получены под воздействием различных факторов, поэтому реакции на заражение рыб могли регистрироваться при более высоких показателях лизоцима, чем в контроле; “–” – данные отсутствуют.

В некоторых других экспериментах A. hydrophila вызывала рост активности лизоцима. При заражении молоди катлы Catla catla (Hamilton) наблюдалось повышение активности фермента в сыворотке рыб почти на 62% (Kumar et al., 2015). Семьи карпа Cyprinus carpio, предварительно дифференцированные по устойчивости к Aeromonas hydrophila, заражали этим патогеном. Активность лизоцима в плазме устойчивых рыб через неделю была вдвое выше, чем у неустойчивых рыб и в контроле (p < 0.05), сохраняя высокий уровень до 3 нед. (p < 0.05) (Ardo et al., 2010) (табл. 1).

У золотой рыбки Carassius auratus, обработанной смесью гербицидов, в воде с живыми клетками Aeromonas hydrophila наблюдали более чем двукратный рост активности сывороточного лизоцима в зависимости от содержания патогена (Fatima et al., 2007). В другом эксперименте заражение сопровождалось повышением активности лизоцима плазмы до 20% в течение 3 нед. У рыб, предварительно инъецированных смесью биологически активных экстрактов трав, это повышение было еще более значимым – до 40% (p < 0.05) (Harikrishnan et al., 2009а). Заражение серебряного карася Cаrassius auratus gibelio (Bloch), которого кормили с добавлением высокой дозы экзогенного лизоцима, также вызывало рост активности сывороточного лизоцима. Это произходило на фоне резкого падения активности фермента у рыб из контроля, которым до заражения не давали лизоцим (Chen et al., 2014). Индийский карп Labeo rohita после некоторых экспериментальных диет реагировал на заражение Aeromonas hydrophila повышением активности сывороточного лизоцима на 13–50% (Alexander et al., 2011; Fawole et al., 2016; Kumar et al., 2007; Misra et al., 2006б; Sharma et al., 2010). Подъем активности фермента еще на 43–56% у зараженных экземпляров зарегистрирован у другой индийской карповой рыбы Catla catla при добавлении в корм пробиотика Bacillus subtilis Cohn (Kumar et al., 2015) (табл. 1).

Действие других патогенов, таких как Pseudomonas alcaligenes Monias и Aeromonas punctata Snieszko, сопровождалось повышением активности лизоцима в сыворотке карпа Cyprinus carpio от 35 до 110% (p < 0.05) в течение первых двух недель, но через 3 нед активность упала ниже исходных значений (p < 0.05) (Siwicki, Studnicka, 1987; Siwicki et al., 1990). Рыбы, отравленные трихлорфоном, демонстрировали иммуносупрессию и более низкие уровни фермента при заражении этими микроорганизмами (Siwicki et al., 1990) (табл. 1).

Возбудитель эпизоотического язвенного синдрома Aphanomyces invadans Willoughby, Roberts, Chinabut снижал активность сывороточного лизоцима у мригалы Cirrhina mrigala (Hamilton), но рыбы, получившие внутримышечные иммуностимулирующие инъекции из трех лекарственных трав, в большинстве случаев реагировали на него повышенной активностью фермента (Harikrishnan et al., 2009б). Заражение другого тропического вида карповых Catla catla этим патогеном путем внутрибрюшинной инъекции сопровождалось повышением активности лизоцима в сыворотке на 45% (p < 0.05). При заражении рыб через контакт с больными особями родственного вида Labeo bata (Hamilton) активность фермента возросла только на 20% (p < 0.05) (Baruah et al., 2012) (табл. 1).

Возбудитель Edwardsiella tarda Ewing et al. вызывал рост активности сывороточного лизоцима у Labeo rohita более чем в 3 раза (Mohanty, Sahoo, 2010). Реакция другой тропической рыбы Catla catla также сопровождалась повышением активности фермента до 35% (p < 0.05) на 10–14 сут после инъекции патогена и снижением активности в последующие 2 нед. (Devi et al., 2012) (табл. 1).

Попытка использовать лизоцим в качестве критерия для оценки устойчивости молоди индийского карпа Labeo rohita из различных семей к инфекционному возбудителю Edwardsiella tarda не дала результата. Содержание лизоцима в сыворотке широко варьировало между отдельными особями, а по средним значениям семьи различались в 11 раз. Корреляции между выживаемостью зараженных рыб и уровнем лизоцима не обнаружено (Mohanty et al., 2007). Подобные результаты получены и в отношении возбудителя Aeromonas hydrophila в семьях от различных пар производителей, у которых содержание лизоцима в сыворотке не коррелировало с выживаемостью зараженных рыб (Sahoo et al., 2008).

ПАРАЗИТАРНОЕ ЗАРАЖЕНИЕ

Заражение карпа Cyprinus carpio цестодами Ptychobothrium sp. вызывало снижение активности лизоцима в головной почке на 22% (p < 0.05). Однако при экспозиции в сублетальных концентрациях меди в воде, напротив, наблюдалось повышение лизоцимной активности у зараженных рыб на 24–41% (p < 0.05). В плазме чистых и зараженных рыб лизоцимная активность не проявлялась, но под влиянием меди у зараженных особей она возросла до 50-кратных значений по сравнению с незараженными рыбами. Активность фермента в печени не обнаружена ни у здоровых, ни у зараженных рыб (Dautremepuits et al., 2004) (табл. 1).

Пресноводные вши Argulus siamensis Wilson через 15 сут после заражения индийского карпа Labeo rohita вызывали снижение активности сывороточного лизоцима на треть при низкой степени заражения (p < 0.05), и слабо влияли или не влияли на активность фермента при средней и высокой степени заражения (Saurabh et al., 2010) (табл. 1). Также показано, что на третьи сутки после заражения метанауплиями Argulus siamensis активность лизоцима в сыворотке рыб возросла на треть (p < 0.05), но затем снизилась до исходного уровня и была минимальной через 21 сут после заражения (p < 0.05). Максимально повышенная экспрессия гена лизоцима G-типа в коже Labeo rohita была зарегистрирована через 12 ч после заражения. В головной почке в самые ранние и самые поздние сроки после заражения наблюдалась пониженная экспрессия гена лизоцима G-типа (p < 0.05), хотя через 12–24 ч она соответствовала исходному уровню. Ген лизоцима С-типа был обнаружен только в головной почке и показал повышенную экспрессию через 6 ч после заражения (p < 0.05) (Kar et al., 2015).

Заражение серебряного карася Carassius auratus gibelio группой эктопаразитов Ichthyophthirius multifiliis Fouquet, Trichodina sp., Dactylogyrus sp. и Gyrodactylus sp. вызвало через 8 сут значительное снижение содержания лизоцима: в почках – в 3.8 раз, в печени и сыворотке – в 2.9 разa (p < 0.05). В то же время, содержание фермента в селезенке оставалось без изменений (Куровская, Стрилько, 2016) (табл. 1).

ВАКЦИНАЦИЯ И ИММУНИЗАЦИЯ

Для защиты рыб от инфекционных заболеваний в условиях высоко интенсифицированной аквакультуры проводят вакцинацию или иммунизацию рыб. С этой целью используют различные антигенные субстанции на основе возбудителей, которые, как правило, инъецируют внутрибрюшинно.

При внутрибрюшинной иммунизации индийского карпа Labeo rohita антигенными фрагментами поверхностных мембран Edwardsiella tarda, адсорбированными на модифицированные микросферы поли-ε-капролактона хитозана и альгината, активность лизоцима в сыворотке рыб была в 7–8 раз выше, чем у контрольных неиммунизированных рыб (p < 0.05). Чистые антигенные фрагменты и с неполным адъювантом Фрейнда вызывали четырех-, –пятикратное повышение активности фермента (p < 0.05) (Behera, Swain, 2012) (табл. 1).

Вероятно, менее выраженное действие на лизоцим оказывают субстанции от Aeromonas hydrophila. Обнаружено, что чистый препарат белков поверхностной мембраны этого возбудителя не вызывал изменений в активности лизоцима в сыворотке крови у молоди Labeo rohita (Behera, Swain, 2013). В другом исследовании вакцинация годовиков этого вида рыб разными дозами убитых формалином клеток Aeromonas hydrophila через 1 нед. вызвала повышение активности лизоцима в сыворотке крови на 53–128% (p < 0.05). Затем, к четвертой неделе, неспецифическая реакция постепенно снизилась, но активность фермента оставалась выше контрольных значений (Dash et al., 2011). Внутрибрюшинная иммунизация Labeo rohita белковым препаратом Aeromonas hydrophila с неполным адъювантом Фрейнда, с микросферами полилактида-ко-гликолевой кислоты (PLGA) и альгинат-хитозан-PLGA композитными микросферами привела к росту активности фермента у опытных рыб в 1.5–1.6 раз относительно контроля на 21 и 42 сут (p < 0.05) (Behera, Swain, 2013). Близкие или более высокие значения активности сывороточного лизоцима наблюдались у Labeo rohita на 10 сут после вакцинирования одними антигенами инактивированной формалином Aeromonas hydrophila и в сочетании с неполным адъювантом Фрейнда. Однако к 30 сут активность фермента значительно понизилась, но в опыте с адъювантом оставалась выше, чем у контрольных рыб (p < 0.05) (Sen et al., 2014). Внутрибрюшинные инъекции яванскому карпу Puntius gonionotus (Bleeker) убитых формалином клеток Aeromonas hydrophila через 5 сут вызвали значительное, более чем в 2 раза, увеличение активности лизоцима в плазме (p < 0.05). В присутствии в воде меди активность фермента возрастала в меньшей степени (Shariff et al., 2001) (табл. 1).

Вакцинация молоди карася Carassius auratus gibelio убитыми формалином Aeromonas hydrophila вызывала рост активности лизоцима в сыворотке более чем в 2.5 раза до третьей недели, но к пятой неделе активность значительно снизилась (p < 0.05) (Wu et al., 2013). Внутрибрюшинные инъекции молоди белого амура Ctenopharingodon idella липополисахаридов, белков наружной мембраны и убитых формалином клеток Aeromonas hydrophila вызывали существенное, до пяти раз (p < 0.05), увеличение активности сывороточного лизоцима на второй и третьей неделях, с последующим снижением к исходным значениям на пятой неделе (Sun et al., 2011). При вакцинации молоди тупомордого леща Megalobrama amblycephala целыми клетками инактивированной формалином Aeromonas hydrophila и рекомбинантным белком наружной мембраны наибольший эффект наблюдался в начале эксперимента с инактивированными клетками возбудителя, когда активность лизоцима в сыворотке была на четверть выше у опытных рыб. В дальнейшем активность фермента у рыб с разными вакцинами выровнялась, но оставалась более высокой (p < 0.05) в сравнении с невакцинированным контролем (Wang et al., 2013) (табл. 1).

Вакцинация молоди карпа Cyprinus carpio коммерческим препаратом против Aeromonas hydrophila/A. salmonicida Griffin et al. способствовала сохранению активности лизоцима плазмы на одном уровне в течение 5 нед. наблюдений, тогда как у невакцинированных рыб наблюдалось снижение активности. Вакцинация, вероятно, может оказывать иммуносупрессивный эффект на активность фермента у рыб при кормлении растительными экстрактами Astragalus radix Bunge и Ganoderma lucidum Karst (Yin et al., 2009). В другом исследовании вакцинация молоди карпа Cyprinus carpio клетками Aeromonas hydrophila, убитыми формалином и измененными под влиянием антибиотика рифамицина, не оказывала влияния на активность лизоцима в сыворотке рыб. Вместе с тем, во всех опытах за 28 сут активность снизилась почти в 2.5 раза (Jiang et al., 2016). У молоди карпа Cyprinus carpio вакцины на основе Aeromonas bestiarum Ali et al. в виде масляных эмульсий, с убитыми формалином клетками и убитой формалином культурой, через 30 сут вызывали подъем уровня сывороточного лизоцима в 2–3.5 раза и лизоцима кожной слизи в 1.5–2.3 раза (p < 0.05). Вакцина с клеточными липополисахаридами возбудителя такого эффекта не имела (Kozinska, Guz, 2004) (табл. 1).

Молодь катлы Catla catla вакцинировали внутримышечно чистым экстрактом грибка Aphanomyces invadans, экстрактом с неполным адъювантом Фрейнда и внеклеточным продуктом этого патогена. Наибольший рост активности лизоцима сыворотки – в 1.8 раза (p < 0.05) отмечен в опытах с адъювантом Фрейнда на пятые сутки после иммунизации, но через 25 сут эффект вакцинации закончился (Saikia, Kamilya, 2012).

Иммунизация серебряного карася Carassius gibelio против вируса герпеса карповых рыб (CyHV‑2) возбудителем, инактивированным с помощью β-пропиолактона, вызывала повышение активности сывороточного лизоцима через 4–14 сут на 20–85% (p < 0.05). Однако через 21 сут активность фермента вновь вернулась к исходному уровню (Zhang et al., 2016) (табл. 1).

Оральное вакцинирование рассматривается как вариант более предпочтительный, чем инъекции. Оральное введение молоди Labeo rohita различных антигенных композиций Aeromonas hydrophila, а именно: нагруженных антигеном, покрытых и непокрытых альгинатом микросфер хитозана, а также свободных антигенов и убитых формалином целых клеток возбудителя, показало, что наибольшее повышение активности сывороточного лизоцима на 40–45% (p < 0.05) вызывают микросферы хитозана с клеточными антигенами (Behera, Swain, 2014).

ИММУНОСТИМУЛЯТОРЫ

Иммуностимуляторы – обширная группа веществ различной природы, включая синтетические соединения. Роль иммуностимуляторов заключается в повышении общей устойчивости животных к различным заболеваниям, в том числе инфекционным, в основном, путем активизации неспецифических механизмов защиты. Их использование в аквакультуре рассматривается в качестве альтернативы антибиотикам, лекарственным химиопрепаратам, вакцинам, пробиотикам. Однако, наличие ряда ограничений сдерживает их широкое применение в практике (Liu et al., 2011; Raa, 1996; Wang et al., 2010, 2011а, 2011б; Watanuki et al., 2009).

Внутрибрюшинная инъекция синтетических олигодезоксинуклеотидов вызывала у карпа Cyprinus carpio более чем 2.5-кратное повышение активности сывороточного лизоцима (Tassakka, Sakai, 2002). Инъекции высокой дозы β-глюкана 150 мг/кг не влияли на активность лизоцима в плазме взрослого линя Tinca tinca (L.) (Vainikka et al., 2005). В другом исследовании инъекции малькам индийского карпа Labeo rohita меньших доз такого иммуностимулятора повышали активность сывороточного лизоцима до двух раз (p < 0.05) (Misra et al., 2006а) (табл. 1).

ЭНДОТОКСИНЫ

К эндотоксинам относят бактериальные липополисахариды, являющиеся компонентами внешней стенки оболочки клетки грамотрицательных бактерий. Их считают основным фактором вирулентности и клинического проявления заболеваний среди животных. Несмотря на это, липополисахариды обладают потенциалом для формирования положительных иммунных реакций (Swain et al., 2008). Инъекции эндотоксина Escherichia coli Castellani and Chalmers годовикам индийского карпа Labeo rohita повысили уровень сывороточного лизоцима при низких дозах (p < 0.01), но вызывали супрессивный эффект при более высоких дозах (p < 0.01) (Nayak et al., 2008).

ВТОРИЧНЫЕ МЕТАБОЛИТЫ

Внутрибрюшинные инъекции карпу Cyprinus carpio циклических дипептидов и других компонентов из состава вторичных метаболитов Anoxybacillus kamchatkensis Kevbrin et al., A. flavithermus Pikuta et al., Bacillus simplex способствовали повышению активности сывороточного лизоцима на 30–170% (Liu et al., 2011, Wang et al., 2010, 2011а). Циклический пептид из вторичных метаболитов Alcaligenes faecalis Castellani and Chalmers повышал активность сывороточного лизоцима серебряного карася в 2.5–5 раз (Wang et al., 2011б) (табл. 1).

КОМПОНЕНТЫ РАСТИТЕЛЬНОЙ ПРИРОДЫ

Кокосовое масло в виде инъекции через 7 сут вызывало рост активности лизоцима в плазме взрослого линя Tinca tinca на 28%. Далее активность снижалась и достигла начального уровня после четвертой недели (Vainikka et al., 2005). Действие водных, этанольных и метанольных экстрактов смеси трех трав Azadirachta indica A. Juss, Oscimum sanctum L. и Curcuma longa L. сравнивали на золотой рыбке Carassius auratus. Наиболее высокую активность лизоцима плазмы вызывали этанольные и метанольные экстракты в самой большой дозе – 100 мг/кг массы тела. Однако у рыб, зараженных Aeromonas hydrophila, лучшая выживаемость наблюдалась при дозах 50 и 5 мг/кг, независимо от экстрагирующей среды (Harikrishnan et al., 2009а). Внутримышечное введение этанольной смеси из азадирахтина, камфоры и куркумина, в зависимости от дозы и срока, вызывало как повышение, так и понижение активности сывороточного лизоцима у индийского карпа Cirrhina mrigala, дважды зараженного Aphanomyces invadans. У рыб, не получивших инъекции растительных компонентов, активность фермента постоянно снижалась (Harikrishnan et al., 2009б). Полисахарид, выделенный из плодов инжира Ficus carica L., оказывал иммуностимулирующее действие на белого амура Ctenopharingodon idella во всех дозах инъекции в течение 7–21 сут, повысив активность сывороточного лизоцима на 53–212% (p < 0.05) (Yang et al., 2015) (табл. 1).

ГОРМОНЫ

Разные дозы кортизола (гормона стресса) после внутрибрюшинного введения белому амуру C. idella повышали активность лизоцима в сыворотке рыб в начале эксперимента до 7 сут (p < 0.05). Масло какао стимулировало пролонгированный ответ, проявляющийся максимальными значениями активности фермента через 2 нед. (p < 0.05) и сохраняющийся до 30 сут (Wang et al., 2005). Дексаметазон (синтетический глюкокортикостероид), имеющий сходство функций с кортизолом, но обладающий иммуносупрессивным действием, вызывал снижение активности лизоцима в сыворотке карася Carassius auratus на 44–70% (p < 0.05), в зависимости от ежедневных инъекций, в течение 3, 6 и 9 cут (Qi et al., 2016). Инъекция тестостерона в кокосовом масле в дозе 80 мг/кг не оказывала существенного влияния на активность лизоцима в плазме взрослого линя Tinca tinca в течение 5 нед. (Vainikka et al., 2005) (табл. 1).

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Заражение карповых рыб патогенными возбудителями показало разнонаправленный характер иммунных ответов. В большинстве случаев рыбы реагируют снижением активности сывороточного лизоцима, но наряду с этим, отмечается отсутствие реакций или повышение активности. Колебания в обе стороны могут превышать двукратные значения относительно контрольных показаний. Данные обзора отражают проблемы, связанные с оценкой результатов анализа реакции лизоцима карповых рыб, при воздействии не только различных, но и одинаковых по природе субстанций. Разнонаправленные изменения активности фермента у различных видов рыб на действие одного и того же патогена могут быть объяснены их видовыми особенностями. Однако заражение обыкновенного карпа Cyprinus carpio возбудителем Aeromonas hydrophila в совокупности показывает все виды ответных реакций. Такие результаты вызывают больше вопросов, чем однозначных ответов. Эта проблема не связана с видовыми характеристиками рыб, а, вероятно, обусловлена существенными различиями исходного физиологического состояния особей, отобранных для экспериментов, или какими-то методическими особенностями. Паразитарные заражения, как правило, сопровождаются в итоге снижением активности лизоцима в сыворотке и органах рыб, но эти изменения имеют сложный характер. Токсиканты, присутствующие в воде, способны оказывать воздействие на зараженных рыб, подавляя или усиливая ответные реакции.

Иммунизация или вакцинация рыб различными субстанциями на основе A. hydrophila обычно вызывает реакции в сторону повышения активности фермента. Скорость, продолжительность и сила ответных реакций, в зависимости от условий экспериментов, может существенно различаться. В отдельных случаях активность лизоцима в сыворотке крови возрастает до 5 раз. Подобные иммунные ответы наблюдаются и при иммунизации против других возбудителей, а рост активности фермента превышает восьмикратные значения. Инъекции других субстанций разной природы, исключая гормоны, в большинстве случаев оказывают иммуностимулирующее действие, повышая активность сывороточного лизоцима у разных видов карповых. Доза действующего агента может значительно влиять на ответную активность фермента, оказывая иммуностимулирующий или иммуносупрессивный эффект. Это отмечено также при паразитарном заражении.

Проблемы методического плана, заключающиеся в очень широком диапазоне варьирования значений показателя и разнообразии используемых единиц для обозначения активности или содержания лизоцима, существенно затрудняют сопоставимость полученных результатов. У обыкновенного карпа Cyprinus carpio активность сывороточного лизоцима в сопоставимых единицах варьирует от 30 до 4148 ед./мл, у индийского роху Labeo rohita – от 1.04 до 432.6 ед./мл. Сложно оценить эффективность манипуляций по повышению реакций неспецифической защиты в работах одних авторов, когда в результате иммуностимуляции повышенная активность сывороточного лизоцима оказывается в десятки раз ниже контрольных значений у других. Высокая активность лизоцима в сыворотке может не соответствовать физиологически нормальному уровню и не отражать способность рыб сопротивляться какому-либо негативному воздействию. У золотой рыбки Carassius auratus после заражения Aeromonas hydrophila более высокая смертность рыб наблюдалась при самой высокой активности фермента. Поэтому высокую активность лизоцима карповых рыб следует рассматривать с осторожностью.

Список литературы

  1. Куровская Л.Я., Стрилько Г.А. 2016. Влияние рН водной среды на уровень заражения эктопаразитами, содержание белка и лизоцима у некоторых видов карповых рыб (Cyprinidae) // Рибогосподарська наука України. Т. 1. № 35. С. 88. https://doi.org/10.15407/fsu2016.01.088

  2. Abasali H., Mohamad S. 2010. Immune response of common carp (Cyprinus carpio) fed with herbal immunostimulants diets // Agric. J. V. 5. № 3. P. 163. https://doi.org/10.1111/j.1365-2109.2007.01660.x

  3. Alexander C., Sahu N.P., Pal A.K. et al. 2011. Haemato-immunological and stress responses of Labeo rohita (Hamilton) fingerlings: effect of rearing temperature and dietary gelatinized carbohydrate // J. Anim. Physiol. An. N. V. 95. № 5. P. 53. https://doi.org/10.1111/j.1439-0396.2010.01096.x

  4. Ardo L., Jeney Z., Adams A. et al. 2010. Immune responses of resistant and sensitive common carp families following experimental challenge with Aeromonas hydrophila // Fish Shellfish Immunol. V. 29. № 1. P. 111. https://doi.org/10.1016/j.fsi.2010.02.029

  5. Baruah A., Saha R.K, Kamilya D. 2012. Inter-species transmission of the epizootic ulcerative syndrome (EUS) pathogen, Aphanomyces invadans, and associated physiological responses // Bamidgeh. V. 64. P. 9.

  6. Behera T., Swain P. 2012. Antigen adsorbed surface modified poly-ε-caprolactone microspheres stimulates both adaptive and innate immune response in fish // Vaccine. V. 30. № 35. P. 5278. https://doi.org/10.1016/j.vaccine.2012.05.028

  7. Behera T., Swain P. 2013. Alginate–chitosan–PLGA composite microspheres induce both innate and adaptive immune response through parenteral immunization in fish // Fish Shellfish Immunol. V. 35. № 3. P. 785. https://doi.org/10.1016/j.fsi.2013.06.012

  8. Behera T., Swain P. 2014. Antigen encapsulated alginate-coated chitosan microspheres stimulate both innate and adaptive immune responses in fish through oral immunization // Aquacult. Int. V. 22. № 2. P. 673. https://doi.org/10.1007/s10499-013-9696-8

  9. Betoulle S., Etienne J.C., Vernet G. 2002. Acute Immunotoxicity of Gallium to Carp (Cyprinus carpio L.) // Bull. Environ. Contam. Toxicol. V. 68. № 6. P. 817. https://doi.org/10.1007/s00128-002-0028-3

  10. Bols N.C., Brubacher J.L., Ganassin R.C. et al. 2001. Ecotoxicology and innate immunity in fish // Dev. Comp. Immunol. V. 25. № 8–9. P. 853. https://doi.org/10.1016/s0145-305x(01)00040-4

  11. Chen Y., Zhu X., Yang Y. et al. 2014. Effect of dietary lysozyme on growth, immune response, intestine microbiota, intestine morphology and resistance to Aeromonas hydrophilia in gibel carp (Carassius auratus gibelio) // Aquacult. Nutr. V. 20. № 3. P. 229. https://doi.org/10.1111/anu.12069

  12. Das B.K., Pradhan J., Sahu S. 2009. The effect of Euglena viridis on immune response of rohu, Labeo rohita (Ham.) // Fish Shellfish Immunol. V. 26. № 6. P. 871. https://doi.org/10.1016/j.fsi.2009.03.016

  13. Das B.K., Pradhan J., Sahu S. et al. 2013. Microcystis aeruginosa (Kütz) incorporated diets increase immunity and survival of Indian major carp Labeo rohita (Ham.) against Aeromonas hydrophila infection // Aquacult. Res. V. 44. № 6. P. 918. https://doi.org/10.1111/j.1365-2109.2012.03098.x

  14. Das R., Raman R.P., Saha H. et al. 2015. Effect of Ocimum sanctum Linn. (Tulsi) extract on the immunity and survival of Labeo rohita (Hamilton) infected with Aeromonas hydrophila // Aquacult. Res. V. 46. № 5. P. 1111. https://doi.org/10.1111/are.12264

  15. Dash S., Das S.K., Samal J. et al. 2011. Dose dependence specific and non-specific immune responses of Indian major carp (L. rohita Ham) to intraperitoneal injection of formalin killed Aeromonas hydrophila whole cell vaccine // Vet. Res. Commun. V. 35. № 8. P. 541. https://doi.org/10.1007/s11259-011-9498-2

  16. Dautremepuits C., Betoulle S., Paris-Palacios S. et al. 2004. Humoral immune factors modulated by copper and chitosan in healthy or parasitised carp (Cyprinus carpio L.) by Ptychobothrium sp. (Cestoda) // Aquat. Toxicol. V. 68. № 4. P. 325. https://doi.org/10.1016/j.aquatox.2004.04.003

  17. Devi T.B., Kamilya D., Abraham T.J. 2012. Dynamic changes in immune-effector activities of Indian major carp, catla (Catla catla) infected with Edwardsiella tarda // Aquaculture. V. 366–367. № 5. P. 62. https://doi.org/10.1016/j.aquaculture.2012.09.002

  18. Fatima M., Mandiki S.N.M., Douxfils J. et al. 2007. Combined effects of herbicides on biomarkers reflecting immune-endocrine interactions in goldfish. Immune and antioxidant effects // Aquat. Toxicol. V. 81. № 2. P. 159. https://doi.org/10.1016/j.aquatox.2006.11.013

  19. Fawole F.J., Sahu N.P., Pal A.K. et al. 2016. Haemato-immunological response of Labeo rohita (Hamilton) fingerlings fed leaf extracts and challenged by Aeromonas hydrophila // Aquacult. Res. V. 47. № 12. P. 3788. https://doi.org/10.1111/are.12829

  20. Harikrishnan R., Balasundaram C., Kim M.-C. et al. 2009a. Innate immune response and disease resistance in Carassius auratus by triherbal solvent extracts // Fish Shellfish Immunol. V. 27. № 3. P. 508. https://doi.org/10.1016/j.fsi.2009.07.004

  21. Harikrishnan R., Balasundaram C., Dharaneedharan S. et al. 2009б. Effect of plant active compounds on immune response and disease resistance in Cirrhina mrigala infected with fungal fish pathogen, Aphanomyces invadans // Aquacult. Res. V. 40. № 10. P. 1170. https://doi.org/10.1111/j.1365-2109.2009.02213.x

  22. Harikrishnan R., Balasundaram C., Heo M.-S. 2010. Herbal supplementation diets on hematology and innate immunity in goldfish against Aeromonas hydrophila // Fish Shellfish Immunol. V. 28. № 2. P. 354. https://doi.org/10.1016/j.fsi.2009.11.013

  23. Jiang X., Zhang C., Zhao Y. et al. 2016. Immune effects of the vaccine of live attenuated Aeromonas hydrophila screened by rifampicin on common carp (Cyprinus carpio L.) // Vaccine. V. 34. № 27. P. 3087. https://doi.org/10.1016/j.vaccine.2016.04.075

  24. Jin Y., Tian L., Zeng S. et al. 2013. Dietary lipid requirement on non-specific immune responses in juvenile grass carp (Ctenopharyngodon idella) // Fish Shellfish Immunol. V. 34. № 5. P. 1202. https://doi.org/10.1016/j.fsi.2013.01.008

  25. Kar B., Mohanty J., Hemaprasanth K.P. et al. 2015. The immune response in rohu, Labeo rohita (Actinopterygii: Cyprinidae) to Argulus siamensis (Branchiura: Argulidae) infection: kinetics of immune gene expression and innate immune response // Aquacult. Res. V. 46. № 6. P. 1292. https://doi.org/10.1111/are.12279

  26. Kozinska A., Guz L. 2004. The effect of various Aeromonas bestiarum vaccines on non-specific immune parameters and protection of carp (Cyprinus carpio L.) // Fish Shellfish Immunol. V. 16. № 3. P. 437. https://doi.org/10.1016/j.fsi.2003.08.003

  27. Kumar V., Sahu N.P., Pal A.K. et al. 2007. Immunomodulation of Labeo rohita juveniles due to dietary gelatinized and non-gelatinized starch // Fish Shellfish Immunol. V. 23. № 2. P. 341. https://doi.org/10.1016/j.fsi.2006.11.008

  28. Kumar R., Mukherjee S.C., Ranjan R. et al. 2015. Effect of dietary supplementation of Bacillus subtilis on haematological and immunological parameters of Catla catla (Hamilton) // Aquacult. Int. V. 23. № 5. P. 1275.

  29. Liu J., Lei Y., Wang F. et al. 2011. Immunostimulatory activities of specific bacterial secondary metabolite of Anoxybacillus flavithermus strain SX-4 on carp, Cyprinus carpio // J. Appl. Microbiol. V. 110. № 4. P. 1056. https://doi.org/10.1111/j.1365-2672.2011.04963.x

  30. Liu B., Ge X., Xie J. et al. 2012. Effects of anthraquinone extract from Rheum officinale Bail on the physiological responses and HSP70 gene expression of Megalobrama amblycephala under Aeromonas hydrophila infection // Fish Shellfish Immunol. V. 32. № 1. P. 1. https://doi.org/10.1016/j.fsi.2011.02.015

  31. Maqsood S., Samoon M.H., Singh P. 2009. Immunomodulatory and growth promoting effect of dietary levamisole in Cyprinus carpio fingerlings against the challenge of Aeromonas hydrophila // Turk. J. Fish. Aquat. Sci. V. 9. № 1. P. 111.

  32. Misra C.K., Das B.K., Mukherjee S.C. et al. 2006a. Effect of multiple injections of β-glucan on non-specific immune response and disease resistance in Labeo rohita fingerlings // Fish Shellfish Immunol. V. 20. № 3. P. 305. https://doi.org/10.1016/j.fsi.2005.05.007

  33. Misra S., Sahu N.P., Pal A.K. et al. 2006б. Pre- and post-challenge immuno-haematological changes in Labeo rohita juveniles fed gelatinised or non-gelatinised carbohydrate with n-3 PUFA // Fish Shellfish Immunol. V. 21. № 4. P. 346. https://doi.org/10.1016/j.fsi.2005.12.010

  34. Mohammadian T., Alishahi M., Tabandeh M.R. et al. 2016. Probiotic effects of Lactobacillus plantarum and L. delbrueckii ssp. bulguricus on some immune-related parameters in Barbus grypus // Aquacult. Int. V. 24. № 1. P. 225. https://doi.org/10.1007/s10499-015-9921-8

  35. Mohanty B.R., Sahoo P.K., Mahapatra K.D. et al. 2007. Innate immune responses in families of Indian major carp, Labeo rohita, differing in their resistance to Edwardsiella tarda infection // Curr. Sci. India. V. 92. № 9. P. 1270. https://doi.org/10.1016/j.aquaculture.2004.06.008

  36. Mohanty B.R., Sahoo P.K. 2010. Immune responses and expression profiles of some immune-related genes in Indian major carp, Labeo rohita to Edwardsiella tarda infection // Fish Shellfish Immunol. V. 28. № 4. P. 613. https://doi.org/10.1016/j.fsi.2009.12.025

  37. Nayak A.K., Das B.K., Kohli M.P.S. et al. 2004. The immunosuppressive effect of α-permethrin on Indian major carp, rohu (Labeo rohita Ham.) // Fish Shellfish Immunol. V. 16. № 1. P. 41. https://doi.org/10.1016/S1050-4648(03)00029-9

  38. Nayak S.K., Swain P., Nanda P.K. et al. 2008. Effect of endotoxin on the immunity of Indian major carp, Labeo rohita // Fish Shellfish Immunol. V. 24. № 4. P. 394. https://doi.org/10.1016/j.fsi.2007.09.005

  39. Qi X-Z., Li D-L., Tu X. et al. 2016. Preliminary study on the relationship between dexamethasone and pathogen susceptibility on crucian carp (Carassius auratus) // Fish Shellfish Immunol. V. 48. P. 79. https://doi.org/10.1016/j.fsi.2016.10.017

  40. Raa J. 1996.The use of immunostimulatory substances in fish and shellfish farming // Rev. Fish. Sci. V. 4. № 3. P. 229. https://doi.org/10.1080/10641269609388587

  41. Sahoo P.K., Mahapatra K.D., Saha J.N. et al. 2008. Family association between immune parameters and resistance to Aeromonas hydrophila infection in the Indian major carp, Labeo rohita // Fish Shellfish Immunol. V. 25. № 1–2. P. 163. https://doi.org/10.1016/j.fsi.2008.04.003

  42. Sahu S., Das B.K., Mishra B.K. et al. 2007. Effect of Allium sativum on the immunity and survival of Labeo rohita infected with Aeromonas hydrophila // J. Appl. Ichthyol. V. 23. № 1. P. 80. https://doi.org/10.1111/j.1439-0426.2006.00785.x

  43. Sahu S., Das B.K., Mishra B.K. et al. 2008. Effect of dietary Curcuma longa on enzymatic and immunological profiles of rohu, Labeo rohita (Ham.), infected with Aeromonas hydrophila // Aquacult. Res. V. 39. № 16. P. 1720–1730. https://doi.org/10.1111/j.1365-2109.2008.02048.x

  44. Saikia D., Kamilya D. 2012. Immune responses and protection in catla (Catla catla) vaccinated against epizootic ulcerative syndrome // Fish Shellfish Immunol. V. 32. № 2. P. 353. https://doi.org/10.1016/j.fsi.2011.11.030

  45. Saurabh S., Sahoo P.K. 2008. Lysozyme: an important defence molecule of fish innate immune system // Aquacult. Res. V. 39. № 3. P. 223. https://doi.org/10.1111/j.1365-2109.2007.01883.x

  46. Saurabh S., Sahoo P.K., Mohanty B.R. et al. 2010. Modulation of the innate immune response of rohu Labeo rohita (Hamilton) by experimental freshwater lice Argulus siamensis (Wilson) infection // Aquacult. Res. V. 41. № 9. P. 326. https://doi.org/10.1111/j.1365-2109.2010.02538.x

  47. Sen S.S., Giri S.S., Sukumaran V. 2014. Immune responses and protection in rohu vaccinated against Aeromonas hydrophila infection // Aquacult. Int. V. 22. № 5. P. 1637. https://doi.org/10.1007/s10499-014-9770-x

  48. Shariff M., Jayawandena P.A.H.L., Yusoff F.M. et al. 2001. Immunological parameters of Javanese carp Puntius gonionotus (Bleeker) exposed to copper and challenged with Aeromonas hydrophila // Fish Shellfish Immunol. V. 11. № 4. P. 281. https://doi.org/10.1006/fsim.2000.0309

  49. Sharma A., Deo A.D., Riteshkumar S.T. et al. 2010. Effect of Withania somnifera (L. Dunal) root as a feed additive on immunological parameters and disease resistance to Aeromonas hydrophila in Labeo rohita (Hamilton) fingerlings // Fish Shellfish Immunol. V. 29. № 3. P. 508. https://doi.org/10.1016/j.fsi.2010.05.005

  50. Siwicki A., Studnicka M. 1987. The phagocytic ability of neutrophils and serum lysozyme activity in experimentally infected carp, Cyprinus carpio L. // J. Fish Biol. V. 31. (Suppl. A). P. 57. https://doi.org/10.1111/j.1095-8649.1987.tb05293.x

  51. Siwicki A.K., Cossarini-Dunier M., Studnicka M. et al. 1990. In vivo Effect of the Organophosphorus Insecticide Trichlorphon on Immune Response of Carp (Cyprinus carpio). II. Effect of High Doses of Trichlorphon on Nonspecific Immune Response // Ecotoxicol. Environ. Saf. V. 19. № 1. P. 99. https://doi.org/10.1016/0147-6513(90)90084-I

  52. Skouras A., Lang T., Vobach M. et al. 2003. Assessment of some innate immune responses in dab (Limanda limanda L.) from the North Sea as part of an integrated biological effects monitoring // Helgoland Mar. Res. V. 57. № 3. P. 181. https://doi.org/10.1007/s10152-003-0143-5

  53. Sun J., Wang Q., Qiao Z. et al. 2011. Effect of Lipopolysaccharide (LPS) and Outer Membrane Protein (OMP) Vaccines on Protection of Grass Carp (Ctenopharyngodon idella) against Aeromonas hydrophila // Bamidgeh. V. 63. P. 8.

  54. Swain P., Nayak S.K., Nanda P.K. et al. 2008. Biological effects of bacterial lipopolysaccharide (endotoxin) in fish: A review // Fish Shellfish Immunol. V. 25. № 3. P. 191. https://doi.org/10.1016/j.fsi.2008.04.009

  55. Tassakka A.C.M.A.R., Sakai M. 2002. CpG oligodeoxynucleotides enhance the non-specific immune responses on carp, Cyprinus carpio // Aquaculture. V. 209. № 1–4. P. 1. https://doi.org/10.1016/S0044-8486(01)00764-5

  56. Thilagam H., Gopalakrishnan S., Bo J. et al. 2009. Effect of 17 β-estradiol on the immunocompetence of Japanese sea bass (Lateolabrax japonicus) // Environ. Toxicol. Chem. V. 28. № 8. P. 1722. https://doi.org/10.1897/08-642.1

  57. Tort L., Balasch J.C., Mackenzie S. 2003. Fish immune system. A crossroads between innate and adaptive responses // Immunologia. V. 22. № 3. P. 277.

  58. Vainikka A., Jokinen E.I., Kortet R. et al. 2005. Effects of testosterone and β-glucan on immune functions in tench // J. Fish. Biol. V. 66. № 2. P. 348. https://doi.org/10.1111/j.0022-1112.2005.00598.x

  59. Wang W.B., Li A.H., Cai T.Z. et al. 2005. Effects of intraperitoneal injection of cortisol on non-specific immune functions of Ctenopharyngodon idella // J. Fish. Biol. V. 67. № 3. P. 779. https://doi.org/10.1111/j.0022-1112.2005.00779.x

  60. Wang G.-X., Liu Y.-T., Li F.-Y. et al. 2010. Immunostimulatory activities of Bacillus simplex DR-834 to carp (Cyprinus carpio) // Fish Shellfish Immunol. V. 29. № 3. P. 378. https://doi.org/10.1016/j.fsi.2010.03.014

  61. Wang G.-X., Wang Y., Wu Z.-F. et al. 2011a. Immunomodulatory effects of secondary metabolites from thermophilic Anoxybacillus kamchatkensis XA-1 on carp, Cyprinus carpio // Fish Shellfish Immunol. V. 30. № 6. P. 1331. https://doi.org/10.1016/j.fsi.2011.03.011

  62. Wang G.-X., Li F.-Y., Cui J. et al. 2011б. Immunostimulatory activities of a decapeptide derived from Alcaligenes faecalis FY-3 to Crucian carp // Scand. J. Immunol. V. 74. № 1. P. 14. https://doi.org/10.1111/j.1365-3083.2011.02533.x

  63. Wang N., Yang Z., Zang M. et al. 2013. Identification of Omp38 by immunoproteomic analysis and evaluation as a potential vaccine antigen against Aeromonas hydrophila in Chinese breams // Fish Shellfish Immunol. V. 34. № 1. P. 74. https://doi.org/10.1016/j.fsi.2012.10.003

  64. Watanuki H., Chakraborty G., Korenaga H. et al. 2009. Immunostimulatory effects of natural human interferon-alpha (huIFN-α) on carps Cyprinus carpio L. // Vet. Immunol. Immunop. V. 131. № 3–4. P. 273. https://doi.org/10.1016/j.vetimm.2009.04.005

  65. Wu Z.X., Pang S.F., Liu J.J. et al. 2013. Coriolus versicolor polysaccharides enhance the immune response of crucian carp (Carassius auratus gibelio) and protect against Aeromonas hydrophila // J. Appl. Ichthyol. V. 29. № 3. P. 562. https://doi.org/10.1111/jai.12105

  66. Yang X., Guo J.L., Ye J.Y. et al. 2015. The effects of Ficus carica polysaccharide on immune response and expression of some immune-related genes in grass carp, Ctenopharyngodon idella // Fish Shellfish Immunol. V. 42. № 1. P. 132. https://doi.org/10.1016/j.fsi.2014.10.037

  67. Yin G., Ardo L., Thompson K.D. et al. 2009. Chinese herbs (Astragalus radix and Ganoderma lucidum) enhance immune response of carp, Cyprinus carpio, and protection against Aeromonas hydrophila // Fish Shellfish Immunol. V. 26. № 1. P. 140. https://doi.org/10.1016/j.fsi.2008.08.015

  68. Zhang L., Ma J., Fan Y. et al. 2016. Immune response and protection in gibel carp, Carassius gibelio, after vaccination with β-propiolactone inactivated cyprinid herpesvirus 2 // Fish Shellfish Immunol. V. 49. P. 344. https://doi.org/10.1016/j.fsi.2016.01.003

Дополнительные материалы отсутствуют.

Инструменты

следующая статья выпуска предыдущая статья выпуска содержание выпуска

Биология внутренних вод

Архивы выпусков Информация о журнале Отправить рукопись в журнал