Сенсорные системы, 2023, T. 37, № 3, стр. 244-257

Влияние октопамина на частотную настройку слуховой системы комаров Culex pipiens pipiens (Diptera, Culicidae)

Д. Д. Воронцов 1*, Д. Н. Лапшин 2**

1 Институт биологии развития им. Н.К. Кольцова РАН
119334 Москва, ул. Вавилова, 26, Россия

2 Институт проблем передачи информации им. А.А. Харкевича РАН
127051 Москва, Б. Каретный переулок, 19, Россия

* E-mail: d.vorontsov@idbras.ru
** E-mail: lapshin@iitp.ru

Поступила в редакцию 05.06.2023
После доработки 15.06.2023
Принята к публикации 23.06.2023

Аннотация

Цель работы состояла в демонстрации физиологических эффектов действия октопамина на слуховые ответы сенсорных нейронов джонстонова органа у комаров Culex pipiens pipiens L. Ответы нейронов на звуковую стимуляцию измеряли до и после введения октопамина (а также хлордимеформа, агониста октопаминовых рецепторов) в виде частотно-пороговых кривых или регистрируемой в реальном времени частоты автовозбуждения, возникавшей при включении слухового нейрона в контур обратной связи с использованием усиленного ответа этого нейрона в качестве сигнала для возбуждения акустического излучателя. Из наших результатов следует: октопамин влияет на свойства слуховой системы как самцов, так и самок комаров; у самок комаров октопамин значительно снижает чувствительность рецепторов в диапазоне частот ниже 90 Гц и слабо влияет на чувствительность в диапазоне от 100 Гц и выше; у самцов комаров октопамин существенно повышает частотную настройку слуховой системы (соотношение частот после и до введения вещества 1.32–1.55). Показан сильный половой диморфизм в октопаминергической модуляции слуховой системы комаров. Наблюдаемые физиологические эффекты октопамина как у самцов, так и у самок комаров не могут быть полностью объяснены модуляцией механической жесткости антенны и должны включать изменение оптимальных частот настройки слуховых нейронов.

Ключевые слова: Culex, комары, джонстонов орган, слуховые рецепторы, частотная настройка

Список литературы

  1. Апасов С.Г., Жантиев Р.Д., Тамарина Н.А., Федорова М.В. Акустическая ориентация самцов Aedes diantaeus при спаривании. Паразитология. 1986. Т. 20. № 5. С. 351–355.

  2. Лапшин Д.Н. Слуховая система самок кровососущих комаров (Diptera, Culicidae): акустическое восприятие в условиях имитации полета. Энтомологическое обозрение. 2012. Т. 91. № 3. С. 465–484.

  3. Лапшин Д.Н. Пространственная и частотная избирательность слуховых рецепторов комаров-звонцов (Chironomidae, Diptera). Энтомологическое обозрение. 2015. Т. 94. № 4. С. 761–776.

  4. Ситник В.В. Влияние массива растительности на распространение акустических возмущений. Математическое моделирование. 2007. Т. 19. № 8. С. 90–96.

  5. Aldersley A., Cator L.J. Female resistance and harmonic convergence influence male mating success in Aedes aegypti. Scientific Reports. 2019. V. 9 (2145). https://doi.org/10.1038/s41598-019-38599-3

  6. Andrés M., Seifert M., Spalthoff C., Warren B., Weiss L., Giraldo D., Winkler M., Pauls S., Go M. Göpfert M.C. Auditory efferent system modulates mosquito hearing. Current Biology. 2016. V. 26. P. 1–9. https://doi.org/10.1016/j.cub.2016.05.077

  7. Andrés M., Su M.P., Albert J., Cator L.J. Buzzkill: targeting the mosquito auditory system. Current Opinion in Insect Science. 2020. V. 40. P. 11–7. https://doi.org/10.1016/j.cois.2020.04.003

  8. Bartlett-Healy K., Crans W., Gaugler R. Phonotaxis to amphibian vocalizations in Culex territans (Diptera: Culicidae). Annals of the Entomological Society of America. 2008. V. 101. P. 95–103. https://doi.org/10.1603/0013-8746(2008)101[95:PTAVIC]2.0.CO;2

  9. Boo K.S., Richards A.G. Fine structure of the scolopidia in the johnston’s organ of male Aedes aegypti (L.) (Diptera: Culicidae). Int. J. Insect Morphol. Embryol. 1975. V. 4. P. 549–566. https://doi.org/10.1016/0020-7322(75)90031-8

  10. Boo K.S., Richards A.G. Fine structure of scolopidia in Johnston’s organ of female Aedes aegypti compared with that of the male. J. Insect Physiology. 1975. V. 21. P. 1129–1139. https://doi.org/10.1016/0022-1910(75)90126-2

  11. Feugère L., Simões P.M.V., Russell I.J., Gibson G. The role of hearing in mosquito behaviour. Chapter 26. In: Ignell R., Lazzari C.R., Lorenzo M.G., Hill S.R. (eds.) Sensory ecology of disease vectors. Wageningen Academic Publishers, Wageningen, the Netherlands. 2022. P. 683–708. https://doi.org/10.3920/978-90-8686-932-9_26

  12. Finetti L., Paluzzi J.P., Orchard I., Lange A.B. Octopamine and tyramine signalling in Aedes aegypti: Molecular characterization and insight into potential physiological roles. PloS one. 2023. V. 18. № 2. e0281917. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0281917

  13. Fyodorova M.V., Azovsky A.I. Interactions between swarming Chironomus annularius (Diptera: Chironomidae) males: Role of acoustic behavior. J. Insect Behav. 2003. V. 16. № 2. P. 295–306. https://doi.org/10.1023/A:1023976120723

  14. Georgiades M., Alampounti C.A., Somers J., Su M., Ellis D., Bagi J., Ntabaliba W., Moore S., Albert J.T., Andrés M. A novel beta-adrenergic like octopamine receptor modulates the audition of malaria mosquitoes and serves as insecticide. URL: https://www.biorxiv.org/content/10.1101/ 2022.08.02.502538v1 (accessed 08.02.2022) (preprint). https://doi.org/10.1101/2022.08.02.502538

  15. Gibson G., Russell I.J. Flying in tune: sexual recognition in mosquitoes. Current Biology. 2006. V. 16. № 13. P. 1311–1316. https://doi.org/10.1016/j.cub.2006.05.053

  16. Gibson G., Warren B., Russell I. Humming in tune: sex and species recognition by mosquitoes on the wing. J. Association for Research in Otolaryngology. 2010. V. 11. P. 527–540. https://doi.org/10.1007/s10162-010-0243-2

  17. Göpfert M.C., Briegel H., Robert D. Mosquito hearing: sound-induced antennal vibrations in male and female Aedes aegypti. J. Experimental Biology. 1999. V. 202. P. 2727–2738. https://doi.org/10.1242/jeb.202.20.2727

  18. Göpfert M.C., Humphris A.D., Albert J.T., Robert D., Hendrich O. Power gain exhibited by motile mechanosensory neurons in Drosophila ears. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2005. V. 102. № 2. P. 325–330. https://doi.org/10.1073/pnas.0405741102

  19. Hammer O., Harper D.A., Ryan P.D. PAST: Paleontological statistics software package for education and data analysis. Palaeontologia electronica. 2001. V. 4. № 1. P. 9.

  20. Hart M., Belton P., Kuhn R. The Risler manuscript. European mosquito. European Mosquito Bulletin. 2011. V. 29. P. 103–113.

  21. Lapshin D.N. Auditory system of blood-sucking mosquito females (Diptera, Culicidae): acoustic perception during the flight simulation. Entomological Review. 2013. V. 93. № 2. P. 135–149. https://doi.org/10.1134/S0013873813020012

  22. Lapshin D.N. Directional and frequency characteristics of auditory receptors in midges (Diptera, Chironomidae). Entomological Review. 2015. V. 95. P. 1155–1165. https://doi.org/10.1134/S001387381509002X

  23. Lapshin D.N., Vorontsov D.D. Frequency tuning of individual auditory receptors in female mosquitoes (Diptera, Culicidae). J. Insect Physiology. 2013. V. 59. P. 828–839. https://doi.org/10.1016/j.jinsphys.2013.05.010

  24. Lapshin D.N., Vorontsov D.D. Frequency organization of the Johnston’s organ in male mosquitoes (Diptera, Culicidae). J. Experimental Biology. 2017. V. 220. P. 3927–3938. https://doi.org/10.1242/jeb.152017

  25. Lapshin D.N., Vorontsov D.D. Mapping the auditory space of Culex pipiens female mosquito in 3D. URL: https://www.biorxiv.org/content/10.1101/2023.01.09. 523250v1 (accessed 09.01.2023) (preprint). https://doi.org/10.1101/2023.01.09.523250

  26. Legett H.D., Aihara I., Bernal X.E. Within host acoustic signal preference of frog-biting mosquitoes (Diptera: Culicidae) and midges (Diptera: Corethrellidae) on Iriomote Island, Japan. Entomological Science. 2021. V. 24. № 2. P. 116–122. https://doi.org/10.1111/ens.12455

  27. Loh Y.M., Su M.P., Ellis D.A., Andrés M. The auditory efferent system in Mosquitoes. Frontiers in Cell and Developmental Biology. 2023. V. 11–1123738.11. P. 1–15. https://doi.org/10.3389/fcell.2023.1123738

  28. Mukundarajan H., Hol F.J.H., Castillo E.A., Newby C., Prakash M. Using mobile phones as acoustic sensors for high-throughput mosquito surveillance. Ecology Epidemiology and Global Health. 2017. V. 6–e27854. https://doi.org/10.7554/eLife.27854

  29. Ogawa K., Sato H. Relationship between male acoustic response and female wingbeat frequency in a chironomid midge, Chironomus yoshimatsui (Diptera : Chironomidae). Jpn. J. Sanit. Zool. 1993. V. 44. № 4. P. 355–360. https://doi.org/10.7601/mez.44.355

  30. Pantoja-Sánchez H., Vargas J.F., Ruiz-López F., Rúa-Uribe G., Vélez V., Kline D.V., Bernal X.E. A new approach to improve acoustic trapping effectiveness for Aedes aegypti (Diptera: Culicidae). Journal of Vector Ecology. 2019. V. 44. № 2. P. 216–222. https://doi.org/10.1111/jvec.12352

  31. Simões P.M., Gibson G., Russell I.J. Pre-copula acoustic behaviour of males in the malarial mosquitoes Anopheles coluzzii and Anopheles gambiae s.s. does not contribute to reproductive isolation. J. Experimental Biology. 2017. V. 220. № 3. P. 379–385. https://doi.org/10.1242/jeb.149757

  32. Su M.P., Andrés M., Boyd-Gibbins N., Somers J., Albert J.T. Sex and species specific hearing mechanisms in mosquito flagellar ears. Nature Communications. 2018. V. 9. № 1. P. 3911.

  33. Toma T., Takara T., Miyagi I., Futami K., Higa Y. Mosquitoes and frog-biting midges (Diptera: Culicidae and Corethrellidae) attracted to traps with natural frog calls and synthesized sounds at Iriomote Island, Ryukyu Archipelago, Japan. Medical Entomology and Zoology. 2019. V. 70. № 4. P. 221–234. https://doi.org/0.7601/mez.70.221

  34. Warren B., Gibson G., Russell I.J. Sex recognition through midflight mating duets in Culex mosquitoes is mediated by acoustic distortion. Current Biology. 2009. V. 9. P. 485–491. https://doi.org/10.1016/j.cub.2009.01.059

  35. Warren B., Lukashkin A.N., Russell I.J. The dynein–tubulin motor powers active oscillations and amplification in the hearing organ of the mosquito. Proceedings of the Royal Society B. 2010. V. 277. P. 1761–1769. https://doi.org/10.1098/rspb.2009.2355

Дополнительные материалы отсутствуют.