БИОФИЗИКА, 2023, том 68, № 4, с. 653-659

БИОФИЗИКА КЛЕТКИ

УДК 577.352.336

ДЕЙСТВИЕ АНТИОКСИДАНТНОЙ СИСТЕМЫ «РЕСВЕРАТРОЛ -

СЕРАНИТРОЗИЛЬНЫЙ КОМПЛЕКС ЖЕЛЕЗА НАТРИЙ-μ2-

ДИТИОСУЛЬФАТОТЕТРАНИТРОЗИЛДИФЕРРАТ ТЕТРАГИДРАТ»

НА МИТОХОНДРИИ ЭПИКОТИЛЕЙ ПРОРОСТКОВ ГОРОХА in vitro

И.П. Генерозова**, А.Н. Голощапов

1Институт биохимической физики им. Н.М. Эммануэля

Российской академии наук,119334 ул. Косыгина,4, г. Москва, Россия

2Институт физиологии растений им. К.А. Тимирязева

Российской академии наук, 12727 ул. Ботаническая, 35, г. Москва, Россия

^#E-mail: n.yu.gerasimov@gmail.com

Поступила в редакцию 03.01.2023 г.

После доработки 03.04.2023 г.

Принята к публикации 05.07.2023 г.

Проведено исследование взаимодействия антиоксидантов

- растительного полифенола

ресвератрола и донора оксида азота серанитрозильного комплекса железа с тиосульфатом

Na₂[Fe₂(S₂O₃)₂(NO)₄]₂·4H₂O (ТНКЖ-тио)

- и их совместного действия на митохондрии

эпикотилей проростков гороха in vitro. Антиоксидантная активность ресвератрола в концентрации

10^-6 М частично компенсировала токсическое действие ТНКЖ-тио в большой концентрации, что

вероятнее всего связано с проявлением прооксидантных свойств высоких концентраций донора

оксида азота. Воздействие ресвератрола в концентрациях

10^-6 М и 10^-8 М на мембраны

митохондрий, выделенных из эпикотилей проростков гороха, в присутствии 10^-8 М ТНКЖ-тио,

приводило к нарушению связей в системе регуляции пероксидного окисления липидов мембран,

что вызывало антиоксидантный стресс. Действие ресвератрола в дозе

2∙10^-5 М носило

двойственный характер и практически не влияло на структурное состояние мембран митохондрий.

Ключевые слова: структура мембран митохондрий, микровязкость мембран, полифенол, донор оксида

азота, антиоксидантный стресс.

DOI: 10.31857/S000630292304004X, EDN: KJQGFU

пуская процессы клеточного старения [1]. Вместе

Окислительные процессы, в которых мито-

с тем процесс здоровой работы клетки зависит от

хондрии играют ключевую роль, оказывают

баланса между образованием АФК и поддержа-

принципиальное влияние на жизнедеятельность

нием их на относительно низком уровне. В при-

клеток. В процессе окислительного фосфорили-

сутствии антиоксидантов через регуляцию скоро-

рования на мембранах митохондрий образуются

сти пероксидного окисления липидов мембрана-

супероксид, пероксид водорода и свободные ра-

ми может достигаться нормальный гомеостаз

дикалы. Окисление липидов, вызванное накоп-

клетки. Однако в зависимости от условий анти-

лением активных форм кислорода (АФК), умень-

оксиданты могут проявлять как антиоксидант-

шает количество ненасыщенных жирных кислот

ный, так и прооксидантный эффект [2, 3]. При

в липидах мембран клеток, что приводит к изме-

взаимодействии с АФК антиоксиданты, отдавая

нению микровязкости липидного бислоя. АФК

или принимая электрон, могут становиться реак-

могут также разрушать липиды, вызывая патоло-

ционноспособными свободнорадикальными ча-

гические нарушения в мембранах, приводя, веро-

стицами и проявлять прооксидантный эффект.

ятно, к митохондриальным дисфункциям и за-

Иными словами, такая частица может не только

нейтрализовывать АФК, но и приводить к увели-

Сокращения: АФК - активные формы кислорода, NO - чению количества АФК, например, как в случае

оксид азота, ТНКЖ-тио - серанитрозильный комплекс

витамина С в реакции Фентона за счет присут-

железа с тиосульфатом, ПОЛ - пероксидное оксиление

ствия ионов переходных металлов [4-6], и обра-

липидов, ЭПР - электронный парамагнитный резонанс.

653

654

ГЕРАСИМОВ и др.

зованию нестабильных (радикальных) частиц

дикальных антиоксидантных частиц, образован-

других веществ [7]. Окислительно-восстанови-

ных в результате нейтрализации АФК [25, 26].

тельная способность антиоксидантов может, та-

С целью исследования антиоксидантного

ким образом, приводить к накоплению свободно-

стресса у растений, а также понимания путей ан-

радикальных частиц, токсичных в больших коли-

тиоксидантно-прооксидантного действия фе-

чествах.

Такой эффект антиоксидантов,

нольных соединений, проведено исследование

связанный с негативным действием на клетку,

взаимодействия антиоксидантов - растительного

впервые был описан в работе [8] и назван «анти-

полифенола ресвератрола и донора оксида азота

оксидантный стресс». Таким образом, антиокси-

серанитрозильного комплекса железа с тиосуль-

данты оказывают не только положительное воз-

фатом Na₂[Fe₂(S₂O₃)₂(NO)₄]₂·4H₂O (ТНКЖ-тио),

действие, но также могут проявлять негативный

и их совместного действия на митохондрии эпи-

эффект [9]. Антиоксидантный стресс как резуль-

котилей проростков гороха.

тат прооксидантных и, вероятно, вредных эффек-

тов антиоксиданта может вызывать патологиче-

ские изменения в органах и тканях животных и

МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ

людей. Вопрос о том, какие условия могут приве-

ТНКЖ-тио - кристаллический водораствори-

сти к антиоксидантному стрессу, остается откры-

мый донор оксида азота натрий-μ2-дитиосульфа-

тым. Ряд исследований витаминов С, Е, А, каро-

тотетранитозилдиферрат

тетрагидрат

тина, селена с антиоксидантным статусом, вклю-

([Na₂[Fe₂(S₂O₃)₂(NO)₄]₂·4H₂O) был синтезиро-

чающих рандомизированные контролируемые

ван в Институте проблем химической физики

исследования и экспериментальные данные по

РАН (Черноголовка, Московская обл.). Генера-

животным и людям в норме и при наличии хро-

ция NO и образование мононитрозильного ин-

нических заболеваний, либо не показали значи-

термедиата и частицы [Fe(S₂O₃)] из ТНКЖ-тио

тельных изменений, либо оказывали вредное воз-

действие на биологическую систему и в некото-

начинается только через 40 мин после растворе-

рых случаях повышали уровень смертности среди

ния комплекса

[27]. Семена гороха сорта

испытуемых [10-14]. При этом показано что эк-

Немчиновский 100 промывали мыльной водой и

зогенные источники пищевых антиоксидантов

0.01% KMnO₄. От KMnO₄ семена тщательно про-

растительного происхождения могут благотворно

мывали дистиллированной водой. Затем кон-

влиять на здоровье человека [14-16].

трольные семена замачивали в воде, опытные се-

Между тем понятие

«антиоксидантный

мена - в 10^-8 М и 10^-4 М ТНКЖ-тио в течение 1 ч.

стресс» для растений не столь широко использу-

После этого семена переносили на влажную

ется в литературе [17], как для людей и животных.

фильтровальную бумагу, где они находились в

Достоверно не установлено, какова в общем «по-

темноте в течение 7 суток. Затем выделяли мито-

лезность» растительных антиоксидантов для ор-

хондрии из эпикотилей гороха методом диффе-

ганизма [14, 18]. Свободные радикалы, образо-

ренциального центрифугирования в калий-фос-

ванные в результате прооксидантной активности

фатном буфере. Для приготовления образца ми-

антиоксидантов полифенольного ряда - флаво-

тохондрии разбавляли в среде выделения таким

ноидов, антоцианов и каротиноидов [19-21] -

образом, чтобы содержание белка в конечном

могут вызывать антиоксидантный стресс, а также

растворе составляло 2 мг/мл.

повреждение ДНК и мутации, и приводить к апо-

Ресвератрол в концентрациях 2∙10^-5 М, 10^-6 М

птотической гибели клеток. Увеличению проок-

и 10^-8 М добавляли в готовые образцы митохон-

сидантного потенциала полифенолов способ-

дрий.

ствует их концентрация, высокий уровень рН

среды, наличие ионов переходных металлов [19-

Микровязкость липидного бислоя мембран

22]. Так, феноксильные радикалы, образующиеся

определяли методом электронного парамагнитного

в результате окислительно-восстановительных

резонанса (ЭПР) спиновых зондов. В качестве зонда

реакций растительных антиоксидантов, могут

использовали стабильные нитроксильные радикалы

провоцировать пероксидное окисление липидов,

2,2,6,6-тетраметил-4-каприлоилоксилпиперидин-

в том числе и за счет участия металлов, в частно-

1-оксил (зонд I) и 5,6-бензо-2,2,6,6-тетраметил-

сти, железа [20, 21, 23]. Для нейтрализации реак-

1,2,3,4-тетрагидро-γ-карболин-3-оксил (зонд II),

ционной способности железа и транспортировки

синтезированные в Институте химической физики

его в безопасной форме в органах и тканях расте-

им. Н.Н. Семенова РАН (Москва) (рис. 1).

ния используются комплексы железа с оксидом

В работе [28] показано, что зонд I преимуще-

азота (NO) [24]. Однако роль нитрозильных ком-

ственно локализуется в поверхностном бислое

плексов железа в NO-зависимом апоптозе клетки

липидных компонент мембраны, а зонд II - в ли-

до конца не ясна.

пидах бислоя, прилегающих к белкам, что позво-

Предполагается, что совместное действие ан-

ляет по поведению зондов I и II в липидном бис-

тиоксидантов будет выключать реактивность ра-

лое судить о липид-белковых взаимодействиях в

БИОФИЗИКА том 68

№ 4

2023

ДЕЙСТВИЕ АНТИОКСИДАНТНОЙ СИСТЕМЫ

655

Рис. 1. Структурные формулы использованных ЭПР-зондов.

мембранах. Для удобства изложения мы в после-

РЕЗУЛЬТАТЫ И ОБСУЖДЕНИЕ

дующем будем называть зонд I «липидным», а

Ранее нами было показано [30], что донор NO

зонд II - «белковым».

М сдвигал тер-

ТНКЖ-тио в концентрации 10^-8

Из полученных спектров ЭПР рассчитывали

моиндуцированные структурные переходы в при-

время корреляции вращательной подвижности

белковых областях мембран митохондрий в сто-

(τ_с), характеризующее микровязкость компонен-

рону более низких температур (на 6 К) (рис. 2б).

тов мембраны, по приведенной в работе [29] фор-

Подобный сдвиг, но в меньшей степени (на 3 К),

наблюдался также и в липидных областях мем-

муле τ_с = 6.65·10^-10·ΔH₊·((I₊/I_-)^0.5 - 1), где ΔH₊ -

бран (рис. 2а). Такие сдвиги указывают на умень-

ширина низкопольной линии,I₊ - интенсив-

шение степени "кристалличности» мембран. ТН-

ность низкопольной линии, I_- - интенсивность

КЖ-тио в дозе 10^-4 М на всем исследованном

высокопольной линии. Регистрацию спектров

температурном интервале приводил к резкому

ЭПР проводили в диапазоне температур 285-

уменьшению микровязкости липидной фазы ми-

305 К (10-44°C) на радиоспектрометре ER 200D-

тохондриальных мембран, которая не зависела от

SRC фирмы Brucker (США).

температуры (рис. 2а). Такое состояние мембран

характерно, например, при патологиях [31], т.е.

Каждый опыт повторяли три-пять раз, исходя

из чего рассчитывали погрешность измерений с

ТНКЖ-тио в концентрации 10^-4 М проявлял

учетом неточности измерения ширины линий.

токсическое действие на митохондрии [32]. Счи-

тается, что оксид азота NO в малых физиологиче-

Статистическую обработку данных осуществляли

методами параметрической статистики с исполь-

ских концентрациях (<10^-6 М) обладает цито-

зованием пакетов компьютерных программ Mic-

протекторным действием, выступая в качестве

rosoft® Excel и Origin® 6.1 при статистической

регуляторного агента и проявляя, в том числе, ан-

надежности 95%.

тиоксидантные свойства [3, 33-35]. В больших

Рис. 2. Температурная зависимость микровязкости мембран митохондрий, выделенных из эпикотилей проростков

гороха, в аррениусовских координатах (lnτ_с от 1/T, для удобства указана Т) при использовании липидного зонда (а) и

прибелкового зонда (б): 1 - данные контрольной группы, 2 - при воздействии ТНКЖ-тио в концентрации 10^-4М, 3 -

при воздействии ТНКЖ-тио в концентрации 10^-8 М.

БИОФИЗИКА том 68

№ 4

2023

656

ГЕРАСИМОВ и др.

Рис. 3. Действие ресвератрола на температурную зависимость микровязкости мембран митохондрий, выделенных из

эпикотилей проростков гороха, в аррениусовских координатах (lnτ_с от 1/T, для удобства указана Т) в присутствии

ТНКЖ-тио в концентрации 10^-4 М при использовании липидного зонда (а) и прибелкового зонда (б): 1 - без

ресвератрола, 2 - при воздействии ресвератрола в дозе 2∙10^-5 М, 3 - при воздействии ресвератрола в дозе 10-6 М, 4 - при

воздействии ресвератрола в дозе 10^-8 М.

разрушению мембран. Нельзя также исключать и

концентрациях (>10^-6 М) NO оказывает цито-

токсическое действие атома металла в железосо-

токсическое действие, инициируя, например, пе-

держащем комплексе ТНКЖ-тио.

роксидное окисление липидов путем образова-

ния пероксинитрита ONOO^- [35], или приводит

С целью выяснения причин резкого увеличе-

к разрушению мембран органелл и последующей

ния текучести липидной фазы мембран при воз-

действии высокой концентрации ТНКЖ-тио

гибели клеток [36]. Чрезвычайно низкое значе-

(рис. 2а) было исследовано действие ресвератро-

ние микровязкости липидной фазы мембран под

ла в различных концентрациях на структуру мем-

действием ТНКЖ-тио в дозе 10^-4 М (рис. 2а)

бран митохондрий эпикотилей проростков горо-

могло быть вызвано несколькими механизмами.

ха, обработанных ТНКЖ-тио.

Во-первых, антиоксидантная активность NO,

высвобождающегося из ТНКЖ-тио, могла при-

Ресвератрол в концентрации 10^-6М приводил

вести одновременно к снижению дыхательных

к увеличению микровязкости как липидной, так

процессов [37] и к накоплению большого количе-

и прибелковой фазы мембран митохондрий, вы-

ства ненасыщенных липидов, а тем самым - к

деленных из эпикотилей проростков гороха, об-

увеличению проницаемости мембран для всех ви-

работанных 10^-4 М ТНКЖ-тио (рис. 3). По-види-

дов ионов. Вслед за катионами калия и натрия и

мому, ресвератрол в концентрации 10^-6М умень-

анионом хлора в матрикс митохондрий проника-

шает уровень ПОЛ, вызванный ТНКЖ-тио,

ет вода [37]. В результате этих процессов происхо-

вследствие чего появляется структурированность

дит набухание митохондрий и, следовательно,

липидной фазы бислоя. При этом в липидной

уменьшение плотности упаковки липидов в мем-

фазе (рис. 3а) проявляется тенденция к слабой

бране. Во-вторых, те же процессы могли вызвать

зависимости времени корреляции вращательной

настолько сильное набухание митохондрий, что

диффузии от температуры, в отличие от кон-

могло привести к разрыву мембран митохондрий

троля. Таким образом, антиоксидантная актив-

[36]. В-третьих, NO в высокой концентрации мог

ность ресвератрола в концентрации 10^-6М ча-

проявлять прооксидантные свойства путем инги-

стично компенсировала токсическое действие

бирования каталазы [35] или образования перок-

ТНКЖ-тио в дозе 10^-4 М, а значит, NO в этом

синитрита [38]. Увеличение количества АФК

случае вероятнее всего проявлял прооксидантные

могло привести к окислительному стрессу и силь-

ному ускорению процессов пероксидного окис-

свойства. Ресвератрол в концентрации 10^-8М

ления липидов (ПОЛ). Высокий уровень ПОЛ

практически не влиял на структурное состояние

митохондриальных мембран мог приводить к на-

мембран митохондрий, выделенных из эпикоти-

лей проростков гороха, обработанных ТНКЖ-

коплению диеновых конъюгатов и других про-

дуктов окисления, в результате этого - к наруше-

тио 10^-4 М (рис. 3). Вероятно, данной концентра-

нию структурированности липидного бислоя или

ции ресвератрола недостаточно, чтобы погасить

БИОФИЗИКА том 68

№ 4

2023

ДЕЙСТВИЕ АНТИОКСИДАНТНОЙ СИСТЕМЫ

657

Рис. 4. Действие ресвератрола на температурную зависимость микровязкости мембран митохондрий, выделенных из

эпикотилей проростков гороха, в аррениусовских координатах (lnτ_с от 1/T, для удобства указана Т) в присутствии

ТНКЖ-тио в концентрации 10^-8 М при использовании липидного зонда (а) и прибелкового зонда (б): 1 - без

воздействии ресвератрола в дозе 10^-8 М.

уровень ПОЛ, вызванный высокой концентраци-

ся в ТНКЖ-тио или ферментах дыхательной це-

ей ТНКЖ-тио, так как концентрация ресвератро-

пи, в реакциях по типу реакции Фентона:

ла на несколько порядков ниже.

PhOH + Fe(III) → PhO^• + Fe (II) + H⁺

Совершенно другая картина наблюдалась при

действии ресвератрола на структуру мембран ми-

PhO^• + O₂ → PhO⁺ + O_2•-,

тохондрий, выделенных из эпикотилей пророст-

O_2•- + 2H⁺ → H₂O₂ + O₂,

ков гороха, обработанных 10-8 М ТНКЖ-тио

(рис. 4). Из рис. 4 видно, что кривые 3 и 4 лежат

Fe (II) + H₂O₂ → Fe(III) + OH + ^•OH.

ниже кривой 1, т.е. ресвератрол в концентрациях

10^-6 и 10^-8М снижал микровязкость обеих обла-

Ресвератрол в концентрации 2∙10^-5 М практи-

стей мембран митохондрий, тогда как в норме

чески не влиял на структуру мембран митохон-

обычно эти изменения разнонаправлены. Одно-

дрий, выделенных из эпикотилей проростков го-

временное снижение микровязкости прибелко-

роха и обработанных ТНКЖ-тио в обеих исследо-

вой и липидной фаз говорит о нарушениях связей

ванных концентрациях, лишь немного сдвигая

в системе регуляции ПОЛ мембран [39, 40]. По-

термоиндуцированные структурные переходы в

видимому, в данном случае ресвератрол увеличи-

липидном бислое в область более высоких темпе-

вает антиоксидантную активность малой физио-

ратур.

логической дозы донора оксида азота NO, приво-

дя тем самым к антиоксидантному стрессу.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Особое внимание следует уделить действию

Действие ТНКЖ-тио в большой концентра-

ресвератрола в дозе 2∙10^-5 М. Данная концентра-

ции (10^-4 М) приводил к нарушению структурно-

ция ресвератрола практически не влияла на мик-

го состояния мембран митохондрий, выделенных

ровязкость мембран митохондрий, выделенных

из эпикотилей проростков гороха, что проявля-

из эпикотилей проростков гороха, обработанных

лось в резком уменьшении микровязкости

ТНКЖ-тио как в дозе 10^-8 М (рис. 4), так и в дозе

липидной фазы, до состояния характерного при

10^-4 М (рис. 3). По-видимому, из-за слишком

патологиях

[31]. Антиоксидантная активность

большой концентрации ресвератрол проявлял

ресвератрола в дозе 10^-6 М частично компенси-

как антиоксидантные, так и прооксидантные

ровала токсическое действие ТНКЖ-тио в

свойства, которые гасили друг друга. Проокси-

большой концентрации. Следовательно, в этом

дантные свойства полифенолов могут быть вы-

случае токсическое действие вероятнее всего свя-

званы взаимодействием с железом, содержащим-

зано с проявлением прооксидантных свойств вы-

БИОФИЗИКА том 68

№ 4

2023

658

ГЕРАСИМОВ и др.

соких концентраций NO, высвобождаемых из

10. G. Bjelakovic, D. Nikolova, R. G. Simonetti, and

ТНКЖ-тио.

C. Gluud, Lancet, 364 (9441), 1219 (2004). DOI:

10.1016/S0140-6736(04)17138-9

Воздействие ресвератрола в дозах 10^-6 М и 10^-8М

11. E. R. Miller, R. Pastor-Barriuso, D. Dalal, et al., Ann.

на мембраны митохондрий, выделенных из

Int. Med., 142 (1), 37 (2005). DOI: 10.1016/j.accre-

эпикотилей проростков гороха, обработанных

view.2005.04.017

10^-8 М ТНКЖ-тио, приводило к нарушению свя-

12. I. D. Podmore, H. R. Griffiths, K. E. Herbert, et al.,

зей в системе регуляции ПОЛ мембран, что про-

Nature, 392 (6676), 559 (1998). DOI: 10.1038/33308

являлось в однонаправленном уменьшении мик-

13. P. Palozza, Nutr. Rev., 56 (9), 257 (1998). DOI:

ровязкости липидной и прибелковой фазы, т.е.

10.1111/j.1753-4887.1998.tb01762.x

присутствие ресвератрола в данном случае вызы-

14. B. Salehi, M. Martorell, J. L. Arbiser, et al., Biomole-

вало антиоксидантный стресс.

cules, 8 (4), 124 (2018). DOI: 10.3390/biom8040124

Действие ресвератрола в дозе 2∙10^-5 М носило,

15. S. Kumar and A. K. Pandey, Sci. World J., 2013, ID

по-видимому, двойственный характер. Антиок-

162750 (2013). DOI: 10.1155/2013/162750

сидантный и прооксидантный эффекты гасили

16. R. Sotler, B. Poljšak, R. Dahmane, et al., Acta Clin.

друг друга, в результате чего данная доза полифе-

Croat.,

(4),

726

(2019).

DOI:

нола практически не повлияла на структурное со-

10.20471/acc.2019.58.04.20

стояние мембран митохондрий.

17. Z. Lei, S. Mingyu, W. Xiao, et al., Biol. Trace Elem.

Res., 121, 69 (2008). DOI: 10.1007/s12011-007-8028-0

18. B. Halliwell, Cardiov. Res., 73 (2), 341 (2007). DOI:

ФИНАНСИРОВАНИЕ РАБОТЫ

10.1016/j.cardiores.2006.10.004

Работа выполнена в рамках государственного

19. D. Ribeiroa, M. Freitasa, A. M. S. Silva, et al., Food

задания Министерства науки и высшего образо-

Chem. Tox.,

120,

681

(2018).

DOI:

вания

Российской

Федерации

(тема

10.1016/j.fct.2018.07.060

№ 1201253310).

20. Y. Sakihama, M. F. Cohen, S. C. Grace, and H. Yama-

saki, Toxicology,

177

(1),

(2002). DOI:

10.1016/s0300-483x(02)00196-8

КОНФЛИКТ ИНТЕРЕСОВ

21. S. Eghbaliferiz and M. Iranshahi, Phytother. Res., 30

Авторы заявляют об отсутствии конфликта

(9), 1379 (2016). DOI: 10.1002/ptr.5643

интересов.

22. M. Olszowy, J. Pl. Phys. Biochem., 144, 135 (2016).

DOI: 10.1016/j.plaphy.2019.09.039

23. G. Agati, E. Azzarello, S. Pollastri, and M. Tattini,

СОБЛЮДЕНИЕ ЭТИЧЕСКИХ СТАНДАРТОВ

Plant Sci., 196,

(2012). DOI: 10.1016/j.plants-

Настоящая работа не содержит описания ка-

ci.2012.07.014

ких-либо исследований с использованием людей

24. L. Ramirez, M. Simontacchi, I. Murgia, et al., Plant

и животных в качестве объектов.

Sci.,

181

(5),

582

(2011). DOI: 10.1016/j.plants-

ci.2011.04.006

25. W. Siems, C. Salerno, C. Crifo, et al., Forum Nutr., 61,

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

75 (2009). DOI: 10.1159/000212740

1. Н. Е. Фомченко, Е. В. Воропаев, А. В. Скачков и

26. C. Liu, R. M. Russell, and X. D. Wang, J. Nutr., 134,

Н. Ю. Затора, Проблемы здоровья и экологии, 4, 8

426 (2004). DOI: 10.1093/jn/134.2.426

(2015). DOI: 10.51523/2708-6011.2015-12-4-2

27. Н. А. Санина и С. М. Алдошин, Изв. РАН. Сер.

2. C. Villanueva and R. D. Kross., Int. J. Mol. Sci., 13,

хим., 7, 1199 (2011).

2091 (2012). DOI: 10.3390/ijms13022091

28. В. И. Бинюков, С. Ф. Борунова, М. Г. Гольдфельд

3. F. Groß, J. Durner, and F. Gaupels , Front. Plant Sci.

и др., Биохимия, 36 (6), 1149 (1971)

4, 419 (2013). DOI: 10.3389/fpls.2013.00419

29. А. М. Вассерман, А. Л. Бучаченко, А. Л. Коварский

4. Y. Chen, J. Li, J. Wei, et al., J. Hazard Mater., 321, 888

и И. Б. Нейман, Высокомолекуляр. соединения,

(2017). DOI: 10.1016/j.jhazmat.2016.10.010

10А, 1930 (1968)

5. A. Samuni and J. Arontovich, Eur. J. Biochem. 137, 119

30. Н. Ю. Герасимов, О. В. Неврова, И. В. Жигачева

(1983).

и др., в сб. тезисов Физиология растений и феномика

6. V. A. Timoshnikov, T. V. Kobzeva, N. E. Polyakov, and

как основа современных биотехнологий (ННГУ,

G. J. Kontoghiorghes, Int. J. Mol. Sci., 21,

3967

Н. Новгород, 2022), с. 42.

(2020). DOI: 10.3390/ijms21113967

31. А. Н. Голощапов и Е. Б. Бурлакова, Биофизика, 25

7. E. Damiani, P. Astolfi, P. Carloni, et al., Antioxidants,

(1), 97 (1980).

8, 251 (2008). DOI: 10.3390/antiox8080258

32. И. В. Жигачева, Н. И. Крикунова, И. П. Генерозо-

8. Y. Dundar and R. Aslan, East. J. Med., 5 (2), 45 (2000).

ва и др., Биофизика, 67 (4), 671 (2022).

9. B. Poljsak and I. Milisav, Oxid. Med. Cell. Longev.,

33. J. Sang, M. Jiang, F. Lin, et al., J. Integr. Plant Biol.,

2012, ID 480895 (2012). DOI: 10.1155/2012/480895

50, 231 (2008). DOI: 10.1111/j.1744-7909.2007.00594.x

БИОФИЗИКА том 68

№ 4

2023

ДЕЙСТВИЕ АНТИОКСИДАНТНОЙ СИСТЕМЫ

659

34. Y. V. Karpets, Y. E. Kolupaev, and T. O. Yastreb, Russ.

ние. Лихорадка. Повреждение клетки (СамГМУ,

Plant Physiol.,

58,

1027

(2011).

DOI:

Самара, 2004).

10.1134/S1021443711060094

38. R. S. Seymour, Biosci. Rep., 21 (2), 223 (2001). DOI:

35. M. Hasanuzzaman, K. Nahar, M. M. Alam, and

10.1023/A:1013608627084

M. Fujita, Aust. J. Agric. Res., 6, 1314 (2012).

39. С. А. Аристархова, Г. В. Архипова, Е. Б. Бурлакова

36. V. Casolo, E. Petrussa, J. Krajňáková, et al., J. Exp.

и др., ДАН СССР, 228, 215 (1976).

Bot., 56 (413), 997 (2005). DOI: 10.1093/jxb/eri093

37. О. С. Сергеев, Л. И. Уксусова, В. В. Сапрыкин

40. Е. Б. Бурлакова и Н. Г. Храпова, Успехи химии, 54

и др., Типовые патологические процессы. Воспале-

(9), 540 (1985).

The Effect of the Antioxidant System Resveratrol - Iron Sulfonitrosyl Complex

Sodium-μ2-Dithiosulphate-Tetranitrosyl Diferrate Tetrahydrate on the Mitochondria

of Pea Germ Epicotyls in vitro

N.Yu. Gerasimov*, O.V. Nevrova*, I.V. Zhigacheva*, I.P. Generozova**, and A.N. Goloshchapov*

*Emmanuel Institute of Biochemical Physics, Russian Academy of Sciences, ul. Kosygina 4, Moscow, 119334 Russia

**Timiryazev Institute of Plant Physiology, Russian Academy of Sciences, Botanicheskaya ul. 35, Moscow, 127276 Russia

The interaction of antioxidants - plant polyphenol resveratrol and nitric oxide donor, iron-sulfo-nitrosyl

complex with thiosulfate Na₂[Fe₂(S₂O₃)₂(NO)₄]₂·4H₂O (TNIC-thio), and their combined action on mito-

chondria of pea germ epicotyls was studied in vitro. The antioxidant activity of resveratrol (10^-6M), partially

compensated the toxic effect of TNIC-thio at high concentration, that is most likely associated with the ex-

hibition of the prooxidant properties of high concentrations of the nitric oxide donor. The effect of resveratrol

at concentrations 10^-6 M and 10^-8 M on the membranes of mitochondria isolated from the pea germ epico-

tyls treated with 10^-8 M TNIC-thio led to coordinations failure in the system of regulation of lipid peroxida-

tion of membranes, that caused antioxidant stress. The action of resveratrol at the dose of 2∙10^-5 M had a dual

character and practically did not effect on the structural state of mitochondrial membranes.

Keywords: mitochondria membrane structure, membrane microviscosity, polyphenol, nitric oxide donor, antioxi-

dant stress

БИОФИЗИКА том 68

№ 4

2023