БИОХИМИЯ, 2019, том 84, вып. 12, с. 1771 - 1776
УДК 577.24
КОГДА И КАК ГИБЕЛЬ МОЖЕТ ЯВЛЯТЬСЯ АДАПТАЦИЕЙ?
Мини обзор
© 2019
Е.Р. Галимов, Дж.Н. Лор, Д. Джемс*
Institute of Healthy Ageing, and Research Department of Genetics, Evolution and Environment,
University College London, London WC1E 6BT, UK; E mail: david.gems@ucl.ac.uk
Поступила в редакцию 02.07.2019
После доработки 02.07.2019
Принята к публикации 24.08.2019
Концепция феноптоза (или программированной гибели организма) является проблематичной в отношении
большинства видов (включая человека), поскольку она подразумевает, что смерть от старости является
адаптацией, а это не соответствует устоявшейся теории эволюции. Но может ли когда"либо физическая ги"
бель живых организмов являться стратегией для повышения уровня их приспособленности? Учитывая пос"
ледние достижения в нашем понимании эволюции альтруизма, в частности теорию родственного и много"
уровневого отбора, настало время вернуться к вопросу о возможном существовании феномена адаптивной
гибели. В настоящей работе мы обсуждаем возможность того, что в определенных специфических услови"
ях, в частности у организмов, способных к существованию в виде клонов и колоний, таких как пекарские
дрожжи Saccharomyces cerevisiae и, возможно, нематода Caenorhabditis elegans, программированная гибель
может рассматриваться в качестве адаптивного признака. Концепция феноптоза может быть обоснована
лишь в том случае, когда она согласуется с теорией эволюции; следовательно, феноптоз может происходить
только в особых условиях, не применимых для большинства групп животных (включая млекопитающих).
КЛЮЧЕВЫЕ СЛОВА: адаптивная гибель, старение, альтруизм, C. elegans, эволюция, совокупная приспо"
собленность.
DOI: 10.1134/S0320972519120017
ПРОГРАММИРОВАННОЕ
Слово «программированное» является более
СТАРЕНИЕ И ФЕНОПТОЗ
неоднозначным. В биологии слово «программи
рованный» может означать участие согласован"
Запрограммировано ли старение? Если за"
ных изменений регуляции активности генов или
дать такой вопрос, есть риск столкнуться со ста"
изменений процессов развития, контролируе"
рым предупреждением: задай глупый вопрос и
мых генами, сетями регуляции активности ге"
получишь глупый ответ [1, 2]. Это связано с на"
нов и сигнальными путями. Также подразумева"
личием у термина «программированное старение»
ется существование программы для того, чтобы
нескольких значений, что может поставить зада"
служить цели повышения приспособленности с
ющего такой вопрос в логическую путаницу [3].
точки зрения эволюции. Для удобства мы будем
В то же время вполне возможно следующим об"
ссылаться на эти два значения как на програм"
разом устранить двусмысленность этого термина
мированные в механистическом и адаптивном
и избежать концептуальных ошибок. В выраже"
смысле соответственно.
нии «программированное старение» слово «ста
В контексте биологического старения следу"
рение» может относиться ко всем возрастным из"
ет отметить, что биологические процессы иног"
менениям (включая благоприятные изменения,
да запрограммированы в механистическом
связанные с созреванием) или конкретно к свя"
смысле, но не в плане адаптации, и это может
занному с возрастом ухудшению состояния ор"
способствовать возникновению патологии.
ганизма (или биологическому старению, которое
Например, механистическая программа клеточ"
не следует путать с клеточным старением, предел
ного цикла, выполняемая в клетках метастази"
Хейфлика). Можно с уверенностью сказать, что
рующей меланомы, ухудшает приспособлен"
предполагаемое значение программированного
ность организма, а не способствует ее поддержа"
старения - это, как правило, программирован"
нию. Чтобы уточнить определение значения,
ное биологическое старение.
М.В. Благосклонным был предложен термин
квазипрограмма для обозначения ситуаций, ког"
* Адресат для корреспонденции.
да программа выполняется таким образом, ко"
1771
1772
ГАЛИМОВ и др.
торый не способствует приспособленности,
отбора снижается, и это приводит к накоплению
например, из"за ее случайного инициирования
в унаследованном геноме вариантов генов с
или бесполезного продолжения после того, как
вредными эффектами, проявляющимися в даль"
цель была уже достигнута [4]. Поэтому далее мы
нейшей жизни [6-8]. Ранее предполагалось, что
будем называть адаптивное и неадаптивное
такие варианты генов являются просто вредны"
программированное старение программирован"
ми мутациями позднего действия [9]. Затем по"
ным и квазипрограммированным старением со"
явилось и утвердилось более широко поддержи"
ответственно.
ваемое мнение, что такие варианты действуют
Феноптоз является другим относительно но"
на протяжении всей жизни, увеличивая приспо"
вым термином, обозначающим программиро"
собленность организма на ранних стадиях и
ванную гибель организма в результате выполне"
способствуя развитию патологии на поздних
ния программы программированного старения,
этапах его жизненного пути (демонстрируя так
как в механистическом, так и в адаптивном
называемую антагонистическую плейотропию)
смысле [5]. Однако утверждение о том, что кле"
[10]. Основное предсказание этой теории за"
точное старение и последующая гибель способ"
ключается в том, что биологическое старение
ствуют приспособленности, не согласуется с ос"
само по себе не является адаптацией, а предс"
новной теорией эволюции, по крайней мере, не
тавляет собой случайно возникающий побоч"
является применимым к большинству живых
ный результат действия различных признаков и
организмов [3]. Как описано далее, теория
процессов, которые в раннем возрасте способ"
предсказывает, что эгоистичные, не умирающие
ствуют приспособленности живого организма к
субъекты превзошли бы своих альтруистичных
жизненным условиям. Но это положение не со"
стареющих соотечественников. Этот стандарт"
гласуется с концепцией феноптоза.
ный взгляд на живые организмы как на буржуа
Однако, несмотря на убедительность и объ"
означает, что концепция феноптоза несет на се"
яснительную силу эволюционной теории старе"
бе тяжелое бремя доказательств, как эмпиричес"
ния, некоторые явления не вполне укладывают"
ких, так и теоретических. Но можно ли найти
ся в эту теорию. Одним из таких примеров явля"
эти доказательства?
ется существование мутаций в одном гене, кото"
Что касается эмпирических доказательств,
рые приводят к существенному увеличению
то их относительное отсутствие может на деле
продолжительности жизни у нематоды C. elegans
отражать технические трудности с их получени"
[11]. У некоторых исследователей это явление
ем, по крайней мере, частично. Оценка индиви"
вызвало вопрос: мог ли естественный отбор бла"
дуальной приспособленности является относи"
гоприятствовать аллелям дикого типа из"за то"
тельно простой, например, можно легко выя"
го, что они приводят к более ранней гибели?
вить то, как присутствие или отсутствие прог"
Это, в свою очередь, заставило нас задуматься:
раммированной гибели клеток (апоптоза) влия"
может ли нематода C. elegans испытывать не"
ет на маркеры приспособленности, такие как
обычные условия эволюции, которые каким"то
рост организма и размножение. Напротив, труд"
образом позволяют смерти продвигать ее сово"
но оценить преимущества на уровне группового
купную приспособленность [3]?
отбора и совокупной приспособленности (inclu"
Первоначально в XIX веке было предполо"
sive fitness), а также с уверенностью отличить их
жено, что естественный отбор способствует ста"
от преимуществ на уровне индивидуальной
рению, т.к. в результате его действия происходит
приспособленности. Согласно теории, возмож"
гибель старых и менее приспособленных осо"
но, что адаптивная гибель (феноптоз) может
бей, и тем самым повышается доступность ре"
эволюционировать в определенных допустимых
сурсов для более молодых поколений [12]. Од"
условиях, в частности при существовании орга"
нако эта гипотеза основывается на групповом
низмов в виде клонов, плотно населенных попу"
отборе, и поэтому можно считать, что она не мо"
ляций, в которых размыты различия между ин"
жет быть стратегией для стабильной эволюции.
дивидуумом и колонией. Этот вопрос будет об"
Проблема здесь заключается в том, что, как
суждаться далее.
предсказывается, преимущество индивидуаль"
ного отбора нестареющих особей («хитрецов»)
намного превышает преимущества совокупной
ГДЕ ТЕОРИЯ ЭВОЛЮЦИИ
приспособленности в результате самопожертво"
ПРЕДСКАЗЫВАЕТ АДАПТИВНУЮ ГИБЕЛЬ
вания [1, 10].
Один контраргумент в поддержку концепции
Основным положением эволюционной тео"
феноптоза заключается в том, что существуют
рии старения является понимание того, что с
гены (например, p53), которые вызывают старе"
увеличением возраста влияние естественного
ние или, если они подверглись мутациям, вмес"
БИОХИМИЯ том 84 вып. 12 2019
ГИБЕЛЬ МОЖЕТ ЯВЛЯТЬСЯ АДАПТАЦИЕЙ?
1773
то старения приводят к возникновению заболе"
способствовать приспособленности, а не быть
ваний (в данном случае к раку); это означает, что
просто платой за компромисс с компонентом
мутации не могут приводить к накоплению «не"
приспособленности. Действительно, существует
стареющих хитрецов» [13, 14]. В то же время
много разных примеров, когда гибель происхо"
представляется более правдоподобным, что это
дит немедленно как следствие поведения, спо"
и есть пример антагонистической плейотропии,
собствующего приспособленности, но когда со"
т.к. p53 способствует снижению накопления му"
бытие гибели само по себе не дает никаких пре"
тированных, потенциально подверженных кан"
имуществ. Например, когда пчела жалит чело"
церогенезу клеток у молодых животных, но в бо"
века, храбро защищая свой улей, ее поведение
лее позднем возрасте он может ускорить старе"
может привести к повышению совокупной
ние, например, путем увеличения накопления
приспособленности, но ее последующая ги"
стареющих клеток. Также было предположено,
бель - нет. В этом случае гибель организма не
что феноптоз способствует приспособленности
является адаптивной, но представляет немед"
благодаря преимуществам, появляющимся в ре"
ленную плату и побочное явление. Точно так же
зультате ускорения эволюции в неблагоприят"
старение, согласно эволюционной теории ста"
ных условиях окружающей среды, при которых
рения, является побочным эффектом отбора в
скорость возникновения мутаций увеличивается
более раннем возрасте. Одним из аргументов,
(гипотеза способности эволюционировать, the
обычно используемых в пользу феноптоза, яв"
evolvability hypothesis) [5]. Но при этом утвержда"
ляется существование видов, у которых гибель
лось, что гипотеза способности эволюциониро"
происходит быстро после размножения, таких
вать является проблематичной, поскольку тре"
как Octopus hummelincki или самцы сумчатой мы"
бует выполнения нереальных условий (таких как
ши Antechinus stuartii [27]. Однако более правдо"
очень высокая скорость возникновения полез"
подобное объяснение такой воспроизводящей"
ных мутаций и очень быстрые изменения усло"
ся один раз в жизни репродуктивной смерти
вий окружающей среды [15, 16]), чтобы ее мож"
заключается в том, что она является платой за
но было широко применять.
значительные репродуктивные усилия.
Тем не менее остается возможным, что при
Мы выделили несколько форм адаптивной
определенных обстоятельствах феноптоз может
гибели на основе средств, с помощью которых
эволюционировать. Результаты исследований,
они способствуют совокупной приспособлен"
проведенных в последнее десятилетие, позволя"
ности (рисунок) [3]: 1) потребительская жерт
ют предположить, что влияние группового и
ва, когда гибель организма способствует при"
многоуровневого отбора ранее не было оценено
способленности, уменьшая конкуренцию за пи"
в полной мере [17, 18]. Это касается и вопросов
щу и другие ресурсы; 2) жертва биомассы, когда
старения [19-25]. Опираясь на классическую
гибель облегчает посмертную передачу ресурсов
теорию эволюции, мы ранее обсуждали, как ги"
от родителя родственникам, особенно потом"
бель организма в результате клеточного старе"
ству; 3) оборонительная жертва, когда гибель за"
ния может эволюционировать в качестве адап"
щищает семью от атакующего, например, путем
тивного группового признака у видов, которые
предотвращения распространения патогена на
существуют в виде популяций с высоким коэф"
членов семьи, рода.
фициентом родства (особенно популяций кло"
нов) и низким уровнем расселения [3]. Эти два
критических условия создают благоприятную
АДАПТИВНАЯ ГИБЕЛЬ
среду для отбора с относительно высоким уров"
У ОДНОКЛЕТОЧНЫХ ОРГАНИЗМОВ:
нем преимуществ от совокупной приспособлен"
АПОПТОЗ КАК ПРИМЕР ФЕНОПТОЗА
ности для членов семьи, согласуясь с правилом
Гамильтона: rB > C, где r - это родство (related"
Вероятно, лучшим доказательством адаптив"
ness), B - выгода для реципиента, C - стоимость
ной гибели является появление программиро"
для донора [26]. Организмом, который, возмож"
ванной клеточной смерти у организмов, кото"
но, отвечает этим условиям, является нематода
рые можно считать одноклеточными. Програм"
C. elegans, и у этого вида можно предположить
мированная гибель клеток у одноклеточных ас"
существование адаптивной гибели [3]. Это уве"
социирована с консервативным генетическим
личивает вероятность того, что в какой"то сте"
механизмом, и предполагается, что этот путь на"
пени долгоживущие мутантные C. elegans схожи
чал эволюционировать еще до появления мно"
с дефектными по апоптозу клетками (отсутствие
гоклеточности [28-30]. На первый взгляд, это
программированной гибели).
парадоксально с точки зрения классической те"
Важным для определения адаптивной гибе"
ории эволюции, поскольку программированная
ли является то, что гибель сама по себе должна
гибель клеток у одноклеточных организмов так"
БИОХИМИЯ том 84 вып. 12 2019
1774
ГАЛИМОВ и др.
Адаптивная гибель и формы, которые она может принимать. a - В случае, когда организмы, способные существовать как
независимые индивидуумы, объединяются в общественные объекты с признаками суперорганизма, программированная
гибель может повысить их совокупную приспособленность. Чтобы гибель была адаптивной, она должна сама по себе при"
носить пользу родственным индивидам или суперорганизму, а не быть просто платой за выгодный признак; b - в случае
потребительской жертвы гибель более старых индивидуумов приводит к уменьшению количества «ртов», которые нужно
накормить, тем самым увеличивая ресурсы для родственников. Теоретически это может повысить совокупную (или на
уровне колонии) приспособленность у C. elegans, для которой характерен стиль жизни с бурным ростом и спадом, и очень
коротким репродуктивным периодом [3]; c - в случае жертвы биомассы родительские особи или клетки гибнут, чтобы об"
легчить передачу питательных средств из их собственной биомассы родственникам. Предполагается, что у S. cerevisiae
программированная гибель клеток способствует росту клеток дрожжей, находящихся в других местах колонии, благодаря
высвобождению питательных веществ [35]; d - в случае оборонительной жертвы гибель повышает шансы семьи выжить
при атаке врага. Возможным примером является представитель простейших паразит Leishmania spp., у которого, как
предполагается, программированная гибель клеток снижает иммунный ответ организма"хозяина против родственных
клеток [36].
journal/biokhsm/
же является программированной гибелью орга"
ческие пути [31-33] и исследовано их значение
низма. Это явление было хорошо изучено на пе"
для эволюции [5, 22, 34].
карских дрожжах S. cerevisiae, у которых описа"
Этот парадокс может быть разрешен, если
ны задействованные в этот процесс метаболи" учесть, что S. cerevisiae в дикой природе часто
БИОХИМИЯ том 84 вып. 12 2019
ГИБЕЛЬ МОЖЕТ ЯВЛЯТЬСЯ АДАПТАЦИЕЙ?
1775
растут в виде густонаселенных колоний клонов,
вследствие общественного взаимодействия по"
в которых старые клетки погибают, по"видимо"
пуляций клонов клеток у многоклеточных орга"
му, для того, чтобы обеспечить пищевыми ре"
низмов и действия естественного отбора на
сурсами более молодые и более активно деля"
уровне многоклеточных индивидуумов. Анало"
щиеся родственные клетки [35]. Это является
гично условия, необходимые для возникнове"
наглядным примером адаптивной гибели в фор"
ния феноптоза (густонаселенные популяции
ме жертвы биомассы (рисунок, с). В данном слу"
клонов), представляют собой такие условия, в
чае программированную гибель клеток можно
которых группы индивидуумов обладают приз"
рассматривать как увеличение приспособлен"
наками индивидуумов более высокого порядка
ности колонии дрожжей в целом, так же как
или суперорганизмов (рисунок, а). В таком кон"
апоптоз у многоклеточных организмов прино"
тексте является спорным вопрос о том, имеет ли
сит выгоду в плане повышения приспособлен"
программированная гибель отношение к инди"
ности. Если это верно, то можно предположить,
видууму как к таковому или к компоненту инди"
что программированная гибель клеток у дрож"
видуума более высокого порядка, такого как ко"
жей не эволюционировала как программиро"
лония бактерий или дрожжей.
ванная гибель организма (т.е. не как феноптоз)
[16], и ее функция заключается в обеспечении
приспособленности на уровне колонии.
Финансирование. Работа выполнена при под"
держке Wellcome Trust Strategic Award
Таким образом, в настоящей работе мы опи"
(098565/Z/12/Z).
сали то, как классическая теория эволюции мо"
Конфликт интересов. Авторы заявляют об от"
жет при редких обстоятельствах допустить су"
сутствии конфликта интересов.
ществование истинной адаптивной гибели, эк"
Соблюдение этических норм. Настоящая
вивалентной феноптозу. Концепция феноптоза
статья не содержит описания выполненных ав"
возникла на основе концепции апоптоза, кото"
торами исследований с участием людей и ис"
рый способен улучшать приспособленность
пользованием животных в качестве объектов.
СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ
1. Rose, M.R. (1991) Evolutionary biology of aging, Oxford
15. Kowald, A., and Kirkwood, T.B. (2016) Can aging be pro"
University Press.
grammed? A critical literature review, Aging Cell, 15, 986-998.
2. Austad, S. (2004) Is aging programed? Aging Cell, 3,
16. Kirkwood, T.B., and Melov, S. (2011) On the pro"
249-251.
grammed/non"programmed nature of ageing within the
3. Lohr, J.N., Galimov, E.R., and Gems, D. (2019) Does
life history, Curr. Biol., 21, R701-R707.
senescence promote fitness in Caenorhabditis elegans by
17. Wilson, D.S., and Wilson, E.O. (2008) Evolution «for the
causing death? Ageing Res. Rev., 50, 58-71.
Good of the Group». The process known as group selection
4. Blagosklonny, M.V. (2006) Aging and immortality: quasi"
was once accepted unthinkingly, then was widely discredit"
programmed senescence and its pharmacologic inhibition,
ed; it’s time for a more discriminating assessment, Am. Sci.,
Cell Cycle, 5, 2087-2102.
96, 380-389.
5. Skulachev, V.P. (2002) Programmed death phenomena: from
18. Kramer, J., and Meunier, J. (2016) Kin and multilevel
organelle to organism, Ann. N. Y. Acad. Sci., 959, 214-237.
selection in social evolution: a never"ending controversy?
6. Charlesworth, B. (1993) Evolutionary mechanisms of
F1000Research, 5, F1000 Faculty Rev"776.
senescence, Genetica, 91, 11-19.
19. Bourke, A.F. (2011) Principles of social evolution, Oxford
7. Charlesworth, B. (2001) Patterns of age"specific means and
University Press.
genetic variances of mortality rates predicted by the mutation"
20. Dytham, C., and Travis, J. (2006) Evolving dispersal and
accumulation theory of ageing, J. Theor. Biol., 210, 47-65.
age at death, Oikos, 113, 530-538.
8. Charlesworth, B. (2000) Fisher, Medawar, Hamilton and
21. Lee, R.D. (2003) Rethinking the evolutionary theory of
the evolution of aging, Genetics, 156, 927-931.
aging: transfers, not births, shape senescence in social
9. Medawar, P.B. (1952) An unsolved problem of biology, H.K.
species, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 100, 9637-9642.
Lewis, London.
22. Longo, V.D., Mitteldorf, J., and Skulachev, V.P. (2005)
10. Williams, G.C. (1957) Pleiotropy, natural selection, and
Programmed and altruistic ageing, Nat. Rev. Genet., 6,
the evolution of senescence, Evolution, 11, 398-411.
866-872.
11. Kenyon, C.J. (2010) The genetics of ageing, Nature, 464,
23. Markov, A. (2012) Can kin selection facilitate the evolution
504-512.
of the genetic program of senescence? Biochemistry
12. Weismann, A., Poulton, E.B., and Shipley, A.E. (1891)
(Moscow), 77, 733-741.
Essays upon heredity and kindred biological problems,
24. Mitteldorf, J. (2006) Chaotic population dynamics and the
Clarendon Press.
evolution of ageing, Evol. Ecol. Res., 8, 561-574.
13. Skulachev, V.P. (2005) Ageing as atavistic program which
25. Travis, J.M. (2004) The evolution of programmed death in
can be abandoned, Vestnik RAN, 75, 831-843.
a spatially structured population, J. Gerontol. A Biol. Sci.
14. Skulachev, V.P., and Longo, V.D. (2005) Aging as a mito"
Med. Sci., 59, B301-B305.
chondria"mediated atavistic program: can aging be
26. Hamilton, W.D. (1964) The genetical evolution of social
switched off? Ann. N. Y. Acad. Sci., 1057, 145-164.
behaviour. II, J. Theor. Biol., 7, 17-52.
БИОХИМИЯ том 84 вып. 12 2019
1776
ГАЛИМОВ и др.
27. Skulachev, V.P. (2012) What is «phenoptosis» and how to
32. Gourlay, C.W., Du, W., and Ayscough, K.R. (2006)
fight it? Biochemistry (Moscow), 77, 689-706.
Apoptosis in yeast - mechanisms and benefits to a unicel"
28. Aravind, L., Dixit, V.M., and Koonin, E.V. (1999) The
lular organism, Mol. Microbiol., 62, 1515-1521.
domains of death: evolution of the apoptosis machinery,
33. Hardwick, J.M. (2018) Do fungi undergo apoptosis"like
Trends Biochem. Sci., 24, 47-53.
programmed cell death? MBio, 9, e00948"18.
29. Gordeeva, A., Labas, Y.A., and Zvyagilskaya, R. (2004)
34. Buttner, S., Eisenberg, T., Herker, E., Carmona"Gutierrez, D.,
Apoptosis in unicellular organisms: mechanisms and evo"
Kroemer, G., and Madeo, F. (2006) Why yeast cells can
lution, Biochemistry (Moscow), 69, 1055-1066.
undergo apoptosis: death in times of peace, love, and war,
30. Koonin, E., and Aravind, L. (2002) Origin and evolution of
J. Cell Biol., 175, 521-525.
eukaryotic apoptosis: the bacterial connection, Cell Death
35. Vachova, L., Cap, M., and Palkova, Z. (2012) Yeast colonies:
Differ., 9, 394-404.
a model for studies of aging, environmental adaptation, and
31. Carmona"Gutierrez, D., Bauer, M.A., Zimmermann, A.,
longevity, Oxid. Med. Cell. Longev., 2012, 601836.
Aguilera, A., Austriaco, N., Ayscough, K., Balzan, R.,
36. Zangger, H., Mottram, J., and Fasel, N. (2002) Cell death
Bar"Nun, S., Barrientos, A., Belenky, P., et al. (2018)
in Leishmania induced by stress and differentiation: pro"
Guidelines and recommendations on yeast cell death
grammed cell death or necrosis? Cell Death Differ., 9,
nomenclature, Microb. Cell, 5, 4-31.
1126-1139.
WHEN AND HOW CAN DEATH BE AN ADAPTATION?
Mini review
E. R. Galimov, J. N. Lohr, and D. Gems*
Institute of Healthy Ageing, and Research Department of Genetics, Evolution and Environment,
University College London, London WC1E 6BT, UK; E mail: david.gems@ucl.ac.uk
Received July 2, 2019
Revised August 24, 2019
Accepted August 24, 2019
The concept of phenoptosis (or programmed organismal death) is problematic with respect to most species (includ"
ing human beings) since it implies that dying of old age is an adaptation, which is not consistent with established evo"
lutionary theory. But can dying ever be a strategy to promote fitness? Given recent developments in our understand"
ing of the evolution of altruism, particularly kin and multilevel selection theory, it is timely to revisit the possible exis"
tence of adaptive death. Here, we discuss how programmed death could be an adaptive trait under certain special con"
ditions found particularly in organisms capable of clonal, colonial existence, such as the budding yeast Saccharomyces
cerevisiae and, perhaps, the nematode Caenorhabditis elegans. The concept of phenoptosis is only tenable if consistent
with evolutionary theory; this accepted, phenoptosis may only occur under special conditions that do not apply to
most animal groups (including mammals).
Keywords: adaptive death, aging, altruism, C. elegans, evolution, inclusive fitness
БИОХИМИЯ том 84 вып. 12 2019
