1. На главную
  2. Электронные версии
  3. Онтогенез
  4. T. 54, № 3, 2023

Онтогенез, 2023, T. 54, № 3, стр. 196-204

Экспрессия гомолога engrailed у личинок и ювенилей аннелиды Alitta virens раскрывает особенности формирования сегментов из зоны роста

А. И. Кайров a, В. В. Козин a, *

a Санкт-Петербургский государственный университет
199034 Санкт-Петербург, Университетская наб., 7/9, Россия

* E-mail: v.kozin@spbu.ru

Поступила в редакцию 15.01.2023
После доработки 03.05.2023
Принята к публикации 04.05.2023

Аннотация

Эволюционное происхождение сегментации до сих пор остается загадкой для исследователей. У членистоногих одним из важнейших и наиболее консервативных участников генетической программы сегментации является ген engrailed. Ортологи этого гена были выявлены у аннелид, однако их роль неоднозначна: если у одних видов их экспрессия предшествует разделению тела на сегменты, то у других – нет. Мы изучили экспрессию engrailed у нереидной полихеты Alitta virens в ходе метаморфоза и формирования первых постларвальных сегментов. Полученные данные свидетельствуют в пользу возможной вовлеченности этого гена в процесс формирования сегментов из зоны роста у A. virens. На личиночных стадиях engrailed экспрессируется в нейроэктодермальных клетках, в зоне роста, а также в метамерно расположенных рядах эпидермальных клеток на передней границе каждого сегмента. При переходе от метатрохофоры к стадии нектохеты кольцевой домен экспрессии в зоне роста расширяется, а затем разделяется на два. Со временем расстояние между этими кольцевыми доменами увеличивается, что объясняется ростом зачатка первого постларвального сегмента. Формирование следующих постларвальных сегментов происходит сходным путем. Обобщив полученные нами результаты и имеющиеся в литературе данные, мы сопоставили паттерны экспрессии engrailed у аннелид и членистоногих. Наш анализ свидетельствует об отсутствии консерватизма в паттернировании сегментов, последовательно развивающихся из зоны роста у первичноротых. Мы предполагаем, что у A. virens удлинение переднезадней оси происходит одновременно со спецификацией нового сегмента. Эти особенности отличаются от известных моделей работы зоны роста и указывают на возможность существования специфичного для нереид механизма сегментации.

Ключевые слова: сегментация, Annelida, Nereididae, личиночное развитие, метаморфоз, элонгация оси, ген полярности сегментов engrailed, паттерн экспрессии

Список литературы

  1. Дондуа А.К. Влияние актиномицина Д и сибиромицина на эмбриональное и личиночное развитие Nereis virens (Sars.) // Онтогенез. 1975. Т. 6. № 5. С. 475–484.

  2. Козин В.В., Борисенко И.Е., Костюченко Р.П. Участие канонического сигнального пути Wnt в определении полярности тела и клеточной идентичности у Metazoa: новые данные о развитии губок и аннелид // Изв. РАН. Сер. биол. 2019a. № 1. С. 19–30.

  3. Козин В.В., Костюченко Р.П. Эволюционный консерватизм и вариабельность развития мезодермы у Spiralia: неповторимый паттерн нереидных полихет // Изв. РАН. Сер. биол. 2016. № 3. С. 265–275.

  4. Козин В.В., Шалаева А.Ю., Филиппова Н.А., Костюченко Р.П. Как строится тело личинки полихет? История ларвального развития и метаморфоза Alitta virens (Annelida: Nereididae) // Труды VII Международной научно-практической конференции “Морские исследования и образование (MARESEDU-2018)” Том IV (IV). Тверь: ООО “ПолиПРЕСС”, 2019б. C. 81–85.

  5. Свешников В.А. Морфология личинок полихет. М.: Наука, 1978. 152 с.

  6. Balavoine G. Segment formation in Annelids: patterns, processes and evolution // Int. J. Dev. Biol. 2014. V. 58. P. 469–483.

  7. Bely A.E., Wray G.A. Evolution of regeneration and fission in annelids: insights from engrailed- and orthodenticle-class gene expression // Development. 2001. V. 128. № 14. P. 2781–2791.

  8. Byrne M. et al. Engrailed is expressed in larval development and in the radial nervous system of Patiriella sea stars // Dev. Genes Evol. 2005. V. 215. № 12. P. 608–617.

  9. Chipman A.D. The evolution and development of segmented body plans // Evolutionary Developmental Biology / Еds. Nuno de la Rosa L., Muller G. Springer, Cham. 2018. P. 1–10.

  10. Chipman A.D. (ed.) Cellular Processes in Segmentation. CRC Press, 2020a. 299 p.

  11. Chipman A.D. The evolution of the gene regulatory networks patterning the Drosophila Blastoderm // Current Topics in Developmental Biology. 2020b. V. 139. P. 297–324.

  12. Condron B.C., Patel N.H., Zinn K. Engrailed controls glial/neuronal cell fate decisions at the midline of the central nervous system // Neuron. 1994. V. 13. № 3. P. 541–554.

  13. Damen W.G.M. Parasegmental organization of the spider // Development. 2002. V. 129. № 5. P. 1239–1250.

  14. Diaz-Cuadros M., Pourquié O., El-Sherif E. Patterning with clocks and genetic cascades: Segmentation and regionalization of vertebrate versus insect body plans // PLoS Genet. 2021. V. 17. № 10. P. e1009812.

  15. Ekker M. et al. Coordinate embryonic expression of three zebrafish engrailed genes // Development. 1992. V. 116. № 4. P. 1001–1010.

  16. Gabriel W.N., Goldstein B. Segmental expression of Pax3/7 and Engrailed homologs in tardigrade development // Dev. Genes Evol. 2007. V. 217. № 6. P. 421–433.

  17. Gazave E., Béhague J., Laplane L., Guillou A., Préau L., Demilly A., Balavoine G., Vervoort M. Posterior elongation in the annelid Platynereis dumerilii involves stem cells molecularly related to primordial germ cells // Dev. Biol. 2013. V. 382. № 1. P. 246–267.

  18. Gustavson E. et al. The Drosophila engrailed and invected genes: partners in regulation, expression and function // Genetics. 1996. V. 142. № 3. P. 893–906.

  19. Fischer A.H., Henrich T., Arendt D. The normal development of Platynereis dumerilii (Nereididae, Annelida) // Front Zool. 2010. V. 7. № 1. P. 31.

  20. Hughes C.L., Kaufman T.C. Exploring myriapod segmentation: the expression patterns of even-skipped, engrailed, and wingless in a Centipede // Developmental Biology. 2002. V. 247. № 1. P. 47–61.

  21. Janssen R. A molecular view of onychophoran segmentation // Arthropod Structure & Development. 2017. V. 46. № 3. P. 341–353.

  22. Kostyuchenko R.P. Nanos is expressed in somatic and germline tissue during larval and post-larval development of the Annelid Alitta virens // Genes. 2022. V. 13. № 2. P. 270.

  23. Kozin V.V., Kostyuchenko R.P. Vasa, PL10, and Piwi gene expression during caudal regeneration of the polychaete annelid Alitta virens // Dev. Genes Evol. 2015. V. 225. № 3. P. 129–138.

  24. Kozin V.V., Filimonova D.A., Kupriashova E.E., Kostyuchenko R.P. Mesoderm patterning and morphogenesis in the polychaete Alitta virens (Spiralia, Annelida): Expression of mesodermal markers Twist, Mox, Evx and functional role for MAP kinase signaling // Mech. Dev. 2016. V. 140. P. 1–11.

  25. Kuo D.-H. The polychaete-to-clitellate transition: An EvoDevo perspective // Developmental Biology. 2017. V. 427. № 2. P. 230–240.

  26. Lim J., Choe C.P. Functional analysis of engrailed in Tribolium segmentation // Mechanisms of Development. 2020. V. 161. P. 103594.

  27. Omi M., Nakamura H. Engrailed and tectum development // Develop. Growth Differ. 2015. V. 57. № 2. P. 135–145.

  28. Patel N.H., Kornberg T.B., Goodman C.S. Expression of engrailed during segmentation in grasshopper and crayfish // Trends in Genetics. 1989a. V. 107. № 2. P. 201–212.

  29. Patel N.H. et al. Expression of engrailed proteins in Arthropods, Annelids, and Chordates // Cell. 1989b. V. 58. № 5. P. 955–968.

  30. Prud’homme B. et al. Arthropod-like expression patterns of engrailed and wingless in the annelid Platynereis dumerilii suggest a role in segment formation // Current Biology. 2003. V. 13. № 21. P. 1876–1881.

  31. Seaver E.C. et al. The spatial and temporal expression of Ch-en, the engrailed gene in the polychaete Chaetopterus, does not support a role in body axis segmentation // Developmental Biology. 2001. V. 236. № 1. P. 195–209.

  32. Seaver E.C., Kaneshige L.M. Expression of ‘segmentation’ genes during larval and juvenile development in the polychaetes Capitella sp. I and H. elegans // Developmental Biology. 2006. V. 289. № 1. P. 179–194.

  33. Shalaeva A.Y., Kostyuchenko R.P., Kozin V.V. Structural and functional characterization of the FGF signaling pathway in regeneration of the polychaete worm Alitta virens (Annelida, Errantia) // Genes. 2021. V. 12. № 6. P. 788.

  34. Steinmetz P.R.H., Kostyuchenko R.P., Fischer A., Arendt D. The segmental pattern of otx, gbx, and Hox genes in the annelid Platynereis dumerilii // Evol. Dev. 2011. V. 13. № 1. P. 72–79.

  35. Vellutini B.C., Hejnol A. Expression of segment polarity genes in brachiopods supports a non-segmental ancestral role of engrailed for bilaterians // Sci. Rep. 2016. V. 6. № 1. P. 32387.

  36. Williams T.A., Nagy L.M. Linking gene regulation to cell behaviors in the posterior growth zone of sequentially segmenting arthropods // Arthropod Structure & Development. 2017. V. 46. № 3. P. 380–394.

  37. Zattara E. Axial regeneration in segmented animals a post-embryonic reboot of the segmentation process // Cellular Processes in Segmentation 2020. P. 255–292.

Дополнительные материалы отсутствуют.

Инструменты

следующая статья выпуска предыдущая статья выпуска содержание выпуска

Онтогенез

Архивы выпусков Информация о журнале Отправить рукопись в журнал