Известия РАН. Серия биологическая, 2023, № 5, стр. 451-462

Разнообразие генов главного комплекса гистосовместимости класса I у дальневосточного леопарда (Panthera pardus orientalis)

К. К. Тарасян 1*, П. А. Сорокин 1, М. В. Холодова 1, С. В. Найденко 1, В. В. Рожнов 1

1 Институт проблем экологии и эволюции им. А.Н. Северцова Российской академии наук
119071 Москва, Ленинский проспект, 33, Россия

* E-mail: tarasyan_k@mail.ru

Поступила в редакцию 22.04.2023
После доработки 02.05.2023
Принята к публикации 02.05.2023

Аннотация

Исследовано состояние генов главного комплекса гистосовместимости (ГКГ) класса I у дальневосточного леопарда (Panthera pardus orientalis). Из 11 образцов тканей дальневосточного леопарда получены 20 аллелей генов ГКГ, 19 из них описаны для леопарда впервые. Показано высокое разнообразие аллелей как на уровне отдельных особей, так и на уровне популяции. Сравнительный анализ полиморфизма исследуемых генов у разных подвидов леопарда показал, что генетическое разнообразие дальневосточного подвида не уступает, а возможно и превышает таковое у африканского и индийского подвидов. Высокое аллельное разнообразие исследуемых генов дальневосточного леопарда поддержано действием балансирующего отбора, действующего на антиген-связывающий регион кодируемого ими белкового продукта. Сделан вывод о том, что низкая численность дальневосточного леопарда к настоящему времени не привела к непоправимым потерям генетического потенциала популяции.

Ключевые слова: генетическое разнообразие, полиморфизм генов, антиген-связывающий регион, балансирующий отбор, дальневосточный леопард, Panthera pardus orientalis, Panthera pardus pardus, Panthera pardus fusca, Pantherinae

Список литературы

  1. Виткалова А.В., Дарман Ю.А., Марченкова Т.В., Матюхина Д.С., Рыбин А.Н., Сторожук В.Б., Титов А.С., Седаш Г.А., Сонин П.Л., Петров Т.А., Мазур М.А., Николаева Е.И., Блидченко Е.Ю., Костыря А.В., Шевцова Е.И., Арамилев В.В., Микелл Д.Г. Фотомониторинг дальневосточного леопарда на территории юго-западного Приморья (2014–2020 гг.). Владивосток: Апельсин, 2022. 116 с.

  2. Найденко С.В., Матюхина Д.С., Магомедов М.-Р.Д., Рожнов В.В. Леопард Panthera pardus (Linnaeus, 1758) // Красная книга Российской Федерации, том “Животные”. 2-ое издание. М: ФГБУ “ВНИИ Экология”, 2021. С. 994‒996.

  3. Рожнов В.В., Сорокин П.А., Лукаревский В.С., Найденко С.В., Эрнандес-Бланко Х.А., Лукаревский С.В. Индивидуальная идентификация дальневосточных леопардов (Panthera pardus orientalis) молекулярно-генетическими методами и ее использования для оценки численности популяции // Известия РАН. Серия биологическая. 2013. № 2. С. 138‒143. https://doi.org/10.7868/S0002332913020124

  4. Тарасян К.К., Сорокин П.А., Холодова М.В., Рожнов В.В. Главный комплекс гистосовместимости (major histocompatibility complex, MHC) у млекопитающих и его значение в изучении редких видов (на примере семейства Felidae) // Журн. общей биологии. 2014. Т. 75. № 4. С. 302‒314.

  5. Bahr A., Wilson A.B. The evolution of MHC diversity: evidence of intralocus gene conversion and recombination in a single-locus system // Gene. 2012. V. 497. № 1. P. 52‒57. https://doi.org/10.1016/j.gene.2012.01.017

  6. Bandelt H.-J., Forster P., Röhl A. Median-joining networks for inferring intraspecific phylogenies // Mol Biol Evol. 1999. V. 16. P. 37‒48. https://doi.org/10.1093/oxfordjournals.molbev.a026036

  7. Bodgener J., Sadaula A., Thapa P.J., Shrestha B.K., Gairhe K.P., Subedi S., Rijal K.R., Pandey P., Joshi J.D., Kandel P., Himal L., Navapon T., Martin G. Canine distemper virus in tigers (Panthera tigris) and leopards (P. pardus) in Nepal // Pathogens. 2023. V. 12. № 2. P. 1‒13. https://doi.org/10.3390/pathogens12020203

  8. Brouwer L., Barr I., van de Pol M., Burke T., Komdeur J., Richardson D.S. MHC-dependent survival in a wild population: evidence for hidden genetic benefits gained through extra-pair fertilizations // Mol. Ecol. 2010. V. 19. № 16. P. 3444‒3455. https://doi.org/10.1111/j.1365-294X.2010.04750.x

  9. Burger D., Thomas S., Aepli H., Dreyer M., Fabre G., Marti E., Sieme H., Robinson M.R., Wedekind C. Major histocompatibility complex-linked social signalling affects female fertility // Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences. 2017. V. 284. № 1868. P. 20171824. https://doi.org/10.1098/rspb.2017.1824

  10. Castro-Prieto A., Wachter B., Melzheimer J., Thalwitzer S., Sommer S. Diversity and evolutionary patterns of immune genes in free-ranging namibian leopards (Panthera pardus pardus) // J. Heredity. 2011. V. 102. № 6. P. 653‒665. https://doi.org/10.1093/jhered/esr097

  11. Darriba D., Taboada G.L., Doallo R., Posada D. jModelTest 2: more models, new heuristics and parallel computing. Nature Methods, 2012. V. 9. №8. P. 772. https://doi.org/10.1038/nmeth.2109

  12. Hall T.A. BioEdit: A User-Friendly Biological Sequence Alignment Editor and Analysis Program for Windows 95/98/NT // Nucleic Acids Symposium Series. 1999. V. 41. P. 95‒98. https://doi.org/10.14601/phytopathol_mediterr-14998u1. 29

  13. Hanssen L., Stander P. Namibia large carnivore Atlas Report. Vol. 1 Windhoek (Namibia): Predator Conservation Trust, Ministry of Environment and Tourism, Division of Specialty Support Services., 2004. 12 p.

  14. Jacobson A.P., Gerngross P., Lemeris J.R., Jr., Schoonover R.F., Anco C., Breitenmoser-Wursten C., Durant S.M., Farhadinia M.S., Henschel P., Kamler J.F., Laguardia A., Rostro-Garcia S., Stein A.B., Dollar L. Leopard (Panthera pardus) status, distribution, and the research efforts across its range // PeerJ. 2016. V. 4. P. e1974. https://doi.org/10.7717/peerj.1974

  15. Kadam R.G., Karikalan M., Siddappa C.M., Mahendran K., Srivastava G., Rajak K.K., Bhardwaj Y., Varshney R., War Z.A., Singh R., Ghosh M., Beena V., Pawde A.M., Singh K.P., Sharma A.K. Molecular and pathological screening of canine distemper virus in Asiatic lions, tigers, leopards, snow leopards, clouded leopards, leopard cats, jungle cats, civet cats, fishing cat, and jaguar of different states, India // Infect. Genet. Evol. 2022. V. 98. P. 105211. https://doi.org/10.1016/j.meegid.2022.105211

  16. Kennedy L.J., Ryvar R., Brown J.J., Ollier W.E., Radford A.D. Resolution of complex feline leukocyte antigen DRB loci by reference strand-mediated conformational analysis (RSCA) // Tissue Antigens. 2003. V. 62. № 4. P. 313‒323. https://doi.org/10.1007/s00251-002-0465-5

  17. Kitchener A.C., Breitenmoser-Wursten C., Eizirik E., Gentry A., Werdelin L., Wilting A., Yamaguchi N., Abramov A.V., Christiansen P., Driscoll C., Duckworth J.W., Johnson W., Luo S.-J., Meijaard E., O’Donoghue P., Sanderson J., Seymour K., Bruford M., Groves, C., Hoffmann M., Nowell K., Timmons Z., Tobe S. A revised taxonomy of the Felidae. The final report of the Cat Classification Task Force of the IUCN. 2017. 80 p.

  18. Kosakovsky Pond S.L., Posada D., Gravenor M.B., Woelk C.H., Frost S.D.W. Automated phylogenetic detection of recombination using a genetic algorithm // Molecular Biology and Evolution. 2006. V. 23. № 10. P. 1891‒1901. https://doi.org/10.1093/molbev/msl051

  19. Kumar S., Stecher G., Li M., Knyaz C., Tamura K. MEGA X: Molecular Evolutionary Genetics Analysis across computing platforms // Molecular Biology and Evolution. 2018. V. 35. P. 1547‒1549. .https://doi.org/10.1093/molbev/msy096

  20. Liu X.H., Zhao Y.H., Zhang Y.H., Liu W., Li N. Cloning and mapping MC1R to chromosome 16 in giant panda // Anim. Genet. 2005. V. 36. № 3. P. 280‒281. https://doi.org/10.1111/j.1365-2052.2005.01296.x

  21. Manlik O., Krützen M., Kopps A.M., Mann J., Bejder L., Allen S.J., Frère C., Connor R.C., Sherwin W.B. Is MHC diversity a better marker for conservation than neutral genetic diversity? A case study of two contrasting dolphin populations // Ecol. Evol. 2019. V. 9. № 12. P. 6986‒6998. https://doi.org/10.1002/ece3.5265

  22. Marmesat E., Schmidt K., Saveljev A.P., Seryodkin I.V., Godoy J.A. Retention of functional variation despite extreme genomic erosion: MHC allelic repertoires in the Lynx genus // BMC Evolutionary Biology. 2017. V. 17. № 1. P. 158. https://doi.org/10.1186/s12862-017-1006-z

  23. Naidenko S.V., Hernandez-Blanco J.A., Pavlova E.V., Erofeeva M.N., Sorokin P.A., Litvinov M.N., Kotlyar A.K., Sulikhan N.S., Rozhnov V.V. Primary study of seroprevalence to virus pathogens in wild felids of South Primorie, Russia // Canadian J. Zoology. 2018. V. 96. № 8. P. 839‒846. https://doi.org/10.1139/cjz-2017-0192

  24. Paradis E, Claude J, Strimmer K. A{PE}: analyses of phylogenetics and evolution in {R} language. Bioinformatics. 2004. V. 20. P. 289–290. https://doi.org/10.1093/bioinformatics/bty633

  25. Parmar D.R., Mitra S., Bhadouriya S., Rao T., Kunteepuram V., Gaur A. Characterization of major histocompatibility complex class I, and class II DRB loci of captive and wild Indian leopards (Panthera pardus fusca) // Genetica. 2017. V. 145. № 6. P. 541‒558. https://doi.org/10.1007/s10709-017-9979-5

  26. Ploshnitsa A.I., Goltsman M.E., Macdonald D.W., Kennedy L.J., Sommer S. Impact of historical founder effects and a recent bottleneck on MHC variability in Commander Arctic foxes (Vulpes lagopus) // Ecol. Evol. 2012. V. 2. № 1. P. 165‒180. https://doi.org/10.1002/ece3.42

  27. Pokorny I., Sharma R., Goyal S.P., Mishra S., Tiedemann R. MHC class I and MHC class II DRB gene variability in wild and captive Bengal tigers (Panthera tigris tigris) // Immunogenetics. 2010. V. 62. № 10. P. 667‒679.

  28. Rahman D.A., Saepuloh U., Santosa Y., Darusman H.S., Romaria Pinondang I.M., Kindangen A.S., Pertiwi A.P., Sari L., Irawan A., Sultan K., Rianti P. Molecular diagnosis with the corresponding clinical symptoms of canine distemper virus infection in javan leopard (Panthera pardus ssp. melas) // Heliyon. 2022. V. 8. № 11. P. e11341. https://doi.org/10.1016/j.heliyon.2022.e11341

  29. Sachdev M., Sankaranarayanan R., Reddanna P., Thangaraj K., Singh L. Major histocompatibility complex class I polymorphism in Asiatic lions // Tissue Antigens. 2005. V. 66. № 1. P. 9–18. https://doi.org/10.1111/j.1399?0039.2005.00432.x

  30. Siddle H.V., Kreiss A., Eldridge M.D., Noonan E., Clarke C.J., Pyecroft S., Woods G.M., Belov K. Transmission of a fatal clonal tumor by biting occurs due to depleted MHC diversity in a threatened carnivorous marsupial // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2007. V. 104. № 41. P. 16 221‒16 226. https://doi.org/10.1073/pnas.0704580104

  31. Sommer S., Courtiol A., Mazzoni C.J. MHC genotyping of non-model organisms using next-generation sequencing: a new methodology to deal with artefacts and allelic dropout // BMC Genomics. 2013. V. 14. P. 542. https://doi.org/10.1186/1471-2164-14-542

  32. Sulikhan N.S., Gilbert M., Blidchenko E.Y., Naidenko S.V., Ivanchuk G.V., Gorpenchenko T.Y., Alshinetskiy M.V., Shevtsova E.I., Goodrich J.M., Lewis J.C.M., Goncharuk M.S., Uphyrkina O.V., Rozhnov V.V., Shedko S.V., McAloose D., Miquelle D.G., Seimon T.A. Canine distemper virus in a wild far eastern leopard (Panthera pardus orientalis) // J. Wildl. Dis. 2018. V. 54. № 1. P. 170‒174. https://doi.org/10.7589/2017-03-065

  33. Uphyrkina O., Johnson W.E., Quigley H., Miquelle D., Marker L., Bush M., O’Brien S.J. Phylogenetics, genome diversity and origin of modern leopard, Panthera pardus // Mol. Ecol. 2001. V. 10. № 11. P. 2617‒2633. https://doi.org/10.1046/j.0962-1083.2001.01350.x

  34. Uphyrkina O., O’Brien S.J. Applying molecular genetic tools to the conservation and action plan for the critically endangered Far Eastern leopard (Panthera pardus orientalis) // C. R. Biol. 2003. V. 326 Suppl 1. P. S93‒97. https://doi.org/10.1016/s1631-0691(03)00044-1

  35. Wang Q., Wu X., Yan P., Zheng S. Sequence variability analysis on major histocompatibility complex class II DRB alleles in three felines // Frontiers of Biology in China. 2008. V. 3. № 1. P. 55‒62. https://doi.org/10.1007/s11515-008-0004-3

  36. Wei K., Zhang Z., Wang X., Zhang W., Xu X., Shen F., Yue B. Lineage pattern, trans-species polymorphism, and selection pressure among the major lineages of feline Mhc-DRB peptide-binding region // Immunogenetics. 2010. V. 62. № 5. P. 307‒317. https://doi.org/10.1007/s00251-010-0440-5

  37. Xu B., Yang Z. PAMLX: a graphical user interface for PAML // Mol. Biol. Evol. 2013. V. 30. P. 2723‒2724. https://doi.org/10.1093/molbev/mst179

  38. Yang Z. PAML4: phylogenetic analysis by maximum likelihood // Mol Biol Evol. 2007. V. 24. P. 1586‒1591. https://doi.org/0.1093/molbev/msm088

  39. Yuhki N., Beck T., Stephens R., Neelam B., O’Brien S.J. Comparative genomic structure of human, dog, and cat MHC: HLA, DLA, and FLA // J. Hered. 2007. V. 98. № 5. P. 390‒399. https://doi.org/10.1093/jhered/esm056

  40. Yuhki N., Mullikin J.C., Beck T., Stephens R., O’Brien S.J. Sequences, annotation and single nucleotide polymorphism of the major histocompatibility complex in the domestic cat // PLoS One. 2008. V. 3. № 7. P. e2674. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0002674

  41. Yuhki N., O’Brien S.J. DNA variation of the mammalian major histocompatibility complex reflects genomic diversity and population history // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1990. V. 87. № 2. P. 836‒840.

Дополнительные материалы отсутствуют.