1. На главную
  2. Электронные версии
  3. Экология
  4. № 2, 2023

Экология, 2023, № 2, стр. 94-102

Накопление низкомолекулярных соединений как ответная реакция растений на техногенное засоление

О. А. Четина a, *, О. З. Еремченко a, И. В. Пахоруков a

a Пермский государственный национальный исследовательский университет
614990 Пермь, ул. Букирева, 15, Россия

* E-mail: lymar11@rambler.ru

Поступила в редакцию 17.05.2022
После доработки 25.10.2022
Принята к публикации 05.11.2022

Полный текст (PDF)

Аннотация

В условиях южной тайги растительное сообщество на техногенно засоленной аллювиальной почве представлено рудеральными видами из состава местной флоры. Показано, что при прогрессирующем засолении почвы у растений проявились видоспецифичные реакции, выраженные в аккумуляции низкомолекулярных соединений: марь сизая Chenopodium glaucum L. накапливала пролин и глицинбетаин, лебеда раскидистая Atriplex patula L. – пролин, бескильница расставленная Puccinellia distans (Jacq.) Parl. – флавоноиды, ситник жабий Juncus bufonius L. – глицинбетаин. На кислой засоленной почве в листьях лебеды отмечено повышенное содержание пролина, а в бескильнице – накопление флавоноидов.

Ключевые слова: техногенное засоление, аллювиальные почвы, факультативные галофиты, солевой и кислотный стресс, пролин, флавоноиды, глицинбетаин

С развитием химического производства связано образование техногенно засоленных почв, которые заселяются рудеральными видами из состава местной флоры [1, 2]. Рудеральные растения, характеризующиеся определенной солеустойчивостью, следует отнести к группе факультативных галофитов; основную стратегию выживания этой группы растений связывают с ограничением поступления засоляющих ионов через корни [3]. Известно, что ответными реакциями растительной клетки на засоление корневой среды являются ионная компартментация в вакуолях, аккумуляция осмопротекторных соединений, активизация антиоксидантной защиты [3–7]. Устойчивость растений в условиях солевого стресса связана с накоплением низкомолекулярных соединений, в том числе пролина, флавоноидов и глицинбетаина. Пролин участвует в осморегуляции, защищает структуру белков, проявляет антиоксидантную активность. Флавоноиды при окислительном стрессе, взаимодействуя с липидным бислоем клеточных мембран, замедляют процессы перекисного окисления липидов клеточных мембран. Глицинбетаин в условиях засоления играет важную роль в осморегуляции, поддерживает редокс-статус клетки, сохраняет функции макромолекул и целостность мембран [6, 8–18].

В Пермском крае на территории Верхнекамского месторождения солей в зонах складирования отходов химической промышленности образовались засоленные почвы и почвогрунты. Некоторые особенности адаптации к ним растений, связанные с солевым обменом, опубликованы нами ранее [19, 20]. Под солеотвалами и шламохранилищами формируются подземные минерализованные воды, которые разгружаются в долинах малых рек Прикамья и способствуют засолению аллювиальных почв [21, 22]. Геоботаническое обследование речных долин показало, что с развитием техногенного засоления естественная флора замещается специфическими группировками растительности с доминированием рудеральных видов и галофитов [2].

В верхних горизонтах аллювиальных техногенно засоленных почв реакция почвенной среды варьирует от сильнокислых и до щелочных значений [21]. Механизмы устойчивости растений к щелочной реакции среды, а также совместному воздействию засоления и щелочности недостаточно изучены [6, 12, 17, 23–25]. Кислотный стресс растений и участие низкомолекулярных соединений в адаптации растений к кислым почвам остаются в центре внимания ученых [24–26]. Публикаций, связанных с адаптационным значением низкомолекулярных соединений у растений, произрастающих на засоленных кислых почвах, нами не найдено.

Цель наших исследований – изучить накопление пролина, флавоноидов и глицинбетаина в листьях как проявление защитных механизмов растений при техногенном засолении, в том числе на фоне неблагоприятной реакции почвенной среды.

МАТЕРИАЛ И МЕТОДЫ

Территория исследований расположена в Березниковском городском округе Пермского края. Объектом исследований являлись растения на техногенно засоленной аллювиальной почве в долине р. Быгель. Малая р. Быгель относится к бассейну р. Камы в пределах южно-таежной подзоны. Засоление аллювиальной почвы связано с разгрузкой подземных минерализованных вод, сформированных под влиянием солеотвала Березниковского калийного производственного рудоуправления № 4: координаты участка исследований – 59°27.419′ с.ш., 056°55.052′ в.д. (в системе координат WGS-84). При помощи программы ArcMap 10.5 установили, что в долине р. Быгель площадь пятна с изреженной растительностью на техногенно засоленной аллювиальной почве составляет около 2027 м2.

В пределах исследуемой части речной долины на фоне низкого проективного покрытия (менее 30–40%) встречались участки, занятые одним из трех видов однолетних растений: марью сизой Chenopodium glaucum L., лебедой раскидистой Atriplex patula L., ситником жабим Juncus bufonius L., а также многолетним злаком – бескильницей расставленной Puccinellia distans (Jacq.) Parl. Кроме этих растений, единичными экземплярами представлены вейник наземный Calamagrоstis epigеjos L., осот полевой Sоnchus arvеnsis L. и мать-и-мачеха Tussilago farfara L.

В середине лета 2020 г. на засоленном участке долины р. Быгель проведен сбор листьев со средней части побегов мари сизой и лебеды раскидистой, а также листьев ситника жабьего и бескильницы расставленной. Для каждого вида пробы листьев собирали в пяти местах произрастания; сопряженно с растительной пробой отбирали почвенные пробы из прикорневой зоны растений. Листья растений фиксировали при температуре 105°С в течение 20 мин и досушивали при 60°С [27]. Почвенные пробы сушили в помещении до воздушно-сухого состояния.

В почвенных пробах из прикорневой зоны растений определяли актуальную кислотность (рНвод) и содержание ионов: 1) Cl– – в водной вытяжке (в соотношении почва : раствор 1 : 5) аргентометрическим методом по Мору; 2) подвижных ионов Na+ и K+ – извлеченных 0.2 н раствором HCl при соотношении почва : раствор 1 : 5 с последующим определением пламенно-фотометрическим методом.

Количество пролина в сухой массе листьев определяли по методу Bates et al. [28]. Флавоноиды извлекали 70%-ным раствором этанола; суммарное содержание продуктов взаимодействия с 5%-ным спиртовым раствором AlCl3 установили методом спектрофотометрии при длине волны 425 нм. Глицинбетаин определяли спектрофотометрически (спектрофотометр “СФ-2000”, Россия) по методу Grieve and Grattan [29]. Аналитическая повторность определения – трехкратная.

Сравнение растений по содержанию органических соединений в листьях провели дисперсионным методом с применением критерия Краскела-Уоллиса; значимыми считали различия между сравниваемыми средними величинами с доверительной вероятностью 95% и выше (Р < 0.05). В диаграммах по содержанию пролина, флавоноидов и глицинбетаина приведены средние арифметические биологических повторностей и их стандартные ошибки.

Количество пролина, флавоноидов и глицинбетаина в растительных пробах, а также данные по величине рН и содержанию ионов в сопряженно отобранных почвенных пробах были обработаны методом регрессионного анализа; адекватность полученных уравнений оценили при уровне значимости нулевой гипотезы Р < 0.05.

РЕЗУЛЬТАТЫ

Отмечена неоднородность условий обитания растений в речной долине, выраженная в разной реакции почвенной среды и варьировании содержания засоляющих ионов в почве. Места произрастания ситника характеризовались кислой реакцией почвенной среды, у лебеды – кислой и нейтральной, у бескильницы – слабокислой и щелочной, а у мари – нейтральной и щелочной (рис. 1а).

Рис. 1.

Свойства почвы из прикорневой зоны растений: а – рНвод; б – содержание ионов Cl–, смоль(экв)/кг почвы; в – содержание подвижных ионов Na+, смоль(экв)/кг почвы; г – содержание подвижных ионов К+, смоль(экв)/кг почвы; черными точками обозначены средние со стандартными отклонениями, серыми – диапазон варьирования показателя внутри выборки.

Самый высокий уровень содержания хлорид-ионов в почве обнаружен в местах произрастания ситника и лебеды (рис. 1б). Максимальное количество подвижного Na+ наблюдали в почве из прикорневой зоны мари и бескильницы (рис. 1в). Содержание подвижного К+ в почве было ниже содержания Na+; наибольшее его количество отмечено в почве в местах произрастания мари, лебеды и бескильницы (рис. 1г).

Содержание пролина, флавоноидов и глицинбетаина в растениях

В зависимости от содержания пролина в листьях растения расположились в следующей последовательности: лебеда = бескильница > марь > > ситник (рис. 2а). В ситнике количество пролина было в 3 раза меньше, чем в лебеде и бескильнице. Относительно повышенное накопление флавоноидов характерно для листьев лебеды и мари (рис. 2б); их количество в несколько раз выше, чем в листьях ситника и бескильницы. Повышенным количеством глицинбетаина в листьях отличалась лебеда, у ситника и бескильницы содержание этих соединений было меньше в несколько раз (рис. 2в).

Рис. 2.

Среднее содержание пролина (а), флавоноидов (б) и глицинбетаина (в) в листьях растений; буквенными индексами вверху диаграмм показаны статистически значимые различия в содержании низкомолекулярных соединений между растениями по критерию Краскела-Уоллиса: α – ситник, β – лебеда, γ – марь, δ – бескильница.

Таким образом, для листьев лебеды и мари характерно наибольшее количество пролина, флавоноидов и глицинбетаина; бескильница отличилась средним накоплением пролина в листьях, содержание флавоноидов и глицинбетаина в ней было низким. Ситник характеризовался наименьшим количеством трех исследуемых низкомолекулярных соединений, при этом содержание флавоноидов в нем выше, чем в бескильнице.

Зависимости между накоплением пролина и почвенными показателями

Количество пролина в листьях мари прямо пропорционально связано с содержанием в почве хлоридов натрия: регрессионные зависимости адекватны полученным данным при уровне значимости Р = 0.006–0.008, коэффициенте корреляции r = 0.81–0.82. При увеличении содержания Сl– в почве от 1 до 8 смоль(экв)/кг количество пролина возрастало с 8 до 37 мг/10 г сухой массы листьев (рис. 3а). В листьях мари на почве с содержанием подвижного Na+ менее 70 смоль(экв)/кг количество пролина составляло менее 20 мг/10 г сухой массы, но, когда засоление Na+ достигало 145–160 смоль(экв)/кг, оно возрастало почти до 40 мг/10 г сухой массы листьев (рис. 3б). Зависимости между количеством пролина в листьях мари и реакцией почвенной среды не установлено.

Рис. 3.

Зависимость между количеством пролина в листьях мари и содержанием ионов Cl– (а) и Na+ (б) в почве.

В листьях лебеды содержание пролина зависело от хлоридного засоления почвы: регрессионная зависимость адекватна полученным данным при Р = 0.025, r = 0.76 (рис. 4а). При содержании Сl– менее 40 смоль(экв)/кг почвы лебеда накапливала пролина менее 37 мг/10 г, но, когда засоление почвы хлорид-ионами становилось выше 40 смоль(экв)/кг, количество пролина возрастало до 42–43 мг/10 г сухой массы листьев.

Рис. 4.

Зависимость между количеством пролина в листьях лебеды и содержанием ионов Сl– в почве (а), количеством пролина и реакцией почвенной среды (б).

Как было отмечено выше, лебеда произрастала на засоленных почвах с нейтральной и кислой реакцией среды. Установлена зависимость между содержанием пролина в листьях лебеды и реакцией почвенной среды: уравнение регрессии адекватно полученным данным при Р = 0.001, r = –0.96 (рис. 4б). На засоленной почве с реакцией среды, близкой к нейтральной, в листьях лебеды содержалось минимальное количество пролина – около 27 мг/10 г сухой массы; на кислой засоленной почве растения аккумулировали пролин в количестве 37–43 мг/10 г. В целом количество пролина в листьях лебеды определялось двумя факторами почвенной среды, что подтверждено уравнением множественной регрессии, адекватным полученным данным при Р = 0.01, r = 0.99: y = 76.15 + + 0.015х1 – 7.73х2, где y – содержание пролина, мг/10 г сухой массы листьев, х1 – содержание Cl– в почве, мМ-экв/100 почвы, х2 – рН почвы.

В листьях бескильницы и ситника не выявлено зависимости между содержанием пролина в листьях и количеством засоляющих ионов в почве; отсутствовали и значимые связи между содержанием пролина в листьях этих растений и реакцией почвенной среды.

Зависимости между накоплением флавоноидов и почвенными показателями

У лебеды, мари и ситника не установлены связи между аккумуляцией флавоноидов в листьях и содержанием ионов Na+, K+, Cl– в почве. Не связано накопление флавоноидов в листьях этих растений и с величиной рН почвы.

В листьях бескильницы на фоне относительно пониженного содержания флавоноидов выявлена прямая сильная связь между их количеством и содержанием подвижного Na+ в почве: уравнение регрессии адекватно полученным данным при Р = 0.002, r = 0.87 (рис. 5а). На фоне наименьшей засоленности почвы Na+ содержание флавоноидов составляло около 6.5 мг/10 г сухой массы листьев бескильницы, а при наибольшем засолении увеличивалось почти до 11 мг/10 г. Выявлена отличительная особенность бескильницы – значимая связь между содержанием флавоноидов в листьях и рН почвы: уравнение регрессии адекватно полученным данным при Р = 0.011, r = 0.80 (рис. 5б). Произрастающие на слабощелочной почве растения в листьях содержали флавоноидов около 7 мг/10 г, а на кислой почве их количество увеличилось до 8.5–10.8 мг/10 г.

Рис. 5.

Зависимость между количеством флавоноидов в листьях бескильницы и содержанием подвижного Na+ в почве (а), между количеством флавоноидов и реакцией почвенной среды (б).

Зависимости между накоплением глицинбетаина и почвенными показателями

Установлена зависимость между содержанием глицинбетаина в листьях мари и количеством подвижного Na+ в почве: уравнение регрессии адекватно полученным данным при Р = 0.015, r = 0.79 (рис. 6а). На фоне содержания подвижного Na+ менее 50 смоль(экв)/кг почвы в листьях мари глицинбетаина было менее 5 мг/10 г сухой массы; при повышенном засолении почвы Na+ в листьях аккумулировалось до 15–22 мг/10 г глицинбетаина. Между количеством глицинбетаина в листьях мари и содержанием подвижного К+ в почве также отмечена прямая сильная связь: регрессионная зависимость адекватна полученным данным при Р = 0.001, r = 0.91 (рис. 6б).

Рис. 6.

Зависимость между количеством глицинбетаина в листьях мари и содержанием подвижных ионов Na+ (а) и K+ (б) в почве, а также между количеством глицинбетаина в листьях ситника и содержанием Cl– в почве (в).

Для лебеды и бескильницы не установлены значимые связи между содержанием глицинбетаина в листьях и количеством засоляющих ионов в почве.

Для ситника прослежена криволинейная зависимость между содержанием глицинбетаина в листьях и количеством Cl– в почве: уравнение регрессии адекватно полученным данным при Р = = 0.046, r = 0.98 (рис. 6б). На фоне засоленности хлорид-ионами менее 40 смоль(экв)/кг почвы содержание глицинбетаина было минимальным (1.1–4.5 мг/1 г), а при содержании Cl– в количестве 71 смоль(экв)/кг аккумуляция глицинбетаина достигала 10 мг/1 г сухой массы листьев.

В листьях всех исследуемых растений не установлено значимых зависимостей между содержанием глицинбетаина в листьях и реакцией почвенной среды.

ОБСУЖДЕНИЕ

Об определенном уровне солеустойчивости исследуемых видов рудеральных растений свидетельствует их произрастание на засоленных почвах в разных регионах мира [6, 30–32]. Наши данные показали, что растения характеризуются достаточно широким лимитом толерантности к техногенному засолению. В почве из прикорневой зоны ситника максимальное содержание хлоридных солей отличалось от минимального засоления в 4.7 раза, у мари – в 8 раз, у бескильницы – в 25 раз, у лебеды – в 50 раз. Одновременно почва характеризовалась значительным содержанием ионов К+. В некоторых аллювиальных солончаковых почвах Прикамья содержание калия сопоставимо с уровнем натриевого засоления [21, 22].

Отмеченные в наших исследованиях нейтральная и слабощелочная реакции почвенной среды характерны для хлоридно-засоленных аллювиальных почв; в то же время среди них встречались почвы с кислыми поверхностными горизонтами [21, 22].

Таким образом, на исследуемом участке долины р. Быгель рудеральная растительность находится под воздействием хлоридного засоления и неблагоприятной реакции почвенной среды. Установленные регрессионные зависимости позволяют рассматривать накопление пролина, флавоноидов, глицинбетаина в листьях растений как ответную реакцию на увеличение содержания засоляющих ионов в почве. Считается, что эти низкомолекулярные соединения обеспечивают устойчивость растений в условиях солевого стресса [4, 5, 16, 17, 24, 25, 33].

Накопление пролина в органах растений связано с его многофункциональным значением в растительной клетке в стрессовых условиях [5, 7, 14, 34]. Полученные нами зависимости между показателями техногенного засоления и количеством пролина в листьях лебеды и мари соответствуют научным данным по увеличению содержания пролина в листьях культурных растений в условиях солевого стресса; отмечены [10, 12, 17] осмопротекторные свойства и антиоксидантная активность пролина.

Накопление пролина в листьях лебеды, по-видимому, повышало ее устойчивость к кислой реакции почвенной среды в условиях техногенного засоления. При кислотном стрессе наблюдали аккумуляцию пролина в листьях пшеницы и ржи [25]. Имитация кислотного дождя способствовала накоплению пролина в листьях томатов [26]. Кислая реакция среды усиливает водный дефицит в растении, так как под влиянием избытка протонов клетки корня становятся непроницаемыми для воды [35]. По данным M.H.M. Bhuyan et al. [24], при кислотном стрессе накопление пролина в проростках пшеницы поддерживало водный баланс и обеспечивало защиту от окислительного повреждения; отмечали участие пролина в рН-регуляции цитоплазмы растительной клетки [36, 37]. Таким образом, накопление пролина в листьях лебеды на кислой почве может быть направлено на поддержание осмотического потенциала и кислотно-щелочного баланса в клетках, на усиление антиоксидантной активности.

Известно [13, 16, 38], что флавоноиды участвуют в защите растений от воздействия неблагоприятных факторов внешней среды: повышенной интенсивности света, низких и высоких температур, тяжелых металлов, водного дефицита и т.д. Согласно нашим исследованиям, марь и лебеда аккумулировали наибольшее количество флавоноидов, но их содержание не связано со степенью засоления почвы. З.Ф. Рахманкулова с соавт. [16] отмечают, что при изначально высоком пуле низкомолекулярных соединений может отсутствовать зависимость между их накоплением и засоленностью среды обитания.

Бескильница аккумулировала флавоноиды в листьях по мере увеличения количества подвижного Na+ в почве, что может быть связано с их участием в антиоксидантной защите. При солевом стрессе в митохондриях и хлоропластах растительной клетки нарушается транспорт электронов, образуется избыток активных форм кислорода и, следовательно, усиливаются процессы свободнорадикального окисления [5, 7, 14]. Флавоноиды cпособны к антиоксидантной активности и участвуют в стабилизации мембран при окислительном стрессе [11, 13, 15].

При усилении кислотности почвы в листьях бескильницы отмечено накопление флавоноидов, что обусловлено, по-видимому, их значением в адаптации к кислой засоленной почве. Неблагоприятная реакция среды нарушает метаболизм растительных клеток [24, 39], усиливает токсическое воздействие солей [17]. В условиях кислотного стресса наблюдали аккумуляцию флавоноидов в листьях ржи [25]. Низкие значения рН вызывали развитие окислительного стресса в пшенице [24]. Флавоноиды, взаимодействуя с липидным бислоем клеточных мембран, замедляют процессы перекисного окисления липидов [11, 13, 15].

В листьях мари и ситника количество глицинбетаина возрастало с увеличением содержания засоляющих ионов в почве, что, вероятно, связано с осморегуляцией и стабилизацией клеточных структур. Глицинбетаин защищает белки от воздействия различных денатурирующих агентов [8]. Считается [6, 9], что он вносит значительный вклад в солеустойчивость растений. Защитную роль глицинбетаина в растительной клетке исследователи связывают со стабилизацией работы фотосинтетического аппарата в неблагоприятных условиях. При солевом стрессе, благодаря взаимодействию глицинбетаина с молекулами и клеточными структурами, сохраняется активность макромолекул, поддерживается целостность мембран [18].

Согласно З.Ф. Рахманкуловой с соавт. [16], для галофитов характерны различные биохимические стратегии солеустойчивости. В наших исследованиях у растений на техногенно засоленных почвах проявилась видовая специфика в накоплении низкомолекулярных соединений. При усилении засоленности почвы отмечена аккумуляция пролина в листьях лебеды, пролина и глицинбетаина – в листьях мари, флавоноидов – в листьях бескильницы, глицинбетаина – в листьях ситника.

На основании полученных данных можно говорить о том, что при техногенном засолении у рудеральных растений стратегия выживания связана с видоспецифичными реакциями, направленными на аккумуляцию пролина, флавоноидов и глицинбетаина. В адаптации к кислой реакции засоленной почвы определенное значение у лебеды имеет пролин, а у бескильницы – флавоноиды.

Список литературы

  1. Piernik A., Hulisz P., Rokicka A. Micropattern of halophytic vegetation on technogenic soils affected by the soda industry // Soil Science and Plant Nutrition. 2015. V. 61. P. 98–112. https://doi.org/10.1080/00380768.2015.1028874

  2. Шишконакова Е.А. Антропогенная растительность территорий предприятий ОАО “Уралкалий” (Пермская область) // Социально-экологические технологии. 2017. № 3. С. 65–79.

  3. Розенцвет О.А., Нестеров В.Н., Богданова Е.С. Структурные и физиолого-биохимические аспекты солеустойчивости галофитов // Физиология растений. 2017. Т. 64. № 4. С. 251–265.

  4. Веселов Д.С., Маркова И.В., Кудоярова Г.Р. Реакция растений на засоление и формирование солеустойчивости // Успехи современной биологии. 2007. Т. 127. № 5. С. 482–493.

  5. Карташов А.В., Радюкина Н.Л., Иванов Ю.В. и др. Роль систем антиоксидантной защиты при адаптации дикорастущих видов растений к солевому стрессу // Физиология растений. 2008. Т. 55. № 4. С. 516–522.

  6. Chen S., Xing J., Lan H. Comparative effects of neutral salt and alkaline salt stress on seed germination, early seedling growth and physiological response of a halophyte species Chenopodium glaucum // African J. of Biotechnology. 2012. V. 11. № 40. P. 9572–9581. https://doi.org/10.5897/AJB12.320

  7. Колупаев Ю.Е., Карпец Ю.В. Активные формы кислорода, антиоксиданты и устойчивость растений к действию стрессоров. Киев: Логос, 2019. 277 с.

  8. Sakamoto A., Murata N. The role of glycine betaine in the protection of plants from stress: clues from line content in salt stressed spinach leaves // Plant Growth Regul. 2003. V. 40. P. 89–95.

  9. Mansour M.M.F., Salama K.H.A., Ali F.Z.M. et al. Cell and plant responses to NaCl in Zea mays L. cultivars differing in salt tolerance // Gen. Appl. Plant Physiol. 2005. V. 31. № 1–2. P. 29–41.

  10. Yan H., Zhao W., Sheng Y. et al. Effects of alkali-stress on Aneurolepidium chinense and Helianthus annuus // The J. of Applied Ecology. 2005. V. 16 (8). P. 1497–1501.

  11. Тараховский Ю.С., Музафаров Е.Н., Ким Ю.А. Взаимодействие флавоноидов с мембранами // Фенольные соединения: фундаментальные и прикладные аспекты. 2010. С. 108–116.

  12. Liu J., Guo Q., Shi D.C. Seed germination, seedling survival, and physiological response of sunflowers under saline and alkaline conditions // Photosynthetica. 2010. V. 48 (2). P. 278–286. https://doi.org/10.1007/s11099-010-0034-3

  13. Brunetti C., di Ferdinando M., Fini A. et al. Flavonoids as antioxidants and developmental regulators: relative significance in plants and humans // Int. J. Mol. Sci. 2013. V. 14 (2). P. 3540–3555. https://doi.org/10.3390/ijms14023540

  14. Carvalho K., Campos M.K., Domingues D.S. et al. The accumulation of endoge-nous proline induces changes in gene expression of several antioxidant enzymes in leaves of transgenic Swingle citrumelo // Molecular Biology Reports. 2013. V. 40 (4). P. 3269–3279. https://doi.org/10.1007/s11033-012-2402-5

  15. Назарова В.Д., Бакумова Е.В., Бектемисова А.У. Антиоксидантная активность флавоноидов // Актуальные проблемы науки и образования в области естественных и сельскохозяйственных наук: Мат-лы ІIІ междун научно-практич. конф., посвященной 90-летию академика Е.А. Букетова. Петропавловск, 2015. С. 111–114.

  16. Рахманкулова З.Ф., Шуйская Е.В., Щербаков А.В. и др. Содержание пролина и флавоноидов в побегах галофитов, произрастающих на территории Южного Урала // Физиология растений. 2015. Т. 62. № 1. С. 79–88.

  17. Guo R, Yang Z., Li F., Yan C. et al. Comparative metabolic responses and adaptive strategies of wheat (Triticum aestivum) to salt and alkali stress // BMC Plant Biol. 2015. P. 170. https://doi.org/10.1186/s12870-015-0546-x

  18. Annunziata M.G., Ciarmiello L.F., Woodrow P. et al. Spatial and temporal profile of glycine betaine accumulation in plants under abiotic stresses //Frontiers in Plant Science. 2019. V. 10. P. 230. https://doi.org/10.3389/fpls.2019.00230

  19. Еремченко О.З., Лымарь О.А. Почвенно-экологические условия зоны солеотвалов и адаптация к ним растений // Экология. 2007. № 1. С. 18–23.

  20. Еремченко О.З., Четина О.А., Кусакина М.Г. и др. Техногенные поверхностные образования зоны солеотвалов и адаптация к ним растений. Пермь: Перм. гос. нац. исслед. ун-т, 2013. 148 с.

  21. Eremchenko O.Z., Pakhorukov I.V., Shestakov I.E. Development of the solonchak process in soils of small river valleys in the taiga-forest zone in relation to the production of potassium salts // Eurasian Soil Science. 2020. V. 53. № 4. P. 512–522. https://doi.org/10.1134/S1064229320040055

  22. Пахоруков И.В., Еремченко О.З. Свойства вторично засоленных аллювиальных почв в таежно-лесной зоне Прикамья // Сибирский лесной журн. 2021. № 3. С. 76–86. https://doi:10.15372|SJFS20210307

  23. Latef A.A.A., Tran L.S. Impacts of priming with silicon on the growth and tolerance of maize plants to alkaline stress // Frontiers in Plant Science. 2016. V. 7. P. 243–256. https://doi.org/10.3389/fpls.2016.00243

  24. Bhuyan M.H.M., Hasanuzzaman M., Mahmud J.A. et al. Unraveling morphophysiological and biochemical responses of Triticum aestivum L. to extreme pH: Coordinated actions of antioxidant defense and glyoxalase systems // Plants. 2019. V. 8. № 1. P. 24. https://doi.org/10.3390/ plants8010024

  25. Chetina O.A., Botalova K.I., Kaigorodov R.V. Effects of alkalinity and acidity of the root medium on defense systems in Triticum aestivum and Secale cereale // Russ. J. of Plant Physiology. 2020. V. 67 (2). P. 334–343. https://doi.org/10.1134/S1021443720010033

  26. Tomar P. Estimation of some biochemical parameters in Lycopersicon lycopersicum (L.) cv. damyanti in response to acid rain // Voyager. 2018. V. 9. P. 34–41.

  27. Чернавина И.А., Потапов Н.Г., Косулина Л.Г. и др. Большой практикум по физиологии растений. Минеральное питание. Физиология клетки. Рост и развитие: Учеб. пособие для студентов биол. спец. вузов / Под ред. Рубина Б.А. М.: Высшая школа, 1978. 408 с.

  28. Bates L., Waldren P.P., Teare J.D. Rapid determination of proline of water stress studies // Plant Soil. 1973. V. 39 (1). P. 205–207.

  29. Grieve C.M., Grattan S.R. Rapid assay for determination of water soluble quaternary ammonium compounds // Plant Soil. 1983. V. 70. P. 303–307.https://doi.org/10.1007/BF02374789

  30. Ungar I. Effect of salinity on seed germination, growth, and ion accumulation of Atriplex patula (Chenopodiaceae) // American J. of Botany. 1996. V. 83. № 5. P. 604–607.

  31. Tarasoff C.S., Mallory-Smith C.A., Ball D.A. Comparative plant responses of Puccinellia distans and Puccinellia nuttalliana to sodic versus normal soil types //Journal of Arid Environments. 2007. V. 70. № 3. P. 403–417. https://doi.org/10.1016/j.jaridenv.2007.01.008

  32. Erfanzadeh R., Hendrickx F., Maelfait J. P. et al. The effect of successional stage and salinity on the vertical distribution of seeds in salt marsh soils //Flora-Morphology, Distribution, Functional Ecology of Plants. 2010. V. 205. № 7. P. 442–448. https://doi.org/10.1016/j.flora.2009.12.010

  33. Genc Y., Taylor J., Lyons G. et al. Bread wheat with high salinity and sodicity tolerance // Frontiers in Plant Science. 2019. V. 10. P. 1280. https://doi.org/10.3389/fpls.2019.01280

  34. Aslam R., Bostan N., Nabgha-e-Amen M. et al. A critical review on halophytes: salt tolerant plants // J. of Medicinal Plants Research. 2011. V. 5. P. 7108–7118. https://doi.org/10.5897/JMPRx11.009

  35. Захарин А.А., Паничкин Л.А. Модель протонного барьера. Полная односторонняя непроницаемость клеток корня для воды под влиянием избытка протонов в апопласте // Вестник ТСХА. 2005. Вып. 3. С. 69–82.

  36. Zhu J.K. Plant salt tolerance // Trends Plant Science. 2001. V. 6. P. 66–71. https://doi.org/10.1016/S1360-1385(00)01838-0

  37. Krishnan N., Dickman M.B., Becker D.F. Proline modulates the intracellular redox environment and protects mammalian cells against oxidative stress // Free Radical Biology and Medicine. 2008. V. 44. P. 671−681. https://doi.org/10.1016/j.freeradbiomed.2007.10.054

  38. Edreva A., Velikova V., Tsonev T. et al. Stress-protective role of secondary metabolites: diversity of functions and mechanisms // General and Applied Plant Physiology. 2008. V. 34. P. 67–78.

  39. Shavrukov Y., Hirai Y. Good and bad protons: genetic aspects of acidity stress responses in plants / J. of Experimental Botany. 2016. V. 67. № 1. P. 15–30. https://doi.org/10.1093/jxb/erv437

Дополнительные материалы отсутствуют.

Инструменты

следующая статья выпуска предыдущая статья выпуска содержание выпуска

Экология

Архивы выпусков Информация о журнале Отправить рукопись в журнал