БИОФИЗИКА, 2022, том 67, № 2, с. 371-377

БИОФИЗИКА СЛОЖНЫХ СИСТЕМ

УДК 612.01.014.43 + 577.4.49

ПУЛЫ АМИНОКИСЛОТ СКЕЛЕТНЫХ МЫШЦ ЯКУТСКОГО СУСЛИКА

Urocitellus undulatus НА РАЗНЫХ СТАДИЯХ ГИБЕРНАЦИИ

Институт биофизики клетки РАН - обособленное подразделение ФИЦ «Пущинский научный центр биологических

исследований РАН», 142290, Пущино Московской области, Институтская ул., 3

Е-mail: karanovari@mail.ru

Поступила в редакцию 04.02.2022 г.

После доработки 04.02.2022 г.

Принята к публикации 07.02.2022 г.

В процессе зимней спячки у гибернирующих животных отсутствует явление мышечной атрофии.

Механизмы этого феномена пока не известны, но их тонкая регуляция должна быть отражена в ста-

тусе свободных аминокислот скелетных мышц. В работе изучен состав свободных аминокислот

скелетных мышц якутского суслика в зимний период гибернации при 0°C. В процессе зимней спяч-

ки наблюдается увеличение количества аланина, который во время кратковременного пробуждения

возвращается к летнему уровню. В начале торпора в скелетных мышцах сусликов обнаруживается

аспарагиновая кислота, исчезающая при кратковременном пробуждении. Пулы глицина и таурина

не изменяются ни в начале, ни в конце торпора. Пулы незаменимых аминокислот в конце торпора

увеличиваются, а при кратковременном пробуждении возвращаются к исходному уровню. Взаимо-

связанное увеличение и снижение содержания свободных аминокислот - свидетельство отсутствия

преобладания процессов катаболизма над анаболизмом.

Ключевые слова: гибернация, торпор, эутермия, скелетные мышцы, аланин, глутаминовая кислота,

аспарагиновая кислота.

DOI: 10.31857/S000630292202020X

Продолжительное воздействие околонулевых

ся при впадении в спячку или в оцепенение [5].

положительных температур на организм не адап-

Гибернация, или зимняя спячка, - это состояние

тированных к холоду животных изменяет физи-

временного глубокого угнетения всех жизненных

ческое состояние фосфолипидного бислоя мем-

процессов животных (оцепенение, торпор), в ко-

бран (фазовые переходы), изменяет проницае-

тором они переживают неблагоприятный сезон

мость для ионов и метаболитов и интенсивность

года. При этом тело животного может охлаждать-

активного транспорта [1, 2]. Выход Ca²⁺ из цито-

ся до очень низких положительных температур

золя при низких температурах многократно уве-

[6-8]. Гибернация cостоит из серий - баутов,

личивается [3, 4], электрическое сопротивление

каждый из которых длится две-три недели и

мембраны возрастает в десятки раз, изменяется

включает следующие стадии: вход в гипобиоз

активность ферментов, образуются свободные

(вступление в торпор) → глубокий торпор → выход

радикалы и т. д. [1, 5]. Степень отрицательного

из торпора (эутермия). Выход из торпора между

воздействия этих процессов на структурно-функ-

баутами (межбаутное пробуждение) сопровожда-

циональное состояние клетки зависит от времени

ется наибольшими затратами энергии по сравне-

нахождения биологического объекта в условиях

нию с другими этапами цикла и длится около су-

низкотемпературного воздействия. Пойкило-

ток или менее [7, 9]. В этот период интенсивной

термные животные, обитающие в зоне холодного

метаболической активности животное использу-

климата, в процессе эволюции выработали тон-

ет запасы топлива с максимальной скоростью,

кие механизмы, позволяющие выживать при низ-

пока температура тела не достигнет нормального

ких температурах в течение длительного времени.

уровня [8-10]. Переход в состояние гибернации

Гомойотермные животные не имеют таких меха-

возможен вследствие того, что сопряжен с особы-

низмов, несмотря на термопродукцию, имеющую

ми механизмами повышения устойчивости орга-

ограниченные возможности, но среди них суще-

низмов к экстремальным воздействиям внешней

ствуют гетеротермные, гибернирующие живот-

среды. Прегибернационный сезон характеризу-

ные, температура тела которых может понижать-

ется усиленным синтезом гликогена; в конце лета

371

372

КАРАНОВА, ЗАХАРОВА

увеличивается количество бурой жировой ткани

чение не только для клиники, для поддержания

и запас липидов, являющихся, наряду с гликоге-

организма в состоянии резко сниженных физио-

ном, основным топливом для скелетных мышц

логических функций, но и для понимания моле-

[9].

кулярных механизмов гипогравитационной ато-

нии мышц в условиях длительных космических

У сусликов Urocitellus undulates гибернация ха-

рактеризуется снижением температуры тела с 37-

полетов.

38°С (активное состояние) до 0-4°С (оцепене-

Задачей данной работы явилось изучение осо-

ние), уменьшением частоты сердцебиений до 3-

бенностей изменения состава свободных амино-

5 уд/мин (при норме 200-300 уд/мин), снижени-

кислот скелетных мышц суслика в начале и в кон-

ем количества дыхательных движений - до 4-6

це торпора, а также в межбаутном состоянии

вместо 100-200 в норме и 350-400 - в фазе эутер-

кратковременного пробуждения в сравнении с

мии, снижением скорости кровотока, снижением

активным летним состоянием.

потребности в кислороде более чем в десять раз

[6, 9, 11, 12]. Резкое снижение интенсивности ме-

МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ

таболизма до минимального уровня при спячке

обеспечивает до 80% экономии энергии [6, 11, 12].

Объект исследования. В экспериментах ис-

Во время спячки масса скелетных мышц у сусли-

пользовали половозрелых якутских сусликов

ков и летучих мышей снижается на 14-65% в за-

Urocitellus undulatus мужского пола, массой

висимости от типа мышц и вида, но сохраняется

613 ± 60 г.

мышечная морфология; в отличие от негиберни-

Животных доставляли из Якутии. Во время

рующих видов, повышается активность цитрат-

летней активности их содержали индивидуально

синтазы [13-15]. У черных медведей Ursus ameri-

в специальном помещении, с соблюдением есте-

canus количество и размер клеток скелетных

ственного фотопериода и при достаточном коли-

мышц остаются постоянными с начала и до конца

честве пищи и воды. В период гибернации сусли-

спячки, а окислительная способность или полно-

ков содержали в темном помещении при темпе-

стью сохраняется, или незначительно снижается

ратуре от 0 до 2°С. Регистрацию температуры тела

[16]. После 130 дней покоя мышечная сила черно-

у животных проводили с помощью специализи-

го медведя падает только на 23%, что намного

рованного датчика RET-2 (Physitemp, США) с

меньше, чем это показано для людей при ограни-

точностью ± 0.1°С).

ченном постельном режиме или смоделирован-

Опыты проводили на четырех группах сусли-

ных условиях космического полета за аналогич-

ков, включая контрольную:

ный период. У негибернирующих животных в

бездействующих мышцах снижается экспрессия

1-я группа (n = 6) - бодрствующие активные

многих миофибриллярных белков, включая аль-

животные в летний период (июнь), контроль;

фа-актин, легкую цепь миозина и тропонин Т,

2-я группа (n = 6) - торпор, 2-3 дня, при

что приводит к значительной редукции генера-

ректальной температуре от 0.2 до 0.4°С;

ции мышечной силы и падению работоспособно-

3-я группа (n = 6) - торпор, 9-10 дней, при

сти [17, 18].

ректальной температуре от 0.2 до 0.4°С;

Равновесие аминокислот взрослого организма

4-я группа (n = 5) - спонтанно пробудившиеся

в норме выполняет функцию создания метаболи-

зимние животные; температура 37.6°С.

ческого фона тканей и органов, который опреде-

Перед декапитацией торпидных животных

ляет адаптивные возможности организма и их ре-

взвешивали и измеряли ректальную температуру,

гуляцию [19]. Изменение соотношения амино-

после декапитации измеряли температуру в обла-

кислот этого фона сопряжено со значительными

сти сердца. После извлечения миокарда последо-

перестройками защитно-адаптивных механиз-

вательно из каждой группы животных биомате-

мов, и одно из проявлений метаболической адап-

риал гомогенизировали в 0.5 н холодной хлорной

тации скелетных мышц у гибернирующих живот-

кислоте (1 : 9) и центрифугировали при темпера-

ных должно состоять в каком-то изменении со-

туре 4°С 20 мин при 20000 об/мин на центрифуге

става свободных аминокислот. Показано, что

Centricon (США). После осаждения белка супер-

распад белков скелетных мышц способствует

натант нейтрализовали 2 н КOH и повторно цен-

циркуляции аминокислот и увеличению азотной

трифугировали. Последний супернатант до вы-

нагрузки в оцепенении в большей степени, чем

полнения анализа хранили при -20°С.

распад коллагена [20], однако нет ни одной рабо-

ты, посвященной проявлению азотного гомео-

Концентрацию свободных аминокислот опреде-

стаза, - в частности, адаптивному изменению со-

ляли методом ионообменной жидкостной хрома-

става свободных аминокислот зимнеспящих жи-

тографии [21], на модульном хроматографе Infin-

вотных в процессе оцепенения. Представление о

ity LC-1260 (Agilent, США). Разделение смеси

механизмах и результатах этой сложной и фено-

аминокислот осуществляли на колонке с трехсту-

менально скоординированной работы имеет зна-

пенчатым градиентом натрий-цитратного буфе-

БИОФИЗИКА том 67

№ 2

2022

ПУЛЫ АМИНОКИСЛОТ СКЕЛЕТНЫХ МЫШЦ ЯКУТСКОГО СУСЛИКА

373

Таблица 1. Пулы заменимых аминокислот и таурина скелетных мышц суслика U. undulatus летом и в период

гибернации (мкмоли/г сырой массы)

Аминокислоты

Контроль (лето)

Торпор (начало)

Торпор (конец)

Эутермия

ФС

0.07 ±0.01*

Таурин

6.22 ± 0.49

7.02 ± 0.53

6.91 ± 0.55

6.50 ± 0.44

Аспартат

0.02 ± 0.002

0.45 ± 0.03

0.90 ± 0.08

0.03 ± 0.003

Сер+тре+глн

3.32 ± 0.29

0.45 ± 0.04

0.77 ± 0.07

2.88 ± 0.30*

Глутамат

0.95 ±0.09

1.05 ± 0.08

1.14 ± 0.10

1.15 ± 0.10

Глицин

0.57 ±0.04

0.62 ± 0.05

0.70 ± 0.06

0.57 ± 0.05

Аланин

1.57 ± 0,12

1.97 ± 0.16

2.10 ± 0.18

1.34 ± 0.12

Цистин

0.45 ± 0.04

0.60 ± 0.07*

γ-Аминомасляная

Сл.

0.11 ± 0.02

0.20 ± 0.02

кислота

Гистидин

4.28 ± 0.40

3.75 ± 0.32

0.84 ± 0.07

1.65 ± 0.15

Аммиак

1.60 ± 0.17*

1.45 ± 0.16*

0.55 ± 0.05

1.25 ± 0.12

Аргинин

0.04 ±0.004

0.05 ± 0.006

0.33 ± 0.03

0.05 ± 0.05

Сумма

16.97 ± 1.43

15.92 ± 1.28

14.36 ± 1.24

14.17± 1.22

Примечание. Данные получены в 2017, 2018, 2019 и 2021 гг. Контроль - лето, июнь (n = 6); торпор (начало) - декабрь, январь,

спящие 2-3 дня (n = 6); торпор (конец) - декабрь, январь, спящие 9-10 дней (n = 6); эутермия - кратковременное

пробуждение (n = 5). Ректальная температура спящих сусликов - от 0.2 до 0.4°С; температура сердца - от 1.0 до 2.5°С;

температура сердца активных зимних животных - в пределах 37.6°С. Сер+тре+глн - один пик, в котором происходило

слияние серина, треонина и глутамина. P < 0.05 в сравнении с летним контролем; * - P > 0.05.

ра: № 1 - 0.3 н, pH 2.98; № 2 - 0.4 н, pH 3.81;

раллельных проб, в каждой из которых использо-

№ 3 - 0.45 н, pH 9.97 в градиенте температуры

вались 2 особи (n = 6 или n = 5) ± ошибка средне-

55-74°С. Стационарная фаза: сульфированный

го значения (М ± s.e.m.).

сополимер стирола с дивинилбензолом. Ско-

рость подвижной фазы составляла 0.45 мл/мин.

РЕЗУЛЬТАТЫ

Послеколоночную модификацию аминокислот

проводили с нингидрином, интенсивность окра-

Метаболические процессы, проходящие в ске-

шивания измеряли при 570 нм. Для каждой серии

летных мышцах сусликов Urocitellus undulates на

опытов делали хроматограмму стандартной смеси

разных стадиях гибернации, как показывают дан-

аминокислот, концентрация каждой из вноси-

ные нашей работы, находят отражение в специфи-

мых аминокислот 2.5 нмолей. Содержание сво-

ческих для скелетных мышц закономерностях из-

бодных аминокислот выражали в мкмолях/г сы-

менения количества и состава свободных амино-

рой массы. Использовали реактивы фирмы Sig-

кислот (табл. 1). Состав свободных заменимых

аминокислот скелетных мышц в нормальных фи-

ma-Aldrich (США).

зиологических и температурных условиях (лето)

Статистический анализ выполняли, используя

характеризуется соотношением пулов глутамино-

пакет статистических программ Microsoft Excel

вой кислоты и аланина - центральных компонен-

2010. Данные выражали как среднее из трех па-

тов аминокислотного обмена - в пользу аланина

БИОФИЗИКА том 67

№ 2

2022

374

КАРАНОВА, ЗАХАРОВА

(1.57 ± 0.12 и 0.95 ± 0.09 мкмолей/г сырого веса для

пойкилотермных животных при низких темпера-

аланина и глутаминовой кислоты соответственно;

турах [22]. Более того, по мере увеличения срока

соотношение 1.65 : 1). Пул глицина почти в два ра-

оцепенения пул таурина увеличивается и в сердце

за меньше пула глутаминовой кислоты (0.57 ±

сусликов [неопубликованные данные]. Логично

± 0.04 мкмоля/г). Аспарагиновая кислота обнару-

было ожидать, что во время длительного пребы-

живается летом лишь в следовых количествах

вания при околонулевой температуре таурин ске-

(0.02 мкмоля/г), а уровень гистидина, как обычно и

летных мышц сусликов будет, как и у холодно-

у других животных, высок и составляет 4.28 ±

кровных, необходим в качестве антиоксиданта,

± 0.40 мкмолей/г. Пул непротеиногенной сульфо-

мембранного протектора, модулятора транспорта

аминокислоты таурина (6.22 ± 0.49 мкмолей/г), как

Са²⁺ и т.д., и его концентрация возрастет. Однако

и в мышцах других млекопитающих, значительно

таурин остался на прежнем, впрочем, высоком

выше уровня протеиногенных аминокислот.

уровне (табл. 1). Следует отметить важную деталь:

Во время гипотермии и в периоды промежуточ-

общая антиоксидантная способность икронож-

ных пробуждений, эутермии, наблюдаются замет-

ных мышц торпидных животных, по данным ав-

ные изменения соотношения аминокислот и ха-

торов работы [23], на 156% выше, чем у летних.

рактерная отрицательная корреляция изменения

Таким образом, роль таурина не связана с анти-

пулов глутаминовой кислоты и аланина. В начале

оксидантным действием - об этом заботятся дру-

торпора, уровень аланина увеличивается до 1.97 ±

гие субстанции, среди которых вполне вероятна и

± 0.16 мкмолей/г, но уровень глутаминовой кисло-

аспарагиновая кислота (табл. 1). Можно в связи с

ты почти не изменяется (1.05 ± 0.08 мкмолей/г).

этим предположить, что в скелетных мышцах

зимнеспящих сусликов и, вероятно, у других ге-

Во время кратковременных пробуждений на-

теротермов функция таурина более специализи-

блюдаются всплески интенсивной метаболиче-

рована и не связана с падением температуры тела.

ской активности, когда температура тела подни-

мается до 36°C, сохраняясь в течение 12-24 ч, а

Данные об ответах незаменимых аминокис-

затем животное снова входит в торпор (оцепене-

лот, присутствующих в свободном виде у позво-

ние). За этот короткий срок происходит значи-

ночных животных в минимальном количестве,

тельное изменение соотношения глутамата и ала-

представлены в табл. 2. При увеличении длитель-

нина: глутамат повышается чуть выше летнего

ности оцепенения, происходит значительное на-

уровня, аланин, наоборот, снижается чуть ниже

копление аминокислот с разветвленным строе-

летнего уровня; их концентрации выравниваются

нием алифатической боковой цепи: лейцина,

(глу : ала = 1.00 : 1.15).

изолейцина и валина. Помимо этого, увеличива-

Обращают на себя внимание ответы аспараги-

ются и пулы метионина, треонина, фенилалани-

новой кислоты, которая летом едва обнаружива-

на, тирозина, триптофана.

ется, в начале торпидного состояния ее содержа-

ние повышается до 0.45 ± 0.03 мкмоля/г, а в кон-

це гипотермии увеличивается еще в два раза. Во

ОБСУЖДЕНИЕ

время активации анаболических путей, при

эутермии, ее количество, как и у других вышена-

Соотношение аминокислот метаболического

званных заменимых аминокислот, возвращается

фона, определяющего адаптивные возможности

к летнему минимуму (0.03 мкмоля/г).

организма и их регуляцию, закреплено эволюци-

Высокое летнее содержание гетероцикличе-

онно. Однако перестройка защитно-адаптивных

ской аминокислоты гистидина, характерное для

механизмов может менять это соотношение [19].

скелетных мышц, снижается уже в начале торпо-

Изменение состава свободных аминокислот, от-

ра до 0.84± 0.07 мкмолей/г, чтобы увеличиться в

меченное в нашей работе, является одним из яр-

период эутермии, пусть и не на таком уровне, как

ких проявлений метаболической адаптации ске-

летом, а лишь до 1.65 ± 0.15 мкмолей/г. Эти на-

летных мышц гибернирующих животных

блюдения представляют собой еще одно яркое

(табл. 1). Особый интерес представляет регуля-

свидетельство роли гистидина в двигательной ак-

ция пулов глутаминовой кислоты и аланина, воз-

тивности скелетных мышц, - вероятно, в каче-

можно, отражающая переключение с анаэробно-

стве предшественника содержащегося в большом

го пути гликолиза на аэробный и наоборот.

количестве в мышцах дипептида карнозина.

Глутамат и аланин - метаболически взаимосвя-

Интересны не только изменения количества

занные ключевые аминокислоты, но участвуют в

определяемых субстанций, но и отсутствие таких

разных путях энергетического обеспечения [24].

изменений в то время, когда можно было бы ожи-

Соотношение их количества, при котором уро-

дать иной результат. Так, таурин, малоактивный

вень аланина, маркера анаэробных процессов,

вторичный метаболит, в начале зимнего периода

превышает уровень глутамата, является особен-

в мышцах рыб в несколько раз увеличивает свое

ностью аминокислотного профиля скелетных

содержание, и рассматривается как протектор

мышц суслика и в норме, и во время оцепенения.

БИОФИЗИКА том 67

№ 2

2022

ПУЛЫ АМИНОКИСЛОТ СКЕЛЕТНЫХ МЫШЦ ЯКУТСКОГО СУСЛИКА

375

Таблица 2. Пулы незаменимых аминокислот скелетных мышц суслика U. undulatus летом (контроль) и в период

гибернации (мкмоли/г сырой массы)

Аминокислоты

Контроль (лето)

Торпор (начало)

Торпор (конец)

Эутермия

Треонин + ?

Выходил в одном пике с серином и неизвестным веществом

Валин

155 ± 13

205 ± 30*

534 ± 65*

170 ± 20*

Метионин

23 ± 4*

30 ± 4*

44 ± 6*

30 ± 3

Изолейцин

72 ± 8*

90 ± 9*

280 ± 33*

80 ± 10*

Лейцин

130 ± 13

170 ± 16*

350 ± 27

143 ± 14

Тирозин

140 ± 14

130 ± 12

225 ± 20

130 ± 13

Фенилаланин

55 ± 7*

51 ± 6*

85 ± 10*

66 ± 10*

Триптофан

32 ± 4*

40 ± 4

61 ± 7*

40 ± 5*

Лизин

222 ± 20

255 ± 20

451± 42

270 ± 25

Сумма

829 ± 79

971 ± 101

2030 ± 210

929 ± 100

Примечание. См. примечания к табл. 1; P < 0.05 в сравнении с летним контролем; * - P > 0.05. Информация по незаменимой

аминокислоте треонину приведена в табл. 1.

Содержание глицина, известного своими ан-

аммиака для его использования в синтезе амино-

тиокислительными свойствами и участвующего

кислот и протеинов, необходимых для функцио-

вместе с глутаминовой кислотой в синтезе глута-

нирования тех органов, которые находятся в ак-

тиона, также, вероятно, способствует сохране-

тивном состоянии, несмотря на общее оцепене-

нию баланса между катаболизмом и анаболиз-

ние животных. В связи с этим следует обратить

мом, распадом и синтезом белка.

внимание и на увеличение орнитина во время

оцепенения, участвующего в синтезе мочевины,

Аспарагиновая кислота - яркий и интригую-

и на снижение количества аммиака, несмотря на

щий участник адаптации к гипометаболическому

активно идущие в это время процессы протеолиза

состоянию скелетных мышц. Ее мизерное коли-

(табл. 1). Во время оцепенения понижены и про-

чество в летнее время (табл. 1) может предпола-

цессы катаболизма, однако без регуляторных ме-

гать отсутствие необходимости в этой дикарбоно-

ханизмов они бы шли стихийно. В конце торпора

вой аминокислоте в скелетных мышцах в нор-

происходит накопление незаменимых аминокис-

мальных условиях. Однако неожиданное и

лот, указывающее на активно идущие процессы

многократное возрастание во время гибернации

распада протеинов (табл. 2). Красиво выглядит

(торпора) и падение до летнего, т.е. минимально-

фаза эутермии, когда аминокислоты, снизившие

го, уровня во время кратковременного периода

количество в торпоре (гистидин, треонин + се-

интенсивной метаболической активности (про-

рин), а также увеличившие свое количество (ала-

буждения) являются доказательством важной ро-

нин, аспартат, аргинин, незаменимые аминокис-

ли аспарагиновой кислоты в сохранении метабо-

лоты), возвращаются к исходному летнему уров-

лической устойчивости мышц. Но в чем эта роль?

ню. Участие в синтезе белка заменимых и

Известно участие аспартата (как и глутамата) в

незаменимых аминокислот во время пробужде-

обезвреживании аммиака; известно, что полови-

ния кажется бесспорным, компенсируя непре-

на азота, освобожденного при биохимических

рывно протекающий во время гибернации про-

трансформациях аминокислот, не образует ам-

теолиз.

миак, так как сразу улавливается аспарагиновой

кислотой, транспортирующей и утилизирующей

Полученные данные являются биохимической

биологически активный азот. Можно предполо-

иллюстрацией роли свободных аминокислот в от-

жить, что роль аспарагиновой кислоты во время

сутствии мышечной атрофии у зимнеспящих во

торпора заключается в связывании токсичного

время длительного состояния гипобиоза. Гибер-

БИОФИЗИКА том 67

№ 2

2022

376

КАРАНОВА, ЗАХАРОВА

наторы используют специфические, единые для

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

всех зимнеспящих механизмы для поддержания

А. М. Белоус и В. А. Бондаренко, Структурные

запасов азота и доставки аминокислот, необходи-

изменения биологических мембран при охлаждении

мых для синтеза белка в органах, которые продол-

(Наук. думка, Киев, 1982).

жают функционировать, хотя и в экономном ре-

жиме [20]. Имеются данные, что серин-треонин-

N. D. Ozernyuk and S. K. Nechaev, Biol. Bull. 29 (4),

киназа, сывороточная и глюкокортикоид-

373 (2002).

регулируемая киназа 1 (SGK1), повышены во

A. S. Efremova and V. P. Zinchenko, Biochemistry

время спячки и способствуют защите от потери

(Moscow), Suppl. Ser. A: Membrane and Cell Biology

мышечной массы путем понижения регулируе-

2 (4), 372 (2008).

мого уровня протеолиза и аутофагии и через уве-

A. E. Alekseev, A. F. Korystova, D. A. Mavlyutova,

личение синтеза белка [25]. Представленные в

данной статье данные не противоречат высказан-

and Y. M. Kokoz, Biochem. Mol. Biol. Int. 33 (2), 365

ной в работе [26] гипотезе о том, что резистивные

(1994).

свойства торпидных мышц летучих мышей про-

N. A. Azzam, J. M. Hallenbeck, and B. Kachar, Na-

тив атрофии могут быть достигнуты, главным об-

ture 407, 317 (2000).

разом, путем относительно постоянного протео-

F. Geiser, Annu. Rev. Physiol. 66, 239 (2004).

лиза в сочетании с колебательной анаболической

активностью, соответствующей частоте возбуж-

L. C. H. Wang and T. F. Lee, in Handbook of Physiol-

дений, возникающих во время спячки.

ogy (Oxford Univer. Press, 1996), v. 4, pp. 507-531.

N. M. Zakharova, Biol. Sci. 6, 1401 (2014).

ВЫВОДЫ

G. R. Izrailova, R. A. Khalilov, and A. A. Adieva. Biol.

Перестройка защитно-адаптивных механиз-

Sci. Fund. Res. 11, 1046 (2014).

мов зимнеспящих сусликов сопряжена с измене-

10.

F. van Breukelen and S. L. Martin, J. Appl. Physiol. 92

нием соотношения свободных аминокислот ске-

(6), 2640 (2002).

летных мышц.

11.

K. L. Drew, M. B. Harris, J. C. LaManna, et al., J.

Выявлено увеличение содержания свободного

Exp. Biol. 207, 3155 (2004). DOI: 10.1242/jeb.01114

аланина во время торпора.

12.

Z. El. Hachimi, M. Tijane, G. Boissonnet, et al.,

Обнаружено многократное повышение уровня

Comp. Biochem. Physiol. B: Comp. Biochem. 96 (3),

аспартата в торпидный период и его падение до

летнего уровня при эутермии, незначительное из-

457 (1990). DOI: 10.1016/0305-0491(90)90039-v

менение уровня глицина на всех стадиях и отсут-

13.

J. M. Steffen, D. A. Koebel, X. J. Musacchia, et al.,

ствие изменения уровня таурина.

Comp. Biochem. Physiol. B: Biochem. Syst. Environ.

Зарегистрировано значительное увеличение

Physiol. 99, 815 (1991).

содержания незаменимых аминокислот в конце

14.

S. J. Wickler, D. F. Hoyt, and F. Van Breukelen, Am.

торпора.

J. Physiol.: Regul. Integr. Comp. Physiol. 261, R1214

(1991).

БЛАГОДАРНОСТИ

15.

C. J. Cotton and H. J. Harlow, Physiol. Biochem.

Авторы выражают искреннюю признатель-

Zool. 83, 551 (2010). DOI: 10.1086/650471

ность А.В. Петрову и В.В. Меркулову за помощь в

16.

D. B. Tinker, H. J. Harlow, and T. D. Beck, Physiol.

выполнении хроматографического анализа ами-

Zool. 71, 414 (1998).

нокислот, А.С. Аверину и С.С. Поповой - за вы-

деление биоматериала.

17.

R. J. Isfort, R. T. Hinkle, M. B. Jones, et al., Electro-

phoresis 21, 2228 (2000).

18.

Y. Seo, K. Lee, K. Park, et al., J. Biochem. 139 (1), 71

КОНФЛИКТ ИНТЕРЕСОВ

(2006).

Авторы заявляют об отсутствии конфликта

19.

S. Bröer and A. Bröer, Biochem. J. 474, 1935 (2017).

интересов.

DOI: 10.1042/BCJ20160822

20.

A. Sarah, A. M. Rice, G. ten Have, and J. A. Reisz,

СОБЛЮДЕНИЕ ЭТИЧЕСКИХ СТАНДАРТОВ

Nat. Metab. 2 (12), 1459 (2020). DOI: 10.1038/

Отлов и содержание животных, доставленных

s42255-020-00312-4

в лабораторию, осуществляли в соответствии с

21.

D. H. Spachman, W. H. Stein, and S. Moore, Anal.

правилами, принятыми II Европейской конвен-

Chem. 30 (7), 1190 (1958).

цией по защите животных, используемых для

экспериментов или в других научных целях

22.

M. V. Karanova, J. Evol. Biochem. Physiol. 45 (1), 67

(1986).

(2009).

БИОФИЗИКА том 67

№ 2

2022

ПУЛЫ АМИНОКИСЛОТ СКЕЛЕТНЫХ МЫШЦ ЯКУТСКОГО СУСЛИКА

377

23. R. S. James, J. F. Staples, and J. C. L. Brown, J. Exp.

25. E. A. Ivakine and R. D. Cohn, Exp. Physiol. 99 (4),

Biol. 216, 2587, (2013). DOI: 10.1242/jeb.080663

632 (2014).

24. O. L. Pisarenko, A. V. Baranov, E. V. Pomerantsev,

26. K. Lee, H. So, T. Gwag, et al., J. Cell. Physiol. 222,

et al., Int. J. Cardiol. 23, 43 (1989).

313 (2010).

Pools of Amino Acids of Skeletal Muscle in Yakutian Ground Squirrel

Urocitellus undulatus During Different Hibernation Stages

M.V. Karanova and N.M. Zakharovа

Institute of Cell Biophysics, Russian Academy of Sciences, Institutskaya ul. 3, Pushchino, Moscow Region, 142290 Russia

In the process of hibernation, the muscle mass of hibernators is preserved, but muscle atrophy is absent. The

mechanisms of this regulation are not yet known, but their fine regulation should be reflected in the status of

free amino acids of skeletal muscle. The paper studied the skeletal muscles concentration of free amino acids

in the Yakut ground squirrel in the winter hibernation period at 0°C has been studied. In the process of winter

hibernation, there is an increase in the amount of alanine, which during short-term awakening returns to

summer levels. At the beginning of the torpor in the skeletal muscles in ground squirrels, aspartic acid is

found, which disappears with a short-term awakening. The pools of glycine and taurine do not change either

at the beginning or at the end of the torpor. Pools of essential amino acids at the end of the torpor increase,

and with a short-term awakening they return to their original level. The interrelated increase and decrease in

the content of free amino acids is evidence of the absence of the predominance of the processes of catabolism

over anabolism.

Keywords: hibernation, torpor, euthermia, skeletal muscle, alanine, glutamic acid, aspartic acid

БИОФИЗИКА том 67

№ 2

2022