1. На главную
  2. Электронные версии
  3. Нейрохимия
  4. T. 40, № 4, 2023

Нейрохимия, 2023, T. 40, № 4, стр. 353-366

Структурные детерминанты малых внеклеточных везикул (экзосом) и их роль в осуществлении биологических функций

А. М. Турчинец 1, А. А. Яковлев 1, 2

1 Научно-практический психоневрологический центр им. З.П. Соловьева ДЗМ
Москва, Россия

2 Институт высшей нервной деятельности и нейрофизиологии РАН
Москва, Россия

Поступила в редакцию 29.05.2023
После доработки 30.05.2023
Принята к публикации 31.05.2023

Аннотация

Внеклеточные везикулы (ВВ) – новая и активно развивающаяся область современной экспериментальной и теоретической биологии, которая привлекает исследователей прежде всего возможностью использования ВВ в качестве диагностических биомаркеров и терапевтических агентов. В настоящее время наибольший объем данных накоплен о малых внеклеточных везикулах (мВВ) – экзосомах, везикулах эндосомального происхождения, и эктосомах (ранее известных как микровезикулы), представляющих собой продукт непосредственного отпочковывания от плазматической мембраны. В настоящем обзоре мы рассматриваем основные этапы биогенеза экзосом и эктосом, основные процессы внутриклеточного трафика мембран, а также сигналинг с участием мВВ. Также обсуждается роль мВВ в физиологии и патофизиологии нервной системы, а также многие перспективные аспекты изучения биологии мВВ.

Ключевые слова: внеклеточные везикулы, малые внеклеточные везикулы, экзосомы, ESCRT, SNARE, Rab-ГТФазы, сигналинг, эндолизосомальная система, мультивезикулярные тельца, мембранный трафик, межклеточное взаимодействие

Список литературы

  1. Thery C., Witwer K.W., Aikawa E., Alcaraz M.J., Anderson J.D., Andriantsitohaina R., Antoniou A., Arab T., Archer F., Atkin-Smith G.K. et al. // J. Extracell. Vesicles. 2018. V. 7. № 1. P. 1535750.

  2. Harding C., Heuser J., Stahl P. // J. Cell Biol. 1983. V. 97. № 2. P. 329–339.

  3. Johnstone R.M., Adam M., Hammond J.R., Orr L., Turbide C. // J. Biol. Chem. 1987. V. 262. № 19. P. 9412–9420.

  4. Raposo G., Nijman H.W., Stoorvogel W., Leijendekker R., Harding C., Melief C.J.M., Geuze H.J. // J. Exp. Med. 1996. V. 183. № 3. P. 1161–1172.

  5. Valadi H., Ekström K., Bossios A., Sjöstrand M., Lee J.J., Lötvall J.O. // Nat. Cell Biol. 2007. V. 9. № 6. P. 654–659.

  6. Nakano I., Garnier D., Minata M., Rak J. // Semin. Cell. Dev. Biol. 2015. V. 40. P. 17–26.

  7. Hoshino A., Costa-Silva B., Shen T.L., Rodrigues G., Hashimoto A., Tesic Mark M., Molina H., Kohsaka S., Di Giannatale A., Ceder S., Singh S., Williams C., Soplop N., Uryu K., Pharmer L., King T., Bojmar L., Davies A.E., Ararso Y., Zhang T., Zhang H., Hernandez J., Weiss J.M., Dumont-Cole V.D., Kramer K., Wexler L.H., Narendran A., Schwartz G.K., Healey J.H., Sandstrom P., Labori K.J., Kure E.H., Grandgenett P.M., Hollingsworth M.A., de Sousa M., Kaur S., Jain M., Mallya K., Batra S.K., Jarnagin W.R., Brady M.S., Fodstad O., Muller V., Pantel K., Minn A.J., Bissell M.J., Garcia B.A., Kang Y., Rajasekhar V.K., Ghajar C.M., Matei I., Peinado H., Bromberg J., Lyden D. // Nature. 2015. V. 527. № 7578. P. 329–335.

  8. Gill S., Catchpole R., Forterre P. // FEMS Microbiol. Rev. 2019. V. 43. № 3. P. 273–303.

  9. Guerrero-Mandujano A., Hernández-Cortez C., Ibarra J.A., Castro-Escarpulli G. // Traffic. 2017. V. 18. № 7. P. 425–432.

  10. Turnbull L., Toyofuku M., Hynen A.L., Kurosawa M., Pessi G., Petty N.K., Osvath S.R., Cárcamo-Oyarce G., Gloag E.S., Shimoni R., Omasits U., Ito S., Yap X., Monahan L.G., Cavaliere R., Ahrens C.H., Charles I.G., Nomura N., Eberl L., Whitchurch C.B. // Nat. Commun. 2016. V. 7. P. 11220.

  11. Jan A.T. // Front. Microbiol. 2017. V. 8: 1053.

  12. Cecil J.D., Sirisaengtaksin N., O’Brien-Simpson N.M., Krachler A.M. // Microbiol. Spectr. 2019. V. 7. № 1.

  13. Domingues S., Nielsen K.M. // Curr. Opin. Microbiol. 2017. V. 38. P. 16–21.

  14. Hatano T., Palani S., Papatziamou D., Salzer R., Souza D.P., Tamarit D., Makwana M., Potter A., Haig A., Xu W., Townsend D., Rochester D., Bellini D., Hussain H.M.A., Ettema T.J.G., Löwe J., Baum B., Robinson N.P., Balasubramanian M. // Nat. Commun. 2022. V. 13. № 1. P. 3398.

  15. Liu J., Tassinari M., Souza D.P., Naskar S., Noel J.K., Bohuszewicz O., Buck M., Williams T.A., Baum B., Low H.H. // Cell. 2021. V. 184. № 14. P. 3660–3673.

  16. Schwechheimer C., Kuehn M.J. // Nat. Rev. Microbiol. 2015. V. 13. № 10. P. 605–619.

  17. Pisitkun T., Shen R.F., Knepper M.A. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2004. V. 101. № 36. P. 13 368–13 373.

  18. Kalra H., Simpson R.J., Ji H., Aikawa E., Altevogt P., Askenase P., Bond V.C., Borràs F.E., Breakefield X., Budnik V., Buzas E., Camussi G., Clayton A., Cocucci E., Falcon-Perez J.M., Gabrielsson S., Gho Y.S., Gupta D., Harsha H.C., Hendrix A., Hill A.F., Inal J.M., Jenster G., Krämer-Albers E.M., Lim S.K., Llorente A., Lötvall J., Marcilla A., Mincheva-Nilsson L., Nazarenko I., Nieuwland R., Nolte-'t Hoen E.N., Pandey A., Patel T., Piper M.G., Pluchino S., Prasad T.S., Rajendran L., Raposo G., Record M., Reid G.E., Sánchez-Madrid F., Schiffelers R.M., Siljander P., Stensballe A., Stoorvogel W., Taylor D., Thery C., Valadi H., van Balkom B.W., Vázquez J., Vidal M., Wauben M.H., Yáñez-Mó M., Zoeller M., Mathivanan S. // PLoS Biol. 2012. V. 10. № 12. e1001450.

  19. Kim D.K., Kang B., Kim O.Y., Choi D.S., Lee J., Kim S.R., Go G., Yoon Y.J., Kim J.H., Jang S.C., Park K.S., Choi E.J., Kim K.P., Desiderio D.M., Kim Y.K., Lötvall J., Hwang D., Gho Y.S. // J. Extracell. Vesicles. 2013. V. 2. № 1.

  20. Gurung S., Perocheau D., Touramanidou L., Baruteau J. // Cell Commun. Signal. 2021. V. 19. № 1. P. 47.

  21. Raposo G., Stoorvogel W. // J. Cell. Biol. 2013. V. 200. № 4. P. 373–383.

  22. Möbius W., Ohno-Iwashita Y., van Donselaar E.G., Oorschot V.M.J., Shimada Y., Fujimoto T., Heijnen H.F.G., Geuze H.J., Slot J.W. // J. Histochem. Cytochem. 2002. V. 50. № 1. P. 43–55.

  23. Babst M., Katzmann D.J., Estepa-Sabal E.J., Meerloo T., Emr S.D. // Dev. Cell. 2002. V. 3. № 2. P. 271–282.

  24. Wollert T., Hurley J.H. // Nature. 2010. V. 464. № 7290. P. 864–869.

  25. Teis D., Saksena S., Emr S.D. // Dev. Cell. 2008. V. 15. № 4. P. 578–589.

  26. Borges F.T., Melo S.A., Özdemir B.C., Kato N., Revuelta I., Miller C.A., Gattone V.H., LeBleu V.S., Kalluri R. // J. Am. Soc. Nephrol. 2013. V. 24. № 3. P. 385–392.

  27. Mathieu M., Martin-Jaular L., Lavieu G., Théry C. // Nat. Cell. Biol. 2019. V. 21. № 1. P. 9–17.

  28. Buzás E.I., Tóth E., Sódar B.W., Szabó-Taylor K. // Semin. Immunopathol. 2018. V. 40. № 5. P. 453–464.

  29. Tóth E., Turiák L., Visnovitz T., Cserép C., Mázló A., Sódar B.W., Försönits A.I., Petővári G., Sebestyén A., Komlósi Z., Drahos L., Kittel Á., Nagy G., Bácsi A., Dénes Á., Gho Y.S., Szabó-Taylor K.É., Buzás E.I. // J. Extracell. Vesicles. 2021. V. 10. № 11. e12140.

  30. Яковлев А.А., Дружкова Т.А., Николаев Р.В., Кузнецова В.Е., Груздев С.К., Гехт А.Б., Гуляева Н.В. // Нейрохимия. 2019. V. 36. № 4. P. 346–352.

  31. Ардаширова Н.С., Федотова Е.Ю., Иллариошкин С.Н. // Нейрохимия. 2020. V. 37. № 2. P. 99–105.

  32. Иванова М.В., Чеканова Е.О., Белугин Б.В., Тутыхина И.Л., Должикова И.В., Закройщикова И.В., Васильев А.В., Захарова М.Н. // Нейрохимия. 2019. V. 36. № 3. P. 195–207.

  33. Wang Y., Amdanee N., Zhang X. // Eur. Psychiatry. 2022. V. 65. № 1. e61.

  34. Rajendran L., Honsho M., Zahn T.R., Keller P., Geiger K.D., Verkade P., Simons K. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2006. V. 103. № 30. P. 11172–11177.

  35. Gruzdev S.K., Yakovlev A.A., Druzhkova T.A., Guekht A.B., Gulyaeva N.V. // Cell. Mol. Neurobiol. 2019. V. 39. № 6. P. 729–750.

  36. Khaspekov L.G., Yakovlev A.A. // Neurochem. J. 2023. V. 39. № 1. P. 1–18.

  37. van Niel G., D’Angelo G., Raposo G. // Nat. Rev. Mol. Cell. Biol. 2018. V. 19. № 4. P. 213–228.

  38. Hurley J.H. // EMBO J. 2015. V. 34. № 19. P. 2398–2407.

  39. Sadoul R., Laporte M.H., Chassefeyre R., Chi K., Goldberg Y., Chatellard C., Hemming F.J., Fraboulet S. // Semin. Cell. Dev. Biol. 2018. V. 74. P. 40–49.

  40. Bissig C., Gruenberg J. // Trends Cell Biol. 2014. V. 24. № 1. P. 19–25.

  41. Colombo M., Moita C., van Niel G., Kowal J., Vigneron J., Benaroch P., Manel N., Moita L.F., Théry C., Raposo G. // J. Cell. Sci. 2013. V. 126. № 24. P. 5553–5565.

  42. Smith V.L., Jackson L., Schorey J.S. // J. Immunol. 2015. V. 195. № 6. P. 2722–2730.

  43. Villarroya-Beltri C., Baixauli F., Mittelbrunn M., Fernández-Delgado I., Torralba D., Moreno-Gonzalo O., Baldanta S., Enrich C., Guerra S., Sánchez-Madrid F. // Nat. Commun. 2016. V. 7. P. 13588.

  44. Nabhan J.F., Hu R., Oh R.S., Cohen S.N., Lu Q. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2012. V. 109. № 11. P. 4146–4151.

  45. Mageswaran S.K., Dixon M.G., Curtiss M., Keener J.P., Babst M. // Traffic. 2014. V. 15. № 2. P. 212–229.

  46. Shields S.B., Oestreich A.J., Winistorfer S., Nguyen D., Payne J.A., Katzmann D.J., Piper R. // J. Cell. Biol. 2009. V. 185. № 2. P. 213–224.

  47. Reggiori F., Pelham H.R.B. // EMBO J. 2001. V. 20. № 18. P. 5176–5186.

  48. Yamashita Y., Kojima K., Tsukahara T., Agawa H., Yamada K., Amano Y., Kurotori N., Tanaka N., Sugamura K., Takeshita T. // J. Cell. Sci. 2008. V. 121. № 10. P. 1727–1738.

  49. Ferreira J.V., da Rosa Soares A., Ramalho J., Carvalho C.M., Cardoso M.H., Pintado P., Carvalho A.S., Beck H.C., Matthiesen R., Zuzarte M., Girão H., van Niel G., Pereira P. // Sci. Adv. 2022. V. 8. № 12. eabm1140.

  50. Ferreira J.V., da Rosa Soares A., Pereira P. // Autophagy. 2022. V. 18. № 9. P. 2263–2265.

  51. Trajkovic K., Hsu C., Chiantia S., Rajendran L., Wenzel D., Wieland F., Schwille P., Brügger B., Simons M. // Science. 2008. V. 319. № 5867. P. 1244–1247.

  52. Shamseddine A.A., Airola M., Hannun Y.A. // Adv. Biol. Regul. 2015. V. 57. P. 24–41.

  53. Menck K., Sönmezer C., Worst T.S., Schulz M., Dihazi G.H., Streit F., Erdmann G., Kling S., Boutros M., Binder C., Gross J.C. // J. Extracell. Vesicles. 2017. V. 6. № 1. P. 1378056.

  54. Stoffel W., Hammels I., Jenke B., Binczek E., Schmidt-soltau I., Brodesser S., Schauss A., Etich J., Heilig J., Zaucke F. // Cell Death Dis. 2016. V. 7. № 11. P. e2488.

  55. Scarlatti F., Bauvy C., Ventruti A., Sala G., Cluzeaud F., Vandewalle A., Ghidoni R., Codogno P. // J. Biol. Chem. 2004. V. 279. № 18. P. 18384–18391.

  56. Beer K.B., Rivas-Castillo J., Kuhn K., Fazeli G., Karmann B., Nance J.F., Stigloher C., Wehman A.M. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2018. V. 115. № 6. P. E1127–E1136.

  57. Fujii T., Sakata A., Nishimura S., Eto K., Nagata S. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2015. V. 112. № 41. P. 12 800–12 805.

  58. Baietti M.F., Zhang Z., Mortier E., Melchior A., Degeest G., Geeraerts A., Ivarsson Y., Depoortere F., Coomans C., Vermeiren E., Zimmermann P., David G. // Nat. Cell Biol. 2012. V. 14. № 7. P. 677–685.

  59. Imjeti N.S., Menck K., Egea-Jimenez A.L., Lecointre C., Lembo F., Bouguenina H., Badache A., Ghossoub R., David G., Roche S., Zimmermann P. // Proc. Natl. Acad. Sci. U S A. 2017. V. 114. № 47. P. 12 495–12 500.

  60. Ghossoub R., Lembo F., Rubio A., Gaillard C.B., Bouchet J., Vitale N., Slavík J., Machala M., Zimmermann P. // Nat. Commun. 2014. V. 5. P. 2477.

  61. Durcin M., Fleury A., Taillebois E., Hilairet G., Krupova Z., Henry C., Truchet S., Trötzmüller M., Köfeler H., Mabilleau G., Hue O., Andriantsitohaina R., Martin P., Le Lay S. // J. Extracell. Vesicles. 2017. V. 6. № 1. P. 1305677.

  62. Muralidharan-Chari V., Clancy J., Plou C., Romao M., Chavrier P., Raposo G., D’Souza-Schorey C. // Curr. Biol. 2009. V. 19. № 22. P. 1875–1885.

  63. Scott C.C., Gruenberg J. // Bioessays. 2011. V. 33. № 2. P. 103–110.

  64. Forgac M. // Nat. Rev. Mol. Cell. Biol. 2007. V. 8. № 11. P. 917–929.

  65. Gowrisankaran S., Milosevic I. // IUBMB Life. 2020. V. 72. № 4. P. 568–576.

  66. Wang D., Hiesinger P.R. // J. Cell Biol. 2013. V. 203. № 2. P. 171–173.

  67. Guo H., Chitiprolu M., Roncevic L., Javalet C., Hemming F.J., Trung M.T., Meng L., Latreille E., Tanese de Souza C., McCulloch D., Baldwin R.M., Auer R., Côté J., Russell R.C., Sadoul R., Gibbings D. // Dev. Cell. 2017. V. 43. № 6. P. 716–730.

  68. Latifkar A., Ling L., Hingorani A., Johansen E., Clement A., Zhang X., Hartman J., Fischbach C., Lin H., Cerione R.A., Antonyak M.A. // Dev. Cell. 2019. V. 49. № 3. P. 393–408.

  69. Wang L., Wu D., Robinson C. V., Wu H., Fu T.M. // Mol. Cell. 2020. V. 80. № 3. P. 501–511.

  70. Choezom D., Gross J.C. // J. Cell Sci. 2022. V. 35. № 5. jcs259324.

  71. Shelke G.V., Yin Y., Jang S.C., Lässer C., Wennmalm S., Hoffmann H.J., Li L., Gho Y.S., Nilsson J.A., Lötvall J. // J. Extracell. Vesicles. 2019. V. 8. № 1. P. 1650458.

  72. Poëa-Guyon S., Ammar M.R., Erard M., Amar M., Moreau A.W., Fossier P., Gleize V., Vitale N., Morel N. // J. Cell Biol. 2013. V. 203. № 2. P. 283–298.

  73. Stenmark H. // Nat. Rev. Mol. Cell. Biol. 2009. V. 10. № 8. P. 513–525.

  74. Rink J., Ghigo E., Kalaidzidis Y., Zerial M. // Cell. 2005. V. 122. № 5. P. 735–749.

  75. Wei D., Zhan W., Gao Y., Huang L., Gong R., Wang W., Zhang R., Wu Y., Gao S., Kang T. // Cell Res. 2021. V. 31. № 2. P. 157–177.

  76. Verweij F.J., Bebelman M.P., George A.E., Couty M., Bécot A., Palmulli R., Heiligenstein X., Sirés-Campos J., Raposo G., Pegtel D.M., van Niel G. // J. Cell Biol. 2022. V. 221. № 12. e202112032.

  77. Ostrowski M., Carmo N.B., Krumeich S., Fanget I., Raposo G., Savina A., Moita C.F., Schauer K., Hume A.N., Freitas R.P., Goud B., Benaroch P., Hacohen N., Fukuda M., Desnos C., Seabra M.C., Darchen F., Amigorena S., Moita L.F., Thery C. // Nat. Cell Biol. 2010. V. 12. № 1. P. 19–30.

  78. Hsu C., Morohashi Y., Yoshimura S.I., Manrique-Hoyos N., Jung S.Y., Lauterbach M.A., Bakhti M., Grønborg M., Möbius W., Rhee J.S., Barr F.A., Simons M. // J. Cell Biol. 2010. V. 189. № 2. P. 223–232.

  79. Savina A., Fader C.M., Damiani M.T., Colombo M.I. // Traffic. 2005. V. 6. № 2. P. 131–143.

  80. Khvotchev M.V., Ren M., Takamori S., Jahn R., Südhof T.C. // J. Neurosci. 2003. V. 23. № 33. P. 10 531–10 539.

  81. Laporte M.H., Chi K. il, Caudal L.C., Zhao N., Schwarz Y., Rolland M., Martinez-Hernandez J., Martineau M., Chatellard C., Denarier E., Mercier V., Lemaître F., Blot B., Moutaux E., Cazorla M., Perrais D., Lanté F., Bruns D., Fraboulet S., Hemming F.J., Kirchhoff F., Sadoul R. // PLoS Biol. 2022. V. 20. № 6. e3001659.

  82. Sheehan P., Zhu M., Beskow A., Vollmer C., Waites C.L. // J. Neurosci. 2016. V. 36. № 33. P. 8668–8686.

  83. Hemming F.J., Fraboulet S., Blot B., Sadoul R. // Neuroscience. 2004. V. 123. № 4. P. 887–895.

  84. Giorgini F., Steinert J.R. // Commun. Integr. Biol. 2013. V. 6. № 6. e26807.

  85. Ascaño M., Richmond A., Borden P., Kuruvilla R. // J. Neurosci. 2009. V. 29. № 37. P. 11674–11685.

  86. Park M. // Front. Cell. Neurosci. 2018. V. 12: 361.

  87. Sultana P., Novotny J. // ASN Neuro. 2022. V. 14. 175909142211423.

  88. Gross J.C., Chaudhary V., Bartscherer K., Boutros M. // Nat. Cell. Biol. 2012. V. 14. № 10. P. 1036–1045.

  89. Hyenne V., Apaydin A., Rodriguez D., Spiegelhalter C., Hoff-Yoessle S., Diem M., Tak S., Lefebvre O., Schwab Y., Goetz J.G., Labouesse M. // J. Cell Biol. 2015. V. 211. № 1. P. 27–37.

  90. Koles K., Nunnari J., Korkut C., Barria R., Brewer C., Li Y., Leszyk J., Zhang B., Budnik V. // J. Biol. Chem. 2012. V. 287. № 20. P. 16820–16834.

  91. Verweij F.J., Bebelman M.P., Jimenez C.R., Garcia-Vallejo J.J., Janssen H., Neefjes J., Knol J.C., de Goeij-de Haas R., Piersma S.R., Baglio S.R., Verhage M., Middeldorp J.M., Zomer A., van Rheenen J., Coppolino M.G., Hurbain I., Raposo G., Smit M.J., Toonen R.F.G., van Niel G., Pegtel D.M. // J. Cell Biol. 2018. V. 217. № 3. P. 1129–1142.

  92. Sedgwick A.E., D’Souza-Schorey C. // Traffic. 2018. V. 19. № 5. P. 319–327.

  93. Granger E., McNee G., Allan V., Woodman P. // Semin. Cell Dev. Biol. 2014. V. 31. № 100. P. 20–29.

  94. Jackson C.E., Scruggs B.S., Schaffer J.E., Hanson P.I. // Biophys. J. 2017. V. 113. № 6. P. 1342–1352.

  95. Mulcahy L.A., Pink R.C., Carter D.R.F. // J. Extracell. Vesicles. 2014. V. 3. P. 24641.

  96. Tkach M., Kowal J., Zucchetti A.E., Enserink L., Jouve M., Lankar D., Saitakis M., Martin-Jaular L., Théry C. // EMBO J. 2017. V. 36. № 20. P. 3012–3028.

  97. Luga V., Zhang L., Viloria-Petit A.M., Ogunjimi A.A., Inanlou M.R., Chiu E., Buchanan M., Hosein A.N., Basik M., Wrana J.L. // Cell. 2012. V. 151. № 7. P. 1542–1556.

  98. Skog J., Würdinger T., van Rijn S., Meijer D.H., Gainche L., Curry W.T., Carter B.S., Krichevsky A.M., Breakefield X.O. // Nat. Cell Biol. 2008. V. 10. № 12. P. 1470–1476.

  99. Al-Nedawi K., Meehan B., Micallef J., Lhotak V., May L., Guha A., Rak J. // Nat. Cell Biol. 2008. V. 10. № 5. P. 619–624.

  100. Korkut C., Li Y., Koles K., Brewer C., Ashley J., Yoshihara M., Budnik V. // Neuron. 2013. V. 77. № 6. P. 1039–1046.

  101. Vilcaes A.A., Chanaday N.L., Kavalali E.T. // Neuron. 2021. V. 109. № 6. P. 971–983.

  102. Chivet M., Javalet C., Laulagnier K., Blot B., Hemming F.J., Sadoul R. // J. Extracell. Vesicles. 2014. V. 3. P. 24722.

  103. Mack M., Kleinschmidt A., Brühl H., Klier C., Nelson P.J., Cihak J., Plachý J., Stangassinger M., Erfle V., Schlöndorff D. // Nat. Med. 2000. V. 6. № 7. P. 769–775.

  104. Fitzner D., Schnaars M., van Rossum D., Krishnamoorthy G., Dibaj P., Bakhti M., Regen T., Hanisch U.K., Simons M. // J. Cell Sci. 2011. V. 124. № 3. P. 447–458.

  105. Frühbeis C., Fröhlich D., Kuo W.P., Krämer-Albers E.M. // Front. Cell. Neurosci. 2013. V. 7. P. 182.

  106. Costa Verdera H., Gitz-Francois J.J., Schiffelers R.M., Vader P. // J. Control. Release. 2017. V. 266. P. 100–108.

  107. Horibe S., Tanahashi T., Kawauchi S., Murakami Y., Rikitake Y. // BMC Cancer. 2018. V. 18. № 1. P. 47.

  108. Kamerkar S., Lebleu V.S., Sugimoto H., Yang S., Ruivo C.F., Melo S.A., Lee J.J., Kalluri R. // Nature. 2017. V. 546. № 7659. P. 498–503.

  109. Christianson H.C., Svensson K.J., van Kuppevelt T.H., Li J.P., Belting M. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2013. V. 110. № 43. P. 17380–17385.

  110. Miyanishi M., Tada K., Koike M., Uchiyama Y., Kitamura T., Nagata S. // Nature. 2007. V. 450. № 7168. P. 435–439.

  111. Schneider W.J., Beisiegel U., Goldstein J.L., Brown M.S. // J. Biol. Chem. 1982. V. 257. № 5. P. 2664–2673.

  112. Kanada M., Bachmann M.H., Hardy J.W., Frimannson D.O., Bronsart L., Wang A., Sylvester M.D., Schmidt T.L., Kaspar R.L., Butte M.J., Matin A.C., Contag C.H. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2015. V. 112. № 12. P. E1433–E1442.

  113. Parolini I., Federici C., Raggi C., Lugini L., Palleschi S., de Milito A., Coscia C., Iessi E., Logozzi M., Molinari A., Colone M., Tatti M., Sargiacomo M., Fais S. // J. Biol. Chem. 2009. V. 284. № 49. P. 34211–34222.

  114. Santos M.F., Rappa G., Karbanová J., Kurth T., Corbeil D., Lorico A. // J. Biol. Chem. 2018. V. 293. № 36. P. 13 834–13 848.

  115. Heusermann W., Hean J., Trojer D., Steib E., von Bueren S., Graff-Meyer A., Genoud C., Martin K., Pizzato N., Voshol J., Morrissey D.V., Andaloussi S.E., Wood M.J., Meisner-Kober N.C. // J. Cell Biol. 2016. V. 213. № 2. P. 173–184.

  116. Kowal J., Arras G., Colombo M., Jouve M., Morath J.P., Primdal-Bengtson B., Dingli F., Loew D., Tkach M., Théry C. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2016. V. 113. № 8. P. E968–E977.

  117. Reátegui E., van der Vos K.E., Lai C.P., Zeinali M., Atai N.A., Aldikacti B., Floyd F.P., Khankhel A., Thapar V., Hochberg F.H., Sequist L.V., Nahed B.V., Carter B.S., Toner M., Balaj L., Ting D.T., Breakefield X.O., Stott S.L. // Nat. Commun. 2018. V. 9. № 1. P. 175.

  118. Xu R., Greening D.W., Chen M., Rai A., Ji H., Takahashi N., Simpson R.J. // Proteomics. 2019. V. 19. № 8. e1700453.

  119. Castillo J., Bernard V., San Lucas F.A., Allenson K., Capello M., Kim D.U., Gascoyne P., Mulu F.C., Stephens B.M., Huang J., Wang H., Momin A.A., Jacamo R.O., Katz M., Wolff R., Javle M., Varadhachary G., Wistuba I.I., Hanash S., Maitra A., Alvarez H. // Ann. Oncol. 2018. V. 29. № 1. P. 223–229.

  120. Belov L., Matic K.J., Hallal S., Best O.G., Mulligan S.P., Christopherson R.I. // J. Extracell. Vesicles. 2016. V. 5. P. 25355.

  121. Mustapic M., Eitan E., Werner J.K., Berkowitz S.T., Lazaropoulos M.P., Tran J., Goetzl E.J., Kapogiannis D. // Front. Neurosci. 2017. V. 11. P. 278.

  122. Nogueras-Ortiz C.J., Mahairaki V., Delgado-Peraza F., Das D., Avgerinos K., Eren E., Hentschel M., Goetzl E.J., Mattson M.P., Kapogiannis D. // Cells. 2020. V. 9. № 7. P. 1618.

  123. Goetzl E.J., Boxer A., Schwartz J.B., Abner E.L., Petersen R.C., Miller B.L., Kapogiannis D. // Neurology. 2015. V. 85. № 1. P. 40–47.

  124. Cvjetkovic A., Jang S.C., Konečná B., Höög J.L., Sihlbom C., Lässer C., Lötvall J. // Sci. Rep. 2016. V. 6. P. 36338.

  125. Bandu R., Oh J.W., Kim K.P. // Exp. Mol. Med. 2019. V. 51. № 3. P. 1–10.

Дополнительные материалы отсутствуют.

Инструменты

следующая статья выпуска предыдущая статья выпуска содержание выпуска

Нейрохимия

Архивы выпусков Информация о журнале Отправить рукопись в журнал