Известия РАН. Серия биологическая, 2023, № 8-suppl, стр. 84-102

Генетическая и морфологическая изменчивость малой лесной мыши (Apodemus (Sylvaemus) uralensis, Rodentia) на Северном Кавказе

Ф. А. Темботова 1, А. Ю. Пузаченко 12, А. Х. Амшокова 1, Е. П. Кононенко 1, М.М. Емкужева 1*

1 Институт экологии горных территорий им. А.К. Темботова РАН
360051 Нальчик, ул. И. Арманд, 37а, Россия

2 Институт географии РАН
119017 Москва, Старомонетный пер., 29, Россия

* E-mail: emkugeva_m@mail.ru

Поступила в редакцию 04.10.2023
После доработки 18.10.2023
Принята к публикации 18.10.2023

Аннотация

Проведено исследование генетической и морфологической изменчивости южной формы европейской хромосомной расы малой лесной мыши Apodemus (Sylvaemus) uralensis (Pallas, 1811) на Северном Кавказе. Результаты анализа последовательностей фрагмента гена цитохрома b митохондриальной ДНК малой лесной мыши из 9 географических выборок Западного, Центрального и Восточной частей Северного Кавказа свидетельствуют о низкой степени их генетической обособленности при относительно высоком разнообразии гаплотипов. Анализ морфологической изменчивости выявил высокое многообразие, включающее три морфологические группы. Представители всех трех или двух групп обнаружены в одних и тех же географических выборках, но их распределение не соответствует гипотезе о случайной встречаемости. На основании косвенных свидетельств, сформулированы гипотезы о возможных причинах наблюдаемых особенностей регионального биологического разнообразия малой лесной мыши, требующих верификации в процессе будущих исследований. В частности, высказано предположение о существовании в позднем плейстоцене (130–11.7 тыс. кал. л. н.) нескольких изолированных популяций на северном макросклоне Большого Кавказа, которые могли быть источниками для биологического разнообразия вида в голоцене.

Ключевые слова: малая лесная мышь, Apodemus (Sylvaemus) uralensis, цитохром b (cyt b), митохондриальная ДНК, череп, морфопространство, биологическое разнообразие, Северный Кавказ

Список литературы

  1. Барышников Г.Ф. Обзор ископаемых остатков позвоночных из плейстоценовых слоев Ахштырской пещеры (северо-западный Кавказ) // Тр. Зоол. ин-та РАН. 2012. Т. 316. № 2. С. 93–138.

  2. Богданов А.С., Атопкин Д.М., Челомина Г.Н. Анализ генетической изменчивости и дифференциации малой лесной мыши Sylvaemus uralensis (Rodentia, Muridae) методом RAPD-PCR // Изв. РАН. Сер. биол. 2009. № 3. С. 276–292.

  3. Богданов А.С., Розанов Ю.М. Изменчивость размера ядерного генома у малой лесной мыши Sylvaemus uralensis (Rodentia, Muridae) // Генетика. 2005. Т. 41. № 10. С. 1369–1376.

  4. Богданов А.С., Стахеев В.В., Зыков А.Е., Якименко В.В., Малькова М.Г. Анализ генетической изменчивости и дифференциации лесных мышей рода Sylvaemus по результатам секвенирования фрагмента гена первой субъединицы цитохромоксидазы // Генетика. 2012. Т. 48. № 2. С. 211–224.

  5. Бочкарёв Н.А., Зуйкова Е.И., Романов В.И., Черданцев И.А., Беглецов О.А., Захаров Е.С., Ушницкая Л.А., Осипова Н.Н., Пестрякова Л.А. Морфологическая и генетическая изменчивость симпатрических сигов комплекса Coregonus lavaretus pidschian из оз. Кутарамакан Хантайской гидросистемы (п-ов Таймыр) // Генетика. 2020. Т. 56. № 5. С. 571–583.

  6. Верещагин Н.К. Млекопитающие Кавказа. М.–Л.: Изд-во АН СССР, 1959. 704 с.

  7. Вернадский В.И. Живое вещество. М.: Наука, 1978. 358 с.

  8. Голованова Л.В., Хоффекер Д.Ф., Харитонов В.М., Романова Г.П. Мезмайская пещера (результаты предварительного изучения 1987–1995 гг.) // Росс. арх. 1998. Т. 3. С. 85–98.

  9. Городилова Ю.В., Васильева И.А. Геометрическая морфометрия нижней челюсти хромосомных рас малой лесной мыши (Sylvaemus uralensis Pallas, 1811): таксономический и экологический аспекты // Усп. совр. естествознания. 2014. № 11. С. 19–24.

  10. Григорьева О.О., Борисов Ю.М., Стахеев В.В., Балакирев А.Е., Кривоногов Д.М., Орлов В.Н. Генетическая структура популяций обыкновенной бурозубки Sorex araneus L. 1758 (Mammalia, Lipotyphla) на сплошных и фрагментированных участках ареала // Генетика. 2015. Т. 51. № 6. С. 711–723.

  11. Григорьева О.О., Стахеев В.В., Орлов В.Н. Митохондриальные свидетельства прошлого рефугиального распространения малой лесной мыши Sylvaemus uralensis Pall. (Rodentia, Muridae) на Северо-Западном Кавказе // Генетика. 2018. Т. 54. № 3. С. 326–334.

  12. Гудова М.С., Берсекова З.А., Емкужева М.М., Боттаева З.Х., Чапаев А.Х., Дышекова Л.С. Популяционная изменчивость малой лесной мыши (Rodentia, Mammalia) в трех вариантах поясности Центрального и Западного Кавказа // Изв. Самарского науч. центра РАН. 2017. Т. 19. № 5. С. 48–54.

  13. Кононенко Е.П. Идентификация близкородственных грызунов рода лесных мышей (Apodemus) в зоне симпатрии Северо-Западного Кавказа // Изв. Самарского науч. центра РАН. 2015. Т. 17. № 4(2). С. 350–354.

  14. Кононенко Е.П., Пузаченко Ю.Г., Темботова Ф.А. Половой диморфизм черепа общественной полевки Microtus socialis (Cricetidae, Rodentia) на Кавказе / Млекопитающие горных территорий. Мат. Междунар. конф. М.: Т-во научных изданий КМК, 2005. С. 79–88.

  15. Куприянова И.Ф., Пузаченко А.Ю., Агаджанян А.К. Временные и пространственные компоненты изменчивости черепа обыкновенной бурозубки, Sorex araneus (Insectivora) // Зоол. журн. 2003. Т. 82. № 7. С. 839–851.

  16. Окулова Н.М., Богданов А.С., Баскевич М.И., Орлов В.Н., Антонец Н.В., Попова Ю.В., Лавренченко Л.А. Размеры и пропорции черепа западно-палеарктических лесных мышей (Sylvaemus, Muridae, Rodentia) Восточной Европы. 1. Видовые различия // Зоол. журн. 2018а. Т. 97. № 11. С. 1418–1433. https://doi.org/10.1134/S0044513418110065

  17. Окулова Н.М., Богданов А.С., Баскевич М.И., Орлов В.Н., Попова Ю.В., Антонец Н.В., Лавренченко Л.А. Размеры и пропорции черепа западно-палеарктических лесных мышей (Sylvaemus, Muridae, Rodentia) Восточной Европы. 2. Внутривидовые различия // Зоол. журн. 2018б. Т. 97. № 12. С. 1544–1556. https://doi.org/10.1134/S0044513418070139

  18. Пузаченко А.Ю. Количественные закономерности морфологического разнообразия черепа млекопитающих. Сборник трудов Зоологического музея МГУ. Т. 54. / Ред. Павлинов, И.Я, Калякин, М.В., Сысоев, А.В. М.: Товарищество науч. изд. КМК, 2016. С. 229–268.

  19. Пузаченко А.Ю. Фундаментальные ограничения самоорганизации на примерах высоко- и слабоинтегрированных очень сложных систем (элементы скелета млекопитающих и палеокомплексы млекопитающих): от эмпирики к теории // Изв. РАН. Сер. биол. 2023. Доп. вып. № 7. С. 39–53. https://doi.org/10.31857/S1026347023600176

  20. Пузаченко Ю.Г. Биологическое разнообразие в биосфере – системологический и семантический анализ // Биосфера. 2009. Т. 1. № 1. С. 25–38.

  21. Стахеев В.В., Богданов А.С., Водолажский Д.И. Уточнение видового состава лесных мышей рода Sylvaemus на территории Ростовской области посредством кариологического, аллозимного и молекулярно-генетического анализов // Генетика. 2011. Т. 47. № 5. С. 660–670.

  22. Темботов А.К. География млекопитающих Северного Кавказа. Нальчик, 1972. 189 с.

  23. Темботова Ф.А., Пузаченко Ю.Г., Кононенко Е.П. Изменчивость осевого скелета ежей (Erinaceidae, Insectivora) на Кавказе // Зоол. журн. 2005. Т.84. №.4 С. 476–491.

  24. Челомина Г.Н., Атопкин Д.М. Молекулярно-генетические свидетельства глубокого филогенетического разрыва между европейской и азиатской расами малой лесной мыши по данным изменчивости гена цитохрома b мтДНК // Мол. биол. 2010. Т. 44. № 5. С.792–803.

  25. Шварц С.С., Смирнов В.С., Добринский Л.Н. Метод морфофизиологических индикаторов в экологии наземных позвоночных. Свердловск: Акад. наук СССР, 1968. 388 с.

  26. Ялковская Л.Э., Сибиряков П.А., Зыков С.В. Генетическая изменчивость желтогорлой мыши (Sylvaemus flavicollis Melch., 1834, Muridae, Rodentia) на Восточной границе ареала // Генетика. 2018. Т. 54. № 6. С. 629–638. https://doi.org/10.7868/S001667581806005X

  27. Balasanyan V., Yavruyan E., Somerová B., Abramjan A., Landová E., Munclinger P., Frynta D. High diversity of mtDNA haplotypes confirms syntopic occurrence of two field mouse species Apodemus uralensis and A. witherbyi (Muridae: Apodemus) in Armenia // Russ. J. Genet. 2018. V. 54. № 6. P.687–697. https://doi.org/10.1134/S1022795418060030

  28. Bandelt H.J., Forster P., Rohl A. Median-Joining Networks for inferring intraspecific phylogenies // Mol. Biol. Evol. 1999. V. 16. № 1. P. 37–48. https://doi.org/10.1093/oxfordjournals.molbev.a026036

  29. Baryshnikov G., Hoffecker J.F., Burges R.L. Palaeontology and zooarchaeology of Mezmaiskaya Cave (Northwestern Caucasus, Russia) // J. Archaeol. Sci. 1996. V. 23. № 3. P. 313–335. https://doi.org/10.1006/jasc.1996.0030

  30. Beer S. Cybernetics and Management. NY: John Wiley & Sons, Inc., 1959. 214 p.

  31. Clarke K.R. Non-parametric multivariate analyses of changes in community structure // Aust. J. Ecol. 1993. V. 18. № 1. P. 117–143. https://doi.org/10.1111/j.1442-9993.1993.tb00438.x

  32. Davison M.L., Jones L.E. Special issue: multidimensional scaling and its applications // Appl. Psych. Meas. 1983. V. 7. P. 373–514.

  33. Excoffer L., Lischer H.E.L. Arlequin suite ver 3.5: a new series of programs to perform population genetics analyses under Linux and Windows // Mol. Ecol. Resour. 2010. V. 10. № 3. P. 564–567.

  34. Golovanova L.V., Doronichev V.B., Cleghorn N.E., Koulkova M.A., Sapelko T.V., Shackley M.S., Spasovski Y.N. The epipaleolithic of the Caucasus after the Last Glacial Maximum // Quat. Int. 2014. V. 337. P. 189–224. https://doi.org/10.1016/j.quaint.2012.04.034

  35. Gridgeman N.T. A comparison of Two Methods of Analysis of Mixtures of Normal Distributions // Technometrics. 1970. V. 12. № 4. P. 823–833. https://doi.org/10.2307/1267328

  36. Hall T.A. BioEdit: a user-friendly biological sequence alignment editor and analysis program for Windows 95/98/NT // Nucleic Acids Symp. Ser. 1999. V. 41. P. 95–98.

  37. Hammer Ø., Harper D.A.T., Ryan P.D. PAST: paleontological statistics software package for education and data analysis // Pal. Electr. 2001. V. 4. № 1. P. 1–9.

  38. Jolicoeur P. Note: The Multivariate Generalization of the Allometry Equation // Biometrics. 1963. V. 19. № 3. P. 497–499. https://doi.org/10.2307/2527939

  39. Karger D.N., Conrad O., Böhner J., Kawohl T., Kreft H., Soria-Auza R.W., Zimmermann N.E., Linder H.P., Kessler M. Climatologies at high resolution for the earth’s land surface areas // Sci. Data. 2017. V. 4. № 1. 170122. https://doi.org/10.1038/sdata.2017.122

  40. Klingenberg C.P. Multivariate Allometry / Marcus L.F., Corti M., Loy A., Naylor G.J.P., Slice D.E. (Eds.) Advances in Morphometrics. NY: Plenum Press, 1996. P. 23–49. https://doi.org/10.1007/978-1-4757-9083-2_3

  41. Klingenberg C.P., Froese R. A multivariate comparison of allometric growth patterns // Syst. Biol. 1991. V. 40. № 4. P. 410–419. https://doi.org/10.1093/sysbio/40.4.410

  42. Klingenberg C.P., Zimmermann M. Static, ontogenetic, and evolutionary allometry: a multivariate comparison in nine species of water striders // Am. Nat. 1992. V. 140. № 4. P. 601–620. https://doi.org/10.1086/285430

  43. Kruskal J.B. Multidimensional scaling by optimizing goodness of fit to a nonmetric hypothesis // Psychometrika. 1964. V. 29. P. 1–27. https://doi.org/10.1007/BF02289565

  44. Kryštufek B., Lužnik M., Buzan E.V. Mitochondrial cytochrome b sequences resolve the taxonomy of field mice (Apodemus) in the western Balkan refugium // Acta theriol. 2012. V. 57. P. 1–7. https://doi.org/10.1007/s13364-011-0045-x

  45. Ray N., Currat M., Excoffier L. Intra-deme molecular diversity in spatially expanding populations // Mol. Biol. Evol. 2003. V. 20. № 1. P. 76–86. https://doi.org/10.1093/molbev/msg009

  46. Robinson N., Regetz J., Guralnick R.P. EarthEnv-DEM90: A nearly-global, void-free, multi-scale smoothed, 90 m digital elevation model from fused ASTER and SRTM data // ISPRS J. Photogramm. Remote Sens. 2014. V. 87. P. 57–67. https://doi.org/10.1016/j.isprsjprs.2013.11.002

  47. Rogers A.R., Harpending H. Population growth makes waves in the distribution of pairwise genetic differences // Mol. Biol. Evol. 1992. V. 9. P. 552–569.

  48. Ronquist F., Huelsenbeck J.P. MRBAYES3: Bayesian phylogenetic inference under mixed models // Bioinformatics. 2003. V. 19. P. 1572–1574.

  49. Scrucca L., Fop M., Murphy T.B., Raftery A.E. Mclust 5: Clustering, classification and density estimation using Gaussian finite mixture models // R J. 2016. V. 8. № 1. P. 289–317. https://doi.org/10.32614/rj-2016-021

  50. Shepard R.N. The analysis of proximities: Multidimensional scaling with an unknown distance function. I // Psychometrika. 1962. V. 27. P. 125–140. https://doi.org/10.1007/BF02289630

  51. Stirling A. A general framework for analysing diversity in science, technology and society // J. R. Soc. Interface. 2007. V. 4. P. 707–719. https://doi.org/10.1098/rsif.2007.0213

  52. Villesen P. FaBox: An online toolbox for FASTA sequences // Mol. Ecol. Notes. 2007. V. 7. № 6. P. 965–968. https://doi.org/10.1111/j.1471-8286.2007.01821.x

  53. Yasuda S.P., Vogel P., Tsuchiya K., Han S.H., Lin L.K., Suzuki H. Phylogeographic patterning of mtDNA in the widely distributed harvest mouse (Micromys minutus) suggests dramatic cycles of range contraction and expansion during the mid- to late Pleistocene // Can. J. Zool. 2005. V. 83. № 11. P. 1411–1420. https://doi.org/10.1139/z05-139

Дополнительные материалы отсутствуют.