Известия РАН. Серия биологическая, 2023, № 8-suppl, стр. 52-68

ВВЕДЕНИЕ

Разнообразные формы внутривидовой индивидуальной или групповой изменчивости являются результатом взаимодействия внутренних процессов в организмах, как целостных открытых биосистемах, с процессами, протекающими в окружающей среде. Вариации экологических условий, включая и собственную динамику популяции, могут прямо или опосредовано влиять на течение индивидуального развития животных, что может выражаться: в варьировании характеристик фенотипической изменчивости, в вариациях индивидуального развития и, в целом, в изменчивости параметров морфологического разнообразия (Selye, 1946, 1956; Северцов, 1951; Graham et al., 1994; Kieser, 1987; Fusco, 2001). Влияние среды на индивидуальное развитие должно рассматриваться в качестве нормы в широком смысле, которое является одним из факторов биологического разнообразия (Пузаченко Ю., 2009).

Известно (Gilbert, 2005; Chapelle, Silvestre, 2022), как минимум, три пути воздействия среды на работу генетического аппарата: 1) через нервную и, затем эндокринную системы; 2) путем изменений процессов метилирования ДНК, модификации гистонов и некодирующих РНК с последующим изменением экспрессии генов; 3) регуляция экспрессия генов микробными симбионтами. Вероятно, что некоторые механизмы могут действовать в комплексе, например, в условиях дефицита пищевых ресурсов. Первый вариант эпигенетической регуляции, вероятно, наиболее распространен и проявляет себя в фенотипической изменчивости и вариациях в стабильности/канализации индивидуального развития.

Для видов подсемейства Soricinae Fischer von Waldheim, 1817, в том числе бурозубок Sorex Linnaeus, 1758, описаны разнообразные формы внутривидовой морфологической изменчивости черепа. Традиционно в фокусе внимания находится сложноорганизованная межпопуляционная изменчивость в пространстве, прежде всего географическом (Долгов, 1972, 1985; Юдин, 1971; Ивантер, 1976; Wojcik et al., 2000; Порошин, 2006; Okulova et al., 2004, 2007; Ohdachi et al., 2005; Vega, 2010; Shchipanov et al., 2014; Vega et al., 2016; Бобрецов и др., 2012, 2020). Описано влияние биотопа на популяционную морфологическую изменчивость и стабильность индивидуального развития черепа (нижней челюсти) бурозубок (Badyaev et al., 2000; Badyaev, Foresman, 2000, 2004; Порошин, 2006; Young et al., 2010). Начиная с работы польского зоолога A. Dehnel (1949), значительное число исследований посвящено индивидуальному развитию бурозубок в контексте феномена сезонной частично обратимой редукции размеров тела, элементов церебрального отдела черепа и самого головного мозга (“феномен Денеля”) (Borowski, Dehnel, 1952; Pucek, Markov, 1964; Pucek, 1965, 1970; Grainger, Fairley, 1978; Ильяшенко, 1995; Порошин, 2006; Kardynia, Rychlik, 2011; Nováková, Vohralík, 2017; Tapia, 2017; Lázaro et al., 2021; Taylor et al., 2022). Для бурозубок типичны квазипериодичные и стохастические колебания плотности населения, достигающие порой значительной амплитуды. Не менее обычны существенно разные уровни плотности, характерные для разных местообитаний. В то же время, указаний на влияние популяционной плотности на устойчивость индивидуального развития и морфологическое разнообразие бурозубок не так много (Попов, 1960; Zakharov et al., 1991, 1997, 2020). В частности, было показано некоторое снижение средних размеров, в том числе краниальных характеристик, для половозрелых самцов обыкновенной бурозубки в годы с высокой численностью (Попов, 1960).

Особняком стоит наше исследование изменчивости черепа и нижней челюсти обыкновенной бурозубки (S. araneus Linnaeus, 1758), в котором было показано (Куприянова и др., 2003), что в условиях средней тайги северо-востока Европы на зарастающих вырубках и в еловых лесах на фоне относительно высокой встречаемости (“пик”) неполовозрелых животных в августе размеры черепа и нижней челюсти были статистически значимо меньше, чем в периоды с относительно низкой встречаемостью вида (“депрессия”). Здесь мы приводим новые результаты исследования этого феномена у трех видов, включив дополнительно в анализ двух субдоминантов изученных таксоценозов (Нестеренко, 2023) – среднюю (S. caecutiens Laxmann, 1788) и малую (S. minutus Linnaeus, 1766) бурозубок. При этом мы ограничились только антропогенно-трансформированными биотопами – зарастающими вырубками, так как именно в этих вариантах биотопов среднетаежной зоны отмечены наибольшие по амплитуде колебания встречаемости доминирующего вида S. araneus (Куприянова, 1987; Гусева и др., 2014; Ивантер и др., 2014; Ивантер, Курхинен, 2014; Гусева, Коросов, 2016).

МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ

Характеристика районов сбора данных. Материалом для исследования послужили черепа землероек, добытых в 1972–1984 гг. на “Вельском” (60.81° с.ш., 42.34° в.д., д. Раменье, Вельский р-н, Архангельская обл.) и в 1981–1988 гг. на “Корткеросском” стационарах (61.83° с.ш., 52.82° в.д., д. Дань, Корткеросский р-н, Республика Коми). В период проведения отлова животных среднегодовая температура воздуха на “Вельском” стационаре (метеостанция “Няндома”, СИ 22854) была около +1.4°C (–0.65…+2.95°C), среднегодовая сумма осадков – 803 мм (640–1022 мм). Средняя температура в районе “Корткеросского” стационара (метеостанция “Сыктывкар”, СИ 23805) была +0.77°C (–0.65…+2.77°C) при среднегодовой сумме осадков – 736 мм (594–881 мм). Оба стационара располагались в подзоне средней тайги (Александрова, Юрковская, 1989). В результате интенсивных рубок в начале работ и до конца 70-х годов прошлого века в районе “Вельского” стационара разновозрастные вырубки, в основном по еловым лесам, составляли около 35% площади, а в районе “Корткеросского” стационара площадь вырубок достигла 40% площади. Отлов бурозубок осуществляли на зарастающих 5–10 летних вырубках (Куприянова, 1987).

Характеристика исходных данных. По численности в отловах бурозубок обоих стационаров доминировал S. araneus (хромосомная раса “Мантурово” (Бобрецов и др., 2012)), а субдоминантами выступали S. caecutiens и S. minutus (Куприянова, Наумов, 1984). На “Вельском” стационаре средняя уловистость S. araneus была 23.3, S. caecutiens – 3.1 и S. minutus – 2.9 инд./10 канавко-суток. На “Корткеросском” стационаре уловистость S. araneus была 9.9, S. caecutiens – 5.5 и S. minutus – 3.7 инд./10 канавко-суток.

В работе использованы черепа животных, добытых методами ловушко-линий и стандартными канавками в августе, в период сезонного максимума численности, в годы относительных “пиков” или “депрессий” населения (табл. 1): 86 черепов и нижних челюстей S. araneus, 82 S. caecutiens и 87 S. minutus. В августе население бурозубок было представлено в основном животными, родившимися в год проведения отлова.

Измерения черепа и нижней челюсти (рис. 1) осуществлялись при помощи окуляр-микрометра МБР 10 для крупных и мелких структур при восьми и шестнадцати кратном увеличении, соответственно.

Рис. 1.

Схема измерений черепа и нижней челюсти бурозубок: LCBS – кондило-базальная длина, WMAX – наибольшая ширина мозговой коробки, WRST – ширина рострума, LMND1 – длина нижней челюсти (все промеры челюсти взяты с ее левой ветви), LMND-2 – расстояние от заднего края альвеолы резца до перпендикуляра, опущенного из точки наибольшего выступания назад сочленовного отростка, LINB – расстояние от перпендикуляра, опущенного из точки переднего конца коронки резца, до перпендикуляра, опущенного из точки заднего края коронки резца, LTRB – длина нижнего зубного ряда, LANG – длина углового отростка, LCN – длина сочленовного отростка, HCR – высота венечного отростка.

Статистическая обработка включала: расчет средних значений измерений, их стандартных ошибок, внутривидовые сравнения средних для двух состояний численности (“пиков” и “депрессий”) по критерию Манна–Уитни, а также расчет относительных долей дисперсии измерений (v, %), обусловленных влиянием факторов – “вид” с тремя значениями, “регион” с двумя значениями, и/или “встречаемость” с двумя значениями. Был применен анализ компонент дисперсий (Variance Components) (Crump, 1946; Rasch, Mašata, 2006) с гнездовым дизайном трехфакторного или однофакторного дисперсионного анализа.

Описательные модели разнообразия или морфопространства (Куприянова и др., 2003; Пузаченко, 2016, 2023). Для удаления влияния масштаба измерений, переменные (V) стандартизировали: $V_{i}^{{{\text{st}}}} = {{\left( {{{V}_{i}} - {{V}_{{{\text{min}}}}}} \right)} \mathord{\left/ {\vphantom {{\left( {{{V}_{i}} - {{V}_{{{\text{min}}}}}} \right)} {\left( {{{V}_{{{\text{max}}}}} - {{V}_{{{\text{min}}}}}} \right)}}} \right. \kern-0em} {\left( {{{V}_{{{\text{max}}}}} - {{V}_{{{\text{min}}}}}} \right)}}$. Между всеми парами экземпляров отношения сходства/различия были представлены в форме квадратных матриц морфологических дистанций. Для описания изменчивости размеров использовалась стандартизованная дистанция Эвклида, а для описания изменчивости пропорций (“формы”) – метрика τ_b Кендалла (Kendall, 1975).

Идея модели морфопространства (по аналогии с экологическим пространством), как гиперобъема, координатами которого являются морфологические переменные, восходит к ранней работе G.E. Hutchinson (1968) (см. комментарии P. Wagner (2010)). R.E. Ricklefs и J. Travis (1980), по-видимому, первыми применили многомерный анализ (анализ главных компонент) для выделения линейно-независимых (ортогональных) составляющих морфологической изменчивости. Полученную многомерную модель авторы назвали “морфопространством”.

Многомерные описательные модели (= морфопространства) изменчивости размеров (SZM) и пропорций (SHM) черепа бурозубок получали после обработки соответствующих матриц морфологических дистанций методом неметрического многомерного шкалирования (Shepard, 1962; Kruskal, 1964). Среди множества существующих методов снижения размерности многомерных данных именно этот метод наиболее удобен для получения морфологических пространств, так как позволяет использовать разные метрики для оценки морфометрических или фенетических дистанций (Пузаченко, 2016).

Число координат (оптимальная размерность (Пузаченко, 2016)) SZM и SHM моделей, включающих все три вида бурозубок, равнялось 3. В случае S. araneus обе модели имели по две координаты. У S. caecutiens SZM морфопространство имело размерность 2, а SHM – 4, а у S. minutus – 2 и 3 соответственно. Размерность видовых моделей, полученных для разных стационаров изменялись от 2 до 4 (табл. 3). В тексте координаты SZM и SHM морфопространств обозначаются буквами E (от Euclidean distance) и K (от Kendall metric), соответственно, с добавлением номера координаты 1, 2, 3 или 4.

Морфологические ниши и параметры разнообразия. Развивая идею многомерного морфопространства с ортогональными переменными в качестве координат, мы предложили рассматривать его, как вероятностное пространство (Пузаченко, 2016). Вероятностное пространство задается в этом случае таким же способом, как это принято в статистической физике (Ландау, Лифшиц, 1976). В пространствах SZM и SHM моделей, совокупность точек, соответствующих отдельным индивидуумам, занимает объем, который интерпретируется, как актуальная морфологическая ниша. В этом контексте морфологическое разнообразие является свойством или переменной структуры “морфологической” ниши и может быть охарактеризовано набором информационных параметров, главным из которых является энтропия.

Для вычисления энтропии непрерывные распределения значений координат морфологических пространств переводились в дискретную форму. Для этого диапазон их значений делился на k интервалов, число которых было определено формально, исходя из объема выборки (N), k = 1 + lg₂N (Sturges, 1926).

Для каждого интервала рассчитывалась частота встречаемости или выборочная вероятность обнаружения проекций точек в k-ом интервале j-ой координаты – p_i = n_i/N ($\sum\nolimits_{i = 1}^k {{{p}_{i}}} = 1$). Выборочная вероятность обнаружения проекций точек, например, одного из видов бурозубок, на i-ом интервале любой координаты морфопространства интерпретировалась как вероятность события, которое не зависит от обнаружения проекций точек, соответствующих другим видам. Выборочные вероятности обнаружения проекций точек одного вида на i-ом и j-ом интервалах координаты d интерпретировались как вероятности двух несовместных/несовместимых событий.

В морфопространстве разнообразие характеризуется набором параметров, величина которых зависит от уникальной структуры конкретной модели. Последняя определяется взаимоположением всех пар точек относительно всех координат морфопространства. Информационный “объем” ниши является одним из таких параметров, которой зависит от распределения точек в объеме SZM или SHM морфопространствах.

Информационный “объем” ниши (H_V, бит/инд.) вычислялась как сумма энтропий, определенных для каждой из координаты морфопространства: ${{H}_{V}} = \sum\nolimits_{j = 1}^d {{{H}_{j}}} = \sum\nolimits_{j = 1}^d {\left( { - \sum\nolimits_{i = 1}^k {{{p}_{{i~{\kern 1pt} {{{\lg }}_{2}}}}}{{p}_{i}}} ~} \right)} $, где d – число координат морфопространства, p_i – выборочная вероятность и ${{H}_{j}}$ – энтропия j-ой координаты. Относительный объем ниши, H_RV (%), не зависящий от размерности модели, вычислялся как H_RV = 100(H_V/dlg₂k).

Объемы ниш (H_V) сопоставимы между собой только для конкретной модели морфопространства. Относительный объем ниши (H_RV) может использоваться, как при сравнении ниш одной модели, так и ниш в разных моделях, в том числе имеющих неодинаковую размерность, при условии сопоставимого количества наблюдений.

Для оценки перекрывания ниш вдоль любой одной координаты морфопространства использовали симметричный индекс перекрытия экологических ниш видов j и k Пианка (Pianka, 1974): ${{O}_{{jk}}} = {{\sum\nolimits_i^n {{{p}_{{ij}}}{{p}_{{ik}}}} } \mathord{\left/ {\vphantom {{\sum\nolimits_i^n {{{p}_{{ij}}}{{p}_{{ik}}}} } {\sqrt {\sum\nolimits_i^n {p_{{ij}}^{2}} \sum\nolimits_i^n {p_{{ik}}^{2}} } }}} \right. \kern-0em} {\sqrt {\sum\nolimits_i^n {p_{{ij}}^{2}} \sum\nolimits_i^n {p_{{ik}}^{2}} } }}$, где p_ij, p_ik – выборочные вероятности обнаружения проекций точек видов j и k на i-том интервале значений координаты морфопространства, n – в данном случае представляет число интервалов квантования. Дополнительно, для тех же целей вычисляли показатель процентного сходства Ренконена (S_R) (Renkonen, 1938): ${{S}_{{\text{R}}}} = \sum\nolimits_1^i {{\text{min}}\left( {{{p}_{{1,i}}},~{{p}_{{2,i}}}} \right)} $, где p_1,i и p_2,i – выборочные частоты сравниваемой пары распределений проекций точек (1 и 2) на i-ый интервал квантования. Расчет для ${{O}_{{jk}}}$ и ${{S}_{R}}$ проводили в пакете Ecological Methodology v. 7.4 (Krebs, 1998).

Для оценки перекрывания ниш в многомерном пространстве вычисляли выборочную вероятность одновременной встречаемости в пространствах SZM или SHM разных видов или выборок одного вида на разных стадиях численности. Так как по условию получения SZM или SHM морфопространств, их координаты линейно независимы, то количественная оценка пересечения ниш пары видов j и k ($N{{O}_{{jk}}}$) будет равна произведению выборочных вероятностей совместной встречаемости проекций этих видов по каждой из d координат: $N{{O}_{{jk}}} = \prod\nolimits_1^d {\left\{ {\left[ {{{\left( {\sum n_{{d,i}}^{j}} \right)} \mathord{\left/ {\vphantom {{\left( {\sum n_{{d,i}}^{j}} \right)} {{{N}^{j}}}}} \right. \kern-0em} {{{N}^{j}}}}} \right]\left[ {{{\left( {\sum n_{{d,i}}^{k}} \right)} \mathord{\left/ {\vphantom {{\left( {\sum n_{{d,i}}^{k}} \right)} {{{N}^{k}}}}} \right. \kern-0em} {{{N}^{k}}}}} \right]} \right\}} $, где $n_{{d,i}}^{j}$, $n_{{d,i}}^{k}$ – число проекций точек, соответствующих видам j и k, на i – ом интервале координаты d, ${{N}^{j}}$, ${{N}^{k}}$ – общее число точек (объем выборки) видов j и k, соответственно. В этом случае сумма p_i берется только для отрезков координаты, где одновременно встречаются проекции точек обоих видов. NO_jk изменяется от 0 (отсутствие перекрытия ниш) до 1 (полное совпадение ниш). Для того чтобы в многомерном пространстве SZM или SHM ниши не перекрывались необходимо и достаточно отсутствие перекрывания по какой-либо одной из координат морфопространства. Подчеркнем, что NO_jk не является метрикой и не может применяться для оценки величины морфологической дифференциации. Вместе с тем, как оценка вероятности, она является характеристикой – переменной структуры морфопространства.

В рамках одной модели морфологического пространства в общем корректно сравнивать энтропии, определенные для разных групп объектов, когда объемы их выборок примерно одинаковы, как в нашем случае. Когда объемы выборок существенно различаются, такое сравнение будет не корректно в силу хорошо известной логарифмической зависимость величины энтропии от объема наблюдений (Foerster, 1960; Пузаченко Ю., 2006). Для таких случаев мы рекомендуем калибровать энтропии для условной выборки из 50 случайно отобранных индивидуумов (Пузаченко, 2013). Калибровка также дает возможность сравнить параметры разнообразия, например бурозубок, с набором таких же параметров, полученных при тех же условиях для других видов млекопитающих (Puzachenko, 2023).

В работе использовали следующие калиброванные информационные параметры разнообразия: H₅₀/d – калиброванная нормированная на размерность SZM или SHM моделей энтропия Шеннона (Shanon, 1948), R₅₀ = 1 – H₅₀/(d lg₂k) – калиброванная мера самоорганизации (Foerster, 1960); J₅₀ – калиброванное “расхождение” или “дивергенция” Кульбака-Лейблера. Дивергенция” Кульбака-Лейблера между двумя дискретными распределениями p¹ и p² (Kullback, Leibler,1951) вычисляется как ${{J}_{{50}}} = \sum\nolimits_{i = 1}^k {\left( {p_{i}^{1} - p_{i}^{2}} \right){\text{l}}{{{\text{g}}}_{2}}p_{i}^{1}} - $ $ - \,\,\sum\nolimits_{i = 1}^k {\left( {p_{i}^{1} - p_{i}^{2}} \right){\text{l}}{{{\text{g}}}_{2}}p_{i}^{2}} $. Для условий “равновесия” предполагается, что распределение точек в пространстве модели будет не сильно отличаться от нормального распределения. В этом случае ${{J}_{{50}}}$ отражает отличия наблюдаемого распределения от нормального распределения с теми же эмпирическими параметрами (средняя, дисперсия и т.д.).

Малые размеры выборок, соответствующих “депрессиям” и “пикам” встречаемости видов (табл. 1), не достаточны для калибровки параметров разнообразия. Поэтому эти параметры оценивались для моделей морфопространств, включавших “пики” и “депрессии” встречаемости или на уровне вида, или для региона (стационара) проведения исследований.

Кроме Ecological Methodology v. 7.4 (Krebs, 1998) для расчетов использовали статистические пакеты STATISTICA v. 8.0 (StatSoft, Tulsa, Oklahoma), NCSS v. 12 (ncss.com/software/ncss), PAST (Hammer et al., 2001) и Microsoft Excel.

РЕЗУЛЬТАТЫ

Компоненты дисперсии координат SZM и SHM моделей для трех видов. Анализ компонент дисперсий показал, что дисперсии координат морфопространств E1 и K1 более чем на 50% обусловлены фактором “вид” (дисперсионные модели с тремя видами, рис. 2a). Фактор “встречаемость” в наибольшей степени объяснял дисперсию второй координаты E2 SZM модели. Влияние фактора “регион” находилось на уровне статистической погрешности.

Рис. 2.

а, б – относительные расчетные дисперсии координат SZM и SHM морфопространств для трех видов Sorex (a) и отдельно для S. araneus (б); факторы дисперсионного анализа; 1 – “вид” (S. araneus, S. caecutiens, S. minutus), 2 – “регион” (“Вельский” стационар, “Корткеросский” стационар), 3 – “встречаемость” (“депрессия”, “пик”), 4 – неопределенная дисперсия и дисперсия обусловленная ошибками измерений, цифры на столбцах отражают относительные доли дисперсии (%), объясняемые разными факторами, цифрами над столбцами показаны абсолютные дисперсии координат морфопространств, умноженные на 100. в, г, д, е – проекции морфопространств трех видов Sorex (в, д) и S. araneus (г, е) на первые две координаты SZM (E1, E2) и SHM (K1, K2) морфопространств; 1 – S. araneus, 2 – S. caeucutiens, 3 – S. minutus, I – “депрессия”, II – “пик”; эллипсы на графиках ограничивают область равную “среднее значение” ± 0.95*(диапазон между минимальным и максимальным значениями) относительной каждой из координат.

Компоненты дисперсии координат видовых моделей SZM и SHM морфопространств. В моделях морфопространств, построенных для каждого вида бурозубок, фактор “встречаемость” был основным, объясняющим дисперсию координат E1 (общие размеры черепа). Например, у S. araneus (рис. 2б) он объяснял 85% дисперсии этой координаты морфопространства, а также 86% дисперсии координаты K1 (общие пропорции черепа). У S. caecutiens и S. minutus фактор “встречаемость” объяснял 79 и 78% дисперсий координат E1 соответственно. В отличие от S. araneus, у двух последних видов, изменчивость общих пропорций черепа оказалась практически независимой от этого фактора.

У всех видов влияние фактора “регион” оказалось статистически не значимым.

Характеристика размеров черепа и нижней челюсти бурозубок при “депрессии” и на “пиках” встречаемости. У большинства промеров были обнаружены статистически значимые (по двухстороннему критерию Манна–Уитни) различия между “депрессиями” и “пиками” (табл. 2). В целом, во время “депрессий” размеры черепа бурозубок были значимо больше, чем на “пиках”. В среднем, фактор “встречаемость” на 50.5% (18.0–79.9%) объяснял дисперсию измерений у S. araneus, на 45.7% (0–85.9%) – у S. caecutiens и на 46.1% (0–85.0%) – у S. minutus (v, % в табл. 2). В среднем, эффект фактора “встречаемости” на дисперсию измерений не зависел от видовой принадлежности и от географического положения стационаров (p = = 0.91 и p = 0.78 по критерию Краскела–Уоллиса соответственно).

Для отдельных измерений влияние встречаемости варьировало между стационарами в зависимости от вида. Например, у S. caecutiens и S. minutus дисперсия ширины рострума (WRST) не зависела от этого фактора, а у S. araneus незначительно зависела от него только на “Корткеросском” стационаре.

Объемы видовых морфологических ниш бурозубок в SZM и SHM моделях для трех видов (рис. 2в, 2д). В SZM морфопространстве величина H_j (ширина ниши) для координат E1–E3 изменялась в интервалах 1.08–1.25, 1.5–2.5, 1.75–2.41 бит/инд., соответственно. Максимальный абсолютный и относительный объем морфопространства занимала ниша S. аraneus (H_V = 6.2 бит/инд. и H_RV = 64.7%) (проекции ниш на координаты E1 и E2 приведены на рис. 2в). Минимальная ниша была у S. minutus (4.4 бит/инд., 46.7%). Ниша S. caecutiens занимала промежуточное положение между ними (4.7 бит/инд., 49.7%). Объемы ниш в SHM морфопространстве у всех видов были больше (проекции ниш на координаты K1 и K2 приведены на рис. 2д) и упорядочивались следующим образом: S. аraneus (7.3 бит/инд., 76.7%), S. minutus (7.1 бит/инд., 74.2%) и S. caecutiens (6.7 бит/инд., 70.5%).

В SZM морфопространстве ниши видов практически не перекрывались вдоль координаты E1 и, следовательно, в целом были изолированы: O_jk = 0, а S_R между S. caecutiens и S. minutus составил 1.2% и 0% для всех остальных пар видов. Этот результат отражает, прежде всего, существенную разницу в общих размерах видов. Напротив, в SHM морфопространстве видовые ниши значительно перекрывались (рис. 2д), особенно ниши S. caecutiens и S. minutus. Существенное перекрывание ниш в SZM морфопространстве обусловлено значительным сходством этих видов по форме (пропорциях) черепа.

Объемы видовых морфологических ниш в видовых SZM и SHM моделях (табл. 3). У всех трех видов бурозубок в SZM морфопространствах, построенных для обоих стационаров, относительный объем (H_RV) на “пиках” встречаемости был больше, чем в периоды “депрессии” (пример для S. araneus приведен на рис. 2г, 2е). Однако в моделях, полученных для каждого из стационаров, направление изменений H_RV было не столь однозначно (табл. 3). На “Вельском” стационаре у S. аraneus и S. caecutiens в SZM морфопространстве на “пике” встречаемости H_RV увеличивался по сравнению с “депрессией”, а у S. minutus – снижался. В условиях “Корткеросского” стационара H_RV возрастал у S. minutus и, в меньшей степени, у S. caecutiens, а у S. аraneus – сокращался.

На “Вельском” стационаре в SHM морфопространствах H_RV на “пиках” встречаемости уменьшался у S. caecutiens и S. minutus, но практически не менялся у S. аraneus. На “Корткеросском” стационаре снижение H_RV было отмечено у S. аraneus и S. caecutiens, а заметный рост – у S. minutus.

Перекрытие ниш бурозубок одного вида на стадиях “пиков” и “депрессий” встречаемости, оценивали по индексу NO_jk (табл. 4). В среднем, наименьшее перекрытие было отмечено для SZM морфопространств: NO_jk = 0.11 (0.02–0.32). В SHM морфопространствах NO_jk изменялся более существенно и в среднем был выше (0.38, 0.0–0.80). На “Корткеросском” стационаре перекрытие ниш было в среднем выражено сильнее (0.44), чем на “Вельском” стационаре (0.32). В целом отмечена положительная связь между перекрыванием морфологических ниш в SZM и SHM морфопространствах (рис. 3a).

Рис. 3.

(a) – Зависимости между индексами пересечения ниш (NO_jk) в SZM и SHM морфопространствах на стадиях “депрессии” и “пиков” встречаемости бурозубок на “Вельском” (1) и “Корткеросском” (2) стационарах; б, в – разность между относительными объемами морфологических ниш на стадиях “депрессии” и “пиках” встречаемости бурозубок (ΔH_RV) в SZM и SHM морфопространствах на “Вельском” (б) и “Корткеросском” (в) стационарах.

Абсолютные различия между индексами H_RV на стадиях “депрессии” и “пиков” мы рассматривали как косвенную оценку чувствительности видов к изменениям встречаемости в таксоценозе. По изменчивости размеров черепа (SZM морфопространство) наиболее чувствительным видом был S. minutus (ΔH_RV = 10.1), затем S. caecutiens (7.9), а наименее чувствительным видом – S. araneus (1.0). Для SHM морфопространстве была получена противоположная последовательность видов: S. minutus (0.30), S. caecutiens (4.45), S. araneus (4.15). На “Вельском” стационаре в SZM и SHM моделях виды упорядочивались по величине ΔH_RV от S. minutus к S. araneus (рис. 3б). В условиях “Корткеросского” стационара минимальное варьирование H_RV в SZM морфопространстве отмечено у S. caecutiens, а максимальное – у S. minutus (рис. 3в). В SHM морфопространстве первый вид демонстрировал максимальную, а второй – минимальную изменчивость H_RV. В среднем, для всех четырех SZM и SHM моделей морфопространств, максимальное значение ΔH_RV было обнаружено у S. minutus (7.2 ± 2.7), а минимальное – у S. araneus (3.7 ± 2.7). S. caecutiens располагался ближе к S. minutus (6.7 ± ± 2.6). Одновременно с этим у S. minutus индекс перекрывания ниш, NO_jk (табл. 4), был в среднем выше (0.31 ± 0.15), чем у S. caecutiens (0.29 ± 0.15) и S. araneus (0.08 ± 0.15).

У доминирующего в таксоценозах S. araneus аналогичная разница в относительных объемах ниш проявлялась, прежде всего, в изменчивости размеров черепа, а на “Вельском” стационаре и в изменчивости его пропорций, при относительно небольшой разнице в абсолютных объемах морфологических ниш. При этом заметная разница во встречаемости S. araneus на двух стационарах не отразилась на значениях NO_jk. В целом, средняя величина встречаемости видов не коррелировала со степенью перекрывания их ниш в SZM (p = 0.41) и SHM (p = 0.20) морфопространствах. Аналогично, не было обнаружено корреляции между встречаемостью видов с величиной ΔH_RV в SZM и SHM моделях (p > 0.5) (сравнивали одноименные стадии встречаемости на двух стационарах).

Калиброванные параметры морфологического разнообразия были рассчитаны для видовых SZM и SHM моделей для каждого из стационаров (табл. 5). Средние значения параметра H₅₀/d уменьшались в ряду S. araneus–S. caecutiens–S. minutus, особенно заметно в случае SZM морфопространства (рис. 4). Закономерно в обратной последовательности изменялась мера самоорганизации R₅₀. Наибольшее отклонение от модели нормального распределения (параметр J₅₀) отмечено у S. caecutiens и S. minutus в SZM морфопространствах. В случае SHM, параметр J₅₀ был примерно на одном уровне у всех трех видов.

Рис. 4.

Медианные значения параметров разнообразия H₅₀/d, R_50,J₅₀ у трех видов бурозубок: 1 – SZM и 2 – SHM морфопространства, 2 – медиана, 3 – Range (N) – “среднее значение” уловистости вида (на 10/канавко-суток) ± 0.95* (диапазон между минимальным и максимальным значениями уловистости), 4 – медиана, 5 – минимальное и максимальное значение параметра.

ОБСУЖДЕНИЕ

В условиях зарастающих вырубок в районах “Вельского” и “Корткеросского” стационаров, расположенных в зоне средней тайги на северо-востоке Европы, помимо изменчивости, обусловленной видовой принадлежностью, значительное влияние на размеры черепа и нижней челюсти бурозубок оказывала стадия динамики “численности” или “встречаемости” в отловах. Так как связи между встречаемостью видов и плотностью резидентной части населения не исследовались, мы используем здесь только термин “встречаемость”.

Практически все измерения черепа и нижней челюсти на стадиях “депрессий” встречаемости видов в таксоценозах бурозубок были статистически значимо больше, по сравнению с “пиками” встречаемости (табл. 2). Дополнительно обнаружено, что у S. araneus морфологические ниши, соответствующие разным состояниям встречаемости, практически не перекрывались в SZM и SHM морфологических пространствах. Представленные результаты, с одной стороны, подтверждают вывод, полученный из анализа компонент дисперсий координат SZM моделей, о связи встречаемости бурозубок в отловах с размерами черепа. С другой стороны, они демонстрируют некоторое разнообразие реакций на этот фактор у разных видов и возможное влияние неопределенных условий, вероятно связанных с региональными особенностями биотопов.

Отмеченный высокий уровень внутрипопуляционной морфологической дифференциации предполагает, что, при прочих равных, для оценки “реального” масштаба варьирования краниометрических параметров у бурозубок нужно принимать во внимание и описанную нами форму изменчивости. В группу наиболее “чувствительных” к этому фактору промеров входят наибольшая ширина мозговой коробки, длина нижней челюсти и кондило-базальная длина, т.е. измерения, описывающие общие размеры черепа. Измерения, варьирование которых находились в меньшей зависимости от фактора “встречаемость”, описывают отдельные части нижней челюсти, в том числе длину нижнего зубного ряда.

Особенности изменчивости ширины рострума у S. araneus к “моменту” отлова (август), по сравнению с другими видами бурозубок, можно объяснить разным временем завершения роста этой части черепа в индивидуальном развитии. Отметим, что промер WRST косвенно отражает изменчивость мест прикрепления musculus masseter относительно продольной оси черепа. Изменчивость WRST может влиять на работу m. masseter, который совместно с m. temporalis, является основной жевательной мышцей, обеспечивающей дробление и измельчения добычи у бурозубок (Young, Badyaev, 2010).

На основе полученных данных (v (%), табл. 2) мы прогнозируем, что у бурозубок “чувствительность” промеров черепа и нижней челюсти к комплексу факторов, связанных с динамикой численности, должна быть обратно пропорциональна скорости их “созревания” в индивидуальном развитии. Косвенно это подтверждается тем, что максимум v (%) у всех трех видов демонстрирует именно ширина мозговой капсулы (WMAX). На чувствительность индивидуального развития к внешним “стрессорам” может влиять и то, в какой степени те или иные части черепа находятся под влиянием мускулатуры, образуя с ней “функциональные комплексы”, как это было продемонстрировано на примере нижней челюсти некоторых видов бурозубок (Badyaev, Foresman, 2004; Young et al., 2010). В этой связи мы предполагаем, что измерения, отражающие изменчивость частей черепа и нижней челюсти, которые в “норме” наиболее поздно формируются в процессе индивидуальном развитии и, особенно, демонстрирующие “феномен Денеля”, будут наилучшими потенциальными индикаторами для оценки воздействия окружающей среды sensu lato, а не только популяционной плотности.

В “норме” у неполовозрелых бурозубок S. araneus локальный максимум высоты церебрального отдела достигается в июле–августе (Tapia, 2017; Taylor et al., 2022). После короткого периода стабилизации в последующие пять месяцев происходит почти линейное уменьшение высоты черепа, завершающееся в январе–феврале. В это время промер достигает своих минимальных значений. Затем (половозрелые животные) с марта по июль происходит увеличение высоты черепа, которая, однако, достигает только половины от высоты черепа молодых животных. В конце жизни (июль–август) высота черепа вновь снижается. В целом наличие двух пиков и одного глобального минимума является характеристикой индивидуального развития веса тела, веса внутренних органов (кроме сердца) и ряда измерений черепа разных видов бурозубок (Pucek, 1965; Grainger, Fairley, 1978; Ивантер, 2014, 2018). Различия между видами, внутривидовые географические вариации выражаются в смещении календарных дат достижения того или иного относительно стационарного состояния морфологической системы черепа, соответствующего или максимумам, или глобальному минимуму размеров (Tapia, 2017; Taylor et al., 2022).

Если принять за “норму” значения WMAX на стадии “депрессии” (табл. 2), то у S. araneus величина этого промера на стадии “пика” встречаемости (на обоих стационарах) была примерно на 6.3%, у S. caecutiens – на 5.1%, и у S. minutus – на 5.8% меньше “нормы”. По многолетним данным в Беловеже (Польша) (Taylor et al., 2022: fig. 3) высота черепа у S. araneus в августе составляет около 6.10 мм, а в январе – около 5.25 мм, т.е. почти на 14% меньше. У S. minutus (Ирландия) в августе (Grainger, Fairley, 1978: fig. 3) ширина черепа составляла около 4.83 мм, а в январе – 4.05 мм, т.е. на 16% меньше. Приведенные данные не сопоставимы напрямую, но из них видно, что задержка в индивидуальном развитии черепа на стадии “пика” у бурозубок, продемонстрированная нами, весьма существенна и может быть причиной сдвига на более поздние сроки морфологического созревания молодняка.

Разнонаправленные эффекты плотности популяций мелких млекопитающих на различные, в том числе морфологические характеристики животных были описаны относительно давно (например, “эффект Читти”) (Chitty, Chitty, 1962; Krebs, 1964; Hughes, Nowak, 1973; Krebs, Myers, 1974; Markowski, 1980, 1992; Oli, 1991; Епифанцева, 1990; Николаева, 1990; Benthem et al., 2017). Вероятно, что изученный нами эффект “встречаемости” бурозубок в отловах на размеры и пропорции их черепа, тоже является частным случаем такого феномена, в целом, типичного для этой группы млекопитающих.

Пока нет данных для обсуждения конкретного эпигенетического механизма влияния как встречаемости животных, а равно и плотности населения, на ход индивидуального развития бурозубок. Мы полагаем наиболее вероятным, что в этом принимают участие как нервная, так и эндокринная системы. Пусковым механизмом реакции на рост популяционной плотности, может быть задокументированный (в экспериментах) рост частоты агонистических взаимодействий между бурозубками при увеличении частоты числа социальных контактов. При этом характер и интенсивность взаимодействий имеет отчетливую видовую специфику, но может зависеть и от социального статуса животных (оседлые, мигранты), пола и возраста (Kalinin, Shchipanov, 2003; Rychlik, Zwolak, 2005; Shchipanov et al., 2005; Oleinichenko, 2012). Также вероятно, что именно внутривидовые социальные контакты могут играть ключевую роль в качестве “стресс-фактора” (Selye, 1946; Christian, 1960; Куприянова, Сигал, 1976). При этом нельзя полностью исключать и влияние (прямое/косвенное) доминирующего и более “агрессивного” S. araneus на субдоминантов таксоценоза. По нашим данным (Куприянова, 1987) на “Корткеросском” стационаре встречаемость S. araneus на вырубке не коррелировала с встречаемостью остальных видов, а на “Вельском” стационаре наблюдалась слабо выраженная положительная тенденция к совместной встречаемости видов. Поэтому в исследованных популяциях агонистические межвидовые контакты, прямая, или интерференционная межвидовая конкуренция, если и имели место, то, вероятно, не оказали заметного влияния на индивидуальное развитие бурозубок.

По-видимому, реакция индивидуального развития была в основном одинаковой у всех трех исследованных видов. Поэтому, разумно предположить, что во всех случаях механизм влияния популяционной динамики был одним и тем же. В условиях высокой встречаемости у бурозубок происходило снижение скорости индивидуального развития неполовозрелых особей, выразившееся в уменьшении общих размеров черепа к моменту осеннего максимума встречаемости животных в отловах (август). При низкой встречаемости и “благоприятной” социальной среде, напротив, могло происходить ускорение индивидуального развития, что отразилось в более крупных размерах черепа у животных, отловленных в конце лета. Возможно этот эффект может быть сопоставлен с увеличением веса тела и размеров самцов некоторых грызунов на стадии роста численности популяции (т.е. при благоприятных экологических условиях) за счет роста скорости и продолжительности их индивидуального развития (Oli, 1991; Benthem et al., 2017; Kshnyasev, Davydova, 2021).

В этой работе в качестве теста были использованы два хорошо известных индекса перекрывания ниш – Пианка и Ренконена (Smith, Zaret, 1982; Schatzmann et al., 1986). Несмотря на некоторую рассогласованность в области наиболее низких и наиболее высоких значений, в целом, оба индекса демонстрировали сильную положительную корреляцию (0.99). Варьирование индексов не было связано с видом бурозубок или с регионом, а полностью определялось структурой морфологических ниш. Наименьшее перекрытие проекций морфологических ниш по индексам Пианка и Ренконена отмечено вдоль первых координат SZM и SHM моделей – E1 и K1 соответственно. Чем больше был порядковый номер координаты, тем сильнее перекрывались проекции ниш. Таким образом, основная информация о перекрывании видовых или групповых (“депрессия”, “пик”) морфологических ниш содержалась в дисперсиях первых координат (E1, E2, K1, K2) морфологических пространств.

Следует подчеркнуть, что ортогональность (линейная независимость) координат морфологического пространства позволяет корректно оценить информационные параметры разнообразия (H_V, H_RV). Это также дало возможность использовать вероятность совместной встречаемости разнокачественных объектов для измерения перекрывания ниш в многомерном пространстве. Для этого мы впервые в этой работе ввели индекс перекрывания ниш NO_jk.

В SZM и SHM морфопространствах для трех видов морфологическое разнообразие у S. araneus (H_V, H_RV, H₅₀/d, R₅₀) было выше, чем у S. caecutiens и S. minutus (табл. 3, рис. 4). Этот результат коррелирует как с высокой встречаемостью этого вида – доминанта таксоценозов бурозубок, так и с амплитудой ее колебаний между “депрессиями” и “пиками”. Объемы ниш S. caecutiens и S. minutus были меньше, пропорционально встречаемости этих видов.

Направление изменения морфологического разнообразия между “депрессиями” и “пиками” зависит от того, какие координаты морфопространств принимаются во внимание. Ранее (Куприянова и др., 2003) мы показали для S. araneus, что, если оценивать эти тренды только по координатам, содержащим основную информацию о влиянии встречаемости, то на “пиках” будет наблюдаться увеличение объема морфологической ниши. В новом исследовании при использовании всех координат SZM или SHM морфопространств для вычисления H_VR, этот результат был подтвержден только для популяции “Вельского” стационара, где S. araneus демонстрирует максимальную встречаемость в таксоценозе.

Межвидовые различия параметров H₅₀/d и по-видимому были в значительной степени обусловлены разной встречаемостью видов. С ее ростом и/или ростом амплитуды ее колебаний между “депрессиями” и “пиками” росла энтропия (H₅₀/d) как в SZM, так и в SHM морфопространствах и, соответственно, уменьшалась мера организованности (R₅₀). При этом параметр J₅₀ не демонстрировал зависимости от встречаемости видов. Нужны дальнейшие исследования для улучшения понимания интерпретации дивергенции Кульбака-Лейблера.

На большом объеме данных (отряды Artiodactyla, Carnivora, Perissodactyla и Rodentia) было показано (Пузаченко, 2023), что H₅₀/d и R₅₀, варьируют в относительно узких диапазонах. Наиболее вероятно, что в этом проявляются фундаментальные ограничения в работе регуляторных механизмов, приводящие к тому, что “морфологическая система” черепа находится у взрослых животных не в детерминированном, а в основном в квазидетерминированном (Beer, 1959) состоянии (0.1 < R₅₀ < 0.31). Иными словами, гипотетический морфогенетический регулятор “допускает” относительно высокое разнообразие размеров и, особенно, пропорций черепа (Пузаченко, 2023).

Значения H₅₀/d у исследованных бурозубок варьируют в SZM морфопространствах в интервале 1.80–2.42 (в среднем 2.09) при “норме” для млекопитающих 0.40–2.54 (в среднем 2.13). Значения R₅₀ изменялись в интервале 0.06–0.33 (в среднем 0.20) при “норме” млекопитающих 0.08–0.86 (в среднем 0.21). В SHM морфопространствах параметр H₅₀/d бурозубок изменялся от 2.0 до 2.5 (в среднем 2.27) при “норме” у млекопитающих – 1.93–2.66 (в среднем 2.37), а параметр R₅₀ находился в интервале 0.04–0.24 (в среднем 0.12) при “норме” у млекопитающих – 0.003–0.25 (в среднем 0.13). Таким образом, ограничения морфологического разнообразия размеров черепа и нижней челюсти в исследованных популяциях бурозубок были выражены несколько сильнее, чем в среднем у млекопитающих. Мера самоорганизации R₅₀ в SZM морфопространствах, в среднем, была обратно пропорциональна амплитуде встречаемости бурозубок (рис. 4), что подтверждает существенное влияние текущей встречаемости в отловах и, вероятно, плотности оседлой части популяции (резидентов), на процесс индивидуального развития и морфологическое разнообразие бурозубок.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Результаты нашего исследования подтверждают выводы, сделанные ранее в отношении эффекта “встречаемости” в отловах на размеры черепа S. araneus (Куприянова и др., 2003). Вероятное замедление скорости индивидуального развития черепа у бурозубок на фоне высокой встречаемости согласуется с общей гипотезой, основанной на концепции биологического стресса (Selye, 1946; Christian, 1960).

Вероятностная трактовка морфопространства позволяет применять в исследованиях биоразнообразия методы информационной статистики, а в качестве параметров морфологического разнообразия – информационную энтропию и ее производные, дивергенцию Кульбака-Лейблера и др. (Пузаченко Ю., 1982, 1992). Принципиальными условиями для этого являются ортогональность (линейная независимость) координат и вероятностная трактовка морфологического пространства. У исследованных видов бурозубок параметры морфологического разнообразия лежат в пределах ранее определенных интервалов изменчивости для других млекопитающих (Пузаченко, 2023).

Полученные данные позволяют сделать вывод о том, что, наряду с “феноменом Денеля”, текущая плотность популяции может быть одним из ведущих факторов, влияющих на индивидуальное развитие молодняка бурозубок, сезонную и межгодовую динамики морфологического разнообразия внутри популяции. “Феномен Денеля” и высокая чувствительность индивидуального развития бурозубок к экологическим факторам делают их многообещающим объектом исследования регуляции индивидуального развития у млекопитающих.