Ботанический журнал, 2022, T. 107, № 1, стр. 4-17

МАТЕРИАЛ И МЕТОДИКА

Триэция и субдиэция на первый взгляд довольно сходные понятия и зачастую многие авторы ошибочно относят триэцичные виды к субдиэцичным и наоборот. Следуя традиционному определению (Cruden, Lloyd, 1995; Godin, 2007²²), под субдиэцичными понимаются такие популяции, которые состоят из особей с пестичными цветками и особей с тычиночными цветками, на которых иногда могут формироваться обоеполые цветки. Формально субдиэцичные популяции могут состоять из трех типов особей – женских, мужских и / или мужских с немногочисленными обоеполыми цветками – однако встречаемость последних крайне мала (Ehlers, Bataillon, 2007). При составлении списка к числу триэцичных растений мною отнесены виды только с тремя типами особей в популяциях (мужскими, женскими и гермафродитными).

На основании литературных сведений и собственных наблюдений составлен список триэцичных растений, встречающихся в разных флористических районах Земли. Для этого в поисковых   системах Web of Science (WOS, https://www.webofknowledge.com), Scopus (https://www.scopus.com/) и Google scholar (https://scholar.google.com/) осуществлялся поиск по таким ключевым словам, как “trioecy”, “trioecious”, а также по производным этих слов в разных языках. Для характеристики антэкологических особенностей многих видов использованы разнообразные обзоры по биологии цветения и опыления (Knuth, 1898, 1899, 1904) или первоописания видов.

Для каждого вида из списка указаны следующие его характеристики: жизненная форма (Raunkiær, 1934; Serebryakov, 1962³³), способ опыления (биотическое, абиотическое, автофилия), окраска венчика или околоцветника, консистенция околоплодника (сухой или сочный), наличие диэцичных родственных видов в пределах рода, широтное расположение, распространение по флористическим фитохорионам (районирование по Takhtajan, 1986). Выбор определенных эколого-биологических признаков для анализа (жизненная форма, способ опыления, консистенция околоплодника, географическое распространение) связан с традиционным подходом, сложившимся при анализе любой флоры, и адекватном сопоставлении полученных результатов с имеющимися в литературе. Все виды из составленного списка отнесены к пяти группам жизненных форм (Raunkiær, 1934): фанерофитам, хамефитам, гемикриптофитам, криптофитам и терофитам, а также к четырем группам жизненных форм по классификации И.Г. Серебрякова (Serebryakov, 1962): древесные (деревья, кустарники, кустарнички), полудревесные (полукустарники, полукустарнички), наземные (поли- и монокарпики) и водные травы. Консистенция околоплодника (сухие или сочные плоды) приведена по работе А.В. Боброва и др. (Bobrov et al., 2009⁴⁴). Способ опыления и окраска цветков большинства видов даны по сводке P. Knuth (1898, 1899, 1904). Типы широтного распространения видов указаны согласно методическим рекомендациям, приведенным в работе J. Ollerton et al. (2006): к умеренному поясу отнесены регионы между широтами 64–40°, субтропическому – от 39 до 30°, тропическому – от 29 до 0°. Отнесение ареала к широтной зоне проводилось на основе преимущественного распространения вида в конкретном климатическом поясе. В литературе по целому ряду анализируемых параметров существуют вероятностные предположения о соотношении древесных и травянистых жизненных форм (FitzJohn et al., 2014), биотически и абиотически опыляемых видах (Ollerton et al., 2011), распределении видового богатства цветковых растений в умеренных, субтропических и тропических регионах Земли (Kier et al., 2005; Ollerton et al., 2011). Поэтому есть возможность проанализировать не просто частоту встречаемости триэцичных видов с определенными экологическими и биологическими параметрами, но и более или менее точно оценить связь триэции с этими параметрами. Для оценки степени отклонения фактических численностей от теоретически ожидаемых и сопоставлении частот триэцичных видов с определенным параметром использован критерий χ² (Sokal, Rohlf, 2012).

РЕЗУЛЬТАТЫ И ОБСУЖДЕНИЕ

Представленный список не претендует на исчерпывающий охват объектов, у которых отмечена триэция. Однако, к настоящему времени в рамках мировой флоры он, вероятно, наиболее полон. Семейства в приведенном списке и виды в пределах семейства даны в алфавитном порядке.

Amaranthaceae. Rhagodia triandra (G. Forst.) Aellen (для Chenopodium triandrum G. Forst.) (Knuth, 1904), Salsola orientalis S.G. Gmel. (Shamsutdinova, 2016⁵⁵), Spinacia oleracea L. (Vitale, Freeman, 1986)

Anacardiaceae. Filicium longifolium (H. Perrier) Capuron (для Pseudoprotorhus longifolia H. Perrier) (Perrier, 1946).

Araliaceae. Eleutherococcus senticosus (Rupr. et Maxim.) Maxim. (Elumeev, 1978⁶⁶).

Asteraceae. Baccharidiopsis pohlii (Baker) G.M. Barroso (Barroso, 1975), Centaurea jacea L. (Knuth, 1898).

Bromeliaceae. Catopsis nutans (Sw.) Griseb., C. sessiliflora (Ruiz et Pav.) Mez (Palací, 1997).

Boraginaceae. Cordia monoica Roxb., C. sinensis Lam. (Warfa, 1988).

Burseraceae. Commiphora wightii (Arn.) Bhandari (Tandon et al., 2010).

Cactaceae. Echinocereus mombergerianus G. Frank (Rebman, 2003), Opuntia robusta J.C. Wendl. (Castillo, Argueta, 2009), Pachycereus pringlei (S. Watson) Britton et Rose (Fleming et al., 1994).

Caprifoliaceae. Valeriana dinorrhiza Graebn. (Kutschker, 2011), V. effusa Griseb. (Novara, 2008), V. magellanica Hombr. et Jacq. ex Decne. (для Aretiastrum magellanicum (Decne.) Skottsb.) (Weberling, Stützel, 2006), V. montana L. (Knuth, 1898), V. ruizlealii Borsini (Kutschker, 2011), V. saxatilis L. (Knuth, 1898), V. tucumana Borsini (Novara, 2008).

Caricaceae. Carica papaya L. (Storey, 1953), Vasconcellea pubescens A. DC. (для Vasconcellea cundinamarcensis V.M. Badillo) (Gschwend et al., 2012).

Caryophyllaceae. Honckenya peploides (L.) Ehrh. (для Halianthus peploides Fr.) (Warming, 1886), Silene acaulis (L.) Jacq., S. dioica (L.) Clairv. (для Melandrium rubrum Garcke), S. saxifraga L. (Knuth, 1898), S. suecica (Lodd.) Greuter et Burdet (для Viscaria alpina (L.) G. Don) (Warming, 1886), S. vulgaris (Moench) Garcke (Knuth, 1898).

Celastraceae. Euonymus europaeus L. (Knuth, 1898), Maytenus buchananii (Loes.) R. Wilczek, M. dhofarensis Sebsebe, M. gracilipes (Welw. ex Oliv.) Exell, M. obscura (A. Rich.) Cufod., M. parviflora (Vahl) Sebsebe (Demissew, 1985).

Clusiaceae. Garcinia indica (Thouars) Choisy (Joseph, Murthy, 2015).

Crassulaceae. Sedum roseum (L.) Scop. (для Rhodiola iremelica Boriss.) (Ishmuratova, 2002⁷⁷), Rhodiola rosea L. (Knuth, 1898).

Elaeocarpaceae. Aristotelia chilensis (Molina) Stuntz (Rejmánek, 2015).

Euphorbiaceae. Mercurialis annua L. (Perry et al., 2012).

Fabaceae. Ceratonia siliqua L. (Loock, 1940).

Hydrocharitaceae. Elodea canadensis Michx. (Knuth, 1899), Ottelia alismoides (L.) Pers. (Cook et al., 1984).

Loranthaceae. Ileostylus micranthus Tiegh. (Ladley et al., 1997), Tupeia antarctica (G. Forst.) Cham. et Schltdl. (Engler, Krause, 1935).

Oleaceae. Fraxinus excelsior L. (Knuth, 1899).

Onagraceae. Fuchsia procumbens R. Cunn. (Godley, 1955).

Piperaceae. Piper sibulanum C. DC. (Quisumbing, 1930).

Poaceae. Poa palmeri Soreng et P.M. Peterson (Soreng, Peterson, 2012), P. stebbinsii Soreng (Giussani et al., 2016), Thysanolaena latifolia (Roxb. ex Hornem.) Honda (для Thysanolaena maxima (Roxb.) Kuntze) (Soriano et al., 2007).

Polygonaceae. Coccoloba cereifera Schwacke (Silva et al., 2008), Rumex confertus Willd., R. pseudonatronatus (Borbás) Murb. (Demyanova, 2011).

Rafflesiaceae. Rhizanthes zippelii (Blume) Spach (Banziger, Bertel, 2000).

Ranunculaceae. Coptis japonica (Thunb.) Makino (Akemine, 1935).

Rosaceae. Dasiphora fruticosa (L.) Rydb. (Potentilla fruticosa L.) (Godin, 2002⁸⁸, 2008⁹⁹), Fragaria × ananassa (Duchesne ex Weston) Duchesne ex Rozier (Staudt, 1967), F. cascadensis Hummer (Hummer, 2012), F. chiloensis (L.) Mill. (Staudt, 1967), F. iturupensis Staudt, F. moschata (Duchesne) Duchesne (Anmol, Singh, 2019), F. orientalis Losinsk., F. vesca L., F. virginiana Mill. (Staudt, 1967).

Salicaceae. Salix myrsinifolia Salisb. (Mirski, Brzosko, 2015)

Santalaceae. Scleropyrum wallichianum Arn. (для Scleropyrum pentandrum (Dennst.) Mabb. (Nianhe, Gilbert, 2003).

Sapindaceae. Acer distylum Siebold et Zucc., A. glabrum Torr., A. griseum (Franch.) Pax, A. laurinum Hassk., A. mandshuricum Maxim., A. monspessulanum L., A. opalus Mill. (Gleiser, Verdú, 2005), A. pensylvanicum L., A. rubrum L., A. rufinerve Siebold et Zucc., A. saccharinum L., A. triflorum Kom. (Rosado et al., 2018).

Scrophulariaceae. Buddleja americana L., B. coriacea Remy, B. domingensis Urb., B. elegans Cham. et Schltdl., B. jamesonii Benth., B. rufescens Willd. ex Roem. et Schult., B. sessiliflora Kunth (Norman, 2000).

Triuridaceae. Triuris hyalina Miers (Rübsamen-Weustenfeld, 1991).

Vitaceae. Vitis amurensis Rupr. (Elumeev, 1978), V. vinifera L. (Brizicky, 1965).

Анализ списка триэцичных растений позволяет сделать следующие обобщения.

Список триэцичных растений в настоящее время включает 80 видов из 46 родов и 33 семейств покрытосеменных растений мировой флоры. Триэция, скорее всего, возникла независимо в разных таксонах в ходе эволюции цветковых растений. Она встречается в разных группах, часто не связанных друг с другом. Тем не менее, в распределении обнаруживается вполне определенная закономерность: наибольшее число триэцичных видов встречается в группах суперрозид и суперастерид.

Из 64 порядков цветковых растений, признаваемых в системе APG IV, в 21 (32.8%) выявлены виды с триэцией. Оставшиеся 43 порядка, в которых не выявлены триэцичные виды, встречаются во всех группах цветковых растений: града ANA (базальные покрытосеменные), магнолииды (Magnoliids), однодольные (Monocots) и настоящие двудольные (Eudicots).

Триэция не обнаружена в группе базальных покрытосеменных растений (града ANA), а в группе магнолиид (Magnoliids) представлена одним видом. Группа однодольных растений (Monocots) характеризуется небольшим числом триэцичных видов – 8 из 6 родов и 4 семейств. Наибольшее число видов с триэцией у однодольных растений отмечено в группе коммелиниды (Сommelinids), в порядке Poales, в семействах Poaceae (3 вида) и Bromeliaceae (2 вида).

У настоящих двудольных растений (Eudicots) частота встречаемости триэции выше, чем у однодольных. Среди настоящих двудольных растений трехдомностью обладают 28 семейств из признанных 312 (9.0%), 39 родов из 10289 (0.38%) и 71 вид из 212189 (0.033%). У базальных двудольных растений отмечен только 1 вид с триэцией – представитель семейства Ranunculaceae.

У высших настоящих двудольных растений (Core eudicots) число видов с триэцией в группе суперрозиды (Superrosids) меньше, чем у суперастерид (Superasterids), 30 и 40 видов соответственно.

В группе суперрозид отмечается значительное преобладание триэцичных видов у фабид (Fabids) по сравнению с мальвидами (Malvids), 21 и 5 видов соответственно. При этом у фабид виды с триэцией распределены более или менее равномерно: в пяти порядках из восьми. У мальвид триэцичные виды выявлены только в двух порядках из восьми, причем 4 из выявленных 5 видов характерны для порядка Sapindales и семейства Sapindaceae.

Среди базальных суперастерид особенно выделяется порядок Caryophyllales, в котором выявлено наибольшее число триэцичных видов – 17 из 5 семейств и 12 родов. В группах ламиид (Lamiids) и кампанулид (Campanulids) выявлено одинаковое число триэцичных видов – по 10 соответственно.

По степени встречаемости триэции семейства цветковых растений можно распределить следующим образом: Rosaceae (9 видов из 2 родов), Caprifoliaceae (7 видов из 1 рода), Scrophulariaceae (7 видов из 1 рода), Caryophyllaceae (6 видов из 2 родов) и Celastraceae (6 видов из 2 родов). В остальных 28 семействах обнаружены единичные триэцичные виды.

Чуть меньше половины триэцичных видов (32 из 80) встречается единично в пределах одного рода. Исключение составляют пять родов, в состав которых входит от пяти до восьми видов: Fragaria L. (8 видов), Valeriana L. (7), Buddleja L. (7), Maytenus Molina (5), Silene L. (5).

Подводя итог вышесказанному, следует подчеркнуть, что у покрытосеменных растений триэция встречается у 7.88% семейств, 0.34% родов и 0.03% видов. Следовательно, полученные данные демонстрируют чрезвычайно небольшое распространение триэции у цветковых растений особенно на видовом уровне, если сравнивать с другими половыми формами. Например, по данным S.S. Renner (2014), к диэцичным относятся 175 семейств (43.0%), примерно 987 родов (7.0%) и около 15600 видов (5–6%) цветковых растений. Гинодиэцию также можно рассматривать как более распространенную форму половой дифференциации, чем триэция: первая выявлена в настоящее время у 1598 видов из 368 родов и 99 семейств (Godin, 2019¹⁰¹⁰, 2020¹¹¹¹). Обращает на себя внимание, что триэция, как правило, приурочена к строго определенным родам в пределах семейств. Другие половые формы растений обычно встречаются у более многочисленных родов в конкретных семействах. Возможные причины такой специфики триэции могут быть связаны как с ее высокой редкостью у цветковых растений, так и с ее эколого-биологическими корреляциями.

Жизненные формы. Триэцичные виды крайне неравномерно распределены в пяти группах жизненных форм (Raunkiær, 1934). Среди видов с триэцией преобладают фанерофиты (39 видов) и гемикриптофиты (32 вида). Хамефитов, криптофитов и терофитов встречается одинаковое число: по 3 вида в каждой группе. С учетом биологического спектра, предложенного в рамках мировой флоры (Raunkiær, 1934), частота встречаемости триэции среди фанерофитов, хамефитов, гемикриптофитов, криптофитов и терофитов не показывает какой-либо достоверной связи с какими-либо типами жизненных форм (χ² = = 7.782, P = 0.100). Тем не менее, на основе абсолютной и относительной частоты встречаемости чаще всего триэцичные виды представляют собой фанерофиты или гемикриптофиты.

Триэцичные виды встречаются во всех группах жизненных форм по классификации Серебрякова (Serebryakov, 1962). Однако, частота встречаемости триэции у видов с разными жизненными формами сильно варьирует. Триэция присуща в подавляющем большинстве древесным и наземным травянистым растениям, 39 и 38 видов соответственно. Среди полудревесных растений и водных трав выявлены единичные виды с триэцией. Среди древесных растений виды с триэцией чаще всего относятся к жизненной форме кустарник (61.5%) и реже – к деревьям (38.5%). В настоящее время этот вид половой дифференциации не выявлен среди растений с жизненной формой кустарничек. Подавляющее большинство наземных травянистых растений с триэцией представлено поликарпическими видами (92.1%) и крайне редко – монокарпиками. С учетом примерной оценки доли древесных и травянистых растений в рамках мировой флоры (45 и 55% соответственно, FitzJohn et al., 2014) получается, что частота встречаемости триэции у древесных и травянистых растений достоверно не различается (χ² = 0.568, P = 0.456). Таким образом, чаще всего триэцичные растения характеризуются жизненными формами фанерофитов, дерева или кустарника либо представляют собой гемикриптофиты и травянистые поликарпические растения.

Способ опыления. Выявлено три способа опыления у триэцичных растений – биотическое, абиотическое и автофилия. Подавляющее большинство видов с триэцией (83.8%) характеризуется разнообразными вариантами биотического опыления, реже триэцичные виды опыляются абиотически (15.0%) и только у одного вида описана автофилия. Согласно данным J. Ollerton et al. (2011), в настоящее время среди цветковых растений нашей планеты насчитывается 87.5% видов, опыляющихся биотически. Учитывая данное оценочное соотношение между биотически и абиотически опыляемыми видами у всех покрытосеменных растений, среди триэцичных видов частоты таксонов, пыльца которых переносится живыми организмами и агентами неживой природы, совпадают с теоретически ожидаемым (χ² = = 1.225, P = 0.268). Сравнение частоты встречаемости двух основных способов опыления у древесных и травянистых растений показало, что и те и другие могут в равной степени опыляться биотически и абиотически (χ² = 3.810, P = 0.051). При этом у древесных и травянистых растений численно преобладают виды с биотическим способом переноса пыльцы. Однако, древесные и травянистые жизненные формы различаются по соотношению видов с разными способами опыления. У древесных растений наблюдаемые частоты видов, которые опыляются биотически и абиотически, полностью совпадают с теоретически ожидаемыми (χ² = 1.938, P = 0.164). У травянистых же растений увеличивается доля видов с абиотическим способом опыления и распределение достоверно отличается от теоретически ожидаемого (χ² = 3.989, P = 0.046). Следовательно, у травянистых растений с триэцией отмечается небольшая связь с абиотическим способом опыления, хотя численно преобладают виды с биотическим опылением. Поэтому в дальнейшем древесные и травянистые растения с разными способами опыления и их корреляции с другими биологическими и экологическими особенностями будут рассматриваться отдельно. Таким образом, древесные и травянистые триэцичные виды чаще всего опыляются биотически, но среди травянистых растений увеличена частота встречаемости абиотически опыляемых видов.

Консистенция околоплодника. У триэцичных растений выявлены оба варианта строения околоплодника – сухой и сочный. В целом преобладают триэцичные виды с сухими плодами – 58.8%. К сожалению, в доступной литературе есть только крайне приблизительные данные о соотношении в рамках мировой флоры таксонов с сухими и сочными околоплодниками. Так, согласно исследованиям T.H. Fleming (1991), 28% из 281 семейства цветковых растений образуют сочные плоды, 20% из них включают виды с сухими и сочными плодами и 52% формируют сухие плоды. Поэтому, в настоящее время невозможно точно оценить встречаемость триэцичных видов с разными вариантами консистенции стенки плодов. Тем не менее, у триэцичных видов четко прослеживается зависимость между способом опыления, особенностями строения околоплодника и жизненными формами. У древесных триэцичных растений доли видов с сочными и сухими околоплодниками практически близки – 53.8 и 46.2% соответственно. Однако, у древесных растений с разными вариантами строения околоплодника 94.5% видов опыляются биотически и лишь немногочисленные виды характеризуются абиотическим опылением. При этом совершенно не выявлено древесных триэцичных видов с абиотическим опылением и сочными плодами. Иная картина отмечается у травянистых жизненных форм с разным строением околоплодника и способом опыления. Среди травянистых растений как с биотическим, так и с абиотическим способом опыления чаще встречаются виды с сухими околоплодниками – 66.7 и 77.8% соответственно. Следовательно, у древесных триэцичных видов как с сухими, так и сочными плодами доминируют биотически опыляемые растения, в то время как у травянистых растений с разными вариантами опыления явно преобладают виды с сухими плодами. Подобный характер связи жизненных форм и консистенции околоплодников отмечен и другими авторами (French, 1991; Willson et al., 1989).

Окраска околоцветника цветка. У триэцичных видов выявлено четыре укрупненных варианта окраски покровов цветков – белый, желтый, зеленый и красный. Наиболее широко распространенный вариант окраски цветков у видов с триэцией – белый (48.8% видов), самый редкий – красный (8.8%). Число триэцичных видов с желтыми и зелеными цветками занимают промежуточное положение – 18.8 и 23.6% соответственно. Древесные и травянистые жизненные формы триэцичных видов с биотически опыляемыми цветками характеризуются преобладанием разной окраски покровов цветков. У древесных биотически опыляемых видов наиболее распространенный вариант окраски околоцветника белый (35.1% видов) и желтый (32.4%). У травянистых биотически опыляемых растений преобладают виды с белой окраской цветков – 80.0% видов. Абиотически опыляемые как древесные, так и травянистые растения традиционно характеризуются невзрачными цветками зеленого или желтого (большей частью желто-зеленого) цвета.

Широтное распространение. Триэцичные виды встречаются в умеренных, субтропических и тропических широтах. Наиболее часто триэцичные растения встречаются в умеренных (40.0% видов) или тропических (35.0%) флорах суши и реже в субтропиках (25.0%). По данным G. Keir et al. (2005) и J. Ollerton et al. (2011), примерное широтное распространение видового богатства цветковых растений можно охарактеризовать следующим образом: умеренные флоры – 21.8%, субтропические – 27.7% и тропические – 50.5%. С учетом этих сведений получается, что триэцичные виды в большей степени свойственны умеренным широтам, и в гораздо меньшей степени – субтропическим и тропическим (χ² = 7.258, P = = 0.027). При этом у триэцичных видов отмечается связь между климатическим поясом и жизненными формами. Доля древесных видов с триэцией закономерно уменьшается в направлении от тропических широт (48.7% видов) к умеренным (20.5%), в то время как максимальное число триэцичных травянистых растений отмечается в умеренных широтах (60.0% видов). Наблюдается также связь между способом опыления, жизненными формами и климатическим поясом. Частота встречаемости биотически опыляемых растений среди древесных видов максимальна (51.4% видов) в условиях тропиков, а среди травянистых растений – в умеренных широтах (66.7%). Абиотически опыляемые древесные триэцичные растения не выявлены в условиях тропического пояса и крайне редко встречаются в субтропиках и умеренных широтах. Наоборот, у абиотически опыляемых видов с травянистыми жизненными формами распределение в умеренных, субтропических и тропических флорах примерно одинаковое. Согласно данным J. Ollerton et al. (2011), в настоящее время среди цветковых растений нашей планеты насчитывается 94.0% видов, опыляющихся биотически в условиях тропического пояса и 78.0% видов, опыляющихся с помощью разных живых агентов переноса пыльцы в умеренных широтах. Поскольку выявлена связь между жизненными формами и способами опыления (см. выше), можно проанализировать частоту встречаемости у древесных и травянистых растений с разными способами переноса пыльцы в умеренных и тропических флорах. Как среди древесных растений в тропических регионах, так и среди травянистых растений в умеренных широтах, доля биотически и абиотически опыляемых триэцичных видов не отличается от теоретически ожидаемых (χ² = 0.115, P = 0.735 для древесных растений и χ² = 0.300, P = 0.584 для травянистых растений). Следовательно, отмечается связь триэции с умеренными широтами, где триэцичные виды чаще всего представлены биотически опыляемыми травянистыми растениями. Доля триэцичных древесных растений закономерно увеличивается в направлении от умеренных широт к тропикам, где они представлены в подавляющем большинстве биотически опыляемыми видами.

Флористические провинции. Особенно наглядно неравномерность географического распространения триэцичных растений видна при рассмотрении их встречаемости в разных фитохорионах нашей планеты. Триэцичные виды отмечены во многих флористических подцарствах и царствах, но пока не выявлены в следующих фитохорионах: Капское царство, Австралийское царство, Полинезийское и Новокаледонское подцарства Палеотропического царства. Подавляющее число триэцичных видов (66.3% всех видов) сосредоточено в трех фитохорионах: Бореальном и Древнесредиземноморском подцарствах Голарктического царства и в Неотропическом царстве. Примерно одинаковая встречаемость триэции характерна для Мадреанского, Африканского, Индо-Малезийского подцарств и Голантарктического царства – от 7.5 до 8.8% всех видов. Крайне редко триэцичные растения встречаются в Мадагаскарском подцарстве – около 1.3% видов. С учетом примерного видового разнообразия Голарктического, Неотропического и Палеотропического флористических царств (около 75000, 80000 и 80000 видов соответственно, Takhtajan, 1986; Frodin, 2001) получается, что триэцичные виды в большей степени приурочены к Голарктическому царству. В Голантарктическом царстве также отмечается более высокий уровень триэцичных растений, чем это следовало ожидать, исходя из теоретических предположений (его видовое богатство насчитывает приблизительно 5700 видов). Скорее всего, приуроченность триэцичных видов к Голарктическому и Голантарктическому царствам связана с тем, что в умеренных поясах северного и южного полушарий выявлена более высокая доля растений с триэцией, чем в субтропических и тропических регионах.

Родственные связи с диэцией. По частоте встречаемости в пределах конкретных родов растений с диэцией и триэцией выделено три категории: 1) в роде с триэцией широко распространены двудомные растения; 2) двудомные растения встречаются редко и 3) двудомные растения не характерны. Подавляющее число таксонов с триэцией относится к родам, в которых одновременно выявлены эти две половые формы – 84.9% видов. Самый редкий вариант, когда в пределах рода с триэцичными растения не характерно наличие диэцичных видов – 5.8% видов. Следовательно, как правило в родах, в которых выявлена триэция, широко распространена двудомность.

На основе связей между проанализированными биологическими и экологическими особенностями триэцичных растений можно нарисовать приблизительный эколого-морфологический облик видов с данной формой половой дифференциации. В условиях тропических флор триэцичные растения чаще всего представляют собой фанерофиты, деревья или кустарники с биотическим способом опыления, сухими или сочными плодами, белой или желтой окраской цветков. В умеренных широтах триэцичные виды представлены преимущественно гемикриптофитами, травянистыми поликарпическими растениями с биотическим опылением, сухими плодами и белой окраской цветков. В целом триэцичные виды чаще всего встречаются в умеренных широтах и приурочены к родам, в которых широко представлена двудомность. К сожалению, в литературе отсутствуют сведения о корреляциях триэции с какими-либо биологическими и экологическими параметрами. Однако возможно провести сопоставление выявленных экологических корреляций триэции с диэцией. Например, наиболее часто диэцичные виды представлены древесными растениями тропического пояса, с мелкими цветками зеленого или белого цвета, опыляющимися неспециализированными насекомыми, ветром или водой (Fox, 1985; Tseng et al., 2008; Vary et al., 2011; Xia et al., 2020).

Из-за довольно большой редкости и слабой изученности в целом триэции у цветковых растений в настоящее время затруднительно дать обобщенную информацию по таким важным организменным и популяционным параметрам триэцичных растений, как фертильность пыльцы обоеполых и тычиночных цветков, семенная продуктивность обоеполых и пестичных цветков и особей, соотношение половых форм в популяциях, вторичные половые признаки особей и т. д. Поэтому далее рассмотрим лишь некоторые примеры видов с триэцией.

Лабильность половой дифференциации. У ряда триэцичных видов выявлено наличие одновременного существования нескольких вариантов половой дифференциации, участие которых часто зависит от экологических и/или географических факторов. Например, популяции Pachycereus pringlei (Cactaceae) могут быть триэцичными и гинодиэцичными, что по мнению T.H. Fleming et al. (1998) напрямую зависит от частоты встречаемости основного опылителя данного вида Leptonycteris curasoae Miller (рукокрылые). Два указанных половых типа популяций этого вида располагаются близко друг от друга на расстоянии до 50 км. У другого вида Silene acaulis (Caryophyllaceae) также обнаружено два типа популяций: триэцичные в субарктическом районе Финляндии (Atalano, Molau, 2001) и гинодиэцичные на Аляске (Morris, Doak, 1998). Лабильность половой дифференциации известна и у других триэцичных видов, например, у Honckenya peploides (моноэция, диэция, субдиэция, Knuth, 1898), Salix myrsinifolia (диэция, субдиэция, Mirski, Brzosko, 2015), Dasiphora fruticosa (гермафродитизм, диэция, Godin, 2002, 2008), Vitis vinifera (андродиэция, гинодиэция, диэция, Brizicky, 1965), Acer saccharinum (андродиэция, Rosado et al., 2018) и др. Возможно, что большинство видов, у которых выявлена в настоящее время триэция, обладают подвижностью своей половой дифференциации, однако пока сведения по этому вопросу довольно сильно ограничены.

Лабильность полового состава популяций. Для нескольких хорошо исследованных триэцичных видов выявлена динамика полового спектра их популяций, т.е. варьирование соотношения особей с тычиночными, пестичными и обоеполыми цветками. В настоящее время выявлен широкий спектр половой структуры популяций триэцичных видов: от преобладания обоеполых особей (Pachycereus pringlei, Fleming et al., 1998; Coptis japonica, Akemine, 1935) до доминирования раздельнополых особей – мужских (Eleutherococcus senticosus, Elumeev, 1978; Fraxinus excelsior, Albert et al., 2013) или женских (Garcinia indica, Joseph, Murthy, 2015). Кроме того, у некоторых триэцичных растений отмечается варьирование полового спектра популяций даже у одного вида в довольно широких пределах. Например, у Pachycereus pringlei выявлены популяции с преобладанием как обоеполых, так женских и мужских особей. У Dasiphora fruticosa обнаружены популяции с преобладанием гермафродитных или пестичных особей, причем с увеличением высоты над уровнем моря доля раздельнополых особей у этого вида закономерно увеличивается (Godin, 2002, 2008). Таким образом, для ряда довольно хорошо изученных триэцичных видов характерна не только лабильность половой дифференциации, но и подвижность полового спектра их популяций. Можно предположить, что варьирование половой экспрессии и частоты встречаемости половых форм в популяциях представляет один из механизмов адаптации триэцичных видов в разных эколого-географических условиях существования.

Фертильность пыльцы обоеполых и тычиночных цветков. Сравнение фертильности пыльцы этих типов цветков, по мнению некоторых авторов (Maurice et al., 1994; Maurice, Fleming, 1995), необходимо для понимания вопроса об эволюции и поддержании триэции у цветковых растений. Указанные авторы предполагают, что триэция может быть стабильной половой формой, если особи с тычиночными цветками производят большее число пыльцевых зерен и их пыльца обладает большей фертильностью, чем особи с обоеполыми цветками. К сожалению, подобных сведений у триэцичных растений недостаточно для однозначного подтверждения или опровержения такого предположения. У ряда видов с триэцией (Silene acaulis, Fraxinus excelsior, Coccoloba cereifera, Eleutherococcus senticosus) фертильность пыльцы тычиночных цветков в среднем выше, чем у обоеполых. У других видов (Dasiphora fruticosa, Godin, 2004¹²¹²; Pachycereus pringlei, Fleming et al., 1998) различий по фертильности пыльцы между обоеполыми и тычиночными цветками не выявлено.

Семенная продуктивность обоеполых и пестичных цветков и особей. Сравнительная характеристика семенной продуктивности половых типов цветков также, по мнению ряда авторов (Maurice et al., 1994; Maurice, Fleming, 1995), важна для понимания эволюции триэции. Как предполагают S. Maurice, T. Fleming (1995), для поддержания триэции необходимо, чтобы семенная продуктивность пестичных цветков и особей была выше, чем обоеполых цветков и особей. Крайне немногочисленные данные можно найти в литературе по семенной продуктивности женских и гермафродитных особей триэцичных видов. Для многих триэцичных видов, по которым есть сведения, семенная продуктивность пестичных цветков и / или особей выше, чем у гермафродитных (Silene acaulis, Eleutherococcus senticosus, Dasiphora fruticosa, Pachycereus pringlei, Rumex confertus). Однако, у Fraxinus excelsior (Albert et al., 2013) не выявлены различия по семенной продуктивности между особями с пестичными и обоеполыми цветками у этого вида.

Полиплоидия. Положительная связь между плоидностью и наличием разнообразия половой дифференциации в таксонах отмечена целым рядом авторов, но в основном на примере диэцичных растений (Baker, 1984; Ashman et al., 2013; Glick et al., 2016; Zenil-Ferguson et al., 2019). Детальные исследования некоторых крупных родов цветковых растений (Atriplex L., Lycium L., Leptinella Cass., Poa L. и др.) отчетливо демонстрируют переход от диплоидов с исключительно обоеполыми цветками к полиплоидам с ярко выраженным половым полиморфизмом. Тем не менее, у небольшого числа родов выявлена противоположная ситуация, когда диплоиды образуют раздельнополые цветки, а полиплоиды – только обоеполые (Bryonia L., Empetrum L., Mercurialis L.). Как подчеркивают некоторые авторы (Glick et al., 2016), не во всех филетических линиях развития в настоящее время такая корреляция выявлена, что связано в основном с отсутствием детальных сведений о числах хромосом в пределах многих таксонов. Связь между полиплоидией и триэцией отмечается и у ряда трехдомных растений. Так, например, в пределах рода Fragaria все виды с диплоидным набором хромосом характеризуются гермафродитизмом (формируют только обоеполые цветки), тетраплоидным и гексаплоидным – представлены диэцичными популяциями (тычиночные и пестичные цветки на разных особях), октаплоидным – триэцичными или субдиэцичными популяциями (Liston et al., 2014). Согласно концепции немецкого исследователя G. Staudt (1967) пол цветков у Fragaria контролируется тремя аллелями одного локуса Su: гомозиготы по нормальному аллелю (Su⁺) формируют обоеполые цветки, тогда как при наличии в генотипе растений других аллелей подавляется развитие либо андроцея (Su^M), либо гинецея (Su^F). Экспрессия пола у растений конкретных генотипов определяется отношениями доминирования внутри множественной серии – Su^M > Su^F > Su⁺. Этим же автором установлено, что одна доза аллеля Su^M доминирует над 6–7 дозами Su^F или Su⁺, а одна доза Su^F – над 6–7 дозами Su⁺. Еще у ряда триэцичных видов отмечается связь между уровнем плоидности и наличием полового полиморфизма в форме триэции: Dasiphora fruticosa (Klackenberg, 1983; Godin, 2008), Pachycereus pringlei (Fleming et al., 1998), Poa stebbinsii (Giussani et al., 2016). Тем не менее, отсутствие детальных сведений о характере плоидности у многих триэцичных растений не позволяет в настоящее время однозначно говорить об устойчивой связи между уровнем плоидности и данной формой половой дифференциации.

Эволюция. Триэция встречается не только у цветковых растений. Известны триэцичные виды среди голосеменных растений (Sultangaziev et al., 2010), багрянок (Neefus et al., 2008) и ряда беспозвоночных животных (Cutter, 2005; Kaliszewicz, 2011; Armoza-Zvuloni et al., 2014). Как и для других форм полового полиморфизма, разные авторы демонстрируют диаметрально противоположные и не всегда однозначные взгляды на оценку, значение, стабильность и эволюцию триэции как варианта половой экспрессии у цветковых растений. Тем не менее, большинство авторов (Elumeev, 1978; Godin, 2008; Castillo, Argueta, 2009; Demyanova, 2011; Albert et al., 2013) рассматривают триэцию как стабильную форму полового полиморфизма, а не как промежуточный этап в развитии и эволюции по направлению к диэции в пределах определенного таксона. Как полагают некоторые авторы (Maurice et al., 1994; Maurice, Fleming, 1995) для стабильного существования триэции в естественных условиях необходимо, чтобы успех особей с тычиночными и пестичными цветками был выше, чем успех особей с обоеполыми цветками. Как было показано ранее, это должно выражаться в образовании более фертильной пыльцы особями с тычиночными цветками и большей семенной продуктивности особей с пестичными цветками, чем аналогичные показатели особей с обоеполыми цветками. Если для ряда триэцичных видов такие преимущества раздельнополых особей выявлены в сравнении с обоеполыми, то для большинства видов с триэцией они пока отсутствуют. С другой стороны, у некоторых триэцичных видов (например, Fraxinus excelsior, Dasiphora fruticosa, Pachycereus pringlei) не выявлено каких-либо достоверных различий или тем более преимуществ между раздельнополыми и обоеполыми особями по целому ряду показателей, что крайне затрудняет понимание процессов существования и поддержания триэции в таких случаях.

Некоторые авторы высказывают предположения о значении высокого варьирования полового спектра в популяциях у триэцичных видов цветковых растений. Например, по мнению B. Albert с соавторами (Albert et al., 2013), преимущество особей с тычиночными цветками над особями с обоеполыми цветками по качеству образуемой ими пыльцы у Fraxinus excelsior и более низкой семенной продуктивности особей с пестичными цветками по сравнению с особями с обоеполыми цветками может привести к трансформации триэцичного состояния у данного вида в сторону андродиэции путем “утраты” женских особей. Наоборот, более высокая семенная продуктивность пестичных цветков по сравнению с обоеполыми, а также сходная фертильность пыльцы тычиночных и обоеполых цветков у Pachycereus pringlei (Fleming et al., 1998) возможно приводит к переходу триэции в состояние гинодиэции за счет элиминации особей с тычиночными цветками. Ранее мною (Godin, 2008) было высказано предположение, что обоеполые особи Dasiphora fruticosa, входящие в состав триэцичных популяций, повышают их адаптивный потенциал и увеличивают возможность выживания популяции при меняющихся условиях. Дело в том, что только обоеполые особи способны вернуться к автофилии при неблагоприятных условиях для успешного опыления женских особей мужскими и обоеполыми. Хотя автофилия и является в известной степени “суррогатом” аллофилии, тем не менее она гарантирует опыление (Pervukhina, 1979¹³¹³). Автофилия дает возможность растениям с обоеполыми цветками сохраняться и распространяться в новые для вида условия произрастания. С этой точки зрения, популяция, в состав которой входят женские, мужские и обоеполые растения, является наиболее гибкой и может под действием естественного отбора изменять механизм размножения, способствующий ее сохранению. Тем не менее, слабая изученность многих сторон популяционной жизни триэцичных растений, их довольно большая редкость среди цветковых растений в настоящее время не позволяет достаточно точно выявить механизмы ее самоподдержания в естественных условиях существования. Можно полагать, что дальнейшие исследования триэции как у цветковых растений, так и в других группах живых организмов позволят сформулировать обоснованные выводы об ее происхождении и эволюции.

Заключение. Триэция – крайне редкая форма полового полиморфизма у цветковых растений, о чем свидетельствует список триэцичных растений в рамках мировой флоры, который включает 80 видов из 46 родов, относящихся к 33 семействам и 21 порядку покрытосеменных. У цветковых растений триэция выявлена в 7.9% семейств, 0.3% родов и у 0.03% видов. Триэцичные виды пока не описаны в группе базальных покрытосеменных, единично встречаются в группе магнолиид и довольно немногочисленны в группе однодольных растений. Большая часть (87.5% всех видов) триэцичных растений входят в состав групп Superrosids (30 видов) и Superasterids (40 видов). Наиболее богатые триэцичными видами пять семейств цветковых растений: Rosaceae (9 видов из 2 родов), Caprifoliaceae (7 видов из 1 рода), Scrophulariaceae (7 видов из 1 рода), Caryophyllaceae (6 видов из 2 родов) и Celastraceae (6 видов из 2 родов). Триэцичные виды наиболее часто встречаются в пяти родах покрытосеменных растений: Fragaria L. (8 видов), Valeriana L. (7), Buddleja L. (7), Maytenus Molina (5), Silene L. (5). Анализ целого ряда биологических и экологических характеристик триэцичных видов позволил выявить ее связи с некоторыми показателями. Триэцичные растения в тропических флорах чаще всего представляют собой фанерофиты, деревья или кустарники с биотическим способом опыления, сухими или сочными плодами, белыми или желтыми цветками. Триэцичные виды во флорах умеренных широт представлены преимущественно гемикриптофитами, травянистыми поликарпическими растениями с биотическим опылением, сухими плодами и белыми цветками. Триэция наиболее часто встречается в различных районах умеренных (Бореальное подцарство Голарктического царства, 36.0% от всех видов) или тропических широт (Неотропическое царство, 21.3%). Как правило, триэцичные виды приурочены к родам, в которых широко представлена диэция. При анализе следует учитывать возможные связи триэции с такими биологическими и экологическими показателями, как фертильность пыльцы обоеполых и тычиночных цветков, семенная продуктивность обоеполых и пестичных цветков и особей, соотношение половых форм в популяциях, связь с полиплоидией, а также механизмы поддержания этой формы полового полиморфизма на популяционном уровне.

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ (см. REFEREN-CES)