1. На главную
  2. Электронные версии
  3. Микробиология
  4. T. 92, № 4, 2023

Микробиология, 2023, T. 92, № 4, стр. 376-395

Влияние гормонов и биогенных аминов на рост и выживание ENTEROCOCCUS DURANS

Г. И. Эль-Регистан a, О. В. Земскова a, О. А. Галуза a, Р. В. Уланова a, Е. А. Ильичева a, А. В. Ганнесен a, Ю. А. Николаев a, *

a Институт микробиологии им. С.Н. Виноградского, ФИЦ Биотехнологии РАН
119071 Москва, Россия

* E-mail: nikolaevya@mail.ru

Поступила в редакцию 23.03.2023
После доработки 25.03.2023
Принята к публикации 26.03.2023

Аннотация

Молочнокислые бактерии (МКБ) являются важной составляющей микробиома человека. Они могут синтезировать и реагировать на сигналы гуморальной системы регуляции человека (гормоны, нейромедиаторы), однако феноменология и механизмы отклика МКБ на эти медиаторы исследованы недостаточно. В работе показано, что эстроген замедляет рост и развитие E. durans, норадреналин, эстроген, мозговой натрийуретический пептид дозозависимо продлевают стационарную фазу роста культуры. Сердечный натрийуретический пептид и эстроген стимулируют развитие биопленок культуры E. durans, что отмечено впервые. Частота образования персистеров зависит от типа роста бактерий – планктонного или биопленочного, и более выражена при биопленочном росте. Адреналин и норадреналин дозозависимо стимулировали, а остальные гормоны ингибировали образование персистеров в жидких культурах МКБ. В биопленках действие на образование персистеров имело иной характер: натрийуретические пептиды дозозависимо стимулировали образование персистеров, существенного ингибирования не оказывал ни один из гормонов. Клетки-персистеры E. durans через несколько месяцев инкубации созревали в термотолерантные анабиотические формы покоя, характеризующиеся типичными ультраструктурными особенностями. Впервые показано, что популяция покоящихся форм E. durans включает формы, различающиеся глубиной покоя, в том числе жизнеспособные, но некультивируемые формы.

Ключевые слова: молочнокислые бактерии, Enterococcus durans, биогенные амины, натрийуретические пептиды, эстроген, рост, формы выживания

Список литературы

  1. Бухарин О.В., Гинцбург А.Л., Романова Ю.М., Эль-Регистан Г.И. Механизмы выживания бактерий. М.: Медицина, 2005. 367 с.

  2. Голод Н.А., Лойко Н.Г., Мулюкин А.Л., Нейматов А.Л., Воробьева Л.И., Сузина Н.Е., Шаненко Е.Ф., Гальченко В.Ф., Эль-Регистан Г.И. Адаптация молочнокислых бактерий к неблагоприятным для роста условиям // Микробиология. 2009. Т. 78. С. 317–327.

  3. Golod N.A., Loiko N.G., Mulyukin A.L., Neiymatov A.L., Vorobjeva L.I., Suzina N.E., Shanenko E.F., Gal’Chenko V.F., El-Registan G.I. Adaptation of lactic acid bacteria to unfavorable growth conditions // Microbiology (Moscow). 2009. V. 78. P. 280‒289.

  4. Лойко Н.Г., Козлова А.Н., Николаев Ю.А., Гапонов А.М., Тутельян А.В., Эль’-Регистан Г.И. Влияние стресса на образование антибиотикотолерантных клеток Escherichia coli // Микробиология. 2015. Т. 84. С. 512–528.

  5. Loiko N.G., Kozlova A.N., Nikolaev Y.A., Gaponov A.M., Tutel’yan A.V., El’-Registan G.I. Effect of stress on emergence of antibiotic-tolerant Escherichia coli cells // Microbiology (Moscow). 2015. V. 84. P. 595‒609.

  6. Лойко Н.Г., Краснова М.А., Пичугина Т.В., Гриневич А.И., Ганина В.И., Козлова А.Н., Николаев Ю.А., Гальченко В.Ф., Эль-Регистан Г.И. Изменение диссоциативного спектра популяций молочнокислых бактерий при воздействии антибиотиков // Микробиология. 2014. Т. 83. № 3. С. 284–294.

  7. Loiko N.G., Krasnova M.A., Pichugina T.V., Grinevich A.I., Ganina V.I., Kozlova A.N., Nikolaev Yu.A., Gal’chenko V.F., El’-Registan G.I. Changes in the phase variant spectra in the populations of lactic acid bacteria under antibiotic treatment // Microbiology (Moscow). 2014. V. 83. P. 195‒204.

  8. Мулюкин А.Л., Сузина Н.Е., Мельников В.Г., Гальченко В.Ф., Эль-Регистан Г.И. Состояние покоя и фенотипическая вариабельность у Staphylococcus aureus и Corynebacterium pseudodiphtheriticum // Микробиология. 2014. Т. 83. № 1. С. 15–27.

  9. Mulyukin A.L., Suzina N.E., Mel’nikov V.G., Gal’chenko V.F., El’-Registan G.I. Dormant state and phenotypic variability of Staphylococcus aureus and Corynebacterium pseudodiphtheriticum // Microbiology (Moscow). 2014. V. 83. P. 149‒159.

  10. Мулюкин А.Л., Сузина Н.Е., Погорелова А.Ю., Антонюк Л.П., Дуда В.И., Эль-Регистан Г.И. Разнообразие морфотипов покоящихся клеток и условия их образования у Azospirillum brasilense // Микробиология. 2009. Т. 78. № 1. С. 42–52.

  11. Mulyukin A.L., Pogorelova A.Yu., El-Registan G.I., Suzina N.E., Duda V.I., Antonyuk L.P. Diverse morphological types of dormant cells and conditions for their formation in Azospirillum brasilense // Microbiology (Moscow). 2009. V. 78. P. 33‒41.

  12. Олескин А.В., Кировская Т.А., Ботвинко И.В., Лысак Л.В. Действие серотонина (5-окситриптамина) на рост и дифференциацию микроорганизмов // Микробиология. 1998. Т. 67. С. 306–311.

  13. Oleskin A.V., Kirovskaya T.A., Botvinko I.V., Lysak L.V. Effects of serotonin (5-hydroxytryptamine) on the growth and differentiation of microorganisms // Microbiology (Moscow). 1998. V. 67. P. 251‒257.

  14. Олескин А.В., Шендеров Б.А., Роговский В.С. Социальность микроорганизмов и взаимоотношения в системе микробиота‒хозяин: роль нейромедиаторов. М.: Изд-во МГУ, 2020. 286 с.

  15. Олескин А.В., Эль-Регистан Г.И., Шендеров Б.А. Межмикробные химические взаимодействия и диалог микробиота‒хозяин: роль нейромедиаторов // Микробиология. 2016. Т. 85. С. 3–25.

  16. Oleskin A.V., El’-Registan G.I., Shenderov B.A. Role of neuromediators in the functioning of the human microbiota: “business talks” among microorganisms and the microbiota-host dialogue // Microbiology (Moscow). 2016. V. 85. P. 1‒22.

  17. Погорелова А.Ю., Мулюкин А.Л., Антонюк Л.П., Гальченко В.Ф., Эль-Регистан Г.И. Фенотипическая вариабельность у Azospirillum brasilense штаммов Sp7 и Sp245: сопряженность с состоянием покоя и свойства диссоциантов // Микробиология. 2009. Т. 78. С. 618–628.

  18. Pogorelova A.Y., Mulyukin A.L., Galchenko V.F., El’-Registan G.I., Antonyuk L.P. Phenotypic variability in Azospirillum brasilense strains Sp7 and Sp245: association with dormancy and characteristics of the variants // Microbiology (Moscow). 2009. V. 78. P. 559‒568.

  19. Шлеева М.О., Салина Е.Г., Капрельянц А.С. Покоящиеся формы микобактерий // Микробиология. 2010. Т. 79. С. 3–15.

  20. Shleeva M.O., Salina E.G., Kaprelyants A.S. Dormant forms of mycobacteria // Microbiology (Moscow). 2010. V. 79. P. 1‒12.

  21. Эль-Регистан Г.И., Мулюкин А.Л., Николаев Ю.А., Сузина Н.Е., Гальченко В.Ф., Дуда В.И. Адаптогенные функции внеклеточных ауторегуляторов микроорганизмов // Микробиология. 2006. Т. 75. С. 446–456.

  22. El-Registan G.I., Mulyukin A.L., Nikolaev Yu.A., Gal’chenko V.F., Suzina N.E., Duda V.I. Adaptogenic functions of extracellular autoregulators of microorganisms // Microbiology (Moscow). 2006. V. 75. P. 380‒389.

  23. Ayrapetyan M., Williams T., Oliver J.D. Relationship between the viable but nonculturable state and antibiotic persister cells // J. Bacteriol. 2018. V. 200. Art. e00249-18. https://doi.org/10.1128/JB.00249-18

  24. Ayrapetyan M., Williams T.C., Oliver J.D. Bridging the gap between viable but non-culturable and antibiotic persistent bacteria // Trends Microbiol. 2015. V. 23. P. 7–13. https://doi.org/10.1016/j.tim.2014.09.004

  25. Bacteria as Multicellular Organisms // Eds. Shapiro J.A., Dworkin M. Oxford University Press, 1997. 480 p.

  26. Balaban N., Merrin I., Chait R., Kowalik L., Leibler S. Bacterial persistence as a phenotypic switch // Science. 2004. V. 305. P. 1622‒1625.

  27. Balaban N.Q., Helaine S., Lewis K., Ackermann M., Aldridge B., Andersson D.I., Brynildsen M.P., Bumann D., Camilli A., Collins J.J. et al. Definitions and guidelines for research on antibiotic persistence // Nat. Rev. Microbiol. 2019. V. 17. P. 441–448. https://doi.org/10.1038/s41579-019-0196-3

  28. Baquero F., Levin B.R. Proximate and ultimate causes of the bactericidal action of antibiotics // Nat. Rev. Microbiol. 2021. V. 19. P. 123–132. https://doi.org/10.1038/s41579-020-00443-1

  29. Bigger J.W. Treatment of staphylococcal infections with penicillin by intermittent sterilisation // Lancet. 1944. V. 244. P. 497–500. https://doi.org/10.1016/S0140-6736(00)74210-3

  30. Canas-Duarte S.J., Restrepo S., Pedraza J.M. Novel protocol for persister cells isolation // PLoS One. 2014. V. 9. Art. e88660. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0088660

  31. Chebotar I.V., Emelyanova M.A., Bocharova J.A., Mayansky N.A., Kopantseva E.E., Mikhailovich V.M. The classification of bacterial survival strategies in the presence of antimicrobials // Microb. Pathog. 2021. V. 155. Art. 104901. https://doi.org/10.1016/j.micpath.2021.104901

  32. Colwell R.R., Brayton P.R., Grimes D.J., Roszak D.B., Huq S.A., Palmer L.M. Viable but non-culturable Vibrio cholerae and related pathogens in the environment: implications for release of genetically engineered microorganisms // Nat. Biotechnol. 1985. V. 3. P. 817–820. https://doi.org/10.1038/nbt0985-817

  33. Dadinova L.A., Chesnokov Y.M., Kamyshinsky R.A., Orlov I.A., Petoukhov M.V., Mozhaev A.A., Soshinskaya E.Yu., Lazarev V.N., Manuvera V.A., Orekhov A.S., Vasiliev A.L., Shtykova E.V. Protective Dps-DNA co-crystallization in stressed cells: an in vitro structural study by small-angle X‑ray scattering and cryo-electron tomography // FEBS Lett. 2019. V. 593. P. 1360‒1371. https://doi.org/10.1002/1873-3468.13439

  34. Fuqua W.C., Winans S.C., Greenberg E.P. Quorum sensing in bacteria: the LuxR-LuxI family of cell density-responsive transcriptional regulators // J. Bacteriol. 1994. V. 176. P. 269–275.

  35. Kaldalu N., Hauryliuk V., Turnbull K.J., La Mensa A., Putrinš M., Tenson T. In vitro studies of persister cells // Microbiol. Mol. Biol. Rev. 2020. V. 84. Art. e00070-20. https://doi.org/10.1128/MMBR.00070-20

  36. Kaldalu N., Joers A., Ingelman H., Tenson T. A general method for measuring persister levels in Escherichia coli cultures // Methods Mol. Biol. 2016. V. 1333. P. 29–42. https://doi.org/10.1007/978-1-4939-2854-5_3

  37. Kaprelyants A.S., Mukamolova G.V., Kell D.B. Estimation of dormant Micrococcus luteus cells by penicillin lysis and by resuscitation in cellfree spent medium at high dilution // FEMS Microbiol. Lett. 1994. V. 115. P. 347–352.

  38. Kaushik V., Sharma S., Tiwari M., Tiwari V. Antipersister strategies against stress induced bacterial persistence // Microb. Pathog. 2022. V. 164. Art. 105423. https://doi.org/10.1016/j.micpath.2022.105423

  39. Kell D.B., Kaprelyants A.S., Weichart D.H., Harwood C.R., Barer M.R. Viability and activity in readily culturable bacteria: a review and discussion of the practical issues // Anto-nie van Leeuwenhoek. 1998. V. 73. P. 169–187. https://doi.org/10.1023/A:1000664013047

  40. Kim J.S., Chowdhury N., Yamasaki R., Wood T.K. Viable but non-culturable and persistence describe the same bacterial stress state // Environ. Microbiol. 2018. V. 20. P. 2038–2048. https://doi.org/10.1111/1462-2920.14075

  41. Krawczyk A.O., de Jong A., Omony J., Holsappel S., Wells-Bennik M.H.J., Kuipers O.P., Eijlander R.T. Spore heat activation requirements and germination responses correlate with sequences of germinant receptors and with the presence of a specific spoVA2mob operon in foodborne strains of Bacillus subtilis // Appl. Environ. Microbiol. 2017. V. 83. https://doi.org/10.1128/AEM.03122-16

  42. Lewis K. Persister cells // Annu. Rev. Microbiol. 2010. V. 64. P. 357‒372.

  43. Lyte M. Microbial endocrinology and nutrition: A perspective on new mechanisms by which diet can influence gut-to brain-communication // PharmaNutrition. 2013. V. 1. P. 35‒39.

  44. Lyte M. The effect of stress on microbial growth // Anim. Health Res. Rev. 2014. V. 15. P. 172‒174. https://doi.org/10.1017/S146625231400019X

  45. Lyte M. The microbial organ in the gut as a driver of homeostasis and disease // Med. Hypotheses. 2010. V. 74. P. 634–638.

  46. Maisonneuve E., Gerdes K. Molecular mechanisms underlying bacterial persisters // Cell. 2014. V. 157. P. 539–548. https://doi.org/10.1016/j.cell.2014.02.050

  47. Markova N., Slavchev G., Michailova L., Jourdanova M. Survival of Escherichia coli under lethal heat stress by L‑form conversion // Int. J. Biol. Sci. 2010. V. 6. P. 303‒315. https://doi.org/10.7150/ijbs.6.303

  48. Mukamolova G.V., Kaprelyants A.S., Kell D.B. Secretion of an antibacterial factor during resuscitation of dormant cells in Micrococcus luteus cultures held in an extended stationary phase // Antonie Van Leeuwenhoek. 1995. V. 67. P. 289–295.

  49. O’Toole G.A. Microtiter dish biofilm formation assay // J. Visual. Exper. 2011. V. 47. P. 2437.

  50. Salina E.G., Grigorov A.S., Bychenko O.S., Skvortsova Y.V., Mamedov I.Z., Azhikina T.L., Kaprelyants A.S. Resuscitation of dormant “non-culturable” Mycobacterium tuberculosis is characterized by immediate transcriptional burst // Front. Cell Infect. Microbiol. 2019. V. 9. P. 272. https://doi.org/10.3389/fcimb.2019.00272

  51. Song S., Wood T.K. “Viable but non-culturable cells” are dead // Environ. Microbiol. 2021. V. 23. P. 2335–2338. https://doi.org/10.1111/1462-2920.15463

  52. Strahl H., Errington J. Bacterial membranes: structure, domains, and function // Annu. Rev. Microbiol. 2017. V. 71. P. 519–538.

  53. Svenningsen M.S., Veress A., Harms A., Mitarai N., Semsey S. Birth and resuscitation of (p)ppGpp induced antibiotic tolerant persister cells // Sci. Rep. 2019. V. 9. Art. 6056. https://doi.org/10.1038/s41598-019-42403-7

  54. Van den Bergh B., Fauvart M., Michiels J. Formation, physiology, ecology, evolution and clinical importance of bacterial persisters // FEMS Microbiol. Rev. 2017. V. 41. P. 219‒251. https://doi.org/10.1093/femsre/fux001

  55. Wainwright J., Hobbs G., Nakouti I. Persister cells: formation, resuscitation and combative therapies // Arch. Microbiol. 2021. V. 203. P. 5899–5906. https://doi.org/10.1007/s00203-021-02585-z

  56. Wiradiputra M.R.D., Khuntayaporn P., Thirapanmethee K., Chomnawang M.T. Toxin-antitoxin systems: a key role on persister formation in Salmonella enterica serovar Typhimurium // Infect. Drug Resist. 2022. V. 15. P. 5813–5829. https://doi.org/10.2147/IDR.S378157

Дополнительные материалы отсутствуют.

Инструменты

следующая статья выпуска предыдущая статья выпуска содержание выпуска

Микробиология

Архивы выпусков Информация о журнале Отправить рукопись в журнал