1. На главную
  2. Электронные версии
  3. Успехи современной биологии
  4. T. 143, № 2, 2023

Успехи современной биологии, 2023, T. 143, № 2, стр. 149-164

Изменчивость гена цитохрома b мтДНК полевки-экономки (Alexandromys oeconomus Pallas, 1776) северо-восточной Азии и Аляски

В. В. Переверзева 1, *, Н. Е. Докучаев 1, А. А. Примак 1, Е. А. Дубинин 1

1 Институт биологических проблем Севера ДВО РАН
Магадан, Россия

* E-mail: vvpereverzeva@mail.ru

Поступила в редакцию 26.10.2022
После доработки 16.11.2022
Принята к публикации 17.11.2022

Полный текст (PDF)

Аннотация

Исследован полиморфизм нуклеотидной последовательности и гаплотипическое разнообразие гена цитохрома b в выборках полевки-экономки (Alexandromys oeconomus) с территории Северо-Восточной Азии и Аляски. Найдено 63 гаплотипа гена цитохрома b (51 вариант центральноазиатской генетической линии и 12 – берингийской), различающихся между собой 94 мутациями. Бассейны притоков верховьев р. Колыма заселены полевками центральноазиатской клады. В бассейне р. Омолон обнаружена смешанная популяция этого вида. На Чукотке и Аляске найдены особи только берингийской филогруппы. Генетические различия между всеми выборками статистически достоверны. Проведено сравнение генетических данных популяций A. oeconomus бассейна р. Колыма, Чукотки, Аляски и Северного Охотоморья. В общей сложности в нуклеотидной последовательности гена цитохрома b мтДНК у полевок-экономок обеих клад обнаружена 231 замена в 226 сайтах. Значения индексов молекулярного разнообразия свидетельствуют о стабильности популяций, имеющих в течение длительного времени высокое значение эффективной численности. Проведен анализ формирования генофондов популяций и предложена вероятная реконструкция сложной истории расселения этого вида по территории Северо-Восточной Азии.

Ключевые слова: полевка-экономка, Alexandromys oeconomus, ген цитохрома b (cytb), генетический полиморфизм, филогенетический анализ, Северо-Восточная Азия, Аляска

ВВЕДЕНИЕ

Полевка-экономка (Alexandromys oeconomus Pallas, 1776) – голарктический вид, распространенный в основном на севере Евразии и Северной Америки (Воронцов и др., 1986; Shenbrot, Krasnov, 2005; Kryštufek, Shenbrot, 2022). На территории Северо-Восточной Азии он входит в число фоновых видов мышевидных грызунов. Населяет увлажненные участки в поймах рек, берега озер, болота и луговины (Юдин и др., 1976; Чернявский, 1984). Отмечен на о. Карагинский, некоторых о-вах Курильской гряды (Костенко, 2000; Костенко и др., 2004) и отдельных о-вах Тауйской губы Охотского моря (Макариков и др., 2016; Переверзева и др., 2022).

Ген цитохрома b мтДНК (сytb) кодирует одноименный энзим, лежащий в основе дыхательной цепи переноса электронов. Степень функциональной активности этого фермента определяет способность адаптации организма к различным экологическим условиям. Известно, что нуклеотидная последовательность сytb не только видоспецифична, но и имеет высокий уровень внутривидового полиморфизма. Изменчивость нуклеотидной последовательности сytb активно используется в популяционной генетике и молекулярной филогеографии различных видов организмов, включая A. oeconomus (Brunhoff et al., 2003, 2006; Abramson, Tikhonova, 2005; Fink et al., 2010; Dabrowski et al., 2013; Jancewicz et al., 2015). На основании разнообразия нуклеотидной последовательности cytb у полевки-экономки выделены четыре генетические клады – североевропейская, центральноевропейская, центральноазиатская и берингийская (Brunhoff et al., 2003). Северо-восточная часть азиатского ареала этого вида заселена полевками центральноазиатской и берингийской филогрупп (Brunhoff et al., 2003; Galbreath, Cook, 2004; Abramson, Tikhonova, 2005; Iwasa et al., 2009; Haring et al., 2011; Lissovsky et al., 2018). Ранее показано, что верховья р. Омолон населяют полевки-экономки обеих вышеобозначенных генетических клад (Galbreath, Cook, 2004).

В настоящее время изучение структуры генофондов популяций относится к одному из приоритетных разделов комплексного анализа видовой изменчивости. Проведенное нами ранее исследование генетической структуры и филогенетических связей островных и материковых популяций полевки-экономки позволило реконструировать возможную историю заселения этим видом Северного Охотоморья (Переверзева и др., 2022). Предлагаемые результаты являются продолжением этой работы. Цели – проанализировать генетическую структуру и филогенетические связи популяций полевки-экономки бас. р. Колыма, Чукотки и Аляски; с учетом полученных ранее сведений об особенностях генетической структуры популяций A. oeconomus Северного Охотоморья провести реконструкцию возможной истории формирования генофонда вида в пределах Северо-Восточной Азии в целом.

МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ

Карта-схема мест сбора материала приведена на рис. 1. Исследованы четыре выборки полевки-экономки из бас. р. Колыма, одна – с южного побережья Чаунской губы (Чаун) и одна – из Центральной Аляски (окрестности г. Фэрбенкс). Характеристики выборок из исследованных популяций полевок и обобщенные сведения о молекулярном разнообразии A. oeconomus Северного Охотоморья представлены в табл. 1. Выделение, очистку тотальной ДНК, амплификацию нуклеотидной последовательности cytb, очистку продукта полимеразной цепной реакции и секвенирование полной нуклеотидной последовательности cytb мтДНК проводили ранее описанными методами (Переверзева и др., 2018). Картирование cytb, определение филогенетических отношений гаплотипов полевок-экономок, методы статистической обработки и анализа генетических данных представлены в нашей предыдущей статье (Переверзева и др., 2022). Дендрограмма групп, схожих по нуклеотидной последовательности EcbCA-гаплотипов cytb, строилась по методу ближайшего связывания (NJ). Для данного построения в качестве внешней группы использовали последовательность нуклеотидов гена cytb Craseomys rufocanus, GenBank № KR059876 (Переверзева и др., 2018). Дендрограмма филогенетических отношений cytb-EcbCA-гаплотипов построена с применением метода максимального правдоподобия (ML). Внешней группой взята последовательность нуклеотидов EcbBr3. Построение обоих деревьев проводилось с использованием пакета программ MEGA 6.0.2.74 (Tamura et al., 2013). Медианная сеть EcbBr-гаплотипов построена с применением пакета программ Network 4.5.1.0 (Bandelt et al., 1999). Для анализа из GenBank дополнительно использованы полные нуклеотидные последовательности cytb образцов №№ AY305184–AY305188, AY305211–AY305239 (Galbreath, Cook, 2004) и №№ АВ372197–АВ372200 (Iwasa et al., 2009). Как и в предыдущей публикации (Переверзева и др., 2022), гаплотипам cytb полевок-экономок центральноазиатской генетической линии присвоена аббревиатура EcbСА, берингийской – EcbBr.

Рис. 1.

Карта-схема мест сбора проб полевки-экономки центральноазиатской и берингийской филогрупп (показаны кружками с черной и белой заливкой соответственно); в случае присутствия обеих филогрупп их доля соответствует размеру выделенных секторов. Цифрами обозначены: 1 – пос. Охотск, бас. рек: 2 – Кулу, 3 – Детрин, 4 – Среднекан, 5 – пос. Эвенск, 6 – бас. р. Омолон, 7 – Чаун, 8 – о. Парамушир, 9 – п-ов Камчатка, 10 – о. Талан, 11 – пос. Армань, 12 – о. Недоразумения, 13 – г. Магадан, 14 – пос. Ола, 15 – г. Фэрбенкс (Аляска).

Таблица 1.  

Характеристика выборок и молекулярного разнообразия популяций A. oeconomus Северо-Восточной Азии и Аляски

Место сбора материала (точка на карте, рис. 1) N n Доля особей гаплотипов филогрупп Индексы молекулярного разнообразия
EcbСА/V EcbBr/V V Pi ± sd π ± sd h ± sd
Бас. р. Колыма Кулу (2) 12 10 1.00 0 14 3.3333 ± 1.8390 0.0029 ± 0.0018 0.9545 ± 0.0569
Детрин (3) 8 4 1.00 0 13 3.7143 ± 2.0955 0.0033 ± 0.0021 0.6429 ± 0.1841
Среднекан (4) 36 24 1.00 0 17 3.3794 ± 1.7721 0.0030 ± 0.0017 0.9651 ± 0.0167
Омолон (6) 47 16 0.8511/26 0.1489/12 57 12.8492 ± 5.8940 0.0112 ± 0.0057 0.8834 ± 0.0257
Сумма 103 54 0.9320/56 0.0680/12 80 11.0935 ± 5.0806 0.0097 ± 0.0049 0.9694 ± 0.0072
Чукотка (Чаун) (7) 4 3 0 1.00 5 2.8333 ± 1.8713 0.0025 ± 0.0020 0.8333 ± 0.2224
Аляска (г. Фэрбенкс) (15) 37 6 0 1.00 6 0.9910 ± 0.6850 0.0009 ± 0.0007 0.5901 ± 0.0842
Северное Охотоморье* 202 58 0.5149/42 0.4851/46 96 22.056 ± 9.7591 0.0193 ± 0.0095 0.9573 ± 0.0053
Филогруппы  
  Место сбора материала – бас. р. Колыма, Чукотка и Аляска
Центральноазиатская 96 51 1.00 0 56 7.7048 ± 3.6220 0.0067 ± 0.0035 0.9660 ± 0.0082
Берингийская 48 12 0 1.00 27 4.7819 ± 2.3780 0.0042 ± 0.0023 0.7518 ± 0. 0609
Сумма 144 63 0.6667/56 0.3333/27 87 18.9646 ± 8.4485 0.0166 ± 0.0082 0.9578 ± 0. 0090
  Место сбора материала – Северное Охотоморье, бас. р. Колыма, Чукотка и Аляска
Центральноазиатская 200 87 1.00 0 73 7.6716 ± 3.5914 0.0067 ± 0.0035 0.9762 ± 0.0035
Берингийская 146 39 0 1.00 58 8.6111 ± 4.0013 0.0075 ± 0.0039 0.9438 ± 0.0087
Сумма 346 126 0.5780/73 0.4220/58 126 21.7641 ± 9.6175 0.0190 ± 0.0093 0.9821 ± 0.0020

Примечание: * – о-ва и побережье от пос. Охотск до пос. Эвенск и о. Парамушир Курильской гряды; N – объем выборок; n – число гаплотипов; EcbСА – центральноазиатская филогруппа; EcbBr – берингийская филогруппа; V – число вариабельных сайтов в гене cytb мтДНК; Pi – среднее число попарных различий между гаплотипами; π – нуклеотидное разнообразие; h – гаплотипическое разнообразие; sd – стандартное отклонение.

РЕЗУЛЬТАТЫ И ОБСУЖДЕНИЕ

Характеристика выборок полевки-экономки из популяций бас. р. Колыма, Чукотки и Аляски и нуклеотидных замен в кодонах гена цитохрома b

Исследована полная нуклеотидная последовательность cytb 144 особей А. oeconomus из шести выборок (табл. 1). Ген cytb состоит из 1143 пар нуклеотидов и расположен с 14118-ой по 15260-ю позицию мтДНК. У полевок-экономок Северо-Восточной Азии и Аляски найдено 63 гаплотипа cytb (51 EcbCA и 12 EcbBr), различающихся между собой 94 мутациями. Замены относительно полной нуклеотидной последовательности EcbCA1 и номера обнаруженных гаплотипов cytb в электронной базе данных GenBank показаны на рис. 2. Доля замен в нуклеотидной последовательности cytb полевок филогруппы EcbCA – 0.0490, EcbBr – 0.0245. Общая доля вариабельных сайтов составляет 0.0761 от всей длины cytb. Характеристики нуклеотидных замен представлены в табл. 2.

Рис. 2.

Гаплотипы гена цитохрома b полевки-экономки из популяций Северо-Восточной Азии и Аляски. Нуклеотидные замены представлены относительно последовательности варианта EcbCA1. Замены показаны от начала гена цитохрома b.

Таблица 2.  

Локализация нуклеотидных замен в кодонах cytb у полевки-экономки бас. р. Колыма, Чукотки и Аляски

Филогруппы Доля замен
транзиция трансверсия
позиция замены в кодоне позиция замены в кодоне
1 2 3 1 2 3
Центральноазиатская 0.2679 0.0536 0.6429 0.0179 0.00 0.0179
Берингийская 0.1785 0.00 0.7143 0.0357 0.00 0.0714
Суммарно 0.2128 0.0319 0.6277 0.0213 0.00 0.1064

В нуклеотидной последовательности cytb A. oeconomus обеих генетических линий транзиций найдено на порядок больше, чем трансверсий, что согласуется с литературными данными (Nei, 1987; Nei, Kumar, 2000). В кладе EcbСА отношение транзиций/трансверсий составляет 27, что в 3.5 раза превышает соответствующие значения, найденные ранее (Переверзева и др., 2022; Brunhoff et al., 2003). В генетической линии EcbBr соотношение транзиций/трансверсий имеет величину 8.33, в общей выборке, включающей обе линии, – 6.83. Эти значения близки к обнаруженным в предыду-щих исследованиях (Переверзева и др., 2022; Brunhoff et al., 2003).

Известно, что большая вариабельность третьего нуклеотида кодона в транслируемых участках гена определяется вырожденностью генетического кода (Zardoya, Meyer, 1996), и в большинстве триплетов распределение нуклеотидных замен в первой, второй и третьей позициях соответствует 2 : 1 : 9 (Hassanin et al., 1998). Полученные нами результаты отличаются от данного соотношения. У полевки-экономки клады EcbСА в cytb доля транзиций в первой, второй и третьей позициях кодона составляет 5 : 1 : 12. У представителей EcbBr-клады – 1 : 0 : 4. Транзиции в триплетах общей выборки – 6.7 : 1 : 19.7. Трансверсий в нуклеотидной последовательности cytb у полевок филогруппы EcbСА во второй позиции кодона не найдено, в первой и третьей они представлены в равных долях. У представителей клады EcbBr трансверсии также обнаружены только в первой и третьей позиции кодона в соотношении 1 : 2 (табл. 2). В общей выборке исследованных полевок трансверсии в триплетах cytb в первой и третьей позициях соотносятся как 1 : 4.88. Полученные результаты свидетельствуют о том, что эти генетические линии различаются в основном трансверсиями в третьей позиции кодонов cytb. По-видимому, данное распределение замен является видовой особенностью A. oeconomus.

Характеристика гаплотипов cytb в выборках из популяций полевки-экономки бас. р. Колыма

На рис. 3 представлены доли вариантов cytb-гаплотипов в выборках из исследованных популяций A. oeconomus. Река Кулу и притоки р. Колымы (Детрин, Среднекан и Омолон) расположены с юго-запада на северо-восток (рис. 1). В выборках полевок-экономок из бас. рр. Кулу, Детрин и Среднекан обнаружены представители только филогруппы EcbСА. Объем выборки полевок из бас. р. Среднекан втрое превышает таковой из бас. р. Кулу и более чем вчетверо из популяции этого вида бас. р. Детрин. Количество найденных гаплотипов cytb в каждой из групп пропорционально размеру выборок, однако число вариабельных сайтов (V), среднее число попарных различий между гаплотипами (Pi) и нуклеотидное разнообразие (π) в этих выборках имеют близкие достаточно высокие значения (табл. 1). Следует отметить, что в выборках полевок из популяций бас. рр. Кулу и Детрин превалирует один из EcbСА-гаплотипов – EcbСА1 и EcbСА35 соответственно. Остальные варианты нуклеотидной последовательности cytb найдены в небольших долях, равных для каждой из выборок (рис. 3). Распределение обнаруженных cytb-гаплотипов в выборке полевок из бас. р. Среднекан сложнее. Наиболее представлен вариант EcbСА67, доля EcbСА51 несколько меньше, третий по распространению – EcbСА52. Варианты EcbСА50, EcbСА53 и EcbСА72 обнаружены в равных, четвертых по уровню встречаемости, долях. Остальные гаплотипы найдены у единичных экземпляров (рис. 3). Полученные результаты косвенно свидетельствуют о высоком уровне полиморфизма cytb в генофондах данных популяций A. oeconomus. Параметры π и Pi для выборок полевок-экономок из бас. рр. Кулу, Детрин и Среднекан имеют близкие значения. Гаплотипическое разнообразие (h) в выборке полевок из бас. р. Детрин несколько ниже, чем в исследованных группах этого вида из бас. рр. Кулу и Среднекан, что может быть связано с меньшей численностью особей, отловленных в бас. р. Детрин (табл. 1).

Рис. 3.

Доли гаплотипов гена цитохрома b в выборках полевки-экономки из популяций Северо-Восточной Азии и Аляски (гаплотипы центральноазиатской и берингийской филогрупп показаны столбцами с черной и белой заливкой соответственно).

Река Омолон – самый восточный приток р. Колыма, в бассейне которого проводился отлов полевок-экономок для нашей работы. В выборке полевок из этой популяции в предыдущем (Galbreath, Cook, 2004) и в нашем исследовании найдены особи генетических линий EcbСА и EcbBr. Следует отметить, что доля полевок клады EcbСА (0.8511; табл. 1) составляет основную часть выборки. Наиболее распространены гаплотипы EcbСА29 и EcbСА33 (0.2128), несколько реже встречается EcbСА28 (0.1702). Остальные EcbСА в этой выборке полевок определены у единичных экземпляров (рис. 3). Нуклеотидных последовательностей EcbBr12 и EcbBr16 найдено втрое больше, чем AY305186, который был обнаружен ранее (Galbreath, Cook, 2004), но не выявлен в нашем исследовании. Всего типировано 13 гаплотипов клады EcbСА и три – EcbBr, что определило уровни Pi и π, которые на порядок превышают таковые в выборках этого вида из пойм рр. Кулу, Детрин и Среднекан (табл. 1). Наличие в популяции A. oeconomus бас. р. Омолон EcbBr-гаплотипов значительно повышает индексы молекулярного разнообразия в общей выборке этого вида из бас. р. Колыма (табл. 1).

Филогенетические отношения EcbCA-гаплотипов cytb в выборках из популяций полевки-экономки бас. р. Колыма

Для характеристики филогенетических отношений cytb-EcbCA-гаплотипов A. oeconomus, населяющих бас. р. Колыма, построена ML-дендрограмма (рис. 4). На представленном дереве имеют место три ответвления (А, Б, В). Клада А объединяет гаплотипы всех особей, отловленных в бас. р. Среднекан; EcbCA36 – найден у полевки-экономки, пойманной в бас. р. Детрин; варианты EcbCA29, EcbCA31, AY305213 и AY305232 идентифицированы у экземпляров, добытых в бас. р. Омолон. Клада Б включает только варианты cytb полевок из бас. р. Кулу. Кладу С составляют гаплотипы особей, населяющих бас. рр. Омолон, Детрин и Кулу.

Рис. 4.

ML-филогенетическое дерево, построенное по данным об изменчивости нуклеотидной последовательности гена цитохрома b мтДНК полевки-экономки центральноазиатской клады из популяций бас. р. Колыма. В узлах ветвления указаны бутстреп-индексы (> 50%).

Нуклеотидные последовательности cytb-EcbCA-гаплотипов полевок-экономок бас. р. Кулу – EcbCA1, EcbCA3, EcbCA20, EcbCA38 – входят в кладу В, остальные варианты cytb образуют кладу Б. Их нуклеотидные последовательности отличаются от наиболее распространенного в этой выборке варианта EcbCA1 (рис. 3), от одной (EcbCA37) до трех (EcbCA3, EcbCA20, EcbCA23, EcbCA24, EcbCA39) замен (рис. 2). Транзиция в первой позиции кодона A1090G обусловливает наличие субклады гаплотипов EcbCA24, EcbCA39, EcbCA40 с бутстреп-поддержкой 78%. Аналогичная замена G1108A приводит к появлению субкластера EcbCA23, EcbCA25 также с бутстреп-индексом 78%. Нуклеотидные последовательности остальных cytb-EcbCA-гаплотипов полевок данной выборки клады В значимых различий не имеют. Следует отметить, что из 14 замен в нуклеотидной последовательности гена cytb полевок-экономок бас. р. Кулу 9 являются уникальными для особей этого вида колымского бассейна. Кроме того, ни один гаплотип полевок из бас. р. Кулу не имеет явного сходства с EcbCA-вариантами особей из остальных выборок полевок-экономок бас. р. Колыма.

У полевок-экономок, отловленных в бас. р. Детрин, найдены cytb-EcbCA-гаплотипы двух типов – схожие по нуклеотидной последовательности гаплотипы EcbCA35, EcbCA41, EcbCA42, образующие на дендрограмме субкладу с бутстреп-поддержкой 94% в кладе В и EcbCA36, входящий в кладу А и различающийся с гаплотипом EcbCA65, который был обнаружен у особи из бас. р. Среднекан, транзицией в первой позиции кодона G304A. Варианты EcbCA35, EcbCA41, EcbCA42 разнятся с нуклеотидной последовательностью EcbCA1 транзициями в третьей позиции кодона A303G, T318C, G585A, T990C и трансверсией также в третьей позиции кодона А1098С (рис. 2). Нуклеотидная последовательность EcbCA41 отличается от наиболее представленного у полевок данной выборки EcbCA35 (рис. 3) одной нуклеотидной заменой, от EcbCA42 – тремя (рис. 2). Гаплотип EcbCA36 не содержит ни одной общей замены с вариантами субклады EcbCA35, EcbCA41, EcbCA42 (рис. 2). Полученные результаты свидетельствуют о формировании генофонда популяции A. oeconomus бас. р. Детрин из двух конспецифичных источников. По-видимому, большая часть полевок-экономок, обитающих в бас. р. Детрин, являются потомками особей, генофонд которых был сформирован в одном рефугиуме. Предки носителей гаплотипа EcbCA36 обитали в другом рефугиуме, который, возможно, существовал в районе бас. р. Среднекан. Следует отметить, что гаплотипы полевок-экономок, отловленных в бас. р. Среднекан, не образуют субклад с высоко значимыми бутстреп-индексами, что может свидетельствовать об их монофилетическом происхождении.

Анализ нуклеотидной последовательности cytb-EcbCA особей A. oeconomus, добытых в бас. р. Омолон, дает основание предположить формирование EcbCA клады этой популяции также из двух конспецифичных источников. Гаплотипы EcbCA29, EcbCA31, AY305213 и AY305232, входящие в кладу А, имеют нуклеотидные последовательности, сходные с вариантами cytb полевок бас. р. Среднекан (рис. 2, 4). Относительно последовательности нуклеотидов EcbCA1 все гаплотипы полевок-экономок бас. р. Среднекан и варианты EcbCA29, EcbCA31, AY305213, AY305232, обнаруженные у полевок бас. р. Омолон, включают транзиции в первой позиции кодона Т841С, G1000A и транзицию в третьем нуклеотиде кодона С1122Т, что, вероятно, указывает на общность их происхождения. Все полученные результаты позволяют предположить наличие в ледниковый период достаточно крупного рефугиума в районе бас. р. Среднекан, из которого впоследствии экономки проникли в бас. рр. Детрин и Омолон. Остальные cytb-EcbCA-гаплотипы полевок из бас. р. Омолон входят в кладу В, в которой образуют сложную субкладу с бутстреп-индексом 52%, включающую в себя три субклады с разной степенью бутстреп-поддержки (рис. 4). Нуклеотидная последовательность данных гаплотипов также включает замену С1122Т, возможно, произошедшую в геноме A. oeconomus до последнего оледенения. Впоследствии носители этой мутации оказались в двух различных рефугиумах, что привело в результате синергии эффекта основателя, отбора и микроэволюционных процессов в изолированных популяциях к формированию генофондов различных профилей, но включающих одну одинаковую замену. Все cytb данной группы гаплотипов содержат транзиции в первой А568G и третьей С804Т позиции кодона. Кроме того, варианты EcbCA30 и AY305238, образующие субкладу с бутстреп-индексом 83%, имеют транзиции в третьей позиции кодона Т471С и С801Т (рис. 2).

Филогенетические отношения EcbСА-гаплотипов cytb в выборках из популяций полевки-экономки Северного Охотоморья, бас. р. Колыма и Северо-Восточной Азии в целом

У полевок-экономок, отловленных в бас. р. Кулу и у пос. Армань (Северное Охотоморье), найдены гаплотипы EcbСА1, EcbСА3 и EcbСА20. В окрестностях г. Магадан обнаружены полевки с нуклеотидной последовательностью EcbСА3 (Переверзева и др., 2022). Следует отметить, что несколько одинаковых замен обнаружено в нуклеотидных последовательностях у ряда гаплотипов cytb у особей A. oeconomus, обитающих как в Северном Охотоморье, так и в бас. р. Колыма, что, по-видимому, указывает на общность их происхождения. Учитывалось наличие минимум трех идентичных замен (за исключением С1122Т), данные представлены в табл. 3.

Таблица 3.  

Замены в нуклеотидной последовательности cytb в гаплотипах полевки-экономки из Северного Охотоморья и бас. р. Колыма

Гаплотип Локальность Нуклеотидная замена
EcbCA2 Магадан G219А; T592C*; T975C
EcbCA48 Атарган
EcbCA3 Магадан, Армань, КулуК A282G; C874T*; C1062T*
EcbCA6, EcbCA27 Магадан
EcbCA43, EcbCA44 Ола
EcbCA8, EcbCA9, EcbCA26 Магадан T841C; A987G; G1000A
EcbCA36 ДетринК
EcbCA50–EcbCA73 СреднеканК
EcbCA18, EcbCA45, EcbCA49 Ола C444T; G585A; C996T
EcbCA46 Магадан
EcbCA7, EcbCA10, EcbCA19 Магадан A303G; T318C; T990C
EcbCA35, EcbCA41, EcbCA42 ДетринК

Примечание: * – транзиция в первой позиции кодона; К – река бас. р. Колыма.

Филогенетические отношения между группами сходных по нуклеотидной последовательности EcbCA-гаплотипов с указанием мест обитания их носителей, представлены на NJ-дендрограмме (рис. 5). Сопоставление всех нуклеотидных замен гаплотипов EcbCA полевок-экономок Северного Охотоморья (Переверзева и др., 2022) и бас. р. Колыма показывает сложное формирование EcbCA-генофондов популяций A. oeconomus. Полученные результаты позволяют предположить расселение этого вида по крайней мере из двух рефугиумов после максимума Сартанского оледенения. В одном, располагавшемся, вероятно, на территории Западного Приохотья, – сохранились особи с нуклеотидной последовательностью cytb, близкой к таковой EcbCA1. С окончанием оледенения их потомки расселились по Северному Охотоморью и проникли в бас. р. Колыма. На рис. 5 группы данных гаплотипов с обозначением мест отлова их носителей представлены кладой I. Топология клады с большой вероятностью показывает наличие родоначальной ветви полевок, заселивших охотоморское побережье, а также о-ва Талан и Недоразумения и распространившихся по бас. р. Кулу. Данная ветвь клады I включает нуклеотидные последовательности особей, отловленных вблизи пос. Охотск (EcbCA13, EcbCA15, EcbCA17), пос. Армань (EcbCA1, EcbCA13), г. Магадан (EcbCA2, EcbCA34, EcbCA47), пос. Ола (EcbCA12), на о-вах Недоразумения (EcbCA11, EcbCA12), Талан (EcbCA4, EcbCA5) и в бас. р. Кулу (EcbCA1, EcbCA23–EcbCA25, EcbCA37–EcbCA40). Можно предположить, что предки этих A. oeconomus дали начало полевкам-экономкам, EcbCA-гаплотипы которых образуют две субклады: носители одной заселяют в настоящее время окрестности г. Магадан (EcbCA2, EcbCA3, EcbCA6, EcbCA27), поселков Атарган (EcbCA48), Армань (EcbCA3), Ола (EcbCA43, EcbCA44) и бас. р. Кулу (EcbCA3); носители гаплотипов второй субклады найдены возле г. Магадан (EcbCA7, EcbCA10, EcbCA18, EcbCA19, EcbCA46), у пос. Ола (EcbCA45, EcbCA49) и в бас. р. Детрин (EcbCA35, EcbCA41, EcbCA42).

Рис. 5.

NJ-дендрограмма филогенетических отношений между схожими по нуклеотидной последовательности группами гаплотипов гена цитохрома b полевки-экономки центральноазиатской клады с указанием мест отлова. * – реки бас. р. Колыма. Масштабный отрезок соответствует числу нуклеотидных замен на один сайт.

Можно предположить, что из второго крупного рефугиума, располагавшегося в районе бас. р. Среднекан и, возможно, р. Детрин, полевки-экономки распространились в бас. р. Омолон и окрестности г. Магадан. В настоящее время нуклеотидные последовательности EcbCA50–EcbCA73 (определены у экземпляров, отловленных в бас. р. Среднекан), EcbCA36 (бас. р. Детрин), EcbCA29, EcbCA31, AY305213, AY305232 (бас. р. Омолон), EcbCA8, EcbCA9, EcbCA26 (г. Магадан) и EcbCA14, EcbCA16 (пос. Охотск) имеют схожее строение. На рис. 5 группы этих гаплотипов с обозначением мест отлова их носителей образуют кладу II.

Основываясь на топологии дерева филогенетических отношений между группами сходных по нуклеотидной последовательности EcbCA-гаплотипов можно сделать предположение о сложной истории формирования EcbCA-генофондов исследуемых популяций A. oeconomus Северного Охотоморья и бас. р. Колыма. Возможно, после сохранения в рефугиумах, полевки-экономки могли оказаться по различным причинам в более мелких изолированных сообществах. Формирование генофондов этих обособленных популяций зависело изначально от ограниченного числа вариантов нуклеотидных последовательностей cytb особей-основателей. В дальнейшем мутационный, стохастический процессы и отбор привели к образованию различных генофондов. При возникновении благоприятных для экспансии условий, произошло широкое расселение вида. Полевки из Западного Приохотья заняли не только побережье Северного Охотоморья, но и бас. рр. Кулу и Детрин. Из колымского рефугиума часть особей достигла не только окрестностей г. Магадан, но и пос. Охотск.

Характеристика гаплотипов cytb в выборках из популяций полевки-экономки Чукотки и Аляски

На территории южного побережья Чаунской губы отловлено всего четыре полевки-экономки берингийской клады. Нуклеотидные последовательности cytb этих особей различаются пятью заменами и представлены тремя гаплотипами. Значения индексов молекулярного разнообразия этой и EcbСА-выборок полевок из бас. р. Колыма имеют один порядок (табл. 1). Полученный результат косвенно свидетельствует о высоком полиморфизме нуклеотидной последовательности cytb особей A. oeconomus берингийской клады, обитающих на Чукотке. Для адекватной оценки структуры генофонда популяции полевки-экономки, заселяющей данную часть ареала, требуются дальнейшие исследования.

Выборка с Аляски представлена 28 образцами cytb особей, отловленных Н.Е. Докучаевым в 2008 г., и 9 нуклеотидными последовательностями, взятыми в анализ из данных базы GenBank (Galbreath, Cook, 2004). На рис. 3 показано распределение EcbBr-гаплотипов этой группы полевок. Наиболее представлен вариант EcbBr20, совпадающий с AY305130. Нуклеотидная последовательность гаплотипа EcbBr24, второго по доле в выборке, одинакова с AY305100, AY305124, AY305125 и AY305131. Вариант EcbBr22 идентичен AY305128 и AY305129. Носителей AY305126 и AY305127 в совокупности полевок-экономок, отловленных в 2008 г., не найдено. Следует отметить, что в данной выборке A. oeconomus, представленной достаточным количеством особей, обнаружено всего шесть cytb-гаплотипов, каждый из которых отличается от остальных cytb-вариантов полевок из этой группы одной заменой (рис. 2). Небольшой уровень полиморфизма нуклеотидной последовательности cytb полевок этой выборки отражается в самых низких значениях Pi, h и π. Параметры Pi и π в выборке полевок с Аляски втрое меньше, чем в других группах этого вида, состоящих из особей одной генетической клады – EcbСА или EcbBr (табл. 1).

Филогенетические отношения EcbBr-гаплотипов cytb в выборках из популяций полевки-экономки Северного Охотоморья, бас. р. Колыма, Чукотки и Аляски

Для определения филогенетических отношений EcbBr-гаплотипов полевки-экономки анализируемых популяций построена медианная сеть по принципу минимального числа нуклеотидных замен (рис. 6). Полученная диаграмма наглядно демонстрирует высокий уровень полиморфизма и сложные филогенетические отношения гаплотипов cytb A. oeconomus EcbBr-клады. Четко представлены шесть обособленных достаточно крупных субклад и небольшой субкластер, включающий гаплотипы EcbBr12 и EcbBr14. В предыдущей работе (Переверзева и др., 2022), анализируя топологию ML-филогенетического дерева cytb-гаплотипов, мы обсуждали особенности филогенетических отношений вариантов нуклеотидной последовательности cytb полевок-экономок Северного Охотоморья. На медианной сети наглядно продемонстрированы взаимосвязи анализируемых EcbBr-cytb- гаплотипов. Возле пос. Эвенск и в бас. р. Омолон отловлены особи двух отдаленных субкластеров, один из которых представлен гаплотипами EcbBr12 и EcbBr14, наиболее близкими по последовательности нуклеотидов к полевкам, отловленным на Аляске. Субкластер cytb-гаплотипов полевок, пойманных на Аляске, имеет радиальную структуру с предковым вариантом EcbBr24. Это свидетельствует о монофилетическом происхождении популяции A. oeconomus, обитающей на этой территории. Можно предположить, что часть отдаленных предков (носителей гипотетического гаплотипа mv8) полевок этих двух сублиний мигрировала по берингийскому мосту в Северную Америку, а другая – осталась на Евразийском континенте и сохранилась в рефугиуме (предположительно в районе Пенжинской губы). В результате мутаций и микроэволюционных процессов, имевших место за время географической изоляции этих двух линий потомков mv8, образовались два субкластера cytb-вариантов. В пользу данного предположения свидетельствует сходство нуклеотидных последовательностей гена cytb A. oeconomus, обитающих на Аляске, в окрестностях пос. Эвенск и в бас. р. Омолон. Гаплотипы EcbBr12 и EcbBr24 разнятся между собой шестью нуклеотидными заменами, и от EcbBr1 они также отличаются шестью одинаковыми мутациями (рис. 7). Следует отметить, что генетическая клада EcbСА имеет наибольшее сходство с носителями сублинии EcbBr12 и EcbBr14, на что указывает структура медианной сети. Возможно, это самая древняя ветвь EcbBr-клады. Другие варианты последовательности нуклеотидов cytb полевок, обитающих вблизи пос. Эвенск и в бас. р. Омолон (EcbBr15–EcbBr17, AY305186) образуют субкладу с предковым гаплотипом EcbBr13. Варианты EcbBr12 и EcbBr15 различаются четырнадцатью мутациями (рис. 7). Можно предположить, что генетический профиль данных субклад сформирован в разных рефугиумах. Генофонд полевок этих изолированных групп, возможно, определился синергией эффекта основателя, мутационного и стохастических процессов на фоне прессинга отбора. В дальнейшем, в постледниковый период, произошло расселение и смешение полевок из этих двух рефугиумов, о чем свидетельствует присутствие EcbBr12 и EcbBr16 у особей, отловленных на северном побережье Охотского моря и в бас. р. Омолон. Исходя из топологии медианной сети, можно предположить, что дальнейшая экспансия A. oeconomus, мутационный и микроэволюционные процессы стали причиной субкластерной структуры генофонда этого вида на территории Северо-Восточной Азии. Три транзиции и одна трансверсия в третьей позиции кодона привели к образованию гипотетического mv11, от которого произошли полевки, заселившие побережье Северного Охотоморья. Две транзиции и трансверсия в третьей позиции кодона в нуклеотидной последовательности mv11 привели к появлению mv4, родоначальнику вариантов EcbBr18, EcbBr19 и EcbBr26, обнаруженных у особей Чукотки. Кроме того, от mv11 посредством трех транзиций в третьей позиции кодона произошел mv9. Одна ветвь последнего, предположительно, дала начало особям, освоившим п-ов Камчатка и отделившийся от его территории о. Парамушир (Переверзева и др., 2022), а другая – особям, освоившим Аляску, окрестности пос. Эвенск и бас. р. Омолон.

Рис. 6.

Медианная сеть гаплотипов гена цитохрома b полевки-экономки берингийской клады популяций Северо-Восточной Азии и Аляски. Размер кругов пропорционален частоте варианта мтДНК. * – транзиция в 1-й позиции кодона, # – трансверсия в 1-й позиции кодона, ### – трансверсия в 3-й позиции кодона. Цифрами обозначены сайты мутаций от начала гена цитохрома b; mv – медианный вектор.

Рис. 7.

Гаплотипы гена цитохрома b полевки-экономки берингийской клады из популяций Северного Охотоморья, бас. р. Колыма и Аляски. Нуклеотидные замены представлены относительно последовательности варианта EcbBr3. Замены показаны от начала гена цитохрома b.

Особенности филогенетических отношений cytb-гаплотипов A. oeconomus п-ова Камчатка и о. Парамушир подробно обсуждались нами в предыдущей работе (Переверзева и др., 2022). Расположение на медианной сети гаплотипов полевок, отловленных на данных территориях, подтверждают полученные ранее результаты.

На роль предкового гаплотипа в субкластере полевок-экономок западной части Северного Охотоморья, с практически радиальной структурой, претендуют EcbBr1 и EcbBr3. С учетом количества замен, которыми различаются эти нуклеотидные последовательности и гипотетический mv11, а также структуру самого субкластера, представляется более вероятным происхождение данного субкластера от EcbBr3.

Характеристика EcbBr-гаплотипов cytb в выборках из популяций полевки-экономки Северного Охотоморья, бас. р. Колыма, Чукотки и Аляски

При сопоставлении нуклеотидных последовательностей cytb полевок генетической линии EcbBr, отловленных на территориях Северного Охотоморья (Переверзева и др., 2022), в бас. р. Колыма, на Чукотке и Аляске обнаружен ряд особенностей (рис. 7). Все замены рассматривались относительно нуклеотидной последовательности cytb гаплотипа EcbBr3. У A. oeconomus EcbBr-клады западного участка Северного Охотоморья (г. Магадан, пос. Ола, Атарган и о. Уратамлян) определено 14 гаплотипов, различающихся между собой 22 мутациями. Количество нуклеотидных замен, отличающих EcbBr-гаплотипы полевок из этих выборок, колеблются от одной (EcbBr1 и EcbBr3) до семи (EcbBr4 и EcbBr5 с EcbBr3). Из всех гаплотипов полевок западной части Северного Охотоморья только нуклеотидные последовательности EcbBr4 и EcbBr5, расположенные на медианной сети несколько обособленно (рис. 6), имеют транзицию в третьей позиции кодона G882A; кроме того, EcbBr5 содержит аналогичную замену G912A (рис. 7). Следует обратить внимание, что данные мутации присутствуют в нуклеотидных последовательностях всех особей, населяющих восточные территории Северного Охотоморья (окрестности пос. Эвенск), п-ов Камчатка, о. Парамушир, а также верховья р. Омолон, Чукотку и Аляску. По-видимому, еще до оледенения в cytb A. oeconomus берингийской генетической линии произошли транзиции в третьем нуклеотиде кодона A882G и A912G. В пользу именно такой направленности мутаций свидетельствует присутствие аденина в данных сайтах у всех особей EcbBr-клады, кроме отловленных в окрестностях г. Магадан, пос. Ола и пос. Атарган и на о. Уратамлян. Кроме того, транзиция в третьей позиции кодона С780Т, найденная в нуклеотидной последовательности EcbBr4 и EcbBr5, присутствует во всех cytb-гаплотипах полевок, отловленных на побережье Чаунской губы, в окрестностях пос. Эвенск и бас. р. Омолон (субклада EcbBr13, EcbBr15–EcbBr17, AY305186) (рис. 6, 7).

У полевок-экономок, пойманных в окрестности пос. Эвенск, на Камчатке, на о. Парамушир, в бас. р. Омолон, на Чукотке и Аляске, определено 26 EcbBr-гаплотипов, отличающихся 53 мутациями в 51 сайте. Количество замен, различающих эти нуклеотидные последовательности, колеблется от одной (между EcbBr6 и EcbBr7 – оба гаплотипа выявлены у полевок о. Парамушир) до восемнадцати (EcbBr6 и EcbBr15, последний найден у полевок из окрестностей пос. Эвенск). Следует отметить, что у всех исследованных EcbBr-особей из этих популяций обнаружены, как отмечено выше, транзиции в третьей позиции кодона G882A и G912A. У всех полевок п-ова Камчатка, о. Парамушир, окрестностей пос. Эвенск и бас. р. Омолон, кроме EcbBr12 и EcbBr14, найдена аналогичная замена G297A. Кроме того, в нуклеотидной последовательности гена cytb всех исследованных особей A. oeconomus Камчатки, о. Парамушир, Аляски и носителей гаплотипов EcbBr12 и EcbBr14 имеют место транзиции в третьей позиции кодона Т1050С и С1116Т.

Варианты АВ372197–АВ372200 (Iwasa et al., 2009) полевок-экономок, отловленных на Камчатке, отличаются от остальных исследованных гаплотипов транзицией в третьей позиции кодона G1032A. Топология их взаимного расположения на медианной сети (рис. 6) и наличие восьми замен (рис. 7) косвенно свидетельствуют о высокой степени полиморфизма нуклеотидной последовательности cytb A. oeconomus, населяющих Камчатку. В предыдущей публикации (Переверзева и др., 2022) нами детально обсуждались особенности cytb-гаплотипов полевок-экономок о. Парамушир. В генофонде полевок этой популяции найдено шесть уникальных гаплотипов, различающихся между собой восьмью нуклеотидными заменами.

Следует отметить, что только у экономок, отловленных на Чукотке, обнаружены в третьей позиции кодона транзиция Т672С и трансверсия Т921А. У всех изученных полевок, отловленных на Чукотке и Аляске, и только у носителей гаплотипа EcbBr15 из окрестностей пос. Эвенск присутствует транзиция в третьей позиции кодона нуклеотидной последовательности cytb G1020A. Только у всех особей, добытых в районе Чаунской губы, и части полевок, отловленных в окрестностях пос. Эвенск (носителей гаплотипов EcbBr13, EcbBr15–EcbBr17, общая доля в выборке – 0.5882), найдена транзиция в третьей позиции кодона С780Т. Кроме того, эти экземпляры имеют в сайте 1116 цитозин, как и EcbBr1, остальные исследованные EcbBr-полевки в данной третьей позиции кодона содержат тимин.

У всех полевок-экономок, пойманных на Аляске, как и у особей с Камчатки и о. Парамушир, а также у экземпляров EcbBr12 и EcbBr14 из окрестностей пос. Эвенск, присутствует транзиция в третьей позиции кодона Т1050С. Кроме того, только в нуклеотидной последовательности cytb всех полевок, отловленных на Аляске, а также EcbBr12 и EcbBr14, имеет место транзиция в третьей позиции кодона G288A. Особенностью добытых на Аляске A. oeconomus является наличие у всех особей в нуклеотидной последовательности cytb транзиции в третьей позиции кодона A144G и С444Т.

Разнообразие гаплотипов гена cytb в филогруппах EcbСА и EcbBr полевок-экономок Северо-Восточной Азии и Аляски

В табл. 1 показаны характеристики молекулярного разнообразия филогрупп A. oeconomus. Следует отметить, что количество отловленных в бас. р. Колыма особей клады EcbСА вдвое превышает число экземпляров генетической линии EcbBr, добытых в бас. р. Омолон, на Чукотке и Аляске. При этом EcbСА-cytb-гаплотипов в 4.25 раза больше, чем вариантов EcbBr. Вариабельных сайтов в гаплотипах EcbСА-линии в 2 раза больше, чем у совокупности вариантов EcbBr-филогруппы. Индексы молекулярного разнообразия у клады EcbСА одного порядка с EcbBr, но несколько выше по значению. По-видимому, данный результат отражает достаточно высокий уровень полиморфизма EcbBr-cytb-гаплотипов полевок-экономок из выборок бас. р. Омолон и Чаунской губы, при небольшой численности последней, а также низком разнообразии последовательности нуклеотидов этого гена в EcbBr-выборке с Аляски, самой большой по численности в проводимом анализе.

В Северном Охотоморье EcbСА- и EcbBr-полевки представлены примерно одинаково. Сравнение совокупных выборок полевок-экономок бас. р. Колыма, Аляски и Северного Охотоморья выявило один порядок значений индексов молекулярного разнообразия в обеих группах. В сумме у A. oeconomus исследовано 73 EcbСА-гаплотипа, определенных нами, и семь, взятых из базы данных GenBank, различающихся 74 нуклеотидными заменами в 73 сайтах. Найдено 34 варианта EcbBr-клады в нашей работе и привлечено шесть гаплотипов этой генетической линии из базы данных GenBank, которые отличаются 68 заменами в 66 сайтах. В общей сложности в нуклеотидной последовательности cytb у полевок-экономок обеих клад обнаружена 231 замена в 226 сайтах. Количество cytb-гаплотипов у полевок-экономок бас. р. Колыма, Чукотки и Аляски в 2.3 раза меньше числа исследованных особей. Для Северного Охотоморья данное соотношение составляет 3.5. Отношения количества cytb-гаплотипов к числу вариабельных сайтов для выборки A. oeconomus бас. р. Колыма, Чукотки и Аляски – 0.7241, для совокупности особей Северного Охотоморья – 0.6042. Несколько более высокие значения индексов молекулярного разнообразия A. oeconomus Северного Охотоморья отражают присутствие в этой выборке большего, чем в бас. р. Колыма, числа смешанных EcbСА–EcbBr-популяций. Полученные результаты свидетельствуют о высоком уровне генетического разнообразия полевок-экономок Северо-Восточной Азии в целом.

Генетическая дифференциация исследованных популяций полевок-экономок Северо-Восточной Азии и Аляски

Следует отметить, что, кроме обсуждаемых выше гаплотипов EcbBr12, EcbBr16, EcbСА1, EcbСА3 и EcbСА20, других одинаковых cytb-гаплотипов, типированных у полевок-экономок, обитающих в Северном Охотоморье, в бас. р. Колыма, на Чукотке и Аляске, не выявлено.

Рассчитаны генетические дистанции (популяционные попарные Fst) между исследованными выборками A. oeconomus. Наибольшее различие нуклеотидных последовательностей гена cytb EcbCA-особей, обитающих в бас. р. Детрин, и EcbBr-полевок Аляски – Fst = 0.9565; наименьшее – Fst = 0.1763 – между EcbCA-экземплярами бас. р. Кулу и EcbCA/EcbBr-носителями бас. р. Омолон. Все выборки из исследованных популяций генетически различаются с высокой степенью достоверности (р = 0.00 ± 0.00), что свидетельствует об изоляции сопоставляемых популяций полевок-экономок Северо-Восточной Азии и Аляски.

В пакете программ AMOVA методом попарной дифференциации рассчитана генетическая изменчивость групп популяций A. oeconomus, составленных по географическому критерию (рис. 1). В первую группу вошла выборка экономок бас. р. Колыма; во вторую – с побережья Чаунской губы; в третью – с Аляски. При таком объединении доля межгрупповой генетической изменчивости оказалась наибольшей и составила 66.34%, внутригрупповая доля – 15.44% и внутрипопуляционная – 18.22%. По-видимому, полученный результат является следствием сопоставления трех популяций полевок-экономок EcbCA-клады (бас. рр. Кулу, Детрин, Среднекан), двух выборок, представленных особями EcbBr-линии (Чукотка и Аляска) и одной, состоящей из экземпляров EcbCA и EcbBr этого вида (бас. р. Омолон). При включении в расчеты популяций A. oeconomus Северного Охотоморья – группы континентального участка (окрестности г. Магадан и поселков Ола, Атарган, Охотск, Эвенск), четырех островов, каждого отдельно (Недоразумения, Талан, Уратамлян и Парамушир) и п‑ова Камчатка – результат изменяется. Доля межгрупповой генетической изменчивости составила 33.34%, внутригрупповой – 31.58% и внутрипопуляционной – 35.08%. Полученные результаты отражают высокий уровень изменчивости нуклеотидной последовательности cytb у A. oeconomus, населяющих Северо-Восточную Азию.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

У полевок-экономок Северо-Восточной Азии и Аляски найдено 63 гаплотипа гена cytb (51 вариант EcbCA и 12 модификаций EcbBr), различающихся между собой 94 мутациями. Подтверждено, что в бас. р. Омолон обитает смешанная EcbCA/EcbBr-популяция этого вида. Верховья р. Колыма (бас. рр. Кулу, Детрин и Среднекан) заселены полевками EcbCA-клады. На о. Парамушир, на Камчатке, Чукотке и Аляске найдены особи только EcbBr-генетической линии. Проведенный анализ показал достоверно высокий уровень генетических дистанций (р = 0.00 ± 0.00) между данными выборками. В общей сложности, с учетом результатов предыдущего исследования (Переверзева и др., 2022) в нуклеотидной последовательности гена cytb у полевок-экономок обеих клад обнаружена 231 замена в 226 сайтах. При сопоставлении всех исследованных популяций, включая населяющих Северное Охотоморье, доли межгрупповой, внутригрупповой и внутрипопуляционной генетической изменчивости практически равны. Индексы молекулярного разнообразия указывают на высокий уровень полиморфизма нуклеотидных последовательностей гена cytb у полевок-экономок Северо-Восточной Азии. Наименьшее генетическое разнообразие найдено у особей Аляски. Значения индексов молекулярного разнообразия указывают на стабильность популяций, имеющих в течение длительного времени высокое значение эффективной численности. Полученные результаты свидетельствуют о сложной истории расселения этого вида по территории Северо-Восточной Азии. По-видимому, A. oeconomus как EcbBr-, так и EcbCA-генетических клад в период оледенений сохранялись в нескольких рефугиумах. Предположительно, в результате синергии эффекта основателя, отбора и микроэволюционных процессов в различных изолированных популяциях полевок-экономок сформировались отличающиеся генофонды. Возможно, в дальнейшем особи из одного рефугиума в результате ряда причин вновь оказывались в разных изолированных популяциях на время, достаточное для образования специфических генофондов. Впоследствии в благоприятных для экспансии условиях размножившиеся полевки-экономки расселились по всей обширной территории Северо-Восточной Азии. Произошло заселение одних и тех же локальностей особями различных EcbCA- и EcbBr-сублиний, а также образование смешанных EcbCA/EcbBr-популяций. Примечательно, что одинаковые гаплотипы обнаружены у полевок, отловленных в географически удаленных точках – окрестностях пос. Эвенск и бас. р. Омолон (EcbBr12, EcbBr16) и пригороде г. Магадан, пос. Армань и бас. р. Кулу (EcbCA1, EcbCA3, EcbCA20), что свидетельствует об интенсивности прошедшей экспансии. В настоящее время сформировались генетически изолированные популяции A. oeconomus с высоким полиморфизмом нуклеотидной последовательности гена cytb, что указывает на благополучное существование вида на данном участке обширного ареала.

Список литературы

  1. Воронцов Н.Н., Ляпунова Е.А., Боескоров Г.Г., Ревин Ю.В. Стабильность кариотипа полевки-экономки (Microtus oeconomus) в центральной части ареала и история становления современного ареала вида // Зоол. журн. 1986. Т. 65. № 11. С. 1705–1715.

  2. Костенко В.А. Грызуны (Rodentia) Дальнего Востока России. Владивосток: Дальнаука, 2000. 210 с.

  3. Костенко В.А., Нестеренко В.А., Трухин А.М. Млекопитающие Курильского архипелага. Владивосток: Дальнаука, 2004. 186 с.

  4. Макариков А.A., Докучаев Н.Е., Коняев С.В. Цестоды грызунов Северного Приохотья // Вестн. СВНЦ ДВО РАН. 2016. № 4. С. 52–61.

  5. Переверзева В.В., Примак А.А., Докучаев Н.Е. и др. Изменчивость гена цитохрома b мтДНК красно-серой полевки (Craseomys rufocanus Sundevall, 1846) Северного Приохотья и бассейна р. Колыма // Вестн. СВНЦ ДВО РАН. 2018. № 1. С. 101–112.

  6. Переверзева В.В., Докучаев Н.Е., Примак А.А. и др. Изменчивость гена цитохрома b мтДНК полевки-экономки (Alexandromys oeconomus Pallas, 1776) Северного Охотоморья // Успехи соврем. биол. 2022. Т. 142. № 1. С. 90–104.

  7. Чернявский Ф.Б. Млекопитающие крайнего северо-востока Сибири. М.: Наука, 1984. 389 с.

  8. Юдин Б.С., Кривошеев В.Г., Беляев В.Г. Мелкие млекопитающие севера Дальнего Востока. Новосибирск: Наука, 1976. 270 с.

  9. Abramson N.I., Tikhonova E.P. Reevaluation of taxonomic structure of the root vole (Microtus oeconomus Pallas, 1776, Rodentia, Arvicolidae) from the territory of the former USSR based on evidence from craniometric and molecular data // Russ. J. Theriol. 2005. V. 4. № 1. P. 63–73.

  10. Bandelt H.J., Forster P., Rőhl A. Median-joining networks for inferring intraspecific phylogenies // Mol. Biol. Evol. 1999. V. 16. P. 37–48.

  11. Brunhoff C., Galbreath K.E., Fedorov V.B. et al. Holarctic phylogeography of the root vole (Microtus oeconomus): implications for late quaternary biogeography of high latitudes // Mol. Ecol. 2003. V. 12. № 4. P. 957–968.

  12. Brunhoff C., Yoccoz N.G., Ims R.A., Jaarola M. Glacial survival or late glacial colonization? Phylogeography of the root vole (Microtus oeconomus) in north-west Norway // J. Biogeogr. 2006. V. 33. P. 2136–2144.

  13. Dabrowski M.J., Pomorski J.J., Gliwicz J. Cytochrome b gene (cytb) sequence diversity in a Microtus oeconomus population from Bialowieza Primeval Forest // Acta Theriol. 2013. V. 58. P. 119–126.

  14. Fink S., Fischer M.C., Excoffier L., Heckel G. Genomic scans support repetitive continental colonization events during the rapid radiation of voles (Rodentia: Microtus): the utility of AFLPs versus mitochondrial and nuclear sequence markers // Syst. Biol. 2010. V. 59. № 5. P. 548–572.

  15. Galbreath K.E., Cook J.A. Genetic consequences of Pleistocene glaciations for the tundra vole (Microtus oeconomus) in Beringia // Mol. Ecol. 2004. V. 13. P. 135–148.

  16. Hassanin A., Lecointre G., Tillier S. The “evolutionary signal” of homoplasy in protein-coding gene sequences and its consequences for a priori weighting in phylogeny // Compt. Rend. Acad Sci. Paris. 1998. V. 321. № 7. P. 611–620.

  17. Haring E., Sheremetyeva I., Kryukov A. Phylogeny of Palearctic vole species (genus Microtus, Rodentia) based on mitochondrial sequences // Mamm. Biol. 2011. V. 76. № 3. P. 258–267.

  18. Jancewicz E., Falkowska E., Ratkiewicz M. mtDNA evidence for a local northern latitude Pleistocene refugium for the root vole (Microtus oeconomus, Arvicolinae, Rodentia) from Eastern Poland // J. Zool. Syst. Evol. Res. 2015. V. 53. № 4. P. 331–339.

  19. Iwasa M.A., Kostenko V.A., Frisman L.V., Kartavtseva I.V. Phylogeography of the root vole Microtus oeconomus in Russian Far East: a special reference to comparison between Holarctic and Palaearctic voles // Mamm. Study. 2009. V. 34. P. 123–130.

  20. Kryštufek B., Shenbrot G.I. Voles and lemmings (Arvicolinae) of the Palaearctic region. Maribor: Univerzitetna založba, 2022. 437 p.

  21. Lissovsky A.A., Petrova T.V., Yatsentyuk S.P. et al. Multilocus phylogeny and taxonomy of East Asian voles Alexandromys (Rodentia, Arvicolinae) // Zool. Scripta. 2018. V. 47. Iss. 1. P. 9–20.

  22. Nei M. Molecular evolutionary genetics. N.Y.: Columbia Univ. Press, 1987. 495 p.

  23. Nei M., Kumar S. Molecular evolution and phylogenetic. N.Y.: Oxford Univ. Press, 2000. 333 p.

  24. Shenbrot G.I., Krasnov B.R. An atlas of the geographic distribution of the arvicoline rodents of the world (Rodentia, Muridae: Arvicolinae). Sofia: Pensoft Publishers, 2005. 336 p.

  25. Tamura K., Stecher G., Peterson D. et al. MEGA-6: molecular evolutionary genetics analysis version 6.0 // Mol. Biol. Evol. 2013. V. 30. P. 2725–2729.

  26. Zardoya R., Meyer A. Phylogenetic performance of mitochondrial protein-coding genes in resolving relationships among vertebrates // Mol. Biol. Evol. 1996. V. 13. № 7. P. 933–942.

Дополнительные материалы отсутствуют.

Инструменты

следующая статья выпуска предыдущая статья выпуска содержание выпуска

Успехи современной биологии

Архивы выпусков Информация о журнале Отправить рукопись в журнал