1. На главную
  2. Электронные версии
  3. Известия РАН. Серия биологическая
  4. № 6, 2023

Известия РАН. Серия биологическая, 2023, № 6, стр. 669-681

Влияние продолжительности светового дня на врожденную и приобретенную гуморальную иммунореактивность хомячка кэмпбелла (Phodopus campbelli Thomas, 1905)

А. М. Хрущова 1, *, Н. Ю. Васильева 1, О. Н. Шекарова 1, К. А. Роговин 1

1 Институт проблем экологии и эволюции им. А.Н. Северцова PАН
119071 Москва, Ленинский просп., 33, Россия

* E-mail: cricetulus@yandex.ru

Поступила в редакцию 06.03.2023
После доработки 31.05.2023
Принята к публикации 31.05.2023

Аннотация

У самцов хомячка Кэмпбелла (Phodopus campbelli Thomas, 1905), содержавшихся при долгом (LD, 16С : 8Т) и коротком (SD, 6С : 18Т) световом дне, исследовали врожденную гуморальную иммунореактивность (ВГИ) – гемолиз кроличьих эритроцитов белками комплемента, приобретенный гуморальный (B-клеточный) иммунный ответ (ПГИ) на внутрибрюшинную инъекцию эритроцитов барана, морфологические и гормональные репродуктивные характеристики и уровень стресса (кортизол в крови). Через два месяца экспозиции SD самцы имели меньшую относительно LD массу тела, уменьшенное аногенитальное расстояние и размер специфической среднебрюшной железы, более низкий уровень тестостерона, но не уровень кортизола в крови. Результаты свидетельствуют об усилении ВГИ, но не ПГИ на коротком дне. Сравнение SD фоторефрактерных, SD фоточувствительных и LD особей продемонстрировало статистически значимое усиление ВГИ у SD фоточувствительных хомячков по сравнению с LD. Связь между ВГИ и ПГИ отсутствовала, что свидетельствует о независимой реакции на фотопериод разных ветвей системы иммунитета.

Ключевые слова: фотопериодизм, гуморальный врожденный иммунитет, гуморальный приобретенный иммунитет, зимнее усиление иммунитета, Phodopus campbelli

Список литературы

  1. Васильева Н.Ю., Парфенова В.М. Есть ли зимняя спячка у хомячка Кэмпбелла (Phodopus campbelli)?: экспериментальный подход к решению вопроса // Териологические исследования. 2003. № 3. С. 105–123.

  2. Васильева Н.Ю., Хрущова А.М., Шекарова О.Н., Роговин К.А. Тестостерон и индуцированный гуморальный иммунитет у самцов хомячка Кэмпбелла (Phodopus campbelli Thomas, 1905, Rodentia, Cricetidae). Модуляция уровня гормона в эксперименте // Изв. РАН. Сер. биол. 2015. № 3. С. 278–278. https://doi.org/10.7868/S0002332915030133

  3. Лохмиллер Р.Л., Мошкин М.П. Экологические факторы и адаптивная значимость изменчивости иммунитета мелких млекопитающих // Сибирский экологический журнал. 1999.Т. 1. С. 37–58.

  4. Мещерский И.Г., Феоктистова Н.Ю. Внутривидовая структура мохноногих хомячков Phodopus campbelli и Phodopus sungorus (Rodentia: Cricetinae) по данным анализа митохондриальной ДНК // Доклады Академии Наук. 2009. Т. 424. № 2. С. 279–282.

  5. Роговин К.А., Хрущова А.М., Шекарова О.Н., Бушуев А.В., Соколова О.В., Васильева Н.Ю. Иммунокомпетентность и репродуктивные качества самцов хомячка Кэмпбелла, селекционированных на низкий и высокий гуморальный иммунный ответ на эритроциты барана (SRBC). К проверке гипотезы “иммунного гандикапа” // Журн. общей биологии. 2014. Т. 75. Вып. 5. С. 372–384.

  6. Соколов В.Е., Орлов В.Н. Определитель млекопитающих Монгольской Народной Республики. М.: Наука, 1980. 351 с.

  7. Соколов В.Е., Демина Н.И., Васильева Н.Ю. Формирование специфических кожных желез сального типа в раннем постнатальном онтогенезе // Доклады Академии Наук СССР, 1990. Т. 312. № 6. С. 1486–1490.

  8. Adelman J.S., Ardia D.R., Schat K.A. Ecoimmunology // Avian Immunology / Eds Schat K.A., Kaspers B., Kaiser P. Academic Press. 2013. 2nd ed. Chapter 22. P. 391–411. https://doi.org/10.1016/B978-0-12-396965-1.00022-4

  9. Baillie S.R., Prendergast B.J. Photoperiodic regulation of behavioral responses to bacterial and viral mimetics: a test of the winter immunoenhancement hypothesis // Journal of Biological Rhythms. 2008. V. 23. P. 81–90. https://doi.org/10.1177/0748730407311518

  10. Bartness T.J., Powers J.B., Hastings M.H., Bittman E.L., Goldman B.D. The timed infusion paradigm for melatonin delivery: what has it taught us about the melatonin signal, its reception, and the photoperiodic control of seasonal responses? J. Pineal. Res. 1993. Nov; 15 (4): 161–90. https://doi.org/10.1111/j.1600-079x.1993.tb00903.x

  11. Bedrosian T.A., Fonken L.K., Demas G.E., Nelson R.J. Photoperiod-dependent effects of neuronal nitric oxide synthase inhibition on aggression in Siberian hamsters // Hormones and Behavior. 2012. V. 61. P. 176–180. https://doi.org/0.1016/j.yhbeh.2011.11.011

  12. Bilbo S.D., Dhabhar F.S., Viswanathan K., Saul A., Yellon S.M., Nelson R.J. Short day lengths augment stress-induced leukocyte trafficking and stress-induced enhancement of skin immune function // Proceedings of the National Academy of Sciences. 2002. V. 99. № 6. P. 4067–4072. https://doi.org/10.1073/pnas.062001899

  13. Buchanan K., Perera T.B., Carere C., Carter T., Hailey A., Hubrecht R., Jennings D., Metcalfe N., Pitcher T., Péron F., Sneddon L., Sherwin C., Talling J., Thomas R., Thompson M. Guidelines for the treatment of animals in behavioural research and teaching // Animal Behaviour. 2012. V. 83. № 1. P. 301–309. https://doi.org/10.1016/j.anbehav.2011.10.031

  14. Butler M.W., Stahlschmidt Z.R., Ardia D.R., Davies S., Davis J., Guillette Jr.L.J., Johnson N., McCormick S.D., McGraw K.J., DeNardo D.F. Thermal sensitivity of immune function: evidence against a generalist-specialist trade-off among endothermic and ectothermic vertebrates // American Naturalist. 2013. V. 181. № 6. P. 761–774. https://doi.org/10.1086/670191

  15. Calvo J.R., González-Yanes C., Maldonado M.D. The role of melatonin in the cells of the innate immunity: a review // Journal of Pineal Research, 2013. V. 55. № 2. P. 103–120. https://doi.org/10.1111/jpi.12075

  16. Foo Y.Z., Nakagawa S., Rhodes G., Simmons L.W. The effects of sex hormones on immune function: a meta-analysis // Biological Reviews. 2016. V. 92. № 1. P. 551–571. https://doi.org/10.1111/brv.12243

  17. Gilot-Fromont E., Jégo M., Bonenfant C., Gibert P., Rannou B., Klein F., Gaillard J.M. Immune phenotype and body condition in Roe deer: Individuals with high body condition have different, not stronger immunity // PLoS ONE. 2012. V. 7. P. e45576. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0045576

  18. Goldman B.D. Mammalian photoperiodic system: formal properties and neuroendocrine mechanisms of photoperiodic time measurement // J. Biol. Rhythms. 2001. V. 16. P. 283–301. https://doi.org/10.1177/074873001129001980

  19. Graievskaya B.M., Surov A.V., Mesherski I.G. The tongue vein as a source of blood in the golden hamster // Zeitschrift für Versuchstierkunde. 1986. № 28. P. 41–43.

  20. Greenman C.G., Martin L.B., Hau M. Reproductive state, but not testosterone, reduces immune function in male house sparrows (Passer domesticus) // Physiological and Biochemical Zoology. 2005. V. 78. P. 60–68. https://doi.org/10.1086/425194

  21. Hazlerigg D. The evolutionary physiology of photoperiodism in vertebrates // Progress in Brain Research. 2012. V. 199. P. 413–422. https://doi.org/10.1016/B978-0-444-59427-3.00023-X

  22. Heinrich S.K., Hofer H., Courtiol A., Melzheimer J., Dehnhard M., Czirják G.Á., Wachter B. Cheetahs have a stronger constitutive innate immunity than leopards // Scientific Reports. 2017. V. 7. № 1. P. 1–11 (44837). https://doi.org/10.1038/srep44837

  23. Hotchkiss A.K., Nelson R.J. Melatonin and immune function: hype or hypothesis? // Critic. Rev. Immunol. 2002. V. 22. P. 351–371. https://doi.org/10.1615/CritRevImmunol.v22.i5-6.10

  24. Jasnow A.M., Huhman K.L., Bartness T.J., Demas G.E. Short-day increases in aggression are inversely related to circulating testosterone concentrations in male Siberian hamsters (Phodopus sungorus) // Hormones and Behavior. 2000. V. 38. P. 102–110. https://doi.org/10.1006/hbeh.2000.1604

  25. Khrushchova A.M., Vasilieva N.Yu., Shekarova O.N., Vasilieva N.A., Rogovin K.A. Daily torpor in Campbell’s hamster (Phodopus campbelli Thomas, 1905): proximate factors and ultimate fitness consequences // Russian Journal of Theriology. 2023. V. 22. № 1. P. 32–43. https://doi.org/10.15298/rusjtheriol.22.1.04

  26. Lee K.A. Linking immune defenses and life history at the levels of the individual and the species // Integrative and Comparative Biology. 2006. V. 46. № 6. P. 1000–1015. https://doi.org/10.1093/icb/icl049

  27. Li C., Zhou X. Melatonin and male reproduction // Clinica Chimica Acta. V. 2015. 446. P. 175–180. https://doi.org/10.1016/j.cca.2015.04.029

  28. McDade T.W., Georgiev A.V., Kuzawa C.W. Trade-offs between acquired and innate immune defenses in humans // Evolution, medicine, and public health. 2016. V. 2016. № 1. P. 1–16. https://doi.org/10.1093/emph/eov033

  29. Matson K.D., Ricklefs R.E., Klasing K.C. A hemolysis–hemagglutination assay for characterizing constitutive innate humoral immunity in wild and domestic birds // Developmental and Comparative Immunology. 2005. V. 29. № 3. P. 275–286. https://doi.org/10.1016/j.dci.2004.07.006

  30. Martin L.B., Pless M., Svoboda J., Wikelski M. Immune activity in temperate and tropical house sparrows: A common-garden experiment // Ecology. 2004. V. 85. P. 2323–2331. https://doi.org/10.1890/03-0365

  31. Martin L.B., Han P., Kwong J., Hau M. Cutaneous immune activity varies with physiological state in female house sparrows (Passer domesticus) // Physiological and Biochemical Zoology. 2006. V. 79. P. 775–783. https://doi.org/10.1086/504608

  32. Martin L.B., Weil Z.M., Nelson R.J. Seasonal changes in vertebrate immune activity: mediation by physiological trade-offs // Philosophical Transactions of the Royal Society B: Biological Sciences. 2008. V. 363. № 1490. P. 321–339. https://doi.org/10.1098/rstb.2007.2142

  33. Nelson R.J. Seasonal immune function and sickness responses // Trends in immunology. 2004. V. 25. P. 187–192. https://doi.org/10.1016/j.it.2004.02.001

  34. Nelson R.J., Demas G.E. Seasonal changes in immune function // The Quarterly Review of Biology. 1996. V. 71. P. 511–548. https://doi.org/10.1086/419555

  35. Onishi K.G., Maneval A.C., Cable E.C., Tuohy M.C., Scasny A.J., Sterina E., Love J.A., Riggle J.P., Malamut L.K., Mukerji A., Novo J.S., Appah-Sampong A., Gary J.B., Prendergast B.J. Circadian and circannual timescales interact to generate seasonal changes in immune function // Brain, Behavior, and Immunity. 2020. V. 83. P. 33–43. https://doi.org/10.1016/j.bbi.2019.07.024

  36. Pawlak J., Golab M., Markowska M., Majewski P., Skwarlo-Sonta K. Photoperiod-related changes in hormonal and immune status of male Siberian hamsters, Phodopus sungorus // Comparative Biochemistry and Physiology Part A: Molecular and Integrative Physiology. 2009. V. 152. № 3. P. 299–303. https://doi.org/10.1016/j.cbpa.2008.10.016

  37. Prendergast B.J., Bilbo S.D., Nelson R.J. Photoperiod controls the induction, retention, and retrieval of antigen-specific immunological memory // American Journal of Physiology-Regulatory, Integrative and Comparative Physiology. 2004. V. 286. P. R54–R60. https://doi.org/10.1152/ajpregu.00381.2003

  38. Prendergast B.J., Bilbo S.D., Nelson R.J. Short day lengths enhancer skin immune responses in gonadectomized Siberian hamsters // Journal of Neuroendocrinology. 2005. V. 17. P. 18–21. https://doi.org/10.1111/j.1365-2826.2005.01273.x

  39. Prendergast B.J., Nelson R.J., Zucker I. Mammalian seasonal rhythms: behavior and neuroendocrine substrates // Hormones, brain and behavior / Eds Pfaff D.W., Arnold A.P., Etgen A.M., Fahrbach S.E., Rubin R.T.; Academic Press. 2002. P. 507–540. https://doi.org/10.1016/B978-008088783-8.00014-0

  40. Prendergast B.J., Yellon S.M., Tran L.T., Nelson R.J. Photoperiod modulates the inhibitory effect of in vitro melatonin on lymphocyte proliferation in female Siberian hamsters // J. Biol. Rhythms. 2001. V. 16. P. 224–233. https://doi.org/10.1177/074873040101600305

  41. Racca A.L., Eberhardt A.T., Moreno P.G., Baldi C., Beldomenico P.M. Differences in natural antibody titres comparing free-ranging guanacos (Lama guanicoe) and capybaras (Hydrochoerus hydrochaeris) // The Veterinary Journal. 2014. V. 199. № 2. P. 308–309. https://doi.org/10.1016/j.tvjl.2013.10.036

  42. Rendon N.M., Soini H.A., Scotti M.A.L., Weigel E.R., Novotny M.V., Demas G.E. Photoperiod and aggression induce changes in ventral gland compounds exclusively in male Siberian hamsters // Hormones and Behavior. 2016. V. 81. P. 1–11. https://doi.org/10.1016/j.yhbeh.2016.02.005

  43. Rogovin K.A., Khrushcheva A.M., Shekarova O.N., Ushakova M.V., Manskikh V.N., Sokolova O.V., Vasilieva N.Yu. Effects of mitochondria-targeted plastoquinone derivative antioxidant (SkQ1) on demography of free-breeding Campbell dwarf hamsters (Phodopus campbelli) kept in outdoor conditions. Reproduction and lifespan: Explanation in the framework of ultimate loads // Biochemistry (Moscow). 2014a.V. 79. № 10. P. 1117–1129. https://doi.org/10.1134/S0006297914100125

  44. Rogovin K.A., Bushuev A.V., Khruscheva A.M., Vasilieva N.Y. Resting metabolic rate, stress, testosterone, and induced immune response in spring-and fall-born males of Campbell’s dwarf hamsters: Maintenance in long-day conditions // Biology Bulletin Reviews. 2014b. V. 4. № 3. P. 181–191. https://doi.org/10.1134/S2079086414030062

  45. Roved J., Westerdahl H., Hasselquist D. Sex differences in immune responses: hormonal effects, antagonistic selection, and evolutionary consequences // Hormones and Behavior. 2017. V. 88. P. 95–105. https://doi.org/10.1016/j.yhbeh.2016.11.017

  46. Ruoss S., Becker N.I., Otto M.S., Czirják G.Á., Encarnação J.A. Effect of sex and reproductive status on the immunity of the temperate bat Myotis daubentonii // Mammalian Biology. 2019. V. 94. № 1. P. 120–126. https://doi.org/10.1016/j.mambio.2018.05.010

  47. Scherbarth F., Steinlechner S. Endocrine mechanisms of seasonal adaptation in small mammals: from early results to present understanding // Journal of Comparative Physiology B. 2010. V. 180. P. 935–952. https://doi.org/10.1007/s00360-010-0498-2

  48. Scheiermann C., Gibbs J., Ince L., Loudon A. Clocking in to immunity // Nature Reviews Immunology. 2018. V. 18. № 7. P. 423–437. https://doi.org/10.1038/s41577-018-0008-4

  49. Schultz E.M., Hahn T.P., Klasing K.C. Photoperiod but not food restriction modulates innate immunity in an opportunistic breeder, Loxia curvirostra // Journal of Experimental Biology. 2017. V. 220. P. 722–730. https://doi.org/10.1242/jeb.149898

  50. Scotti M.-A.L., Place N.J., Demas G.E. Short-day increases in aggression are independent of circulating gonadal steroids in female Siberian hamsters (Phodopus sungorus) // Hormones and Behavior. 2007. V. 52. P. 183–190. https://doi.org/10.1016/j.yhbeh.2007.03.029

  51. Seto F., Henderson W.G. Natural and immune hemagglutinin forming capacity of immature chickens // Journal of Experimental Zoology. 1968. V.169. P. 501–511. https://doi.org/10.1002/jez.1401690412

  52. Sinclair J.A., Lochmiller R.L. The winter immunoenhancement hypothesis: Associations among immunity, density, and survival in prairie vole (Microtus ochrogaster) populations // Canadian Journal of Zoology. 2000. V. 78. P. 254–264. https://doi.org/10.1139/z99-203

  53. Stevenson T.J., Prendergast B.J. Photoperiodic time measurement and seasonal immunological plasticity // Frontiers in Neuroendocrinology. 2015. T. 37. C. 76–88. https://doi.org/10.1016/j.yfrne.2014.10.002

  54. Tella J.L., Lemus J.A., Carrete M., Blanco G. The PHA test reflects acquired T-cell mediated immunocompetence in birds // PLoS ONE. 2008. V. 3. P. e3295. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0003295

  55. Ter Horst R., Jaeger M., van de Wijer L., van der Heijden W.A., Janssen A.M., Smeekens S.P., Brouwer M.A., van Cranenbroek B., Aguirre-Gamboa R., Netea-Maier R.T., van Herwaarden A.E., Lemmers H., Dijkstra H., Joosten I., Koenen H., Netea M.G., Joosten L.A. Seasonal and nonseasonal longitudinal variation of immune function // Journal of Immunology. 2021. V. 207. № 2. P. 696–708. https://doi.org/10.4049/jimmunol.2000133

  56. Vasilieva N.Y., Khrushchova A.M., Kuptsov A.V., Shekarova O.N., Sokolova O.V., Wang D., Rogovin K.A. On the winter enhancement of adaptive humoral immunity: hypothesis testing in desert hamsters (Phodopus roborovskii: Cricetidae, Rodentia) kept under long-day and short-day photoperiod // Integrative Zoology. 2020. V. 15. № 3. P. 232–247. https://doi.org/10.1111/1749-4877.12419

  57. Wegmann T.G., Smithies O. A simple hemagglutination system requiring small amounts of red cells and antibodies // Transfusion. 1966. V. 6. № 1. P. 67–73. https://doi.org/10.1111/j.1537-2995.1966.tb04696.x

  58. Wen J.C., Dhabhar F.S., Prendergast B.J. Pineal-dependent and-independent effects of photoperiod on immune function in Siberian hamsters (Phodopus sungorus) // Hormones and Behavior. 2007. V. 51. № 1. P. 31–39. https://doi.org/10.1016/j.yhbeh.2006.08.001

  59. Vinkler M., Svobodova J., Gabrielova B., Bainova H., Bryjova A. Cytokine expression in phytohaemagglutin induced skin inflammation in a galliform bird // Journal of Avian Biology. 2014. V. 45. P. 43–50. https://doi.org/10.1111/j.1600-048X.2011.05860.x

  60. Zysling D.A., Garst A.D., Demas G.E. Photoperiod and food restriction differentially affect reproductive and immune responses in Siberian hamsters Phodopus sungorus // Functional Ecology. 2009. V. 23. № 5. P. 979–988. https://doi.org/10.1111/j.1365-2 435.2009.01572.х

Дополнительные материалы отсутствуют.

Инструменты

следующая статья выпуска предыдущая статья выпуска содержание выпуска

Известия РАН. Серия биологическая

Архивы выпусков Информация о журнале Отправить рукопись в журнал