1. На главную
  2. Электронные версии
  3. Микробиология
  4. T. 92, № 4, 2023

Микробиология, 2023, T. 92, № 4, стр. 404-417

Биоразнообразие и метаболические особенности бактериальных сообществ пищеварительной системы двустворчатого моллюска CRENOMYTILUS GRAYANUS

Т. И. Дункай a, b, Е. А. Богатыренко a, *, А. В. Ким a, c

a Дальневосточный федеральный университет
690992 Владивосток, Россия

b Национальный научный центр морской биологии им. А.В. Жирмунского ДВО РАН
690041 Владивосток, Россия

c ФНЦ Биоразнообразия ДВО РАН
690022 Владивосток, Россия

* E-mail: bogatyrenko.ea@dvfu.ru

Поступила в редакцию 10.03.2023
После доработки 30.03.2023
Принята к публикации 30.03.2023

Аннотация

Впервые проведен анализ по изучению биоразнообразия бактериальных сообществ пищеварительной системы мидии Грея из прибрежных вод Японского моря с хроническим антропогенным загрязнением на основе метабаркодинга. В микробиоте гидробионтов, помимо типичных морских бактерий, были обнаружены представители таксонов, характерных для местообитаний, загрязненных нефтью (Rhodobacteraceae, Corynebacteriaceae), тяжелыми металлами (Asinibacterium) и неочищенными коммунально-бытовыми стоками (Cloacibacterium, Globicatella). В ходе исследований получена и таксономически охарактеризована коллекция из 411 штаммов культивируемых гетеротрофных бактерий. Показано, что кишечный микробиом моллюсков характеризуется уникальным таксономическим составом в зависимости от района обитания животных. Изучена способность штаммов бактерий, выделенных из пищеварительной системы мидии Грея, разлагать различные питательные субстраты (сахара, аминокислоты, полисахариды) и ксенобиотики (нефтяные углеводороды, бисфенол А, атразин). Большинство полученных изолятов были способны к расщеплению широкого спектра органических субстратов, 13% (54 штамма) окисляли углеводороды нефти, 1% (4 штамма) – бисфенол А и 0.5% (2 штамма) – атразин. Высказано предположение об участии микробиома мидии Грея в симбионтном пищеварении и детоксикации моллюска.

Ключевые слова: Crenomytilus grayanus, микробиом, NGS, антропогенное загрязнение, атразин, бисфенол, углеводороды

Список литературы

  1. Барышева В.С., Чернова Е.Н., Патрушева О.В. Загрязнение морской среды залива Восток Японского моря органическими веществами (2016‒2018 гг.) // Вестник Дальневосточного отделения Российской академии наук. 2019. № 2 (204). С. 87–94.

  2. Беленёва И.А., Жукова Н.В., Масленникова Э.Ф. Сравнительное изучение структуры микробных сообществ мидии Mytilus trossulus из культивируемой и природной популяций залива Петра Великого // Микробиология. 2003. Т. 72. С. 528.

  3. Beleneva I.A., Zhukova N.V., Maslennikova E.F. Comparative study of microbial communities from cultured and natural populations of the mussel Mytilus trossulus in Peter the Great Bay // Microbiology (Moscow). 2003. V. 72. P. 472–477.

  4. Богатыренко Е.А., Бузолёва Л.С. Характеристика бактериального сообщества кишечника дальневосточного трепанга Apostichopus japonicus // Микробиология. 2016. Т. 85. С. 92–99.

  5. Bogatyrenko E.A., Buzoleva L.S. Characterization of the gut bacterial community of the Japanese sea cucumber Apostichopus japonicas // Microbiology (Moscow). 2016. V. 85. P. 116‒123.

  6. Журавель Е.В., Христофорова Н.К., Дроздовская О.А., Токарчук Т.Н. Оценка состояния вод залива Восток (залив Петра Великого, Японское море) по гидрохимическим и микробиологическим показателям // Изв. Самарского научного центра Российской академии наук. 2012. Т. 14. № 1–9. С. 2325–2329.

  7. Иванова Е., Киприанова Е., Аминин Д., Михайлов В., Агафонова И. Биологическая активность микроорганизмов ‒ ассоциантов мидии Crenomytilus grayanus // Biotechnology & Biotechnological Equipment. 1992. Т. 6. С. 25–30.

  8. Ким А.В. Влияние антропогенного загрязнения на таксономическое разнообразие и биологические свойства культивируемых бактерий акваторий Приморского края. Автореферат дис. … канд. биол. наук, 15.06.2022. Владивосток: ФНЦ биоразнообразия наземной биоты Восточной Азии ДВО РАН, 22 с.

  9. Коженкова С.И., Христофорова Н.К. Распределение зеленых водорослей-макрофитов в Амурском заливе (Японское море) // Известия ТИНРО. 2009. Т. 159. С. 156–167.

  10. Мощенко А.В., Белан Т.А., Лишавская Т.С., Севастьянов А.В., Борисов Б.М. Многолетняя динамика концентраций приоритетных поллютантов и общего уровня химического загрязнения прибрежных акваторий Владивостока (залив Петра Великого Японского моря) // Известия ТИНРО. 2020. Т. 200. С. 377–400.

  11. Мощенко А.В., Шайхлисламова Л.Е. Экологическое состояние восточной части пролива Босфор Восточный (залив Петра Великого Японского моря) // Известия ТИНРО. 2010. Т. 161. С. 199–211.

  12. Amoah K., Huang Q.C., Dong X.H., Tan B.P., Zhang S., Chi S.Y., Yang Q., Liu H., Yang Y.Z. Paenibacillus polymyxa improves the growth, immune and antioxidant activity, intestinal health, and disease resistance in Litopenaeus vannamei challenged with Vibrio parahaemolyticus // Aquaculture. 2020. V. 518. Art. 734563.

  13. Balbi T., Vezzulli L., Lasa A., Pallavicini A., Canesi L. Insight into the microbial communities associated with first larval stages of Mytilus galloprovincialis: possible interference by estrogenic compounds // Comp. Biochem. Physiol. C Toxicol. Pharmacol. 2020. V. 237. Art. 108833.

  14. Bao W.Y., Yang J.L., Satuito C.G., Kitamura H. Larval metamorphosis of the mussel Mytilus galloprovincialis in response to Alteromonas sp. 1: evidence for two chemical cues? // Marine Biol. 2007. V. 152. P. 657–666.

  15. Beleneva I.A., Zhukova N.V. Seasonal dynamics of cell numbers and biodiversity of marine heterotrophic bacteria inhabiting invertebrates and water ecosystems of the Peter the Great Bay, Sea of Japan // Microbiology (Moscow). 2009. V. 78. P. 369–375.

  16. Bezgachina T.V., Kozitskiy A.N. Concerning the sanitary and microbiological tests of mussels from the White Sea // Current Problems of Physiology and Biochemistry Of Aquatic Organisms. Collected Scientific Papers of the First International Seminar and PhD Workshop (6–9 September 2010, Petrozavodsk, Republic of Karelia, Russia). 2010. P. 12.

  17. Bogatyrenko E.A., Dunkai T.I., Buzoleva L.S., Kim A.V. Influence of Vladivostok coastal waters pollution on a microflora of mussel Crenomytilus grayanus // IOP Conf. Series: Earth and Environmental Science. 2018. V. 107. Art. e012052.

  18. Bogatyrenko E.A., Kim A.V., Dunkai T.I., Ponomareva A.L., Es’kova A.I., Sidorenko M.L., Okulov A.K. Taxonomic diversity of culturable hydrocarbon-oxidizing bacteria in the Sea of Japan // Russ. J. Marine Biol. 2021. V. 47. P. 232–239.

  19. Britt A., Bernini M., McSweeney B., Dalapati S., Duchin S., Cavanna K., Santos N., Donovan G., O’Byrne K., Noyes S., Romero M., Poonacha K.N.T., Scully T. The effects of atrazine on the microbiome of the eastern oyster: Crassostrea virginica // Sci. Rep. 2020. V. 10. Art. 11088.

  20. Brzoska R.M., Edelmann R.E., Bollmann A. Physiological and genomic characterization of two novel Bacteroidota strains Asinibacterium spp. OR43 and OR53 // Bacteria. 2022. V. 1. P. 33–47.

  21. Cavallo R.A., Acquaviva M.I., Stabili L. Culturable heterotrophic bacteria in seawater and Mytilus galloprovincialis from a Mediterranean area (Northern Ionian Sea–Italy) // Environ. Monitor. Assess. 2009. V. 149. P. 465‒475.

  22. Chaudhary A., Ahmad Q.U.A., Akram A.M., Iqtedar M., Qazi J.I. Effect of Sphingomonas sp., as a probiotic on survival, growth and biochemical constituents of Vibrio anguillarum challenged Labeo rohita fingerlings // Pakistan J. Zool. 2021. V. 53. https://doi.org/10.17582/journal.pjz/20181009061048

  23. de Morais Farias J., Krepsky N. Bacterial degradation of b-isphenol analogues: an overview // Environ. Sci. Pollut. Res. Int. 2022. V. 29. P. 76543–76564.

  24. Dubé C.E., Ky C.L., Planes S. Microbiome of the black-lipped pearl oyster Pinctada margaritifera, a multi-tissue description with functional profiling // Front. Microbiol. 2019. V. 10. Art. 1548.

  25. Getchell R.G., Smolowitz R.M., McGladdery S.E., Bower S.M. Diseases and parasites of scallops // Develop. Aquacult. Fisher. Sci. 2016. V. 40. P. 425–467.

  26. Hanson K.G., Desai J.D., Desai A.J. A rapid and simple screening technique for potential crude oil degrading microorganisms // Biotechnol. Techniq. 1993. V. 7. P. 745–748.

  27. Harris J.M. The presence, nature, and role of gut microflora in aquatic invertebrates: a synthesis // Microb. Ecol. 1993. V. 25. P. 195‒231.

  28. Ingale S., Patel K., Sarma H., Joshi S.J. Bacterial biodegradation of bisphenol A (BPA) // Biotechnology for Sustainable Environment / Eds. Joshi S.J., Deshmukh A., Sarma H. Singapore: Springer, 2021. P. 95–110. https://doi.org/10.1007/978-981-16-1955-7_4

  29. King W.L., Siboni N., Kahlke T., Dove M., O’Connor W., Mahbub K.R., Jenkins C., Seymour J.R., Labbate M. Regional and oyster microenvironmental scale heterogeneity in the Pacific oyster bacterial community // FEMS Microbiol. Ecol. 2020. V. 96. P. fiaa054.

  30. Lai X., Chen J., Liang S., Chen H., Liu S., Gao H. Effects of the probiotic Psychrobacter sp. B6 on the growth, digestive enzymes, antioxidant capacity, immunity, and resistance of Exopalaemon carinicauda to Aeromonas hydrophila // Probiot. Antimicr. Prot. 2022. https://doi.org/10.1007/s12602-022-09919-3

  31. Lane D.J., Pace B., Olsen G.J., Stahl D.A., Sogin M.L., Pace N.R. Rapid determination of 16S ribosomal RNA sequences for phylogenetic analyses // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1985. V. 82. P. 6955‒6959.

  32. Lazado C.C., Caipang C.M.A., Rajan B., Brinchmann M.F., Kiron V. Characterization of GP21 and GP12: two potential probiotic bacteria isolated from the gastrointestinal tract of Atlantic cod // Probiot. Antimicr. Prot. 2010. V. 2. P. 126–134.

  33. Lee C., Kim S., Shin J., Kim M.-G., Gunathilaka B.E., Kim S.H., Kim J.E., Ji S.-C., Han J.E., Lee K.-J. Dietary supplementations of Bacillus probiotic improve digestibility, growth performance, innate immunity, and water ammonia level for Pacific white shrimp, Litopenaeus vannamei // Aquacult. Int. 2021. V. 29. P. 2463–2475.

  34. Leinberger J., Holste J., Bunk B., Freese H.M., Spröer C., Dlugosch L., Kück C., Schulz S., Brinkhoff T. High potential for secondary metabolite production of Paracoccus marcusii CP157, isolated from the crustacean cancer pagurus // Front. Microbiol. 2021. V. 12. Art. 688754.

  35. Li J., Tan B., Mai K., Ai Q., Zhang W., Xu W., Ma H. Comparative study between probiotic bacterium Arthrobacter XE-7 and chloramphenicol on protection of Penaeus chinensis post-larvae from pathogenic vibrios // Aquaculture. 2006. V. 253. P. 140–147.

  36. Li Y.F., Yang N., Liang X., Yoshida A., Osatomi K., Power D., Batista F.M., Yang J.L. Elevated seawater temperatures decrease microbial diversity in the gut of Mytilus coruscus // Front. Physiol. 2018. V. 9. Art. 839.

  37. Liu Z.Y., Yang H.L., Hu L.H., Yang W., Ai C.X., Sun Y.Z. Autochthonous probiotics alleviate the adverse effects of dietary histamine in juvenile grouper (Epinephelus coioides) // Front. Microbiol. 2021. V. 12. Art. 792718.

  38. López-Moreno A., Torres-Sánchez A., Acuña I., Suárez A., Aguilera M. Representative Bacillus sp. AM1 from gut microbiota harbor versatile molecular pathways for Bisphenol A biodegradation // Int. J. Mol. Sci. 2021. V. 22. Art. 4952.

  39. Mikhailov I.S., Zakharova Y.R., Bukin Y.S., Galachyants Y.P., Petrova D.P., Sakirko M.V., Likhoshway Y.V. Co-occurrence networks among bacteria and microbial eukaryotes of Lake Baikal during a spring phytoplankton bloom // Microb. Ecol. 2019. V. 77. P. 96–109.

  40. Moriarty D.J.W. Control of luminous Vibrio species in penaeid aquaculture ponds // Aquaculture. 1998. V. 164. P. 351‒358.

  41. Motiei A. Mytilus edulis associated bacteria diversity and interactions based on bioactive molecules. Doctoral diss. Christian-Albrechts-Universität Kiel, 2014. 54 p.

  42. Offret C., Paulino S., Gauthier O., Château K., Bidault A., Corporeau C., Miner P., Petton B., Pernet F., Fabioux C., Paillard C., Le Blay G. The marine intertidal zone shapes oyster and clam digestive bacterial microbiota // FEMS Microbiol. Ecol. 2020. V. 96. Art. fiaa078.

  43. Paillard C, Gueguen Y., Wegner K.M., Bass D., Pallavicini A., Vezzulli L., Arzul I. Recent advances in bivalve-microbiota interactions for disease prevention in aquaculture // Curr. Opin. Biotechnol. 2022. V. 73. P. 225–232.

  44. Pandiyan P., Balaraman D., Thirunavukkarasu R., George E.G.J., Subaramaniyan K., Manikkam S., Sadayappan B. Probiotics in aquaculture // Drug Invention Today. 2013. V. 5. P. 55‒59.

  45. Pathak A., Stothard P., Chauhan A. Comparative genomic analysis of three Pseudomonas species isolated from the eastern oyster (Crassostrea virginica) tissues, mantle fluid, and the overlying estuarine water column // Microorganisms. 2021. V. 9. Art. 490.

  46. Ramírez C., Rojas R., Romero J. Partial evaluation of autochthonous probiotic potential of the gut microbiota of Seriola lalandi // Probiot. Antimicr. Prot. 2020. V. 12. P. 672–682.

  47. Rubiolo J.A., Botana L.M., Martinez P. Insights into mussel microbiome // Microbial Communities in Aquaculture Ecosystems / Ed. Derome N. 1st ed. Cham: Springer Int. Publ., 2019. P. 95–120.

  48. Salonius K., Siderakis C., MacKinnon A.M., Griffiths S.G. Use of Arthrobacter davidanieli as a live vaccine against Renibacterium salmoninarum and Piscirickettsia salmonis in salmonids // Developments in Biologicals. 2004. V. 121. P. 189–197.

  49. Santisi S., Genovese M., Bonsignore M., Fiumara E., Maricchiolo G., Mancuso M., Genovese L., Giuliano L., Cappello S. Study of bacterial communities in mussel Mytilus galloprovincialis by 16S rDNA // Int. J. Microbiol. Applicat. 2015. V. 2. P. 18‒24.

  50. Schrader C., Reetz J., Süss J. Food-borne human pathogenic viruses and their molecular detection with special consideration of noroviruses and hepatitis A virus in mussels // Berliner und Munchener Tierarztliche Wochenschrift. 2003. V. 116. P. 496–505.

  51. Sharifuzzaman S.M., Austin B. Kocuria SM1 controls vibriosis in rainbow trout (Oncorhynchus mykiss, Walbaum) // J. Appl. Microbiol. 2010. V. 108. P. 2162–2170.

  52. Simoes M., Simões L.C., Pereira M.O., Vieira M.J. Antagonism between Bacillus cereus and Pseudomonas fluorescens in planktonic systems and in biofilms // Biofouling. 2008. V. 24. P. 339–349.

  53. Youchimizu M., Kimura T. Study of intestinal microflora of salmonids // Fish Pathol. 1976. V. 10. P. 243–259.

  54. Zhao Y., Liu H., Wang Q., Li B., Zhang H., Pi Y. The effects of benzo [a] pyrene on the composition of gut microbiota and the gut health of the juvenile sea cucumber Apostichopus japonicus Selenka // Fish & Shellfish Immunol. 2019. V. 93. P. 369–379.

Дополнительные материалы отсутствуют.

Инструменты

следующая статья выпуска предыдущая статья выпуска содержание выпуска

Микробиология

Архивы выпусков Информация о журнале Отправить рукопись в журнал