Биология внутренних вод, 2023, № 6, стр. 853-868

Влияние скорости замен в гене COX1 на размер тела и половой отбор при гибридизации карповых рыб

В. В. Столбунова a*, Е. А. Боровикова a

a Институт биологии внутренних вод им. И.Д. Папанина Российской академии наук
пос. Борок, Некоузский р-н, Ярославская обл., Россия

* E-mail: vvsto@mail.ru

Поступила в редакцию 06.12.2022
После доработки 31.03.2023
Принята к публикации 10.05.2023

Аннотация

Изучено влияние изменчивости фрагмента гена цитохром с-оксидазы I мтДНК (COX1) на длину тела у двенадцати видов карповых рыб, для которых известны гибриды с плотвой Rutilus rutilus и лещом Abramis brama, а также у реципрокных гибридов (RA, AR) и аллоплазматических бэккроссов (ARR, RAA) плотвы (R) и леща (A). Установлено, что скорость накопления нуклеотидных замен в COX1 отрицательно связана не только с размером тела, но и с продолжительностью жизни рыб, что дифференцирует виды на две группы: I – виды с высокой скоростью накопления нуклеотидных замен и относительно мелким размером тела; II – виды с низкой вариабельностью последовательности и относительно большими размерами тела. Граница для выделенных групп проходит между видами одного рода Leuciscus leuciscus и L. idus: при двухкратном снижении нуклеотидного разнообразия у язя происходит двукратное увеличение размера тела и продолжительности жизни, что указывает на снижение скорости клеточного дыхания и утечки свободных радикалов и точное соответствие митохондриально-ядерных дыхательных комплексов. Предположительно, снижение скорости накопления замен в мтДНК у видов группы II и у уклеи Alburnus alburnus связано с увеличением размера генома, что обеспечивает дополнительную защиту генов от химических мутагенов и, независимо от размера тела, снижает скорость аэробного метаболизма. Экспериментально показано, что мтДНК влияет на длину тела. При включении мтДНК леща (II группа) в ядерный геном плотвы (I группа) бэккроссы ARR имеют длину тела леща и высокую жизнеспособность, а бэккроссы RAA с мтДНК плотвы и ядерным геномом леща наследуют длину тела плотвы и снижают жизнеспособность. Виды II группы не способны эффективно использовать высокополиморфную мтДНК видов I группы, что проявляется нарушением наследования большей длины тела леща у гибридов RA и ведет к репродуктивной изоляции. Виды группы I, такие как Rutilus rutilus, могут включать в свой геном мтДНК обеих групп, что лежит в основе полового отбора при гибридизации. Соответственно, размерный половой диморфизм имеет генетическое происхождение и для потенциального партнера размер тела может быть сигналом для определения ядерно-цитоплазматической совместимости геномов по дыхательным комплексам.

Ключевые слова: Cyprinidae, плотва, Rutilus rutilus, лещ, Abramis brama, отдаленная гибридизация, размер тела, продолжительность жизни, скорость накопления замен в мтДНК

Список литературы

  1. Бердников В.А. 1991. Эволюция и прогресс. Новосибирск: Наука.

  2. Величко А.К., Разин С.В., Кантидзе О.Л. 2021. Клеточный ответ на повреждения ДНК, возникающие в рибосомных генах // Мол. биол. Т. 55. № 2. С. 210. https://doi.org/10.31857/S0026898421020142

  3. Животовский Л.А. 1991. Популяционная биометрия. М.: Наука.

  4. Замахаев Д.Ф. 1959. О типах размерно-половых соотношений у рыб // Тр. Москов. ин-та рыб. пром-сти и хоз-ва. Вып. 10. С. 183.

  5. Комова Н.И. 2021. Относительная масса глоточных зубов плотвы Rutilus rutilus: связь с биологическими показателями рыб и наследуемыми признаками // Биол. внутр. вод. № 2. С. 124. https://doi.org/10.31857/S032096522102008X

  6. Лужин Б.П. 1977. Зародышевое развитие карпа // Рыбоводство и рыболовство. № 2. С. 11.

  7. Патрушев Л.И., Минкевич И.Г. 2007. Проблема размера генома эукариот // Успехи биол. химии. Т. 47. С. 293.

  8. Правдин И.Ф. 1966. Руководство по изучению рыб (преимущественно пресноводных). М.: Пищевая пром-сть.

  9. Решетников Ю.С. 2003. Атлас пресноводных рыб России. М.: Наука.

  10. Столбунова В.В. 2017. Межгеномный конфликт при отдаленной гибридизации плотвы (Rutilus rutilus L.) и леща (Abramis brama L.) // Успехи соврем. биол. Т. 137. № 4. С. 361. https://doi.org/10.7868/S0042132417040044

  11. Столбунова В.В., Кодухова Ю.В. 2021. Наследование ITS1 рДНК у реципрокных гибридов плотвы Rutilus rutilus (L.) и леща Abramis brama (L.) в раннем онтогенезе // Успехи соврем. биол. Т. 141. № 1. С. 66. https://doi.org/10.31857/S0042132421010233

  12. Столбунова В.В., Кодухова Ю.В. 2023. Ядерно-цитоплазматический конфликт у гибридов плотвы Rutilus rutilus (L.) и леща Abramis brama (L.) как следствие дивергенции видов по размерам тела и генома // Биология внутр. вод. № 1. С. 92. https://doi.org/10.31857/S0320965223010187

  13. Andersson M.B. Sexual Selection. Princeton University Press. 1994.

  14. Blachuta J., Witkowski A. 1984. Natural hybrids Alburnus alburnus (L.) × Rutilus rutilus (L.), Alburnus alburnus (L.) × × Blicca bjoerkna (L.) and Alburnus alburnus (L.) × × Abramis brama (L.) from the Oder River // Acta Hydrobiologica. V. 25–26(2). P. 189.

  15. Bolnick D.I., Turelli M., López-Fernández H. et al. 2008. Accelerated Mitochondrial Evolution and “Darwin’s Corollary”: Asymmetric Viability of Reciprocal F1 Hybrids in Centrarchid Fishes // Genetics. V. 178(2). P. 1037. https://doi.org/10.1534

  16. Cosmides L.M., Tooby J. Cytoplasmic inheritance and intragenomic conflict // J. Theor. Biol. 1981. V. 89(1). P. 83. https://doi.org/10.1016/0022-5193(81)90181-8

  17. Cowx I.G. 1983. The biology of bream, Abramis brama (L.), and its natural hybrid with roach, Rutilus rutilus (L.), in the river Exe // J. Fish Biol. V. 22. P. 631. https://doi.org/10.1111/j.1095-8649.1983.tb04223.x

  18. Drummond D.A., Bloom J.D., Adami C. et al. 2005. Why Highly Expressed Proteins Evolve Slowly // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. V. 102. P. 14.338. https://doi.org/10.1073/pnas.0504070102

  19. Ellison Ch.K., Burton R.S. 2006. Disruption of mitochondrial function in interpopulation hybrids of Tigriopus californicus // Evolution. V. 60(7). P. 1382. https://doi.org/10.1111/j.0014-3820.2006.tb01217.x

  20. Fairbairn D.J. 1997. Allometry for sexual size dimorphism: Pattern and Process in the Coevolution of Body Size in Males and Females // Annu. Rev. Ecol. Syst. V. 28. P. 659. https://doi.org/10.1146/annurev.ecolsys.28.1.659

  21. Fan W., Waymire K.G., Narula N. et al. 2008. A mouse mo-del of mitochondrial disease reveals germline selection against severe mtDNA mutations. V. 319(5865). P. 958. https://doi.org/10.1126/science.1147786

  22. Flavell R.B. 1982. Sequence amplification, deletion and rearrangement: major sources of variation during species divergence // Genome Evolution. London: Acad. Press. P. 301.

  23. Gammerdinger W.J., Conte M.A., Sandkam B.A. et al. 2018. Novel sex chromosomes in three cichlid fishes from Lake Tanganyika // J. Heredity. V. 109(5). P. 489. https://doi.org/10.1093/jhered/esy00

  24. Gershoni M., Templeton A., Mishmar D. 2009. Mitochondrial bioenergetics as a major motive force of speciation // Bioessays. V. 31. P. 642.https://doi.org/10.1002/bies.200800139

  25. Gibbons J.G., Branco A.T., Yu S., Lemos B. 2014. Ribosomal DNA copy number is coupled with gene expression variation and mitochondrial abundance in humans // Nat. Commun. V. 5. P. 4850. https://doi.org/10.1038/ncomms5850

  26. Harman D. 1956. Aging: a theory based on free radical and radiation chemistry // J. Gerontol. V. 11(3). P. 298. https://doi.org/10.1093/geronj/11.3.298

  27. Hayden B., Coscia I., Mariani S. 2011. Low cytochrome b variation in bream Abramis brama // J. Fish Biol. V. 78. P. 1579. https://doi.org/10.1111/j.1095-8649.2011.02941.x

  28. Hill G.E., Johnson J.D. 2013. The mitonuclear compatibility hypothesis of sexual selection // Proc. Biol. Sci. V. 280. P. 20131314. https://doi.org/10.1098/rspb.2013.1314

  29. Hofmann J.R. 2017. Rate variation during molecular evolution: creationism and the cytochrome c molecular clock // Evo. Edu. Outreach. V. 10(1). P. 1. https://doi.org/10.1186/s12052-017-0064-4

  30. Hubbs C.L., Kuronuma K. 1942. Hybridization in nature between two genera of flounders in Japan // Papers of Michigan Acad. Sci., Arts and Letters. V. 27. P. 267.

  31. Kemper K.E., Visscher P.M., Goddard M.E. 2012. Genetic architecture of body size in mammals // Genome Biol. V. 13(4). P. 244. https://doi.org/10.1186/gb4016

  32. Kimura M. 1980. A simple method for estimating evolutionary rate of base substitutions through comparative studies of nucleotide sequences // J. Mol. Evol. V. 16. P. 111. https://doi.org/10.1007/BF01731581

  33. Kopiejewska W., Terlecki J., Chybowski L. 2003. Varied somatic growth and sex cell development in reciprocal hybrids of roach Rutilus rutilus (L.) and ide Leuciscus idus (L.) // Arch. Pol. Fish. V. 11(1). P. 33. https://doi.org/10.3750/AIP2004.34.1.05

  34. Kottelat M., Freyhof J. 2007. Handbook of European freshwater fishes. Berlin: Publications Kottelat, Cornol and Freyhof.

  35. Kumar S., Stecher G., Tamura K. 2016. MEGA7: Molecular Evolutionary Genetics Analysis Version 7.0 for bigger datasets // Mol. Biol. Evol. V. 33(7). P. 1870.

  36. Kyritsi S., Kokkinakis A.K. 2020. Age, Growth, Reproduction and Fecundity of Roach Rutilus rutilus from Volvi Lake, Northern Greece // Turkish J. Fish Aquat. Sci. V. 20(10). P. 717. https://doi.org/10.4194/1303-2712-v20_10_01

  37. Lane N. 2011. Mitonuclear match: optimizing fitness and fertility over generations drives ageing within generations // Bioessays. V. 33. P. 860. https://doi.org/10.1002/bies.201100051

  38. Lane N., Martin W. 2010. The energetics of genome complexity // Nature. V. 467. P. 929.

  39. Lanfear R.B., Calcott S.Y.W.Ho., Guindon S. 2012. Partition Finder: Combined selection of partitioning schemes and substitution models for phylogenetic analyses // Mol. Biol. Evol. V. 29. P. 1695. https://doi.org/10.1093/molbev/mss020

  40. Librado P., Rozas J. 2009. DNASP v.5: A Software for comprehensive analysis of DNA polymorphism data // Bioinfromatics. V. 25. P. 1451. https://doi.org/10.1093/bioinformatics/btp187

  41. Little A.G., Kocha K.M., Lougheed S.C., Moyes C.D. 2010. Evolution of the nuclear-encoded cytochrome oxidase subunits in vertebrates // Physiol. Genomics. V. 42. P. 7684. https://doi.org/10.1152/physiolgenomics.00015.2010

  42. López-Cortegano E., Carpena-Catoira C., Carvajal-Rodríguez A., Rolán-Alvarez E. 2020. Mate choice based on body size similarity in sexually dimorphic populations causes strong sexual selection // Anim. Behav. V. 160. P. 69. https://doi.org/10.1016/j.anbehav.2019.12.005

  43. McLain D.K. 1993. Cope’s rules, sexual selection, and the loss of ecological plasticity // Oikos. V. 68. P. 490. https://doi.org/10.2307/3544917

  44. Nabholz B., Glémin S., Galtier N. 2009. The erratic mitochondrial clock: variations of mutation rate, not population size, affect mtDNA diversity across birds and mammals // BMC Evol. Biol. V. 9(1). P. 54. https://doi.org/10.1186/1471-2148-9-54

  45. Nelson J.S., Grande T.C., Wilson M.V.H. 2016. Fishes of the world. N.Y.: John Wiley & Sons.

  46. Olmo E. 2003. Reptiles: a group of transition in the evolution of genome size and of the nucleotypic effect // Cytogenet. Genome Res. V. 101. P. 166. https://doi.org/10.1159/000074174

  47. De Paula W.B., Lucas C.H., Agip A.N. et al. 2013. Energy, ageing, fidelity and sex: oocyte mitochondrial DNA as a protected genetic template // Phil. Trans. R. Soc. B. V. 368. P. 20120263. https://doi.org/10.1098/rstb.2012.0263

  48. Pierce B.A., Mitton J.B. 1980. The relationship between genome size and genetic variation // Am. Nat. V. 116. P. 850.

  49. Pierron D., Wildman D.E., Hüttemann M. et al. 2012. Cytochrome c oxidase: Evolution of control via nuclear subunit addition // Biochim., Biophys. Acta. V. 1817(4). P. 590. https://doi.org/10.1016/j.bbabio.2011.07.007

  50. Posada D., Buckley T.R. 2004. Model selection and model averaging in phylogenetics: advantages of akaike information criterion and bayesian approaches over likelihood ratio tests // Syst. Biol. V. 53(5). P. 793. https://doi.org/10.1080/10635150490522304

  51. Purdom C.E. 1979. Purdom C.E. 1979. Genetics of growth and reproduction in teleosts. Fish phenology: anabolic adaptiveness in teleosts. London: Acad. Press. P. 207.

  52. Rand D.M., Fry A.J., Sheldahl L. 2006. Nuclear–Mitochondrial Epistasis and Drosophila Aging: Introgression of Drosophila simulans mtDNA Modifies Longevity in D. melanogaster Nuclear Backgrounds // Genetics. V. 72. P. 329. https://doi.org/10.1534/genetics.105.046698

  53. Richard G.F., Kerrest A., Dujon B. 2008. Comparative genomics and molecular dynamics of DNA repeats in eukaryotes // Microbiol. Mol. Biol. Rev. V. 72(4). P. 686. https://doi.org/10.1128/MMBR.00011-08

  54. Romanov D.E., Butenko E.V., Shkurat T.P. 2019. Genome distance between growth-regulating genes and telomeres is correlated with morpho-physiological traits in mammals // Gene Reports. V. 14. P. 124. https://doi.org/10.1016/j.genrep.2018.12.006

  55. Ronquist F., Teslenko M., Paul van der Mark et al. 2012. MrBayes 3.2: efficient Bayesian phylogenetic inference and model choice across a large model space // Syst. Biol. V. 61. P. 539.

  56. Runemark A., Eroukhmanoff F., Nava-Bolaños A. et al. 2018. Hybridization, sex-specific genomic architecture and local adaptation // Philos. Trans. R. Soc. Lond. B. Biol. Sci. V. 373(1757). P. 20170419. https://doi.org/10.1098/rstb.2017.0419

  57. Schrader M., Fuller R.C., Travis J. 2013. Differences in offspring size predict the direction of isolation asymmetry between populations of a placental fish // Biol. Letters. V. 9. № 55. P. 20130327. https://doi.org/10.1098/rsbl.2013.0327

  58. Scribner K.T., Page K.S., Bartron M.L. 2001. Hybridization in freshwater fishes: a review of case studies and cytonuclear methods of biological inference // Rev. Fish. Biol. Fish. V. 10. P. 293. https://doi.org/10.1023/A:1016642723238

  59. Shipley J.R., Campbell P., Searle J.B., Pasch B. 2016. Asymmetric energetic costs in reciprocal-cross hybrids between carnivorous mice (Onychomys) // J. Exp. Biol. V. 219. P. 3803. https://doi.org/10.1242/jeb.148890

  60. Šorić V.M. 2004. A natural hybrid of Leuciscus cephalus and Alburnus alburnus (Pisces, Cyprinidae) from the Ibar River, Western Serbia // Archives Biol. Sci. V. 56(1–2). P. 23. https://doi.org/10.2298/ABS0402023S

  61. Stolbunova V.V., Pavlova V.V., Kodukhova Y.V. 2020. Asymmetric hybridization of roach Rutilus rutilus L. and common bream Abramis brama L. in controlled backcrosses: Genetic and morphological patterns // Biosyst. Divers. V. 28(4). P. 35. https://doi.org/10.15421/012048

  62. Villani G., Attardi G. 1997. In vivo control of respirationby cytochrome c oxidase in wild-type and mitochondrial DNA mutation-carrying human cells // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. V. 94. P. 1166.

  63. Vetesník L., Halacka K., Papousek I. et al. 2009. The first record of a natural hybrid of the roach Rutilus rutilus and nase Chondrostoma nasus in the Danube River Basin, Czech Republic: morphological, karyological and molecular characteristics // J. Fish Biol. V. 74. P. 1669. https://doi.org/10.1111/j.1095-8649.2009.02220.x

  64. Vinogradov A.E., Anatskaya O.V. 2006. Genome size and metabolic intensity in tetrapods: a tale of two lines // Proc. R. Soc. B. V. 273. P. 27. https://doi.org/10.1098/rspb.2005.3266

  65. Von Zglinicki T. 2002. Oxidative stress shortens telomeres // Trends Biochem. Sci. V. 27(7). P. 339. https://doi.org/10.1016/s0968-0004(02)02110-2

  66. Wallace D.C. 2007. Why do we still have a maternally inherited mitochondrial DNA? Insights from evolutionary medicine // Annu. Rev. Biochem. V. 76. P. 781. https://doi.org/10.1146/annurev.biochem.76.081205.150955

  67. Werren J.H., Beukeboom L.W. 1998. Sex determination, sex ratios, and genetic conflict // Annu. Rev. Ecol. Evol. Syst. V. 29. P. 233. https://doi.org/10.1146/annurev.ecolsys.29.1.233

  68. Wirtz P. 1999. Mother species-father species: unidirectional hybridization in animals with female choice // Anim. Behav. V. 58(1). P. 1. https://doi.org/10.1006/anbe.1999.1144

  69. Witkowski A., Kotusz J., Wawer K. et al. 2015. A Natural Hybrid of Leuciscus leuciscus (L.) and Alburnus alburnus (L.) (Osteichthyes: Cyprinidae) from the Bystrzyca River (Poland) // Ann. Zool. V. 65(2). P. 287.https://doi.org/10.3161/00034541ANZ2015.65.2.010

  70. Wyngaard G.A., Rasch E.M., Manning N.M. et al. 2005. The relationship between genome size, development rate, and body size in copepods // Hydrobiologia. V. 532. P. 123.

Дополнительные материалы отсутствуют.