Микология и фитопатология, 2023, T. 57, № 1, стр. 60-67

Высокоагрессивная инвазивная группа рас PstS2 в российских популяциях возбудителя желтой ржавчины пшеницы

Е. Л. Шайдаюк 1*, Е. И. Гультяева 1**

1 Всероссийский научно-исследовательский институт защиты растений
196608 Санкт-Петербург, Россия

* E-mail: eshaydayuk@bk.ru
** E-mail: eigultyaeva@gmail.com

Поступила в редакцию 17.04.2022
После доработки 15.09.2022
Принята к публикации 07.11.2022

Полный текст (PDF)

Аннотация

В 2000-х гг. во всем мире отмечается расширение ареала вредоносности возбудителя желтой ржавчины пшеницы (Puccinia striiformis) (Pst). Обусловлено это появлением новых высокоагрессивных инвазивных групп рас PstS1 и PstS2, способных развиваться при высоких температурах, и результатом мутаций возбудителя по признаку вирулентности. Для идентификации инвазивных рас подобраны SCAR-маркеры и охарактеризованы коллекции патогена во многих странах мира. В данных исследованиях впервые в России проведен анализ региональных популяций P. striiformis на наличие инвазивных рас PstS1 и PstS2. Монопустульные изоляты получены из урединиообразцов, собранных с мягкой и твердой пшеницы, тритикале и злаковых трав в семи регионах РФ (Северокавказский, Северо-Западный, Центрально-Черноземный, Нижневолжский, Средневолжский, Волго-Вятский, Западно-Сибирский) в 2019–2020 гг. Всего протестировано 82 изолята. С использованием SCAR-маркеров в изученной коллекции P. striiformis выявлено три генотипа, один из которых относится к инвазивной группе PstS2. Два других генотипа имели отличное от нее происхождение. Изоляты PstS2 были выделены из образцов популяций патогена, собранных на Северо-Западе в 2020 г. Анализ вирулентности выявил среди них два фенотипа: PstS2_R1 (3 изолята) и PstS2_R2 (1 изолят). Согласно информации Global Rust Reference Center (http://www.wheatrust.org/), характерным признаком для инвазивной группы PstS2 является вирулентность к образцам пшеницы с генами устойчивости Yr2, Yr6, Yr7, Yr8, Yr9 и Yr25. Фенотип PstS2_R1 характеризовался вирулентностью к образцам пшеницы с этими генами, а также к Yr1, Yr32 и YrSp. Фенотип PstS2_R2, отличался от PstS2_R1 авирулентностью к Yr25 и вирулентностью к Yr3 и Yr4. Основное отличие российских изолятов группы PstS2 от обнаруженных в других странах – вирулентность к линиям с генами Yr4, Yr32 и YrSp. Первое обнаружение инвазивных рас на территории Северо-Запада России указывает на необходимость проведения ежегодного мониторинга региональных популяций P. striiformis.

Ключевые слова: Yr-гены, инвазивные расы, молекулярные маркеры, популяции, Puccinia striiformis, Triticum aestivum

ВВЕДЕНИЕ

Пшеница – основная стратегическая сельскохозяйственная культура. Поражение болезнями – один из факторов, снижающий урожайности зерна и качество продуктов его переработки (Fursov, 2018). Ржавчина – наиболее распространенное заболевание данной культуры. На пшенице встречается три вида возбудителей болезни – Puccinia triticina Erikss., P. graminis Pers. и P. striiformis West. (McIntosh et al., 1995), которые характеризуются высоким эволюционным потенциалом. Ускоренный мутационный процесс предопределяет возникновение новых рас. Высокая миграционная способность патогенов обеспечивает быстрое их распространение между странами и континентами (Liu et al., 2017; Chen, 2005).

Бурая ржавчина в большинстве стран, в том числе и в России, имела экономическую значимость для пшеницы до 2005 гг. (McCallum et al., 2016; Gultyaeva et al., 2021). В современный период ситуация изменилась и ей на смену пришли желтая и стеблевая ржавчина. Возбудитель желтой ржавчины поражает культурные и дикие виды злаков, в том числе мягкую и твердую пшеницу, тритикале, ячмень, рожь. Симптомы болезни отмечаются на листьях, листовых влагалищах, колосковых чешуях и, реже, на стеблях в виде лимонно-желтых урединиопустул, которые располагаются продольными рядами (Hovmøller et al., 2011). Поэтому другое популярное название этой болезни – полосатая ржавчина (stripe rust).

Влажность и температура воздуха – основные факторы, обуславливающие успешное развитие ржавчинных грибов. P. striiformis развивается в условиях пониженных температур (2–15°С) при повышенной влажности воздуха (Chen, 2005), что лимитировало широкое распространение патогена, в отличие от более пластичных видов P. triticina и P. graminis.

Урединиоспоры возбудителя желтой ржавчины в зимний период пoгибaют пpи температуре –4°С, а мицелий гриба в живой ткани листа пшеницы остается жизнеспособным и при более низких температурах (Zadoks, 1961). J.W. Hendrix, E.H. Lloyd (1966) сообщают, что при благоприятных погодных условиях для эпифитотийного развития заболевания в весенний период достаточно одной урединиопустулы нa гeктap посева пшеницы. При благоприятных погодных условиях и раннем развитии болезни потери урожая могут составить 100% (Chen et al., 2010).

До недавнего времени желтая ржавчина пшеницы относилась к болезням, имеющим региональное значение во всем мире. В 2000-х гг. ее ареал и вредоносность стали существенно расти. Эпифитотии болезни регулярно отмечаются в Западной Европе, Центральной и Восточной Азии, на Ближнем Востоке, Северной и Южной Африке, Северной и Южной Америке, Австралии Центральной Азии и Казахстане (Hovmøller et al., 2002; Chen, 2005; Wellings, 2011; Chen et al., 2014; Brar, Kutcher, 2016; Kokhmetova et al., 2018, 2020, 2021). Обусловлено это появлением новых высокоагрессивных инвазивных групп рас PstS1 и PstS2, способных развиваться при высоких температурах. Также стали отмечать быстрые мутации патогена по признаку вирулентности. В Западной Европе, Австралии, Северной Америке появились новые расы, преодолевшие устойчивость ранее резистентных сортов пшеницы и тритикале, и стремительно распространяющиеся по всему миру (Hovmøller et al., 2015; Hubbard et al., 2015).

Группа рас PstS1 впервые отмечена в Кении в 1982 г. Далее ее присутствие зафиксировано в других странах Восточной Африки: Эфиопия (1986 г.), Руанда, Бурунди (1988 г.), Танзания (1990). В 2000 г. она впервые отмечена в США, а в 2002 г. – в Австралии, что являлось причиной сильнейших эпифитотий желтой ржавчины в этих странах (Chen et al., 2002; Milus et al., 2006; Wellings, 2007; Walter et al., 2016). Отличие PstS1 от других распространенных во всем мире рас – адаптация к высоким температурам, что не характерно для данного патогена (Milus et al., 2006, 2009; Markell, Milus, 2008). В настоящее время группа PstS1 отмечается ежегодно в Восточной Африке, а в годы эпифитотий – в США и Австралии (https://agro.au.dk/forskning/internationale-platforme/wheatrust), однако не отмечена в других регионах мира.

Группа PstS2 – результат мутации PstS1, то есть по сути является ее сестринской линией. В отличие от PstS1, она получила более широкое распространение. В 1990-e гг. она была отмечена на Ближнем Востоке и Северной Африке, в 2002 г. – в Западной Европе, в 2003 г. – в Западной и Центральной Азии (Flath, Bartels, 2002; Hovmøller, Justesen, 2007; Hovmøller et al., 2008; Walter et al., 2016). В 2015–2016 гг. изоляты расы PstS2 отмечены в соседних с Россией странах – Украине и Азербайджане. Имеется предположение, что появление и распространение новых рас PstS1 и PstS2 может быть связано с преодолением эффективности гена устойчивости Yr9 на Ближнем Востоке и в Южной Азии в 1980-х и 1990-х гг. (Singh et al., 2004).

Исследования российских популяций возбудителя желтой ржавчины на наличие инвазивных рас PstS1 и PstS2 до настоящего времени не проводились. При этом обе группы характеризуются высокой скоростью изменчивости по вирулентности и микросателлитным локусам, что предопределяет необходимость их мониторинга. Цель данной работы – молекулярно-генетический анализ российских популяций P. striiformis на наличие высокоагрессивных инвазивных групп рас PstS1 и PstS2.

МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ

Инфекционные образцы, представленные листьями с урединиопустулами P. striiformis, были получены из семи регионов РФ: Северокавказского (Дагестан, Краснодарский край), Северо-Западного (Ленинградская обл.), Центрально-Черноземного (Тамбовская обл.), Нижневолжского (Саратовская обл.), Средневолжского (Самарская обл.), Волго-Вятского (Кировская обл.) и Западно-Сибирского (Новосибирская обл., Красноярский край) в 2019–2020 гг. Они были собраны на мягкой и твердой пшенице, тритикале и злаковых травах на экспериментальных полях, государственных сортоучастках (ГСУ) и производственных посевах. Происхождение инфекционного материала представлено в табл. 1.

Таблица 1.

Характеристика изученной коллекции Puccinia striiformis

Место сбора урединиообразцов Год сбора Культура Число монопустульных изолятов
Дагестан 2020 Твердая пшеница 2
Мягкая пшеница 3
Краснодарский край 2019 “ ” 4
Злаковые травы 5
2020 Твердая пшеница 4
Мягкая пшеница 4
Ленинградская обл. 2019 Тритикале 4
Мягкая пшеница 5
Твердая пшеница 4
2020 Тритикале 11
Мягкая пшеница 17
Новосибирская обл. 2019 “ ” 4
2020 “ ” 4
Кировская обл. 2020 “ ” 2
Тамбовская обл. 2020 “ ” 2
Красноярский край 2020 “ ” 4
Саратовская обл. 2020 “ ” 2
Самарская обл. 2020 Твердая пшеница 1
Всего изолятов 82

Для получения монопустульных изолятов использовали ранее описанную методику. Для проведения молекулярных исследований выделено и размножено 82 монопустульных изолята P. striiformis.

Экстракция ДНК из урединиоспор монопустульных изолятов P. striiformis выполнена по методике, описанной A.F. Justesen et al. (2002). Деструкцию спор осуществляли с помощью гомогенезатора FastPrep®-24.

Набор SCAR-маркеров (SCP19M24a1, SCP19M24a2, SCP19M26a1, SCP19M26a2) использовали для идентификации инвазивных групп рас PstS1 и PstS2 (Walter et al., 2016). Применяли следующую программу амплификации: 94°C – 3 мин, 35 циклов (94°C – 30 с, 62°C – 1 мин, 72°C – 30 с), 72°C – 5 мин. Продукты ПЦР анализировали в 1.5%-м агарозном геле в 1%-м ТВЕ буфере.

Интерпретацию результатов проводили по следующему принципу: изоляты, относящиеся к группе PstS1, имеют продукты амплификации всех четырех маркеров: SCP19M24 a1 – 485 п.н., SCP19M24 a2 – 385 п.н., SCP19M26a1 – 491 п.н., SCP19M26a2 – 262 п.н., а изоляты группы PstS2 – маркеров SCP19M24a1, SCP19M24a2 и SCP19M26a2.

Для изолятов P. striiformis, по результатам молекулярного анализа отнесенных к определяемым инвазивным группам, провели анализ вирулентности (Shaydayuk et al., 2021). В качестве тестеров-вирулентности использовали линии Avocet (AvS NIL) с генами Yr1, Yr5, Yr6, Yr7, Yr8, Yr9, Yr10, Yr15, Yr17, Yr18, Yr24, Yr27, YrSp и сорта Chinese 166 (Yr1), Lee (Yr7, Yr+), Heines Kolben (Yr6, Yr+), Vilmorin 23 (Yr3), Moro (Yr10, YrMor), Strubes Dickkopf (YrSD, Yr+), Suwon 92/Omar) (YrSu, Yr+), Hybrid 46 (Yr4, Yr+), Reichersberg 42 (Yr7, Yr+), Heines Peko (Yr6, Yr2), Nord Desprez (Yr3, YrND, Yr+), Compair (Yr8, Yr19), Carstens V (Yr32, Yr+), Spaldings Prolific (YrSP, Yr+), Heines VII (Yr2, Yr+). Тип реакции определяли по шкале G. Gassner, W. Straib (1926). Растения с баллами 0–2 относили к устойчивым, а 3, 4 и Х – к восприимчивым.

РЕЗУЛЬТАТЫ И ОБСУЖДЕНИЕ

Молекулярный анализ проведен для 82 российских изолятов возбудителя желтой ржавчины широкого географического происхождения. Продукты амплификации размером 385 п.н. и 262 п.н., характерные для маркеров SCP19M24a2 и SCP19M26a2, выявлены у всех изученных проб P. striiformis. Маркер SCP19M26a1 (491 п.н.) амплифицировался также у большинства изолятов, за исключением трех северо-западных, одного кировского и двух краснодарских изолятов, выделенных с мягкой пшеницы. Диагностический фрагмент маркера SCP19M24a1 размером 405 п.н. показали четыре северо-западных изолята, выделенные с мягкой пшеницы. Примеры электрофореграмм представлены на рис. 1.

Рис. 1.

Электрофореграмма ПЦР-изолятов Puccinia striiformis (№№ 1–10) со SCAR маркерами SCP19M24a и SCP19M26a: а – маркер SCP19M24a2 (размер продукта амплификации 385 п.н.); б – маркер SCP19M26a2 (262 п.н.); в – маркер SCP19M24a1 (405 п.н.); г – SCP19M26a1 (491 п.н.). М – маркер 100 п.н. ДНК [производитель “Диалат” (http://dialat.ru/f/m100rus.pdf)]. Изоляты №№ 5, 6, 8 – представители инвазивной группы PstS2.

Молекулярный анализ позволил выявить три генотипа в изученной коллекции P. striiformis (табл. 2). Согласно Walter et al. (2016), изоляты, имеющие диагностические фрагменты с маркерами SCP19M24a1, SCP19M24a2 и SCP19M26a2, относятся к инвазивной группе PstS2. Подобные изоляты P. striiformis были выявлены в образцах северо-западной популяции, собранных в 2020 г. на опытном поле пушкинских лабораторий ВИР (Санкт-Петербург, г. Пушкин) (2 изолята) и Ленинградских ГСУ (Гатчинский р-н, Рождествено и Волосово). Два других генотипа отличались от PstS1 и PstS2, что указывает на иное их происхождение. В мировой литературе такие изоляты обозначаются как “другие” (other) (Walter et al., 2016). Примеры электрофореграмм представлены на рис. 1.

Таблица 2.

Характеристика генотипов Puccinia striiformis, определенных с использованием SCAR маркеров, и их представленность в изученной коллекции патогена

Группа Наличие продукта амплификации маркера*
SCP19M24a1 SCP19M24a2 SCP19M26a1 SCP19M26a2 Частота (%)
1 (PstS2) + + + 4.9
2 + + + 87.8
3 + + 7.3

Примечание. *Наличие (+), отсутствие (–) продукта амплификации.

Анализ вирулентности изолятов, относящихся к группе рас PstS2, показал, что три изолята (пушкинские и волосовский) сходны по фенотипу вирулентности, а рождественский отличался от них. Все изоляты авирулентны к линиям Avocet c генами Yr5, Yr10, Yr15, Yr17, Yr24, Yr26 и сортам Moro (Yr10, YrMor), Nord Desprez (Yr3, YrND, Yr+), и вирулентны к линиям с генами Yr1, Yr6, Yr8, Yr9, Yr27, YrSp и сортам Chinese 166 (Yr1), Lee (Yr7, Yr+), Heines Kolben (Yr6, Yr+), Suwon 92/Omar) (YrSu, Yr+), Reichersberg 42 (Yr7, Yr+), Heines Peko (Yr6, Yr2), Compair (Yr8, Yr19), Carstens V (Yr32, Yr+), Spaldings Prolific (YrSP, Yr+), Heines VII (Yr2, Yr+). Различия по вирулентности наблюдали на сортах Vilmorin 23 (Yr3), Strubes Dickkopf (YrSD, Yr+), Hybrid 46 (Yr4, Yr+) и линии Avocet c геном Yr18. Рождественский изолят был авирулентен к линии с Yr18 и сорту Strubes Dickkopf, и вирулентен к Vilmorin 23 и Hybrid 46.

Анализ обширной коллекции изолятов, выполненный в Global Rust Reference Center (Hovmøller et al., 2022) показал, что изоляты инвазивных групп PstS1 и PstS2 не имеют специфичных отличий по вирулентности и могут быть сходны как между собой, так и с изолятами, не относящимися к этим группам. В группе PstS1 во всем мире определено три фенотипа вирулентности, а в группе PstS2 – девять (табл. 3). Наиболее характерным признаком изолятов обеих инвазивных групп является вирулентность к образцам с генами Yr2, Yr6, Yr7, Yr8, Yr9, Yr25 (Milus et al., 2006; Hovmøller et al., 2008). Российский фенотип PstS2_R1, представленный тремя изолятами, характеризовался вирулентностью ко всем этим генам, и, кроме того, был вирулентен к Yr1, Yr32 и YrSp. Фенотип PstS2_R2, отличался от PstS2_R1 авирулентностью к Yr25 и вирулентностью к Yr3 и Yr4. Основное отличие российских изолятов группы PstS2 от обнаруженных в других странах – вирулентность к линиям с генами Yr4, Yr32 и YrSp.

Таблица 3.

Вирулентность изолятов, относящихся к группам PstS1 и PstS2, за рубежом (http://www.wheatrust.org/) и в России

Группа Фенотип Вирулентность* Регион наибольшей представленности
PstS1 PstS1 –, 2, –, –, –, 6, 7, 8, 9, –, –, –, –, 25, –, –, –, AvS США, Австралия
  PstS1, v1 1, 2, –, –, –, 6, 7, 8, 9, –, –, –, –, 25, –, –, –, AvS, – Восточная Африка
  PstS1, v1,v27 1, 2, –, –, –, 6, 7, 8, 9, –, –, –, –, 25, 27, –, –, AvS, – “ ”
PstS2 PstS2 –, 2, –, –, –, 6, 7, 8, 9, –, –, –, –, 25, –, –, –, AvS, – Восточная Африка, Западная и Южная Азия
  PstS2, v1 1, 2, –, –, –, 6, 7, 8, 9, –, –, –, –, 25, –, –, –, AvS, – Восточная Африка
  PstS2 v3 –, 2, 3, –, –, 6, 7, 8, 9, –, –, –, –, 25, –, –, –, AvS, – “ ”
  PstS2, v27 –, 2, –, –, –, 6, 7, 8, 9, –, –, –, –, 25, 27, –, –, AvS Восточная и Северная Африка, Западная Азия
  Pst2, v1, v27 1, 2, –, –, –, 6, 7, 8, 9, –, –, –, –, 25, 27, –, –, AvS Восточная Африка, Западная Азия
  PstS2, v3, v27 –, 2, 3, –, –, 6, 7, 8, 9, –, –, –, –, 25, 27, –, –, AvS Восточная Африка
  PstS2, v10 –, 2, –, –, –, 6, 7, 8, 9, 10, –, –, 24, 25, –, –, –, AvS Восточная Африка, Западная Азия
  PstS2, v10, v27 –, 2, –, –, –, 6, 7, 8, 9, 10, –, –, 24, 25, 27, –, –, AvS Западная Азия
  PstS2, v3, v10, v27 –, 2, 3, –, –, 6, 7, 8, 9, 10, –, –, 24, 25, 27, –, –, AvS Восточная Африка
  PstS2_R1 1, 2, –, –, –, 6, 7, 8, 9, –, –, –, –, 25, 27, 32, Sp, AvS Россия, Северо-Западный регион
  PstS2_R2 1, 2, 3, 4, –, –, 6, 7, 8, 9, –, –, –, –, –, 27, 32, Sp, AvS Россия, Северо-Западный регион

Примечание. *Характеристика авирулентности (–)/вирулентности выполнена с использованием следующего набора тестеров: Yr1, Yr2, Yr3, Yr4, Yr5, Yr6, Yr7, Yr8, Yr9, Yr10, Yr15, Yr17, Yr24, Yr25, Yr27, Yr32, Spalding Prolific (Sp), Avocet S (AvS).

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Впервые в России проведен молекулярно-генетический анализ популяций возбудителя желтой ржавчины пшеницы на наличие высоко агрессивных групп рас PstS1 и PstS2. Изоляты, относящиеся к группе PstS2, обнаружены в образцах северо-западной популяции, собранной в Ленинградской обл. У изолятов инвазивной группы выявлено два фенотипа вирулентности, отличающихся от обнаруженных в других странах. Первое выявление инвазивных рас на территории северо-запада России указывает на необходимость проведения ежегодного мониторинга региональных популяций P. striiformis.

Исследования поддержаны Российским научным фондом, проект № 19-76-30005.

Список литературы

  1. Brar G.S., Kutcher H.R. Race characterization of Puccinia striiformis f.sp. tritici, the cause of wheat stripe rust, in Saskatchewan and southern Alberta, Canada and virulence comparison with races from the United States. Plant Dis. 2016. V. 100 P. 1744–1753. https://doi.org/10.1080/07060661.2014.924560

  2. Chen X., Penman L., Wan A. et al. Virulence races of Puccinia striiformis f.sp. tritici in 2006 and 2007 and development of wheat stripe rust and distributions, dynamics, and evolutionary relationships of races from 2000 to 2007 in the United States. Can. J. Plant Pathol. 2010. V. 32 (3). P. 315–333. https://doi.org/10.1080/07060661.2010.499271

  3. Chen X.M. Epidemiology and control of stripe rust (Puccinia striiformis f.sp. tritici) on wheat. Can. J. Plant Pathol. 2005. V. 27 (3). P. 314–337. https://doi.org/10.1080/07060660509507230

  4. Chen X.M. Integration of cultivar resistance and fungicide application for control of wheat stripe rust. Can. J. Plant Pathol. 2014. V. 36 (3). P. 311–326. https://doi.org/10.1080/07060661.2014.924560

  5. Chen X.M., Moore M., Milus E.A. et al. Wheat stripe rust epidemics and races of Puccinia striiformis f.sp. tritici in the United States in 2000. Plant Dis. 2002. V. 86 (1). P. 39–46. https://doi.org/10.1094/PDIS.2002.86.1.39

  6. Flath K., Bartels G. Virulenzsituation in osterreichischen und deutschen Populationen des Weizengelbrostes. Bereicht uber die 52. Tagung der Vereinigung der Pflanzenzuchter und Saatgutkaufleute Osterreichs, Gumpenstein, Verlag und Druck der Bundesanstalt fur alpenlandische Landwirtschaft Gumpenstein, 2002, pp. 51–56.

  7. Fursov S. The role of wheat in the implementation of the export of the secondary grain market based on the achievements of selection. APK: ekonomika, upravleniye. 2018. №. 5. P. 44–50 (in Russ.).

  8. Gassner G., Straib W. Untersuchungen Über die Infektionsbedingungen von Puccinia glumarum und Puccinia graminis. Arb. Biol. Reichsanst.Land-Forst- wirtsch Berlin-Dahlem. 1929. V. 16 (4). P. 609–629.

  9. Gultyaeva E.I., Shaydayuk E., Gannibal P. Leaf rust resistance genes in wheat cultivars registered in Russia and their influence on adaptation processes in pathogen populations. Agriculture. 2021. V. 11 (4). P. 319. https://doi.org/10.3390/agriculture11040319

  10. Hendrix J.W., Lloyd E.H. Low temperature survival of the stripe rust fungus in host tissue. Phytopathol. 1966. V. 56. P. 2–148.

  11. Hovmøller M.S., Justesen A.F., Brown J.K.M. Clonality and longdistance migration of Puccinia striiformis f.sp. tritici in north-west Europe. Plant Pathol. 2002. V. 51 (1). P. 24–32. https://doi.org/10.1046/j.1365-3059.2002.00652.x

  12. Hovmøller M.S., Justesen A.F. Appearance of atypical Puccinia striiformis f.sp. tritici phenotypes in northwestern Europe. Aust. J. Agric. Res. 2007. V. 58 (6). P. 518–524. https://doi.org/10.1071/AR06146

  13. Hovmøller M.S., Yahyaoui A.H., Milus E.A., Justesen A.F. Rapid global spread of two aggressive strains of a wheat rust fungus. Mol. Ecol. 2008. V. 17 (17). P. 3818–3826. https://doi.org/10.1111/j.1365-294X.2008.03886.x

  14. Hovmøller M.S., Sørensen C.K., Walter S. et al. Diversity of Puccinia striiformis on cereals and grasses. Annu. Rev. Phytopathol. 2011. V. 49 (1). P. 197–217. https://doi.org/10.1146/annurev-phyto-072910-095230

  15. Hovmøller M.S., Walter S., Bayles R. et al. Replacement of the European wheat yellow rust population by new races from the centre of diversity in the near-Himalayan region. Plant. Pathol. 2015. V. 65 (3). P. 402–411. https://doi.org/10.1111/ppa.12433,http://onlinelibrary.wiley.com/doi/10.1111/ppa.12433/abstract

  16. Hovmøller M.S., Patpour M., Rodriguez-Algaba J. et al. GRRC report of yellow and stem rust races 2021, Aarhus University, Denmark. Available online: www.wheatrust.org

  17. Hubbard A., Lewis C.M., Yoshida K. et al. Field pathogenomics reveals the emergence of a diverse wheat yellow rust population. Genome Biol. 2015. V. 16 (23). https://doi.org/10.1186/s13059-015-0590-8

  18. Justesen A.F., Ridoutb C.J., Hovmøller M.S. The recent history of Puccinia striiformis f.sp. tritici in Denmark as revealed by disease incidence and AFLP markers. Plant. Pathol. 2002. V. 51 (1). P. 13–23. https://doi.org/10.1046/j.0032-0862.2001.00651.x

  19. Kokhmetova A., Sharma R., Rsaliyev S. et al. Evaluation of Central Asian wheat germplasm for stripe rust resistance. Plant Genet. Resour. 2017. V. 16 (2). P. 178–184. https://doi.org/10.1017/S1479262117000132

  20. Kokhmetova A.M., Atishova M.N., Galymbek K. Identification of wheat germplasm resistant to leaf, stripe and stem rust using molecular markers. Bulletin of NAS RK. 2020. V. 2. P. 45–52. https://doi.org/10.32014/2020.2518-1467.40

  21. Kokhmetova A., Rsaliyev A., Malysheva A. et al. Identification of stripe rust resistance genes in common wheat cultivars and breeding lines from Kazakhstan. Plants. 2021. V. 10 (11). P. 2303. https://doi.org/10.3390/plants10112303

  22. Liu T., Wan A., Liu D. et al. Changes of races and virulence genes in Puccinia striiformis f.sp. tritici, the wheat stripe rust pathogen, in the United States from 1968 to 2009. Plant Dis. 2017. V. 101 (8). P. 1522–1532. https://doi.org/10.1094/PDIS-12-16-1786-RE

  23. Markell S.G., Milus E.A. Emergence of a novel population of Puccinia striiformis f.sp. tritici in eastern United States. Phytopathol. 2008. V. 98. P. 632–639. https://doi.org/10.1094/PHYTO-98-6-0632

  24. McCallum B.D., Hiebert C.W., Cloutier S. et al. A review of wheat leaf rust research and the development of resistant cultivars in Canada. Can. J. Plant Pathol. 2016. V. 38 (1). P. 1–18. https://doi.org/10.1080/07060661.2016.1145598

  25. McIntosh R.A., Wellings C.R., Park R.F. Wheat rusts. An atlas of resistance genes. CSIRO Australia, Kluwer Acad. Publ., Dordrecht, 1995.

  26. Milus E.A., Kristensen K., Hovmøller M.S. Evidence for increased aggressiveness in a recent widespread strain of Puccinia striiformis f.sp. tritici causing stripe rust of wheat. Phytopathology. 2009. V. 99 (1). P. 89–94. https://doi.org/10.1094/PHYTO-99-1-0089

  27. Milus E.A., Seyran E., McNew R. Aggressiveness of Puccinia striiformis f.sp. tritici isolates in the South Central United States. Plant Dis. 2006. V. 90 (7). P. 847–852. https://doi.org/10.1094/PD-90-0847

  28. Shaydayuk E.L., Yakovleva D.R., Abdullaev K.M. et al. Population genetics studies of Puccinia striiformis f.sp. tritici in Dagestan and Northwestern Russia. Trudy po prikladnoy botanike, genetike i selektsii. 2021. V. 182 (3). P. 174–181 (in Russ.). https://doi.org/10.30901/2227-8834-2021-3-174-181

  29. Wheat rust in Asia: meeting the challenges with old and new technologies. In: Proceedings of the 4th International Crop Science Congress; Brisbane, Australia. 2004. http://www.cropscience.org.au/icsc2004/symposia/3/7/ 141_singhrp.htm.

  30. Walter S., Ali S., Kemen E. et al. Molecular markers for tracking the origin and worldwide distribution of invasive strains of Puccinia striiformis. Ecol Evol. 2016. V. 6 (9). P. 2790–2804. https://doi.org/10.1002/ece3.2069

  31. Wellings C.R. Global status of stripe rust: A review of historical and current threats. Euphytica. 2011. V. 179 (1). P. 129–141. https://doi.org/10.1007/s10681-011-0360-y

  32. Wellings C.R. Puccinia striiformis in Australia: a review of the incursion, evolution and adaptation of stripe rust in the period 1979–2006. Aust. J. Agric. Res. 2007. V. 58 (6). P. 567–575. https://doi.org/10.1071/AR07130

  33. Zadoks J.C. Yellow rust on wheat studies in epidemiology and physiologic specialization. Tijdschr. Planteziekten. 1961. V. 67. P. 69–256.

  34. Фурсов С. (Fursov) Роль пшеницы в реализации экспортного потенциала зернового рынка на основе достижений селекции. АПК: экономика, управление. 2018. № 5. С. 44–50.

  35. Шайдаюк Е.Л., Яковлева Д.Р., Абдуллаев К.М. и др. (Shaydayuk et al.) Популяционно-генетические исследования Puccinia striiformis f. sp. tritici в Дагестане и на Северо-Западе России. Труды по прикладной ботанике, генетике и селекции. 2021. V. 182 (3). P. 174–181. https://doi.org/10.30901/2227-8834-2021-3-174-181

Дополнительные материалы отсутствуют.