Известия РАН. Серия биологическая, 2023, № 8-suppl, стр. 52-68

Морфологическое разнообразие черепа и нижней челюсти трех видов бурозубок (Eulipotyphla, Sorex) на стадиях депрессий и пиков встречаемости

А. Ю. Пузаченко 1*, И. Ф. Куприянова 2

1 Институт географии РАН
119017 Москва, Старомонетный пер., 29, Россия

2 Независимый исследователь

* E-mail: puzak@igras.ru

Поступила в редакцию 09.09.2023
После доработки 27.09.2023
Принята к публикации 27.09.2023

Аннотация

Экологические условия могут влиять на индивидуальное развитие организмов и морфологическую изменчивость на уровне популяций. Размеры и пропорции черепа и нижней челюсти у неполовозрелых бурозубок (Sorex araneus, S. caecutiens, S. minutus), отловленных в августе на зарастающих вырубках в средней тайге на северо-востоке Европы, зависели от стадии динамики численности. На фоне высокой встречаемости в отловах, наблюдалось статистически значимое уменьшение измерений черепа и челюсти, а многомерные морфологические ниши, соответствующие разным стадиям встречаемости, были существенно разобщены. Параметры морфологического разнообразия (энтропия и мера самоорганизации) находилась в зависимости от амплитуды колебаний встречаемости видов, но варьировали в пределах, характерных для млекопитающих. Наряду с “феноменом Денеля”, естественные флуктуации численности могут быть одним из главных факторов, определяющих характер динамики индивидуального развития и пространственно-временной изменчивости морфологического разнообразия бурозубок.

Ключевые слова: биоразнообразие, морфологическое пространство, энтропия, мера самоорганизации, Sorex, индивидуальное развитие, популяционная динамика, череп и нижняя челюсть

Список литературы

  1. Александрова В.Д., Юрковская Т.К. (Ред.) Геоботаническое районирование Нечерноземья европейской части РСФСР. Л.: Наука. 1989. 62 с.

  2. Бобрецов А.В., Куприянова И.Ф., Калинин А.А., Петров А.Н., Павлова С.В., Щипанов Н.А. Морфологическая дифференциация обыкновенной бурозубки (Sorex araneus) на Северо-Востоке Европейской части России // Зоол. журн. 2012. Т. 91. № 5. С. 605–618.

  3. Бобрецов А.В., Петров А.Н., Быховец Н.М., Щипанов, Н.А. Краниометрическая изменчивость обыкновенной бурозубки (Sorex araneus, Eulipotyphla) на северо-востоке европейской части России: оценка влияния разных факторов // Зоол. журн. 2020. Т. 99. № 6. С. 670–683. https://doi.org/10.31857/S0044513420040054

  4. Гусева Т.Л., Коросов А.В. Размещение бурозубки обыкновенной (Sorex araneus (Linnaeus, 1758)) в мозаичных ландшафтах южной Карелии// Тр. Карельского науч. цент. РАН. 2016. № 4. С. 100–107. https://doi.org/10.17076/eco21

  5. Гусева Т.Л., Коросов А.В., Беспятова Л.А., Аниканова В.С. Многолетняя динамика биотопического размещения обыкновенной бурозубки (Sorex araneus Linnaeus, 1758) в мозаичных ландшафтах Карелии // Уч. зап. Петрозаводского гос. ун-та. 2014. Т. 2. № 8 С. 13–20.

  6. Долгов В.А. Бурозубки Старого Света. М.: Изд-во Московск. ун-та, 1985. С. 3–221.

  7. Долгов В.А. Краниометрия и закономерности географической изменчивости краниометрических признаков палеарктических бурозубок (Mammalia, Sorex) / Исследования по фауне Советского Союза. М.: Изд-во Московск. ун-та, 1972. С. 150–185.

  8. Епифанцева Л.Ю. Динамика фенотипической структуры популяции большеухой полевки / Тез. 5 съезда ВТО АН СССР. Т. 1. М., 1990. С. 180–181.

  9. Ивантер Т.В., Краниометрия и одонтология обыкновенной бурозубки (Sorex araneus L.) / Экология птиц и млекопитающих Северо-Запада СССР. Петрозаводск, 1976. С. 50–59.

  10. Ивантер Э.В. О некоторых закономерностях сезонно-возрастных изменений веса тела в жизненном цикле обыкновенной бурозубки (Sorex araneus L.) // Принц. экол. 2014. № 3. С. 12–19. https://doi.org/10.15393/j1.art.2014.3821

  11. Ивантер Э.В. Опыт экологического анализа морфофизиологических особенностей мелких млекопитающих // Уч. зап. Петрозаводского гос. ун-та. 2018. № 3. С. 7–19. https://doi.org/10.15393/uchz.art.2018.121

  12. Ивантер Э.В., Курхинен Ю.П. Влияние антропогенной трансформации лесных экосистем Восточной Фенноскандии на популяции малой и средней бурозубок // Принц. экол. 2014. № 2. С. 21–25. https://doi.org/10.15393/j1.art.2014.3561

  13. Ильяшенко В.Б., Онищенко С.С., Сергеев В.Е. Летний скачок роста у бурозубок / Кемер. гос. ун-т. Кемерово, деп. в ВИНИТИ 12.05.95. 1995. № 1341-В95. 9 с.

  14. Куприянова И.Ф. Численность и структура населения мелких млекопитающих на вырубках и в лесах средней тайги Европейской части СССР / Влияние хозяйственного освоения лесных территорий европейского севера на население животных. М.: Наука, 1987. С. 49–64.

  15. Куприянова И.Ф., Наумов С.П. Особенности структуры населения мелких млекопитающих Европейской тайги // Зоол. журн. 1984. Т. 63. № 11. С. 1682–1692.

  16. Куприянова И.Ф., Пузаченко А.Ю., Агаджанян А.К. Временные и пространственные компоненты изменчивости черепа обыкновенной бурозубки, Sorex araneus (Insectivora) // Зоол. журн. 2003. Т. 82. № 7. С. 839–851.

  17. Куприянова И.Ф., Сигал Е.Р. Сезонные и годовые изменения массы надпочечников обыкновенной бурозубки / Современные проблемы биологии и современной методики. Тезисы Всесоюзного совещания зоологов педвузов. Пермь, 1976. С. 274–276.

  18. Ландау Л.Д., Лифшиц Е.М. Теоретическая физика. Том V. Статистическая физика. Часть 1. М.: Наука, 1976. 584 с.

  19. Нестеренко В.А. Таксоцены. Владивосток: ФНЦ Биоразнообразия ДВО РАН, 2023. 212 с.

  20. Николаева Н.Ф. Половой диморфизм и изменчивость в зависимости от фазы динамики численности в популяции водяной полевки / Тез. 5 съезда ВТО АН СССР. Т. 2, М. 1990. С. 184–185.

  21. Попов В.А. Млекопитающие Волжско-Камского края. Насекомоядные, рукокрылые, грызуны. Казань, 1960. 468 с.

  22. Порошин Е.А. Морфологическая изменчивость обыкновенной бурозубки (Sorex araneus L.) на европейском Северо-Востоке России / Авт. канд. биол. н. Сыктывкар, 2006. 22 с.

  23. Пузаченко А.Ю. Количественные закономерности морфологического разнообразия черепа млекопитающих. Сборник трудов Зоологического музея МГУ. Т. 54 / Ред. Павлинов, И.Я, Калякин, М.В., Сысоев, А.В. М.: Товарищество науч. изд. КМК, 2016. С. 229–268.

  24. Пузаченко А.Ю. Фундаментальные ограничения самоорганизации на примерах высоко- и слабоинтегрированных очень сложных систем (элементы скелета млекопитающих и палеокомплексы млекопитающих): от эмпирики к теории // Изв. РАН. Сер. биол. 2023. Доп. вып. № 7. С. 39–53. https://doi.org/10.31857/S1026347023600176

  25. Пузаченко Ю.Г. Биологическое разнообразие в биосфере: системологический и семантический анализ // Биосфера. 2009. Т. 1. № 1. С. 025–038.

  26. Пузаченко Ю.Г. Биологическое разнообразие, устойчивость и функционирование. Проблемы устойчивости биологических систем. М.: ИЭМЭЖ АН СССР, 1982. С. 5–32.

  27. Пузаченко Ю.Г. Глобальное биологическое разнообразие и его пространственно-временная изменчивость / Современные глобальные изменения природной среды. Т. 2. М.: Научный мир, 2006. С. 306–377.

  28. Пузаченко Ю.Г. Семантические аспекты информатики. Экоинформатика. Теория. Практика. Методы и системы / Ред. Соколов, В.Е. Санкт-Петербург: Гидрометеоиздат, 1992. С. 7–84.

  29. Северцов С.А. Проблемы эволюционной экологии и пути ких разрешению / Проблемы экологии животных. Т. 1, М.: Изд. АН СССР, 1951. С. 11–29.

  30. Юдин Б.С. Фауна землероек (Mammalia, Soriciodae) севера Западной Сибири // Биол. пробл. Севера. Магадан (Тр. Сев.-Вост. Компл. Ин-т ДВНЦ АН СССР). 1971. Вып. 42. С. 48–53.

  31. Badyaev A.V., Foresman K.R. Evolution of morphological integration. I. Functional units channel stress-induced variation in shrew mandibles // Am. Nat. 2004. V. 163. № 6. P. 868–879. https://doi.org/10.1086/386551

  32. Badyaev A.V., Foresman K.R. Extreme environmental change and evolution: Stress-induced morphological variation is strongly concordant with patterns of evolutionary divergence in shrew mandibles // Proc. R. Soc. B Biol. Sci. 2000. V. 267. P. 371–377. https://doi.org/10.1098/rspb.2000.1011

  33. Badyaev A.V., Foresman K.R., Fernandes M.V. Stress and developmental stability: Vegetation removal causes increased fluctuating asymmetry in shrews // Ecology. 2000. V. 81. № 2. P. 336–345. https://doi.org/10.1890/0012-9658(2000)081[0336: SADSVR]2.0.CO;2

  34. Beer S. Cybernetics and Management. John Wiley & Sons, Inc. New York, 1959. 214 pp.

  35. Benthem van K.J., Froy H., Coulson T., Getz L.L., Oli M.K., Ozgul A. Trait–demography relationships underlying small mammal population fluctuations // J. Anim. Ecol. 2017. V. 86. № 2. P. 348–358. https://doi.org/10.1111/1365-2656.12627

  36. Borowski S., Dchnel A. Materiaiy do biologii Soricidae // Ann. Univ. Mariae Curie-Skiodowsk Sectio C 7. 1952. V. 7. № 6. P. 305–448.

  37. Chapelle V., Silvestre F. Population Epigenetics: The Extent of DNA Methylation Variation in Wild Animal Populations // Epigenomes. 2022. V. 6. № 4. P. 31. https://doi.org/10.3390/epigenomes6040031

  38. Chitty H., Chitty D. Body weight in relation to population phase in Microtus agrestis, in: Symp. Theriologicum, Berno. 1962. P. 77–86.

  39. Christian J.J. Endocrine adaptive mechanisms and the physiologic regulation of population growth. Lect. Rev. Ser. Nav. Med. Res. Inst. 1960. V. 60. № 2. P. 49–150. https://doi.org/10.1016/b978-0-12-395673-6.50008-5

  40. Crump S.L. The Estimation of Variance Components in Analysis of Variance // Biometrics Bull. 1946. V. 2. № 1. P. 7. https://doi.org/10.2307/3002006

  41. Dehnel A. Studies on the genus Sorex // Ann. Univ. Mariae Curie-Sklodowska Lublin-Polonia. 1949. V. 4. P. 17–102.

  42. Foerster H. von. On Self-Organizing Systems and Their Environments // Self-Org. Sys. 1960. V. 50. P. 31–50.

  43. Fusco G. How many processes are responsible for phenotypic evolution? // Evol. Dev. 2001. V. 3. № 4. P. 279–286. https://doi.org/10.1046/j.1525-142X.2001.003004279.x

  44. Gilbert S.F. Mechanisms for the environmental regulation of gene expression: Ecological aspects of animal development // J. Biosci. 2005. V 30. № 1. P. 65–74. https://doi.org/10.1007/BF02705151

  45. Graham, J.H., Freeman, D.C., Emlen, J.M. Antisymmetry, directional asymmetry, and dynamic morphogenesis / Markow T.A. (Eds.) Developmental Instability: Its Origins and Evolutionary Implications. Kluwer Academic Publishers, 1994. pp. 123–139. https://doi.org/10.1007/978-94-011-0830-0_10

  46. Grainger J.P., Fairley J.S. Studies on the biology of the Pygmy shrew Sorex minutus in the West of Ireland // J. Zool. 1978. V. 186. № 1. P. 109–141.

  47. Hammer Ø., Harper D.A.T., Ryan P.D. PAST: paleontological statistics software package for education and data analysis // Pal. Electr. 2001. V. 4. № 1. P. 1–9.

  48. Hughes P.C.R., Nowak M. The effect of the number of animals per cage on the growth of the rat. Lab. Anim. 1973. 7, 293–296. https://doi.org/10.1258/002367773780944085

  49. Hutchinson G.E. When are species necessary? / Ed. Lewontin R.C. Population biology and evolution. Syracuse Univ. Press, 1968. P. 177–186.

  50. Kalinin A.A., Shchipanov N.A. Density-Dependent Behavior of Shrews (Sorex araneus, S. caecutiens, and S. minutus) under Natural and Experimental Conditions // Biol. Bull. 2003. V. 30. № 6. P. 576–583. https://doi.org/10.1023/B:BIBU.0000007714.30461.3e

  51. Kardynia P., Rychlik L. Wintering adaptations of the pygmy shrew Sorex minutus and the Eurasian water shrew Neomys fodiens / ECM 2011 VI-th European Congress of Mammalogy. Univ. P. et M. Curie, Mus. nat. d’Hist. nat. Paris, 2011. P. 122–123.

  52. Kendall M.G. Rank correlation methods. London: Charles Griffin and Co., Ltd, 1975. 202 pp.

  53. Kieser J.A. Epigenetic canalization and phenotypic change: A minimax model // Med. Hypotheses. 1987. V. 22. № 1. P. 105–110. https://doi.org/10.1016/0306-9877(87)90011-9

  54. Krebs C.J. Cyclic Variation in Skull–Body Regressions of Lemmings // Can. J. Zool. 1964. V. 42. № 4. P.631–643. https://doi.org/10.1139/z64-054

  55. Krebs C.J. Ecological methodology. 2-nd ed. N.Y.: Harper & Row, Publishers, 1998. 624 pp.

  56. Krebs C.J., Myers, J.H. Population Cycles in Small Mammals // Adv. Ecol. Res. 1974. V. 8. P. 267–399. https://doi.org/0.1016/S0065-2504(08)60280-9

  57. Kruskal B. Multidimensional scaling by optimizing goodness of fit to nonmetric hypothesis // Psychometrika. 1964. V. 29. P. 1–27. https://doi.org/10.1007/BF02289565

  58. Kshnyasev I.A., Davydova Y.A. Population Cycles and the Chitty Syndrome // Russ. J. Ecol. 2021. V. 52. № 1. P. 70–75. https://doi.org/10.1134/S1067413621010082

  59. Kullback S., Leibler R.A. On Information and Sufficiency // Ann. Math. Statist. 1951. V. 22. № 1. P. 79–86. https://doi.org/10.1214/aoms/1177729694

  60. Lázaro J., Dechmann D.K.N. Dehnel’s phenomenon // Curr. Biol. 2021. V. 31, № 10. R463–R465. https://doi.org/10.1016/j.cub.2021.04.006

  61. Markowski J. Morphometric variability in a population of the root vole // Acta Theriol. (Warsz). 1980. V. 25. P. 155–200. https://doi.org/10.4098/at.arch.80-14

  62. Markowski J., Østbye E. Morphological variability of a root vole population in high mountain habitats, Hardangervidda, South Norway // Acta Theriol. (Warsz). 1992. V. 37. P. 117–139. https://doi.org/10.4098/at.arch.92-13

  63. Nováková L., Vohralík V. Age and sex skull variation in a model population of the common shrew (Sorex araneus) // Folia Zool. 2017. V. 66. № 4. P. 254–261. https://doi.org/10.25225/fozo.v66.i4.a7.2017

  64. Ohdachi S.D., Abe H., Oh H.S., Han S.H. Morphological relationships among populations in the Sorex caecutiens/shinto group (Eulipotyphla, Soricidae) in East Asia, with a description of a new subspecies from Cheju Island, Korea // Mamm. Biol. 2005. V. 70. № 6. 345–358. https://doi.org/10.1016/j.mambio.2005.06.004

  65. Okulova N.M., Balakirev A.E., Orlov V.N. Craniometrical characteristics of some Sorex araneus chromosomal races // Russ. J. Theriol. 2007. V. 6. № 1. P. 63–71. https://doi.org/10.15298/rusjtheriol.06.1.10

  66. Okulova, N.M., Balakirev, A.E., Orlov, V.N. Craniometrical characteristics of some Sorex araneus (Insectivora) chromosomal races // Zool. Zhurn. 2004. V. 83. № 12. P. 1476–1487.

  67. Oleinichenko V.Y. Behavioral interactions of adult females of the common shrew (Sorex araneus) with conspecifics on familiar territory // Biol. Bull. 2012. V.39. № 4. P. 351–359. https://doi.org/10.1134/S1062359012040073

  68. Oli M.K. The Chitty effect: a consequence of dynamic energy allocation in a fluctuating environment // Theor. Popul. Biol. 1999. V. 56. № 3. P. 293–300. https://doi.org/10.1006/tpbi.1999.1427

  69. Pianka E.R. Niche overlap and diffuse competition // Proc. Nat. Acad. Sci. USA. 1974. V. 71. P. 2141–2145. https://doi.org/10.1073/pnas.71.5.2141

  70. Pucek Z. Seasonal and age changes in shrews as an adaptive process // Symp. zool. Soc. Lond. V. 26. P. 189–207. https://doi.org/10.1111/j.1365-2907.1970.tb00313.x

  71. Pucek Z. Seasonal and age changes in the weight of internal organs of shrews // Acta Theriol. (Warsz). 1965. V. 10. P. 369–438. https://doi.org/10.4098/at.arch.65-31

  72. Pucek Z., Markov G. Seasonal changes in the skull of the common shrew from Bulgaria // Acta theriologica. 1964. V. IX. № 20. P. 363–366.

  73. Rasch D., Mašata O. Methods of variance component estimation // Czech J. Anim. Sci. 2006. V. 51. № 6. P. 227–235. https://doi.org/10.17221/3933-cjas

  74. Renkonen O., Statistisch-ökologische Untersuchungen über die terrestrische Käferwelt der finnischen Bruchmoore // Ann. Zool. Soc. 1938. V. 6, 1–231.

  75. Ricklefs R.E., Travis J. A morphological approach to the study of avian community organization // Auk.1980. V. 97. № 2. P. 321–338.

  76. Rychlik L., Zwolak R. Behavioural mechanisms of conflict avoidance among shrews // Acta Theriol. (Warsz). 2005. V. 50. № 3. P. 289–308. https://doi.org/10.1007/BF03192627

  77. Selye H. The general adaptation syndrome and the diseases of adaptation // J. Clin. Endocrinol. Metab. 1946. V 6. № 2. P. 117–230. https://doi.org/10.1210/jcem-6-2-117

  78. Selye H. The stress of life. McGraw-Hill Book Company, Inc., New York, USA, 1956. 324 pp.

  79. Shannon C.E. A Mathematical theory of communication // Bell Syst. Tech. J. 1948. V. 27. P. 379–423. https://doi.org/10.1002/j.1538-7305.1948.tb01338.x

  80. Shchipanov N.A., Kalinin A.A., Demidova T.B., Oleinichenko V.Y., Aleksandrov D.Y., Kouptzov A.V. Population ecology of red-toothed shrews, Sorex araneus, S. caecutiens, S. minutus and S. isodon, in central Russia. Adv. // Biol. Soricidae II. 2005. V. 1. P. 201–216.

  81. Shchipanov N.A., Voyta L.L., Bobretsov A. V., Kuprianova I.F. Intra-species structuring in the common shrew Sorex araneus (Lipotyphla: Soricidae) in European Russia: Morphometric variability could give evidence of limitation of interpopulation migration // Russ. J. Theriol. 2014. V. 13. P. 119–140. https://doi.org/10.15298/rusjtheriol.13.2.08

  82. Shepard B.N. The analysis of proximities: multidimensional scaling with unknown distance function // Psychometrika. 1962. V. 27. № 2. P. 125–140. https://doi.org/10.1007/BF02289630

  83. Sturges H. The choice of a class-interval // J. Am. Stat. Assoc. 1926. V. 21. P. 65–66.

  84. Tapia L. Causes and consequences of seasonal changes in the braincase and brain size of the common shrew Sorex araneus. Doctoral thesis. Universitat Konstanz. Konstanz, 2017. 109 p.

  85. Taylor J.R.E., Muturi M., Lázaro J., Zub K., Dechmann D.K.N. Fifty years of data show the effects of climate on overall skull size and the extent of seasonal reversible skull size changes (Dehnel’s phenomenon) in the common shrew // Ecol. Evol. 2022. V. 12. № 10. P. e9447 https://doi.org/10.1002/ece3.9447

  86. Vega R., Mcdevitt A.D., Kryštufek B., Searle J.B. Ecogeographical patterns of morphological variation in pygmy shrews Sorex minutus (Soricomorpha: Soricinae) within a phylogeographical and continental-and-island framework // Biol. J. Linn. Soc. 2016. V. 119. № 4. P. 799–815. https://doi.org/10.1111/bij.12858

  87. Vega R.R. Phylogeographic and morphometric studies on the Eurasian pygmy shrew Sorex minutus: insights into its evolutionary history and postglacial colonisation in Europe. University of York, 2010. 179 pp.

  88. Wagner P.J. Paleontological Perspectives on Morphological Evolution / Eds. Bell M.A., Futuyma D.J., Eanes W.F. and Levinton J.S. Evolution since Darwin: the first 150 years. Sinauer Associates, Sunderland, MA, 2010. P. 451–478

  89. Wojcik J.M., Bogdanowicz W., Pucek Z., Wojcik A.M., Zalewska H. Morphometric variation of the common shrew Sorex araneus in Poland, in relation to karyotype // Acta Theriol. (Warsz). 2000. V. 45. № 1. P. 161–172. https://doi.org/10.4098/AT.arch.00-71

  90. Young R.L., Badyaev A.V. Developmental plasticity links local adaptation and evolutionary diversification in foraging morphology // J. Exp. Zool. Part B Mol. Dev. Evol. 2010. V. 314B. № 6. P. 434–444. https://doi.org/10.1002/jez.b.21349

  91. Young R.L., Sweeney M.J., Badyaev A.V. Morphological diversity and ecological similarity: versatility of muscular and skeletal morphologies enables ecological convergence in shrews // Funct. Ecol. 2010. V. 24. № 3. P. 556–565. https://doi.org/10.1111/j.1365-2435.2009.01664.x

  92. Zakharov V.M., Pankakoski E., Sheftel B.I., Peltonen A., Hanski I. Developmental stability and population dynamics in the common shrew, Sorex araneus // Am. Nat. 1991. V. 138. № 4. P. 797–810. https://doi.org/10.1086/285253

  93. Zakharov V.M., Pankakoski,E., Sheftel B.I. Phenotypic diversity and population dynamics: Another look (with particular reference to the common shrew Sorex araneus) // Acta Theriol. (Warsz). 1997. V. 42. Suppl, 4. P. 57–66. https://doi.org/10.4098/AT.arch.97-47

  94. Zakharov V.M., Trofimov I.E., Sheftel B.I. Fluctuating asymmetry and population dynamics of the common shrew, Sorex araneus, in central Siberia under climate change conditions // Symmetry (Basel). 2020. V. 12 № 12. P. 1–7. https://doi.org/10.3390/sym12121960

Дополнительные материалы отсутствуют.