1. На главную
  2. Электронные версии
  3. Известия РАН. Серия биологическая
  4. № 6, 2023

Известия РАН. Серия биологическая, 2023, № 6, стр. 687-699

Биодеструкция микроцистина-LR автохтонной микробиотой разнотипных водных объектов Северо-Запада России

Н. Г. Медведева 1, *, Т. Б. Зайцева 1, И. Л. Кузикова 1, Е. Н. Чернова 1

1 Федеральное государственное бюджетное учреждение науки “Санкт-Петербургский Федеральный исследовательский центр Российской академии наук” (СПб ФИЦ РАН), Санкт-Петербургский научно-исследовательский центр экологической безопасности Российской академии наук
197110 Санкт-Петербург, ул. Корпусная, д. 18, Россия

* E-mail: ngmedvedeva@gmail.com

Поступила в редакцию 03.10.2022
После доработки 26.01.2023
Принята к публикации 26.01.2023

Аннотация

Впервые показана способность автохтонной микробиоты разнотипных водных объектов Северо-Запада РФ деструктировать высокотоксичный микроцистин-LR (MC-LR). Максимальная скорость деградации MC-LR отмечена в водных образцах, отобранных в Сестрорецком разливе и Нижнем Суздальском озере в период массового развития цианобактерий. В образцах воды Ладожского озера, где ранее не были отмечены токсичные цианобактериальные цветения, биодеструкция MC-LR проходила со значительно меньшей скоростью и более длительной лаг-фазой. Состав продуктов биодеградации MC-LR свидетельствует о наличии в составе автохтонной микробиоты исследуемых объектов микроорганизмов, способных деструктировать микроцистины как по mlr механизму, так и по биохимическому пути с участием глутатиона.

Ключевые слова: водные объекты, цианобактерии, микроцистин, автохтонная микробиота, биодеструкция

Список литературы

  1. Белякова З.Н., Волошко Л.Н., Гаврилова О.В., Гогорев З.М., Макарова Ю.Б., Рундина Л.А. Водоросли, вызывающие “цветение” водоемов Северо-Запада России. М.: Товарищество научных изданий КМК, 2006. 367 с.

  2. Воякина Е.Ю., Русских Я.В., Чернова Е.Н., Жаковская З.А. Токсичные цианобактерии и их метаболиты в водоемах Северо-Запада России // Теорeтическая и прикладная экология. 2020. № 1. С. 124–129. https://doi.org/10.25750/1995-4301-2020-1-124-129

  3. Степанова А.Б., Воякина Е.Ю., Бабин А.В., Зуева Н.В., Зуев Ю.А. Результаты исследований прибрежной зоны Ладожского озера в районе Валаамского архипелага (1998–2019 гг.) в РГГМУ // Гидрометеорология и экология. 2020. № 60. С. 325–350. (Stepanova A.B., Voyakina E.Yu., Babin A.V., Zueva N.V., Zuev Yu.A. Results of studies of the coastal zone of Lake Ladoga in the area of the Valaam archipelago (1998–2019) at RSHU // Gidrometeorologiya i Ekologiya. Hydrometeorology and Ecology (Proceedings of the Russian State Hydrometeorological University). 2020. № 60. P. 325–350) https://doi.org/10.33933/2074-2762-2020-60-325-350

  4. Чернова Е.Н., Русских Я.В., Подольская Е.П., Жаковская З.А. Определение микроцистинов и анатоксина-а методом жидкостной хромато-масс-спектрометрии низкого разрешения // Научное приборостроение. 2016. Т. 26. № 1. С. 11–25.

  5. Allocati N., Federici L., Masulli M., Di Ilio C. Glutathione transferases in bacteria // FEBS J. 2009. V. 276. P. 58–75. https://doi.org/10.1111/j.1742-4658.2008.06743.x

  6. Bourne D.G., Jones G.J., Blakeley R.L., Jones A., Negri A.P., Riddles P. Enzymatic pathway for the bacterial degradation of the cyanobacterial cyclic peptide toxin microcystin LR // Appl. Environ. Microbiol. 1996. V. 62. № 11. P. 4086–4094. https://doi.org/10.1128/AEM.62.11.4086-4094.1996

  7. Bukowska A., Kaliński T., Chróst R.J. Degradation of microcystins by water and bottom sediment bacterial communities from a eutrophic freshwater lake // Aquat. Microb. Ecol. 2018. V. 82. № 523. P. 129–144. https://doi.org/10.3354/ame01887

  8. Cao Q., Steinman A.D., Yao L., Xie L. Effects of light, microorganisms, farming chemicals and water content on the degradation of microcystin-LR in agricultural soils // Ecotoxicol Environ Saf. 2018. V. 156. P. 141–147. https://doi.org/10.1016/j.ecoenv.2018.03.030

  9. Carmichael W.W., Boyer G.L. Health impacts from cyanobacteria harmful algae blooms: Implications for the North American Great Lakes // Harmful Algae. 2016. V. 54. P. 194–212. https://doi.org/10.1016/j.hal.2016.02.002

  10. Chernova E., Russkikh I., Voyakina E., Zhakovskaya Z. Occurrence of microcystins and anatoxin-a in eutrophic lakes of Saint Petersburg, Northwestern Russia // Oceanol Hydrobiol Stud. 2016. V. 45. № 4. P. 466–476. https://doi.org/10.1515/ohs-2016-0040

  11. Chorus I., Bartram J. Toxic Cyanobacteria in Water: a Guide to Public Health Significance, Monitoring and Management // World Health Organization. London: Für WHO durch E & FN Spon / Chapman & Hall, 1999. 416 p.

  12. Chorus I., Falconer I.R., Salas H.J., Bartram J. Health risks caused by freshwater cyanobacteria in recreational waters // J. Toxicol. Environ. Health. Part B. 2000. V. 3. № 4. P. 323–347. https://doi.org/10.1080/109374000436364

  13. Christoffersen K., Lyck S., Winding A. Microbial activity and bacterial community structure during degradation of microcystins // Aquat. Microb. Ecol. 2002. V. 27. № 2. P. 125–136. https://doi.org/10.3354/ame027125

  14. Codd G.A., Lindsay J., Young F.M., Morrison L., Metcalf J.S. Harmful cyanobacteria: From mass mortalities to management measures // Harmful cyanobacteria / Eds Huisman J., Matthijs H.C.P., Visser P.M.; Netherlands: Springer, 2005. P. 1–23.

  15. Cyanobacterial toxins: microcystins. Background document for development of WHO Guidelines for drinking-water quality and Guidelines for safe recreational water environments. Geneva: World Health Organization 2020 (WHO/HEP/ECH/WSH/2020.6). Licence: CC BY-NCSA 3.0 IGO.

  16. Dziga D., Maksylewicz A., Maroszek M., Budzyńska A., Napiorkowska-Krzebietke A., Toporowska M., Grabowska M., Kozak A., Rosińska J., Meriluoto J. The biodegradation of microcystins in temperate freshwater bodies with previous cyanobacterial history // Ecotoxicol Environ Saf. 2017. V. 145. P. 420–430. https://doi.org/10.1016/j.ecoenv.2017.07.046

  17. Edwards C., Graham D., Fowler N., Lawton L.A. Biodegradation of microcystins and nodularin in freshwaters // Chemosphere. 2008. V. 73. № 8. P. 1315–1321. https://doi.org/10.1016/j.chemosphere.2008.07

  18. Esterhuizen-Londt M., Hertel S., Pflugmacher S. Uptake and biotransformation of pure commercial microcystin-LR versus microcystin-LR from a natural cyanobacterial bloom extract in the aquatic fungus Mucor hiemalis // Biotechnology letters / Eds Esterhuizen-Londt M., Hertel S., Pflugmacher S. 2017. V. 39. № 10. P. 1537–1545. https://doi.org/10.1007/s10529-017-2378-2

  19. Giaramida L., Manage P.M., Edwards C., Singh B.K., Lawton L.A. Bacterial communities’ response to microcystins exposure and nutrient availability: Linking degradation capacity to community structure // Int. Biodeterior. Biodegradation. 2013. V. 84. P. 111–117. https://doi.org/10.1016/j.ibiod.2012.05.036

  20. Ho L., Dreyfus J., Boyer J., Lowe T., Bustamante H., Duker P., Meli T., Newcombe G. Fate of cyanobacteria and their metabolites during water treatment sludge management processes // Sci. Total Environ. 2012. V. 424. P. 232–238. https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2012.02.025

  21. Hu C., Zuo Y., Peng L., Gan N., Song L. Widespread Distribution and Adaptive Degradation of Microcystin Degrader (mlr-Genotype) in Lake Taihu, China // Toxins. 2021. V. 13. Article 864. https://doi.org/10.3390/toxins13120864

  22. Kiviranta J., Sivonen K., Lahti K., Luukkainen R., Niemelä S.I. Production and biodegradation of cyanobacterial toxins – a laboratory study // Arch. Hydrobiol. 1991. V. 121. № 3. P. 281–294. https://doi.org/10.1127/archiv-hydrobiol/121/1991/281

  23. Krausfeldt L.E., Steffen M.M., Mckay R.M., Bullerjahn G.S., Boyer G.L., Wilhelm S.W. Insight into the molecular mechanisms for microcystin biodegradation in Lake Erie and Lake Taihu // Front. Microbiol. 2019. V. 10. Article 2741. https://doi.org/10.3389/fmicb.2019.02741

  24. Krishnan A., Zhang Y.-Q., Mou X. Isolation and Characterization of Microcystin-Degrading Bacteria from Lake Erie // Bull Environ Contam and Toxicol. 2018. https://doi.org/10.1007/s00128-018-2468-4

  25. Kumar P., Hegde K., Brar S.K., Cledon M., Kermanshahi-Pour A. Potential of biological approaches for cyanotoxin removal from drinking water: A review // Ecotoxicol Environ Saf. 2019. V. 172. P. 488–503. https://doi.org/10.1016/j.ecoenv.2019.01.066

  26. Lezcano M.Á., Quesada A., El-Shehawy R. Seasonal dynamics of microcystin-degrading bacteria and toxic cyanobacterial blooms: Interaction and influence of abiotic factors // Harmful Algae. 2018. V. 71. P. 19–28. https://doi.org/10.1016/j.hal.2017.11.002

  27. Li J., Li R., Li J. Current research scenario for microcystins biodegradation – A review on fundamental knowledge, application prospects and challenges // Sci Total Environ. 2017. V. 595. P. 615–632. https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2017.03.285

  28. Li J., Li J., Shi G., Mei Z., Wang R., Li D. Discerning biodegradation and adsorption of microcystin-LR in a shallow semi-enclosed bay and bacterial community shifts in response to associated process // Ecotoxicol Environ Saf. 2016. V. 132. P. 123–131. https://doi.org/10.1016/j.ecoenv.2016.05.033

  29. Maghsoudi E., Fortin N., Greer C., Maynard C., Pagé A., Duy S.V., Sauvé S., Prévost M., Dorner S. Cyanotoxin degradation activity and mlr gene expression profiles of a Sphingopyxis sp. isolated from Lake Champlain, Canada // Environ Sci Process Impacts. 2016. V. 18. № 11. P. 1417–1426. https://doi.org/10.1039/c6em00001k

  30. Massey I.Y., Yang F.A. Mini Review on Microcystins and Bacterial Degradation // Toxins. 2020. V. 12. № 4. 268. https://doi.org/10.3390/toxins12040268

  31. Medvedeva N.G., Kuzikova I.L. Mycrocystin-LR degradation by indigenous bacterial community of Rybinsk reservoir // IOP Conference Series “Earth and Environmental Science”. 2021. V. 834. № 1. Article 012066. https://doi.org/10.1088/1755-1315/834/1/012066

  32. Medvedeva N., Zaytseva T., Kuzikova I. Cellular responses and bioremoval of nonylphenol by the bloom-forming cyanobacterium Planktothrix agardhii 1113 // J. Mar. Syst. 2017. V. 171. P. 120–128. https://doi.org/10.1016/j.jmarsys.2017.01.009

  33. Meriluoto J., Spoof L., Codd G.A. Handbook of Cyanobacterial Monitoring and Cyanotoxin Analysis. John Wiley and Sons, Ltd, Chichester, UK. 2017.

  34. Mou X., Lu X., Jacob J., Sun S., Heath R. Metagenomic identification of bacterioplankton taxa and pathways involved in microcystin degradation in Lake Erie // PloS one. 2013. V. 8. № 4. Article e61890. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0061890

  35. Rapala J., Lahti K., Sivonen K., Niemelä S. Biodegradability and adsorption on lake sediments of cyanobacterial hepatotoxins and anatoxin-a // Lett. Appl Microbiol. 1994. V. 19. P. 423–428. https://doi.org/10.1111/j.1472-765x.1994.tb00972.x

  36. Rastogi R.P., Sinha R.P., Incharoensakdi A. The cyanotoxin-microcystins: current overview // Rev. Environ. Sci. Biotechnol. 2014. V. 13. P. 215–249. https://doi.org/10.1007/s11157-014-9334-6

  37. Redouane E.M., El Amrani Zerrifi S., El Khalloufi F., Oufdou K., Oudra B., Lahrouni M., Campos A., Vasconcelos V. Mode of action and fate of microcystins in the complex soil-plant ecosystems // Chemosphere. 2019. V. 225. P. 270–281. https://doi.org/10.1016/j.chemosphere.2019.03

  38. Salter C., VanMensel D., Reid T., Birbeck J., Westrick J., Mundle S.O.C., Weisener C.G. Investigating the microbial dynamics of microcystin-LR degradation in Lake Erie sand // Chemosphere. 2021. V. 272. Article 129873. https://doi.org/10.1016/j.chemosphere.2021.12

  39. Schmidt J., Wilhelm S., Boyer G. The Fate of Microcystins in the Environment and Challenges for Monitoring // Toxins. 2014. V. 6. № 12. P. 3354–3387. https://doi.org/10.3390/toxins6123354

  40. Shimizu K., Maseda H., Okano K., Itayama T., Kawauchi Y., Chen R., Zhang Z., Sugiura N. How microcystin-degrading bacteria express microcystin degradation activity // Lakes & Reservoirs: Research & Management. 2011. V. 16. № 3. P. 169–178. https://doi.org/10.1111/j.1440-1770.2011.00480.x

  41. Sivarajah B., Simmatis B., Favot E.J., Palmer M.J., Smol J.P. Eutrophication and climatic changes lead to unprecedented cyanobacterial blooms in a Canadian sub-Arctic landscape // Harmful Algae. 2021. V. 105. Article 102036. https://doi.org/10.1016/j.hal.2021.102036

  42. Sivonen K., Jones G. Chapter 3: Cyanobacterial toxins. In: Chorus I., Bartram J. (Eds.), Toxic Cyanobacterial in Water: A Guide to Their Public Health Consequences, Monitoring and Management. WHO, 1999. P. 55–124.

  43. Toruńska-Sitarz A., Kotlarska E., Mazur-Marzec H. Biodegradation of nodularin and other nonribosomal peptides by the Baltic bacteria // Int Biodeterior Biodegradation. 2018. V. 134. P. 48–57. https://doi.org/10.1016/j.ibiod.2018.08.004

  44. Tsuji K., Naito S., Kondo F., Ishikawa N., Watanabe M.F., Suzuki M., Harada K. Stability of microcystins from cyanobacteria: effect of light on decomposition and isomerization // Environ. Sci. Technol. 1994. V. 28. P. 173–177. https://doi.org/10.1021/es00050a024

  45. Zurawell R.W., Chen H., Burke J.M., Prepas E.E. Hepatotoxic cyanobacteria: a review of the biological importance of microcystins in freshwater environments // J. Toxicol. Environ. Health, Part B: Critical Reviews. 2005. V. 8. P. 1–37. https://doi.org/10.1080/10937400590889412

  46. Zhu F.-P., Han Z.L., Duan J.L., Shi X.S., Wang T.T., Sheng G.P., Wang S.-G., Yuan X.-Z. A novel pathway for the anaerobic biotransformation of microcystin-LR using enrichment cultures // Environ Polut. 2019. V. 247. P. 1064–1070. https://doi.org/10.1016/j.envpol.2019.02.013

Дополнительные материалы отсутствуют.

Инструменты

следующая статья выпуска предыдущая статья выпуска содержание выпуска

Известия РАН. Серия биологическая

Архивы выпусков Информация о журнале Отправить рукопись в журнал