БИОХИМИЯ, 2023, том 88, вып. 10, с. 1775 - 1799

УДК 577.352.54

ИОННЫЕ КАНАЛЫ В ЭЛЕКТРИЧЕСКОЙ СИГНАЛИЗАЦИИ

У ВЫСШИХ РАСТЕНИЙ

Обзор

Национальный исследовательский Нижегородский государственный университет им. Н.И. Лобачевского,

Институт биологии и биомедицины, кафедра биофизики, 603022 Нижний Новгород, Россия;

электронная почта: v.vodeneev@mail.ru

Поступила в редакцию 21.06.2023

После доработки 16.09.2023

Принята к публикации 18.09.2023

Электрические сигналы (ЭС) растений, возникающие при действии различных внешних факто-

ров, играют важную роль в адаптации к изменяющимся условиям окружающей среды. Генерация

ЭС в клетках высших растений связана с активацией потоков Ca²⁺, K⁺, анионов, а также измене-

нием активности H⁺-ATPазы плазмалеммы. В настоящем обзоре на основе сопоставления данных

молекулярно-генетических и электрофизиологических исследований выполнен анализ молекуляр-

ной природы ионных каналов, вносящих вклад в передачу ЭС у высших растений. На основе таких

характеристик ионных каналов, как селективность, механизм активации, а также внутриклеточная

и тканевая локализация, из широкого разнообразия ионных каналов высших растений выделены

те, которые отвечают требованиям к потенциальным участникам генерации ЭС. Анализ данных

экспериментальных исследований, выполненных на мутантах с подавленной или усиленной экс-

прессией гена определённого канала, выявил те каналы, активация которых вносит вклад в фор-

мирование ЭС. К числу каналов, ответственных за возникновение потока Ca²⁺ при генерации ЭС,

относятся каналы семейства GLR, потока K⁺ - GORK, анионов - MSL. Рассмотрение перспектив

дальнейших исследований говорит о необходимости объединения в рамках единого исследования

электрофизиологических и генетических подходов наряду с анализом ионных концентраций в ин-

тактных растениях.

КЛЮЧЕВЫЕ СЛОВА: электрические сигналы у растений, дистанционные сигналы, ионные каналы,

потенциал действия, вариабельный потенциал.

DOI: 10.31857/S0320972523100056, EDN: OTUVVP

ВВЕДЕНИЕ

распространения которых у растений может

достигать десятков сантиметров в секунду, на-

Растения в естественной среде обитания

ряду с гидравлическими относятся к быстрым

подвергаются действию различных неблаго-

дистанционным сигналам [1-4].

приятных факторов окружающей среды.

Распространение ЭС вызывает широкий

Для развития скоординированного систем-

спектр функциональных изменений в нераз-

ного ответа на действие внешних факторов

дражённых частях растения. Индуцированные

необходима передача дистанционных сигна-

ЭС ответы включают изменение активности

лов. У растений выделяют три типа дистан-

фотосинтеза и транспирации, усиление дыха-

ционных сигналов - химические, гидравли-

ния, изменение содержания ATP, экспрессию

ческие и электрические, различающиеся как

защитных генов и др. [1, 3, 5]. Такие изменения

по природе, так и по скорости распростране-

играют важную роль в адаптации растений к

ния. Электрические сигналы (ЭС), скорость изменяющимся условиям окружающей среды.

Принятые сокращения: АФК - активные формы кислорода; ВП - вариабельный потенциал; ПД - потенциал дей-

ствия; СП - системный потенциал; ЭС - электрический сигнал; CNGC - cyclic nucleotide-gated channels, каналы,

управляемые циклическими нуклеотидами; DAMP - damage-associated molecular pattern, молекулярный паттерн, свя-

занный с повреждением; GLR - glutamate-like receptor, ионотропные глутаматные рецепторы; MSL - mechanosensitive-

like channels, механочувствительно-подобные каналы.

* Адресат для корреспонденции.

1775

776

МУДРИЛОВ и др.

Известно, что механизмы индукции ЭС систем-

работы Н⁺-ATPазы плазмалеммы метаболи-

ного ответа у растений основаны на изменениях

ческой компоненты в общую величину элек-

ионных концентраций во время генерации ЭС,

трического потенциала [6, 8]. Электрический

среди которых особо важную роль играют сдви-

трансмембранный потенциал как составляю-

ги концентраций Са²⁺ и Н⁺ [5, 6]. Приводящие

щая электрохимического градиента является

к изменениям концентраций ионные потоки

движущей силой мембранного транспорта, в

возникают вследствие изменения активности

том числе для потока ионов при генерации ЭС.

ион-транспортирующих систем, в первую оче-

В настоящее время у растений выделяют три

редь ионных каналов [2, 3, 7]. Однако вопрос о

типа ЭС: потенциал действия (ПД), вариабель-

молекулярной природе таких каналов остаётся

ный потенциал (ВП) и системный потенциал

открытым.

(СП) [1, 3, 7, 12]. Последний в силу недоста-

Идентификация молекулярной природы

точной изученности лежащих в его основе

ионных каналов, участвующих в генерации

механизмов не рассматривается в настоящем

ЭС у высших растений, сопряжена с рядом

обзоре. Разделение сигналов на различные

трудностей. В первую очередь необходимо от-

типы основано на нескольких характеристиках,

метить, что исследование параметров ЭС и

включая направленность изменения потенциа-

механизмов их генерации проводилось на ра-

ла (де-/гиперполяризация), длительность элек-

стениях различных видов. В частности, тради-

трической реакции, характер распростране-

ционным объектом исследования в электро-

ния, а также типичные раздражители, которые

физиологии растений являются локомоторные

индуцируют сигнал определённого типа.

растения. Другим модельным объектом, на

ПД представляет собой переходную депо-

котором был получен значительный объём

ляризацию амплитудой несколько десятков

данных о механизмах генерации ЭС и впер-

мВ, имеющую характерную импульсную фор-

вые была экспериментально показана роль

му, возникающую по пороговому принципу и

ионных каналов, служили гигантские клет-

подчиняющуюся закону «всё или ничего» [1,

ки харовых водорослей, удобные для иссле-

6, 12, 13]. Отмеченные свойства ПД растений

дований с методической точки зрения [8-11].

сходны с таковыми для классического нерв-

В то же время модельным объектом в молеку-

ного импульса. Основные же различия свя-

лярно-генетических исследованиях растений яв-

заны с временными характеристиками реак-

ляется арабидопсис (Arabidopsis thaliana L.), на

ции: длительность ПД у растений в тысячи раз

котором выполнено относительно небольшое

больше длительности нервного импульса - от

количество работ по изучению ЭС. Вышеска-

нескольких секунд у локомоторных, таких как

занное не позволяет прямо сопоставить элек-

мимоза и венерина мухоловка, до нескольких

трофизиологические и молекулярно-генетичес-

десятков секунд у обычных, нелокомоторных

кие данные, представленные в литературе.

растений [1, 13].

В настоящем обзоре предпринята попытка

Механизм генерации ПД в клетках расте-

такого сопоставления: рассматриваются све-

ний (рис. 1) также отличается от классической

дения о природе ионных потоков, лежащих в

Na⁺/K⁺-схемы нервного импульса. У растений

основе механизмов генерации ЭС, приводятся

формирование фазы деполяризации ПД свя-

данные об ионных каналах, генетическая при-

зано с входящим потоком Ca²⁺ и выходящим

надлежность которых идентифицирована на

потоком анионов, прежде всего Cl^-, а также,

сегодняшний день, а также выполняется ана-

вероятно, со временным снижением активно-

лиз наиболее вероятных участников процесса

сти H⁺-ATPазы. При этом ионы Ca²⁺ играют

генерации ЭС у высших растений.

преимущественно сигнальную роль, вызывая

активацию потока анионов и инактивацию

H⁺-ATPазы [1, 12, 13]. В то же время для от-

ЭЛЕКТРИЧЕСКИЕ СИГНАЛЫ

дельных видов растений продемонстрирована

ВЫСШИХ РАСТЕНИЙ

определяющая роль Ca²⁺ в изменении величи-

ны электрического потенциала при формиро-

В состоянии покоя величина электриче-

вании фазы деполяризации [14, 15], что пока-

ского мембранного потенциала клеток расте-

зывает вариативность механизма генерации

ний находится в значительно более отрица-

ПД среди различных растений. Формирование

тельной области по сравнению с клетками

фазы реполяризации связано с выходящим

животных и составляет ниже -100 мВ, а для

потоком K⁺, значительная движущая сила для

некоторых растений и отдельных тканей ниже

которого возникает при деполяризации, а так-

-200 мВ. Столь большие значения обусловле-

же с реактивацией H⁺-ATPазы вследствие уда-

ны значительным вкладом создаваемой за счёт

ления из клетки избытка ионов Ca²⁺ [3, 8, 13].

БИОХИМИЯ том 88 вып. 10 2023

ИОННЫЕ КАНАЛЫ РАСТЕНИЙ В ЭЛЕКТРИЧЕСКОЙ СИГНАЛИЗАЦИИ

1777

Рис. 1. Схема генерации и распространения потенциала действия (ПД) и вариабельного потенциала (ВП) по проводя-

щим тканям высших растений. Неповреждающий стимул вызывает генерацию ПД, который распространяется пре-

имущественно по флоэме вследствие возникновения локальных токов (обозначены красными стрелками). Повреж-

дающий стимул вызывает ВП, который распространяется вследствие передачи по ксилеме химического (обозначено

зелёными точками) или гидравлического сигнала (обозначено голубыми стрелками). На схеме справа представлены

механизмы генерации ПД и ВП (пояснения в тексте). КС - ксилема, СЭ - ситовидные элементы

Распространение ПД по растению (рис. 1)

токов и последующую активную генерацию

происходит без значительного снижения ам-

ПД в этих участках [8, 12, 13]. В целом, можно

плитуды и скорости, которая составляет обыч-

говорить о принципиальном сходстве меха-

но от долей до нескольких см/с, достигая

низма распространения нервного импульса

8-10 см/с у локомоторных растений [1, 7, 16].

и ПД у растений, несмотря на меньшую на

Бездекрементное распространение ПД указы-

2-3 порядка скорость последнего. Однако от-

вает на то, что этот процесс является актив-

крытым остаётся вопрос об основных путях

ным: генерация ПД вызывает деполяризацию

передачи ПД у высших растений. Проводящие

клеток в соседних участках до порогового

пучки высших растений являются общепри-

уровня вследствие возникновения локальных

знанным путём системной передачи сигналов

БИОХИМИЯ том 88 вып. 10 2023

778

МУДРИЛОВ и др.

всех типов, включая электрические [1, 5, 7].

вход Ca²⁺ в клетку, что вызывает снижение ак-

Предположительно, клетки флоэмы

- как

тивности H⁺-ATPазы, значительно более про-

ситовидные элементы, так и флоэмная парен-

должительное, чем при ПД. В формирова-

хима - ответственны за незатухающую пере-

ние фазы деполяризации также вносит вклад

дачу ПД [1, 3]. Также имеет место радиальное

поток анионов, в частности Cl^- [5, 12, 25, 26].

распространение ПД от проводящих пучков

Формирование фазы реполяризации проис-

к соседним клеткам благодаря связям через

ходит благодаря восстановлению активности

плазмодесмы, вероятно, уже в виде затухаю-

H⁺-ATPазы, а также, вероятно, выходу из клет-

щего сигнала [1, 12, 13].

ки K⁺ [1, 26]. Несмотря на то что в генерации

Генерацию ПД вызывают различные непо-

как ПД, так и ВП участвует общий набор

вреждающие стимулы, включая изменение тем-

ионов (Ca²⁺, Cl^-, K⁺, H⁺), ион-транспортирую-

пературы, освещённости, прикосновение и др.

щие системы клеточных мембран, ответствен-

Механизмы преобразования энергии дей-

ные за их перенос, вероятно, различаются для

ствующего стимула в изменения потенциала

двух типов ЭС. Косвенным доказательством

и роль определённых ионных каналов в этом

этого является такая особенность ВП, как его

процессе рассмотрены в соответствующих об-

способность возникать в период абсолютной

зорах [3, 7, 17]. Отдельно необходимо подчерк-

рефрактерности для ПД [8, 16].

нуть, что генерацию ПД у растений, как и в

В отличие от ПД, ВП не является само-

нервном волокне, можно индуцировать путём

распространяющимся ЭС (рис. 1), представ-

прямой электрической стимуляции [15], что

ляя собой локальную электрическую реакцию,

свидетельствует об определяющей роли по-

индуцированную гидравлическим или хими-

тенциал-зависимых ионных каналов в индук-

ческим сигналом [1, 5, 7, 26]. Возможность вы-

ции ПД.

звать ВП путём искусственного повышения

ВП (рис. 1), как и ПД, представляет собой

давления [27] подтверждает роль гидравличес-

переходную деполяризацию амплитудой не-

кой волны в его индукции, предполагая акти-

сколько десятков мВ, однако имеет гораздо

вацию механочувствительных ионных кана-

большую длительность, до нескольких десят-

лов [1, 16, 26]. В роли химического сигнала,

ков минут, и нерегулярную форму [1, 3, 7,

предположительно, выступает распространение

13, 16]. Отмечая большую продолжительность

из зоны повреждения по проводящим пучкам

ВП, в силу чего его часто обозначают как

«раневого вещества», вызывающего вход Са²⁺

«медленная волна потенциала» (SWP, slow wave

в клетку. Согласно современным представле-

potential), нужно подчеркнуть, что причиной

ниям, такими сигнальными молекулами мо-

этого является медленная фаза реполяризации

гут быть активные формы кислорода (АФК),

ВП, в то время как продолжительность депо-

продуцируемые NADPH-оксидазами, веро-

ляризации обычно не превышает нескольких

ятно, RBOHD (respiratory burst oxidase homo-

секунд, как и в случае ПД. ВП, в отличие от

log D) [28]. Системное распространение H₂O₂

ПД, не подчиняется правилу «всё или ничего»,

показано при действии типичных для ВП сти-

его амплитуда и длительность зависят от типа

мулов - при механическом повреждении, на-

стимула [18, 19] и площади повреждения [16].

греве и сильном свете [28-30]. В свою очередь,

Скорость распространения ВП составляет 0,1-

Са²⁺ способен активировать RBOHD, вызывая

10 мм/с. По мере удаления от места стимуляции

увеличение производства H₂O₂ [7, 31], что мо-

наблюдается декремент амплитуды и скорости

жет обеспечивать самоподдержание распро-

его распространения [1, 3, 6, 13]. Генерацию

страняющегося сигнала.

ВП вызывают повреждающие стимулы [1, 3],

Изложенные выше сведения о механиз-

такие как ожог [18, 19], механическое повреж-

мах генерации и распространения ЭС у выс-

дение [18, 20, 21] и нагрев [18, 19, 22].

ших растений были получены с применением

В качестве основного механизма формиро-

комплекса электрофизиологических методов,

вания ВП (рис. 1) длительное время рассматри-

включающих анализ градиентов электрохими-

валось исключительно переходное угнетение

ческого потенциала различных ионов, реги-

активности H⁺-ATPазы плазмалеммы [13, 16].

страцию сдвигов ионных концентраций при

Впоследствии было показано, что, наряду с

возбуждении, варьирование ионного состава

переходной инактивацией протонного насоса,

среды, ингибиторный анализ с применением

вклад в генерацию ВП вносят пассивные по-

блокаторов ионных каналов и др.

токи ионов Ca²⁺, Cl^- и K⁺, которые, вероятно,

Прежде всего стоит отметить, что в основе

возникают при активации соответствующих

генерации ЭС лежат пассивные потоки ионов

ионных каналов [7, 23, 24]. Как и в случае ПД,

по градиенту концентрации [6, 32]. Для Ca²⁺

на начальном этапе генерации ВП происходит

присутствует значительный электрохимический

БИОХИМИЯ том 88 вып. 10 2023

ИОННЫЕ КАНАЛЫ РАСТЕНИЙ В ЭЛЕКТРИЧЕСКОЙ СИГНАЛИЗАЦИИ

1779

градиент ввиду низких концентраций Ca²⁺ в

доминировала точка зрения об отсутствии

цитозоле и высоких - в апопласте и внутри-

падения сопротивления, что являлось одним

клеточных компартментах, таких как вакуоль

из основных аргументов о ключевой роли

и ЭПР [33]. Содержание анионов в цитозоле

электрогенного H⁺-насоса, а не ионных ка-

превышает их содержание в апопласте [34],

налов, в формировании ВП [13, 16, 26]. Одна-

что в совокупности с отрицательным внутри-

ко впоследствии было зафиксировано паде-

клеточным электрическим потенциалом со-

ние сопротивления во время генерации ВП,

здаёт значительный направленный наружу

что указывает на активацию ионных кана-

градиент [6]. Для K⁺, находящегося близко к

лов [25, 26].

равновесному состоянию в покое, направлен-

Типы ионных каналов, активация которых

ный наружу градиент возникает при деполя-

обусловливает выявленные ионные потоки,

ризации [6, 32, 35].

формирующие ЭС, были исследованы с помо-

Вклад определённых ионов в генерацию

щью блокаторов. Так, участие Са²⁺-каналов в

ЭС исходно был исследован путём варьиро-

генерации ЭС было показано путём подавле-

вания ионного состава среды с оценкой его

ния ЭС La³⁺, блокатором Са²⁺-каналов всех ти-

влияния на параметры ЭС. Таким образом

пов, в случае как ПД [15, 41], так и ВП [22, 25].

было выявлено участие Са²⁺, Cl^- и K⁺ в гене-

Применение более специфичных блокаторов,

рации ПД у высших растений [8, 13]. Также

а именно верапамила, блокирующего потен-

благодаря этому был установлен источник по-

циал-зависимые каналы, а также неомицина

вышения концентрации Ca²⁺ в цитозоле, кото-

и рутения красного, блокирующего выход

рым является внеклеточное депо, поскольку

Са²⁺ из внутриклеточных источников, показа-

хелатирование Ca²⁺ во внеклеточной среде ве-

ло участие соответствующих Са²⁺-каналов в

дёт к практически полному подавлению ПД

генерации ПД [15, 42, 43]. Gd³⁺, ингибитор ме-

и значительному, но не полному угнетению

ханочувствительных Са²⁺-каналов, подавлял

ВП [14, 25, 26].

распространение ВП в нераздражённые тка-

В силу большой длительности генерация

ни, но не подавлял генерацию ВП в зоне сти-

даже одиночного ЭС у растений, в отличие

муляции [24]. Блокаторы анионных каналов,

от животных, вызывает заметные сдвиги ион-

такие как этакриновая кислота, 5-нитро-2-(3-

ных концентраций. Относительные изменения

фенилпропиламино)-бензойная кислота (NPPB,

сильнее выражены в тех компартментах, где

5-nitro-2-(3-phenylpropylamino)-benzoic acid) и

концентрация соответствующего иона в покое

антрацен-9-карбоновая кислота (А-9-С, an-

низка - Са²⁺ в цитозоле, K⁺ и Cl^- в апоплас-

thracene-9-carboxylic acid), снижают амплиту-

те [36, 37]. Изменения концентраций ионов

ду и скорость деполяризации ПД [15, 41, 43]

были зарегистрированы с помощью ряда ме-

и ВП [24, 25, 38]. Блокатор К⁺-каналов тетра-

тодов, таких как ион-селективные электро-

этиламмоний (ТЭА) замедляет фазу реполя-

ды [24, 38], измерение ионного потока вибри-

ризации ПД, а также увеличивает амплитуду

рующими микроэлектродами (MIFE)

[39],

импульса и снижает продолжительность де-

метод пламенной фотометрии и радиоактив-

поляризации [15, 41, 43]. Последнее указывает

ных индикаторов [8], а также ион-чувстви-

на то, что выход K⁺ начинается на фазе депо-

тельные химические или генетически кодируе-

ляризации ПД, т.е. имеет место перекрытие

мые флуоресцентные сенсоры [40]. Результаты

деполяризующих и реполяризующих ионных

свидетельствуют о входе в клетку Ca²⁺ и выходе

потоков. В отношении ВП показано увеличе-

из клетки K⁺ и Cl^- при генерации как ПД, так

ние длительности фазы реполяризации под

и ВП [24, 26, 38]. Вышеуказанное в совокуп-

влиянием ТЭА [24, 25, 38].

ности с данными о направленности движу-

Таким образом, исходя из результатов элек-

щей силы подтверждает, что потоки указанных

трофизиологического анализа, можно заклю-

ионов являются пассивными, движущимися

чить, что генерация ПД связана с активацией

через ионные каналы по градиенту электро-

потенциал-зависимых Са²⁺-каналов, тогда как

химического потенциала.

генерация ВП связана, прежде всего, с акти-

Классическим способом оценки актива-

вацией лиганд-зависимых и механочувстви-

ции ионных каналов является измерение элек-

тельных Са²⁺-каналов. Анионные и K⁺-каналы

трического сопротивления мембраны при воз-

принимают участие в процессе генерации как

буждении. Генерация ПД у растений, как и в

ПД, так и ВП. Также в генерацию ЭС важный

случае нервного импульса, сопровождается

вклад вносит H⁺-ATPаза плазмалеммы.

снижением сопротивления мембраны, что слу-

Анализируя роль ионных каналов в гене-

жит доказательством активации ионных кана-

рации ЭС у высших растений, рассматри-

лов [26]. В отношении ВП длительное время

вают в первую очередь каналы плазмалеммы.

БИОХИМИЯ том 88 вып. 10 2023

780

МУДРИЛОВ и др.

В то же время изменения ионных концентра-

Кальций-проницаемые каналы. Несмотря

ций могут быть обусловлены активацией кана-

на широко известную важность кальция для

лов, локализованных на мембранах внутри-

жизнедеятельности растений, в том числе как

клеточных компартментов, в первую очередь

вторичного мессенджера, у растений отсут-

самого крупного из них - вакуоли [33]. У харо-

ствуют каноничные ионные каналы с Са²⁺-

вых водорослей обнаружена электровозбуди-

селективными фильтрами. Вместо них у расте-

мость тонопласта и продемонстрирована роль

ний имеются Ca²⁺-проницаемые катионные

вакуоли в качестве источника Са²⁺ и Cl^- при

каналы, способные пропускать также другие

генерации ЭС [10, 44]. Отдельные работы сви-

двух- и одновалентные катионы [45, 55], од-

детельствуют о сходной роли вакуоли у других

нако для удобства в большинстве работ это

растений [10, 15], в том числе продемонстри-

уточнение опускают, именуя их просто «Са²⁺-

рована электровозбудимость тонопласта и вы-

каналами», что сделано и в настоящем обзоре.

ход Са²⁺ из вакуоли на растениях арабидопси-

По электрофизиологическим характеристикам

са [44]. Это говорит о необходимости прини-

Са²⁺-каналы растений делят на три группы:

мать во внимание при анализе ионные каналы

активируемые деполяризацией Са²⁺-каналы

тонопласта, несмотря на отсутствие однознач-

(DACC, depolarization-activated Ca²⁺ channels),

ных данных о его роли в генерации ЭС у выс-

активируемые гиперполяризацией Ca²⁺-каналы

ших растений.

(HACC, hyperpolarization-activated Ca²⁺ chan-

Необходимо отметить, что на данный мо-

nels) и потенциал-независимые Ca²⁺-кана-

мент ни для одного из типов ЭС не идентифи-

лы (VICC, voltage-independent Ca²⁺ channels),

цирован полный набор генов ионных каналов,

иногда отдельно выделяя из последней груп-

с работой которых связано формирование фаз

пы механочувствительные каналы (MSCC,

деполяризации и реполяризации ЭС. Исходя

mechanosensitive Ca²⁺ channels). Ещё раз отме-

из анализа данных электрофизиологических

тим, что гены, кодирующие DACC плазма-

исследований, при отборе каналов, потенци-

леммы, до сих пор не выявлены. Са²⁺-Каналы

ально участвующих в генерации ЭС, следует

также классифицируют по кинетике актива-

руководствоваться следующими критериями:

ции, по которой их делят на быстро активиру-

1) селективность: прежде всего интересны кана-

ющиеся (за миллисекунды), медленно активи-

лы с Са²⁺-, K⁺- и Cl^--проводимостью; 2) меха-

рующиеся (за секунды) и каналы импульсной

низм активации, возможность активации при

проводимости (1-3 мс) [45, 55].

деполяризации, механическом или химическом

С помощью молекулярно-генетических под-

стимуле; 3) локализация преимущественно на

ходов у высших растений на данный момент

плазмалемме (и, возможно, на тонопласте)

выявлены следующие семейства Са²⁺-каналов:

клеток проводящих тканей.

ионотропные глутаматные рецепторы (GLR,

glutamate-like receptor); каналы, управляемые

циклическими нуклеотидами (CNGC, cyclic

ИОННЫЕ КАНАЛЫ ВЫСШИХ РАСТЕНИЙ

nucleotide-gated channels); аннексины (ANN,

annexins); двухпоровые каналы (TPC, two-pore

К настоящему времени охарактеризова-

channels); каналы MID-1-комплементарной

ны с применением электрофизиологических

активности (MCA, Mid1-complementing activity

методов различные группы ионных каналов

channels); индуцирующиеся гиперосмоляль-

растений, однако, как подчёркнуто в обзоре

ностью Ca²⁺-каналы (OSCA1, hyperosmolal-

Demidchik et al. [45], во многом остаётся не-

ity-induced [Ca2+]i increase 1) и пьезоканалы

известно, какие гены кодируют эти каналы.

(Piezo) [45, 55], а также недавно выявленные

За последние два десятилетия соотнесение

быстро активируемые механочувствительные

молекулярно-генетических и электрофизиоло-

Ca²⁺-каналы (RMA, rapidly activated calcium

гических данных было в значительной сте-

mechanosensitive channel) [95].

пени выполнено для некоторых групп ион-

GLR представляют собой интегральные

ных каналов, таких как K⁺-каналы [46, 47].

мембранные белки, локализованные преиму-

В то же время для Са²⁺-каналов, в частности

щественно на плазмалемме и проявляющие

для Ca²⁺-каналов плазмалеммы, активируемых

активность неселективного лиганд-зависимо-

деполяризацией, кодирующие гены выявлены

го ионного канала, электрофизиологически

не были [45]. В данном разделе систематизи-

относящегося к VICC. Их лигандами могут

рованы данные по известным группам ионных

выступать различные аминокислоты и их

каналов, которые потенциально могут при-

производные, причём ряд активаторов явля-

нимать участие в формировании ЭС растений

ется специфичным для отдельных каналов

(таблица).

семейства [45, 48, 55]. Экспрессия генов GLR

БИОХИМИЯ том 88 вып. 10 2023

ИОННЫЕ КАНАЛЫ РАСТЕНИЙ В ЭЛЕКТРИЧЕСКОЙ СИГНАЛИЗАЦИИ

1781

Са²⁺-, K⁺- и анионные каналы высших растений и их характеристика

Клеточная

Тканевая

Канал

Селективность

Стимул

Регуляция

Ссылка

локализация

лист, корень,

GLR1.1

↓Ψw

[48]

цветок, стручки

GLR1.2

Ca²⁺

ПМ

лист, корень, пыльца

холод

Ser, Glu

[45, 48-51]

GLR1.3

ПМ

лист, стебель, корень

холод

[48, 49]

Trp, Met, Phe, Leu,

Na⁺, K⁺,

GLR1.4

ПМ

лист, корень, стебель

Tyr, Asn, Thr, Glu,

[45, 48, 52]

NH4+, Cl^-

Gly, Arg

лист, стебель, корень,

GLR2.1

Glu

[48]

цветок, стручки

лист, корень,

[20, 48,

GLR3.1

Ca²⁺

ПМ

↓Ψw, МП

Met

ЗК, стебель

51, 53]

лист, стебель,

GLR3.2

NaCl, МП

Ser, Met, Gly

[20, 48, 53]

корень, ПТ

БС, МП,

Glu, Ala, Asn, Gln,

GLR3.3

Ca²⁺ > Na⁺ = K⁺

лист, корень, ПТ

[23, 48, 51]

Грв

Cys, Gly, Ser, GSH

лист, стебель,

холод,

Asn, Ser, Gly, Ala,

GLR3.4

Са²⁺ > Na⁺

ПМ, Т, ЭМ

[48, 54, 55]

корень, ЗК, ПТ

NaCl, Прик

Glu, Gln, Cys, Asp

GLR3.5

ПМ, ЭМ

↓Ψw, МП

Met

[48, 51, 56]

лист, стебель,

[23, 48,

GLR3.6

Ca²⁺ > Na⁺ = K⁺

ПМ

БС, МП

Glu

корень, ПТ

51, 57]

лист, стебель,

GLR3.7

Ca²⁺

ПМ

NaCl

[48]

корень

Са²⁺, K⁺, Pb⁺, Na⁺,

CNGC1

корень, лист

[58]

Zn²⁺, Mn²⁺, Cd²⁺

лист, ПТ,

CNGC2

Са²⁺, Na⁺, K⁺

ПМ

БС, нагрев

cAMP, ATP

[58, 59]

цветок, корень

корень, ПТ,

CNGC3

K⁺, Na⁺

ПМ, Т

NaCl

Na⁺

[58, 60]

лист, стебель

CNGC4

Са²⁺, Na⁺, K⁺

БС

[58]

CNGC5

Mg²⁺, Ca²⁺, Na⁺

ПМ

лист, корень, ЗК

Гип, cGMP

[61]

цветок > листья >

Гип, cAMP,

CNGC6

Mg²⁺, Ca²⁺, Na⁺

ПМ

> стручки > корень >

БС, нагрев

[58, 61, 62]

cGMP

> стебель, ЗК

CNGC7

ПМ

пыльца

[63]

CNGC8

корень > лист,

CNGC10

К⁺, Na⁺

ПМ, ЭМ

Грв, NaCl

[58, 64]

мезофилл, эпидермис

CNGC11

Са²⁺, К⁺

ПМ

БС

cAMP, cGMP

[65]

CNGC12

CNGC14

Са²⁺

ПМ

корень

Грв

Ауксины, ATP

[66, 67]

CNGC15

Са²⁺

ПМ, ядро

NO3-

[67, 68]

CNGC16

Са²⁺

пыльца

нагрев

cGMP

[69]

БИОХИМИЯ том 88 вып. 10 2023

782

МУДРИЛОВ и др.

Таблица (продолжение)

Клеточная

Тканевая

Канал

Селективность

Стимул

Регуляция

Ссылка

локализация

CNGC17

ПМ

cGMP

[70]

CNGC18

Са²⁺

ПМ

пыльца

cAMP, cGMP

[58]

CNGC19

Са²⁺

Т, ПМ, ЭМ

лист, корень, ПТ

БС, МП

Гип, cAMP, DAMP

[55, 58, 71]

корень, ЗК,

CNGC20

Т, ЭМ

NaCl

[58]

цветок, мезофилл

NaCl, МП,

ПМ, Т, ЭМ,

холод,

ANN1

Ca²⁺ = K⁺ > Na⁺

корень, эпидермис

OH^•, H2O2, НМ

[72-77]

Цит

нагрев,

↓Ψw

лист, корень, цветок,

↓Ψw,

ANN2

Са²⁺

ПМ, Цит

CRY2

[72, 74]

гипокотиль, стручки

нагрев

корень, гипокотиль,

↓Ψw,

ANN3

Са²⁺

ПМ, Цит

CRY2

[74]

семядоли

нагрев

лист, корень, цветок,

↓Ψw, NaCl,

ANN4

Са²⁺, K⁺

ПМ, ЭМ

[73, 76]

стебель

холод

ЭМ, ядро,

цветок, стручки,

ANN5

Са²⁺ ?

[Са²⁺]cyt

[78, 79]

Цит

пыльца, корень

ANN8

ПМ, ядро

↓Ψw, NaCl

[80]

лист, ПТ, корень,

Деп, [Са²⁺]cyt,

[32, 45,

TPC1

Ca²⁺≈ K⁺ ≈ Na⁺

цветок, эпидермис,

БС, NaCl

[Са²⁺]vac, ↓pH

55, 81]

мезофилл

лист, ПТ, стебель,

холод,

MCA1

Са²⁺

ПМ, Т, ЭМ

корень, цветок,

НМ

[82, 83]

↓Ψw, Грв

стручки, эпидермис

лист, ПТ, стебель,

MCA2

Са²⁺

ПМ, Т, ЭМ

корень, цветок,

холод, Грв

[82, 83]

стручки

K⁺ > Ba²⁺ ≈

лист, корень,

OSCA1.1

≈ Ca²⁺ > Na⁺ =

ПМ

↓Ψw

НМ

[84]

цветок, ЗК

= Mg²⁺ = Cs⁺

OSCA1.3

Са²⁺

ПМ

ЗК

БС

DAMP

[85]

OSCA1.7

Са²⁺?

БС

DAMP

[85]

лист, гипокотиль,

Piezo1

Са²⁺?

БС, Прик

НМ

[86, 87]

корень, ПТ

DEK1

Са²⁺

ПМ

эпидермис

НМ

[88]

нагрев, M,

MSL1

Cl^- ≈ K⁺

ЭМ, ПМ

НМ

[55, 89]

↓Ψw, NaCl

MSL2,

ЭМ, ПМ

↓Ψw

[90]

MSL3

MSL4

MSL5

ПМ

корень

НМ

[90]

MSL6

ПМ

MSL8

Cl^- > Na⁺

пыльца

НМ

[45, 91]

ЭПР, Т

БИОХИМИЯ том 88 вып. 10 2023

ИОННЫЕ КАНАЛЫ РАСТЕНИЙ В ЭЛЕКТРИЧЕСКОЙ СИГНАЛИЗАЦИИ

1783

Таблица (окончание)

Клеточная

Тканевая

Канал

Селективность

Стимул

Регуляция

Ссылка

локализация

MSL9

Cl^- > Ca²⁺

ПМ, ЭМ

↓Ψw

НМ

[90, 92]

MSL10

Cl^- > Ca²⁺ ≈ Na⁺

ПМ, ЭМ

ПТ

↓Ψw

НМ

[90, 92-96]

БС, ↓Ψw,

SLAC1

Cl^-, NO3-

ЗК, гипокотиль

АБК, Ca²⁺

[32, 97, 98]

Темн

SLAH1

Cl^-, NO3-

корень

[32, 97, 98]

[32, 34,

SLAH2

NO3-

корень

97, 98]

Деп, pH,

[32, 34,

SLAH3

NO3-

корень, лист, ЗК

АБК, NO3-

97-99]

малат, фумарат >

лист, ЗК,

ALMT6

> цитрат,

Ca²⁺, pH, малат

[100, 101]

цветок, корень

Cl^-, NO3-

ALMT12/

малат и сульфат

ЗК

Деп, малат

[32, 98]

QUAC1

TMEM16A

ЭМ

Ca²⁺

[32, 102]

DTX33

корень, лист, ЗК,

рН

[103]

DTX35

цветок, стебель

VCCN1

Cl^- > NO3-

ЭМ

лист, цветок

свет

Деп, Са²⁺

[104]

БС, NaCl,

Деп, H2O2,

[47,

GORK1

K⁺, NH4+

корень, ЗК, лист

АФК

↓pH, Гип

105, 106]

корень, ПТ,

Деп, H2O2,

SKOR

K⁺ > Na⁺

[47, 107]

стебель, лист

[K⁺]in, ↓pH

[47,

KAT1

K⁺

ПМ, ЭМ

ЗК

свет

Гип, АБК

108-110]

[47,

KAT2

K⁺

ПМ

ЗК

Гип, ↓pH

108, 109]

KC1

K⁺

ПМ

корень, ЗК, лист

↓pH

[47, 109]

[47,

AKT1

K⁺ > Na⁺

ПМ

Корень

Гип, ↓pH

108, 109]

Гип, Ca²⁺,

[47, 105,

AKT2

K⁺

ПМ

ПТ

cAMP, ↓pH

109, 111]

ЗК, корень,

[Ca²⁺]cyt, АБК,

TPK1

K⁺ > NH4+ >> Na⁺

мезофилл, ПТ,

NaCl

[47, 112]

CO2, ↓pH, ↑pH

пыльца

НМ, ↓pHcyt,

TPK4

K⁺ > NH4+ >> Na⁺

ПМ

корень, пыльца

[47, 113]

↓ΨW, [Ca²⁺]out

лист, стебель,

KCO3

K⁺

↓Ψw

[47, 114]

корень, цветок, ПТ

SPIK

K⁺

ПМ

пыльца

Гип, ↓pH

[47, 115]

Примечание. Зачёркнутым отображено показанное отсутствие указанной селективности, локализации и т.д. Сокра-

щения: ПМ - плазматическая мембрана, Т - тонопласт, ЭМ - эндомембраны, Цит - цитозоль, ЗК - замыкающие

клетки, ПТ - проводящие ткани, ↓Ψw - осмотический стресс, БС - биотический стресс, М - тяжёлые металлы, МП -

механическое повреждение, АБК - абсцизовая кислота, Грв - гравитация, Прик - прикосновение, Темн - темнота,

НМ - натяжение мембраны, Деп - деполяризация, Гип - гиперполяризация, DAMP - молекулярный паттерн, свя-

занный с повреждением (damage-associated molecular pattern).

БИОХИМИЯ том 88 вып. 10 2023

784

МУДРИЛОВ и др.

наблюдается во всём растении, хотя некото-

TPC представлены в арабидопсисе един-

рые из них являются в той или иной степени

ственным геном TPC1, повсеместно экспрес-

органо- и тканеспецифичными (таблица). Ряд

сирующимся в тканях растения на вакуолярной

GLR имеет локализацию преимущественно в

мембране. Белок TPC1 является слабоселек-

проводящих тканях, по которым у растений

тивным катионным каналом с медленной ки-

происходит распространение ЭС [48, 55, 116].

нетикой активации, с небольшим преимуще-

Стимулы, индуцирующие активацию GLR,

ством для Са²⁺ [55, 116]. Известно, что TPC1

весьма разнообразны и включают засуху, хо-

активируется деполяризацией и цитозольным

лод, биотические стрессоры и механические

Са²⁺ [45, 55]. TPC1 участвует в защитном от-

повреждения [48, 51, 55, 116]. Хорошо извест-

вете на разнообразные стрессоры, такие как

но, что данный набор стимулов вызывает так-

засоление, наводнение, атаки вредителей и

же изменения как мембранного потенциала,

т.д., участвует в закрытии устьиц, гормональ-

так и внутриклеточной концентрации Са²⁺ [3],

ной регуляции и продукции АФК NADPH-

что в совокупности с локализацией делает ка-

оксидазами [45, 55, 116], т.е. физиологических

налы этой группы весьма вероятными канди-

процессах, регуляция которых связана с пе-

датами на участие в генерации ЭС в высших

редачей ЭС [1, 2, 4, 5, 7]. По таким критериям,

растениях.

как селективность, локализация на тонопласте

CNGC являются низкоселективными ка-

и механизм активации, канал TPC1 является

тионными каналами, структурно близкими к

перспективным кандидатом на роль участника

рассматриваемым далее K⁺-каналам шейкер-

в электрической сигнализации.

типа. Для ряда CNGC показана активация

Рассмотрение механочувствительных Са²⁺-

как циклическими нуклеотидами, такими как

каналов следует начать с каналов семейства

cAMP и cGMP, так и гиперполяризацией, что

MCA [45, 55], которые локализованы на плаз-

позволяет одновременно отнести их к элек-

малемме и особенно интенсивно экспресси-

трофизиологическим группам HACC и VICC

руются в проводящих тканях [55, 82, 90]. MCA

[45, 55, 58]. CNGC преимущественно локали-

активируются изменением натяжения мембра-

зованы на плазмалемме, а также присутствуют

ны, вызванным осмотическим стрессом, меха-

на ядерной мембране и тонопласте. Многие

ническим воздействием, холодом и другими

CNGC тканеспецифичны и в основном пред-

стимулами [82, 90, 116-118]. Проницаемость

ставлены в проводящих тканях, эпидермисе

для Са²⁺ и локализация в проводящих пучках

и замыкающих клетках [55, 58, 116]. Для ка-

выделяют данное семейство каналов как наи-

налов этой группы показано участие в вос-

более вероятных участников в генерации ЭС

приятии различных стимулов и/или защитном

среди механочувствительных Са²⁺-каналов.

ответе на стрессоры, в том числе те, которые

Каналы OSCA1 представляют собой сла-

вызывают изменение электрической актив-

боселективные катионные каналы плазма-

ности [3], включая засоление, засуху, измене-

леммы, локализованные преимущественно в

ние температуры, патогены, тяжёлые металлы

замыкающих клетках устьиц [45, 55]. Их акти-

и др. (таблица) [55, 58, 67, 116]. Локализация

вация происходит при изменении натяжения

CNGC на плазматической мембране клеток

мембраны, сами они при этом выступают ос-

проводящих тканей, а также их электрофи-

мосенсорами и регулируют закрытие устьиц,

зиологические свойства позволяют предпо-

хотя некоторые члены семейства, возможно,

ложить участие отдельных кандидатов этого

активируются молекулярными паттернами,

семейства каналов в генерации ЭС высших

связанными с повреждением (DAMP, damage-

растений.

associated molecular pattern), опосредованно

Аннексины представляют собой группу

через другие рецепторы и участвуют в защит-

цитоплазматических белков, способных свя-

ном ответе на патогены [55, 85]. Достаточно

зываться с фосфолипидами плазмалеммы, то-

специфичная локализация и функциональная

нопласта и мембраны ЭПР и выполнять функ-

роль каналов OSCA1 делают их маловероят-

ции низкоселективных катионных каналов,

ными участниками ЭС.

вероятно, относящихся к группе VICC [45, 55].

Другими механочувствительными канала-

Стимулы, индуцирующие активацию ряда

ми, выявленными у растений, являются пьезо-

каналов данного семейства, включают засу-

канал растений Piezo1 и не родственный ему,

ху, засоление, изменение температуры. В ка-

но также сходный по электрофизиологическим

честве регулятора активности аннексинов

характеристикам с пьезоканалом мыши канал

могут выступать АФК (таблица), которые,

RMA, кодируемый геном DEK1 (DEFECTIVE

как отмечено выше, могут служить индукто-

KERNEL1) из семейства фитокальпаинов. Оба

рами ВП [45, 55, 72-74].

канала представляют собой быстро активиру-

БИОХИМИЯ том 88 вып. 10 2023

ИОННЫЕ КАНАЛЫ РАСТЕНИЙ В ЭЛЕКТРИЧЕСКОЙ СИГНАЛИЗАЦИИ

1785

ющиеся и инактивирующиеся катионные ка-

преимущественно анионную проводимость

налы низкой проводимости [45, 55]. RMA рас-

у высших растений, несмотря на традицион-

положен преимущественно на плазмалемме

ное для многих обзоров причисление MSL к

эпидермальных клеток и, судя по всему, отве-

Са²⁺-каналам [45, 55]. Представители данного

чает за правильное формирование эпидермиса

семейства преимущественно локализованы

и нижележащих тканей [95]. Piezo1 распола-

на плазмалемме и мембране ЭПР (таблица).

гается главным образом в корневом чехлике,

Многие MSL-каналы плазмалеммы имеют

в проводящих тканях, в пыльце и пыльцевой

высокую ткане- и органоспецифичность и в

трубке, причём в последней локализуется пре-

основном представлены в корне, за исключе-

имущественно на тонопласте. Основные его

нием MSL8, экспрессирующегося в пыльце,

функции связаны с механочувствительностью

и MSL10, имеющего выраженную экспрессию

корней в твёрдом субстрате и противовирус-

в проводящих тканях наряду с корнем [45, 90,

ным иммунитетом [86, 87, 119]. Ограниченное

94, 96]. Каналы MSL активируются измене-

количество сведений о каналах Piezo1 и RMA

нием натяжения мембраны, в том числе при

на данный момент не позволяет сделать одно-

осмотическом стрессе, и отличаются относи-

значного заключения об их возможной роли

тельно высокой проводимостью по сравнению

в генерации ЭС растений.

с другими механочувствительными канала-

Можно заключить, что представители ряда

ми [45, 55, 90, 94]. Большинство членов семей-

семейств Са²⁺-каналов потенциально способ-

ства MSL, вероятно, нельзя отнести к числу

ны участвовать в формировании ЭС в расте-

участников генерации ЭС ввиду их специфич-

ниях. По таким критериям, как локализация,

ной роли и преимущественной локализации

механизм активации, индуцирующие стимулы

в корне. Однако один из членов семейства,

и функциональная роль, наиболее вероят-

MSL10, требует более детального рассмотре-

ными кандидатами являются отдельные члены

ния в качестве потенциального участника ме-

семейств каналов GLR, CNGC, ТРС1, МСА

ханизма генерации ЭС, так как он отвечает

и ANN.

большинству критериев: помимо механочув-

Анионные каналы. Многие анионные кана-

ствительности, селективности в отношении

лы растений проводят не только ионы хлора,

Cl^- и локализации на плазматической мембра-

но и другие анионы, в число которых входят

не клеток проводящих пучков, он также обла-

нитраты, сульфаты и некоторые органические

дает способностью к активации продукции

анионы. Важным отличием анионных кана-

АФК при участии NADPH-оксидазы, рабо-

лов растений также является тот факт, что в

та которой, как отмечалось выше, может вно-

норме у растений анионы находятся в боль-

сить вклад в распространение ВП [55, 90, 94,

шей концентрации внутри клетки, чем сна-

96, 116, 117].

ружи, поэтому их градиент направлен наружу.

Члены семейства медленных анионных

По электрофизиологическим характеристикам

каналов (SLAC/SLAH, slow anion channel as-

анионные каналы традиционно подразделяют

sociated) относятся к каналам S-типа, локали-

на два типа: быстрые (R-тип) и медленные

зованным на плазмалемме. Между членами

(S-тип). Первые, R-типа, являются потенциал-

семейства существуют различия по селектив-

зависимыми, характеризуются быстрой акти-

ности: SLAH2 и SLAH3 преимущественно

вацией/деактивацией (в течение миллисекунд)

проводят нитраты и не проводят значимых

и преимущественно проводят хлориды, ни-

хлоридных токов, тогда как остальные каналы

траты и сульфаты, тогда как каналы S-типа,

семейства проводят как хлориды, так и нитра-

потенциал-независимые, со временем актива-

ты [32, 34, 98]. Имеются различия и в лока-

ции/деактивации около 10 с, имеют высокую

лизации: SLAH1 и SLAH2 преимущественно

проницаемость для нитратов и более низкую -

экспрессируются в корне, тогда как SLAC1 и

для остальных анионов [32, 34, 97, 98]. Стоит

SLAH3 имеют более широкую экспрессию, в

отметить, что данная классификация появи-

том числе в замыкающих клетках. Активация

лась при исследовании анионных каналов в

SLAC1 может быть вызвана различными сти-

замыкающих клетках, впоследствии также были

мулами, ряд из которых вызывает изменение

выявлены анионные каналы иных типов, на-

электрической активности, а именно: атакой

пример, выделяемые отдельно алюминий-чув-

патогенов, повышением концентрации СО₂,

ствительные каналы, механочувствительные

засухой, темнотой и т.д., вероятно, по Са²⁺-за-

анионные каналы и анионные каналы эндо-

висимому пути. SLAH3, помимо Са²⁺-зависи-

мембран [32, 34].

мой регуляции, может активироваться депо-

Механочувствительно-подобные каналы

ляризацией и закислением цитозоля [32, 34,

(MSL, mechanosensitive-like channels) имеют

97-99]. Среди членов данного семейства SLAC1

БИОХИМИЯ том 88 вып. 10 2023

786

МУДРИЛОВ и др.

и SLAH3 можно отнести к потенциальным

Калиевые каналы. Сопоставление элек-

кандидатам на роль участников генерации ЭС

трофизиологических характеристик каналов

ввиду соответствия критериям селективности

и кодирующих их генов наиболее полно на

и регуляции.

сегодняшний день выполнено для K⁺-кана-

В качестве канала R-типа был выявлен

лов. Основным вариантом классификации

представитель семейства активированных алю-

K⁺-каналов является деление в зависимости

минием транспортеров малата (ALMT, alu-

от механизма активации и от типа наблюдае-

minum activated malate transporter), кодируемый

мой проводимости [35, 46, 47]. По механизму

геном ALMT12. Другое название ALMT12 -

активации их делят на потенциал-зависимые и

быстро активирующийся анионный канал

потенциал-независимые каналы. Потенциал-

(QUAC1, quickly activating anion channel 1) -

зависимые K⁺-каналы локализуются на плаз-

присвоено вследствие нетипичного для дан-

малемме, тогда как потенциал-независимые,

ного семейства отсутствия активации данного

за некоторым исключением, являются K⁺-ка-

канала алюминием [32, 34]. Канал QUAC1 ло-

налами эндомембран [46, 47]. Потенциал-за-

кализован на плазмалемме замыкающих кле-

висимые K⁺-каналы подразделяют на каналы

ток и участвует в закрытии устьиц, активиру-

внешнего (K

out

) и внутреннего (K

) выпрямле-

ется деполяризацией, имеет характерные для

ния, иногда выделяя из последних каналы сла-

каналов R-типа времена активации/деактива-

бой проводимости (K^weak) [35, 46, 120].

ции и проводит малат и сульфат. Другой член

На настоящий момент определены два

семейства, локализованный на тонопласте

семейства генов K⁺-каналов: K⁺-каналы шей-

ALMT6, обладает преимущественно малатной

кер-типа (Shaker) и двухпоровые K⁺-каналы

и фумаратной проводимостью, но также про-

(TPK, two-pore K⁺ channels). Все члены семей-

водит хлориды, активируется Са²⁺ и кислым

ства каналов шейкер-типа относятся к потен-

вакуолярным рН [100, 101]. Другие хорошо ис-

циал-зависимым каналам и, в свою очередь,

следованные на сегодняшний день представи-

делятся на каналы внешнего (GORK, SKOR)

тели ALMT в основном локализуются в корнях

и внутреннего выпрямления (AKT, KAT) [46].

и, судя по всему, проявляют специфическую

Иногда среди генов K

-каналов отдельно вы-

алюминий-зависимую активацию [32, 34, 98].

деляют ген KC1 (KAT3), кодирующий регу-

Среди членов семейства ALMT по электрофи-

ляторную субъединицу, не способную само-

зиологическим характеристикам QUAC1 мо-

стоятельно образовывать канал, но влияющую

жет выступать в роли участника механизма

на характеристики K

-каналов при присо-

генерации ЭС, однако сведения о его локали-

единении к ним [46, 109]. Все остальные гены

зации, имеющиеся на сегодня, скорее проти-

подгруппы K

-каналов шейкер-типа, KAT1,

воречат такой возможности.

KAT2, AKT1, AKT2, AKT5 и SPIK (AKT6), коди-

Среди других анионных каналов можно

руют субъединицы, формирующие каналы,

отметить представителей семейства перенос-

причём эти каналы могут формироваться как

чиков оттока детоксификации (DTX, detoxi-

гомомерами, так и гетеромерами, имеющими

fication efflux carrier), DTX33 и DTX35, лока-

несколько различающиеся электрофизиологи-

лизованных на тонопласте во многих тканях

ческие характеристики [47, 108]. Все каналы

растения. Эти каналы отвечают за потенциал-

этой подгруппы активируются гиперполя-

зависимый входящий ток хлоридов и других

ризацией и формируют входящие токи K⁺, за

анионов в вакуоль, механизмом их регуля-

исключением AKT2, способного выполнять

ции служит изменение рН [103]. Локализован-

также роль канала утечки [109, 111], и кото-

ный на мембране ЭПР белок, кодируемый

рый часто относят к выделяемой подгруп-

геном TMEM16, потенциально может функ-

пе K^weak [46, 47, 120].

ционировать как Са²⁺-активируемый анион-

out

-Каналов шейкер-типа в растениях вы-

ный канал [32, 102]. Также имеются сведения о

делено всего два, GORK (guard cell K⁺ outward

потенциал-зависимом Cl^--канале тилакоидов

rectifying channel) и SKOR (Shaker-type K⁺ out-

VCCN1 (voltage-dependent Cl^- channel 1), кото-

ward rectifying channel), они активируются

рый активируется деполяризацией и светом,

деполяризацией. Кроме того, их активация

но не Са²⁺, и участвует в регуляции фотосин-

может происходить с участием Са²⁺-зависи-

теза [104].

мых протеинкиназ, а также АФК, что говорит

Таким образом, с точки зрения потенци-

о возможной роли этих каналов в формиро-

ального участия в генерации ЭС среди выяв-

вании ЭС. Однако стоит отметить, что SKOR

ленных на данный момент анионных кана-

практически не экспрессируется за пределами

лов особое внимание следует обратить на

корня (таблица), поэтому вероятность его уча-

MSL10, QUAC1, SLAC1 и SLAH3.

стия в формировании ЭС в побегах довольно

БИОХИМИЯ том 88 вып. 10 2023

ИОННЫЕ КАНАЛЫ РАСТЕНИЙ В ЭЛЕКТРИЧЕСКОЙ СИГНАЛИЗАЦИИ

1787

мала, в отличие от широко экспрессирующе-

УЧАСТИЕ ИОННЫХ КАНАЛОВ

гося GORK [46, 47, 120].

В ЭЛЕКТРИЧЕСКОЙ СИГНАЛИЗАЦИИ

TPK (KCO) представляют собой потен-

циал-независимые каналы, локализованные

Прежде чем перейти к обсуждению полу-

на тонопласте, за исключением TPK4, нахо-

ченных на данный момент доказательств уча-

дящегося на плазмалемме (преимущественно

стия генетически идентифицированных ион-

пыльцы) [46, 47]. Для TPK1 показана актива-

ных каналов в генерации ЭС, следует кратко

ция Са²⁺ и закислением цитозоля (рН 6,7 при

остановиться на методических ограничениях

норме 7,5-7,8), он отвечает за выход вакуо-

в подобных исследованиях. Основным подхо-

лярного K⁺, например, при закрытии устьиц.

дом является использование мутантных линий

Также есть сведения о том, что данные каналы

растений с дефицитом или сверхэкспрессией

могут являться механочувствительными, вос-

интересующего гена, у которых такие пара-

принимая изменения кривизны тонопласта в

метры ЭС, как амплитуда, длительность, осо-

качестве осмосенсора. Что касается локализо-

бенности распространения и др., сопостав-

ванного на плазмалемме TPK4, то он рН-не-

ляются с параметрами ЭС растений дикого

чувствителен и блокируется внеклеточным

типа (рис. 2). Наличие различий рассматри-

Са²⁺ [47, 90, 112, 117].

вают как свидетельство участия определён-

Таким образом, из выявленных на дан-

ного ионного канала в процессах генерации

ный момент K⁺-каналов только GORK и TPK1

и распространения ЭС [20, 53, 93, 121]. По-

являются наиболее вероятными участниками

мимо непосредственного сравнения парамет-

формирования ЭС у высших растений.

ров ЭС, может применяться одновременная

Рис. 2. Схема влияния нокаут-мутаций по генам ионных каналов на параметры электрического сигнала и волну Са²⁺

в высших растениях. Чёрная линия обозначает мембранный потенциал, красная - волну Са²⁺. Цвет стрелки обозна-

чает тип нокаут-мутации (пояснения в тексте)

БИОХИМИЯ том 88 вып. 10 2023

788

МУДРИЛОВ и др.

регистрация изменений ионных концентра-

в листьях растений glr3.3glr3.6 по сравнению

ций, опосредуемых изучаемыми каналами,

с диким типом [23]. В случае одиночных му-

и сравнение характера этих изменений как

тантов glr3.3 и glr3.6 наблюдается лишь сни-

между различными линиями, так и с парамет-

жение амплитуды и длительности распростра-

рами ЭС [23, 53, 122]. Кроме того, в качестве

няющегося ВП [20, 53, 122]. Отметим, что если

доказательства участия конкретных каналов

в составе ВП, индуцированного рассечением

в генерации ЭС может использоваться их ис-

листа, имеется быстрая импульсная ПД-образ-

кусственная активация или деактивация спе-

ная компонента, а также медленная волна де-

цифичными для них лигандами, вызываю-

поляризации, то в мутантах glr3.6 подавляется

щая типичные изменения мембранного по-

только последняя [56]. Что касается GLR3.3,

тенциала, однако такой подход ограничен ли-

то он в сравнении с GLR3.6, возможно, вно-

ганд-активируемыми каналами [23, 123]. Выше-

сит больший вклад в формирование ответа на

описанные методы имеют также свои недо-

термические воздействия, поскольку двойная

статки, одним из которых является возможное

мутация glr3.1glr3.3 также полностью подав-

взаимодействие кодируемых разными генами

ляла реакцию на ожог лазером, но не на меха-

субъединиц для формирования полноцен-

ническое повреждение [53]. Важно отметить,

ного гетеромерного канала при возможности

что при сопоставлении мутантов glr с диким

сборки гомомерного канала. Характеристики

типом в случае одновременной регистрации ди-

и возможная функциональная роль гомо- и

намики концентрации Са²⁺ и динамики элек-

гетеромерных комплексов могут различать-

трического потенциала, индуцированных ло-

ся

[47, 109, 124]. При этом исследования с

кальным воздействием, были выявлены их

двойными и более мутантами также не могут

согласованные изменения: в мутантных расте-

однозначно показать, связано ли изменение

ниях с дефицитом GLR были подавлены как

параметров ЭС с тем, что не формируются

Са²⁺-волна, так и ВП [23, 53, 122]. Это свиде-

определённые гетеромерные каналы, или же

тельствует о непосредственной связи измене-

подавлен ряд гомомерных каналов, принимаю-

ний концентрации Са²⁺, опосредованных ка-

щих участие в генерации ЭС [20, 53, 122].

налами GLR, и генерации ВП.

Интерпретацию результатов затрудняет и

В ряде работ была проведена искусствен-

наличие компенсаторного механизма в случае

ная активация каналов GLR путём добавле-

участия в генерации ЭС нескольких каналов,

ния глутамата, что вызвало как рост концен-

когда дисфункция подавляемого гена компен-

трации Са²⁺ в цитозоле [57], так и генерацию

сируется повышенной экспрессией другого,

ЭС [23]. Причём в мутантных растениях glr3.3

выполняющего ту же или близкую роль [77].

и glr3.6 добавление глутамата практически

И наконец, для некоторых каналов показано,

не вызывало ни роста концентрации Са²⁺, ни

что они способны выполнять некоторые свои

ЭС [23, 57]. В свете этого, с учётом данных о

функции, например, регуляцию клеточной

пространственно-временной динамике Са²⁺,

смерти, за счёт неканальных субъединиц [125].

стоит отметить потенциальную возможность

Таким образом, хотя использование мутантов

участия GLR3.3 и GLR3.6 в дистанционном

не даёт однозначного ответа, на сегодня нет

сигнале в ответ на прикосновение [126] и на-

иного подхода для сопоставления электрофи-

падение тлей [121], а для GLR3.3 - и на соле-

зиологических и молекулярно-генетических

вой стресс [127].

данных на уровне организма.

О роли GLR в формировании ЭС сви-

Наиболее исследованными участниками

детельствуют также данные, полученные на

генерации ЭС в растениях являются Са²⁺-

растениях томата (Solanum lycopersicum L.):

каналы, прежде всего из семейства GLR

у двойных мутантов по SlGLR3.3 и SlGLR3.5

(рис. 2) [51]. В двойных мутантах арабидоп-

(гомологи GLR3.3 и GLR3.6 арабидопсиса)

сиса по GLR3.3 и GLR3.6 (glr3.3glr3.6) наблю-

происходило полное подавление распростра-

дается полное подавление распространения

нения ВП в соседние листочки при механи-

ВП за пределы раздражаемого листа в ответ на

ческом повреждении, тогда как в самом раз-

механическое повреждение [20, 21, 53, 56, 122],

дражаемом листе имело место лишь снижение

нападение грызущих насекомых [20], сильный

амплитуды [128].

свет [122] и повреждение лазером [53]. При

Преимущественная экспрессия GLR3.3 и

этом в раздражаемом листе амплитуда элек-

GLR3.6 в проводящих пучках является допол-

трической реакции снижается, но не подав-

нительным свидетельством участия соответ-

ляется полностью [20, 21, 56]. При механиче-

ствующих каналов в системном распростране-

ском повреждении корней также происходит

нии ЭС. Так, в листьях арабидопсиса показана

уменьшение амплитуды и длительности ЭС

их выраженная экспрессия как в первичных,

БИОХИМИЯ том 88 вып. 10 2023

ИОННЫЕ КАНАЛЫ РАСТЕНИЙ В ЭЛЕКТРИЧЕСКОЙ СИГНАЛИЗАЦИИ

1789

так и во вторичных и в третичных пучках. Сто-

Другим типом каналов, для которых уча-

ит отметить, что в первичных проводящих пуч-

стие в формировании ЭС было определено с

ках GLR3.3 экспрессируется прежде всего во

помощью молекулярно-генетического подхо-

флоэме, тогда как GLR3.6 - в ксилеме [53, 57].

да, являются анионные каналы, относящиеся

Для других потенциальных кандидатов

к семейству механочувствительных каналов

из данного семейства показано, что у мутан-

MSL (рис. 2). В мутантах msl10 наблюдается

тов по GLR3.1 и GLR3.2 происходит снижение

уменьшение длительности системно распро-

амплитуды и длительности ЭС в ответ на ме-

страняющегося ВП, индуцированного механи-

ханическое повреждение и повреждение лазе-

ческим повреждением, за счёт исчезновения

ром [20, 53], однако даже в двойных мутантах,

выделенной авторами в составе ВП фазы «мед-

за исключением ранее упомянутого glr3.1glr3.3,

ленной деполяризации». ВП в растениях msl10

реакция не подавлялась полностью ни систем-

проявлял сходство по своим характеристикам

но, ни локально [53]. Для GLR3.1 при этом

с ВП в одиночных мутантах glr3.3 и glr3.6.

предполагается участие в распространении ЭС

При этом для других мутантов семейства MSL,

за пределами проводящих пучков вследствие

а именно msl4, msl5, msl6 и msl9, никаких изме-

нарушения ассоциированного с ЭС ради-

нений в параметрах ВП не было выявлено [93].

ального распространения Са²⁺-сигнала [53].

Как отмечено выше, экспрессия MSL10 на-

Каналы, кодируемые GLR3.5, могут отвечать

блюдается в проводящих пучках, включая как

за формирование ПД-образной фазы ЭС в

флоэму, так и ксилему. Канал MSL10 показы-

ответ на механическое повреждение, однако,

вает анионную, однако не кальциевую прово-

возможно, картина несколько сложнее. Так, в

димость [93, 132]. Тем не менее работа MSL10,

мутантных растениях ПД-образная фаза от-

судя по всему, активирует приток Са²⁺ в клет-

сутствовала в нераздражённых листьях, имею-

ку при механическом повреждении через

щих прямые сосудистые связи с раздражаемым

GLR3.3 и GLR3.6. При этом было продемон-

листом (в отличие от дикого типа), но присут-

стрировано, что начальная стадия деполяри-

ствовала в нераздражённых листьях, имеющих

зации опережает по времени начало измене-

непрямые сосудистые связи с раздражаемым

ний концентрации Са²⁺ [93], что подвергает

листом (в которых у растений дикого типа

сомнению общепринятый механизм генера-

ПД-образная фаза отсутствовала) [56]. Это

ции ВП.

служит ещё одним свидетельством сложности

И наконец, был выявлен канал, обеспе-

и многогранности процессов генерации и рас-

чивающий поток К⁺ в ходе фазы реполяриза-

пространения ЭС в растениях, особенности

ции ПД - GORK1. В мутантах gork1 амплитуда

которых ещё предстоит выяснить.

и скорость деполяризации индуцированного

Канал DmGLR3.6 венериной мухоловки,

электрическим током ПД была выше по срав-

гомолог GLR3.1/3.3 арабидопсиса, потенциаль-

нению с диким типом, тогда как реполяри-

но может участвовать в распространении ПД,

зация была значительно медленнее (рис. 2).

индуцированного прикосновением, из сен-

Последующее математическое моделирование

сорного волоска в лист ловушки, о чём свиде-

подтвердило участие этого канала в гене-

тельствует специфичная картина экспрессии

рации ПД. Кроме того, было показано, что

данного гена и возможность индукции ПД глу-

GORK1 активируется ещё на фазе деполяриза-

таматом в листе-ловушке [129, 130]. Для одно-

ции, в норме уменьшая её скорость и ампли-

дольных на примере риса (Oryza sativa L.) среди

туду [105]. Также в этой работе было обна-

GLR можно выделить ген OsGLR3.4, кодирую-

ружено, что другой К⁺-канал, AKT2, может

щий Са²⁺-канал, сходный по функциональ-

влиять на генерацию ПД, однако не напря-

ной роли с GLR3.3 и GLR3.6 арабидопсиса:

мую, а через регуляцию возбудимости плазма-

в дефицитных по этому каналу мутантах риса

леммы [105].

частично подавляется системное распростра-

В недавних исследованиях на венери-

нение ВП при механическом повреждении, ло-

ной мухоловке было выявлено участие двух

кальная электрическая реакция при этом не

К⁺-каналов: DmSKOR, относящегося к той же

подавляется [123]. Также стоит отметить, что

группе, что и ранее рассмотренный GORK1,

канал OsGLR3.4 может активироваться сразу

и KDM1 - гомолога KAT1 арабидопсиса [37,

несколькими аминокислотами [123], в отличие

129]. Подавление экспрессии DmSKOR коро-

от глутамат-специфичных GLR3.3 и GLR3.6

натином, угнетающим в венериной мухолов-

арабидопсиса [23], что может быть обусловле-

ке экспрессию генов, связанных с возбуди-

но тем, что OsGLR3.4 находится относительно

мостью, приводило к увеличению времени

далеко от GLR3.3 и GLR3.6 с филогенетической

реполяризации при генерации механически

точки зрения [131].

индуцированного ПД в листе-ловушке, что мо-

БИОХИМИЯ том 88 вып. 10 2023

1790

МУДРИЛОВ и др.

Рис. 3. Ионные каналы, принимающие участие в генерации и распространении ЭС в клетке высших растений. Рас-

положение ионных каналов соответствует определённой фазе процесса генерации ЭС, в формирование которой они

вносят вклад, за исключением Ca²⁺-каналов, которые могут активироваться на разных стадиях процесса формиро-

вания ЭС. Ионные каналы, для которых экспериментально подтверждено участие в генерации ЭС, обозначены

подчёркнутым шрифтом. Ионные каналы, для которых потенциально возможно участие в генерации ЭС, обозна-

чены обычным шрифтом. A^- - анионы. На схеме также обозначена H⁺-ATPаза AHA1, которая вносит вклад в гене-

рацию ЭС [2, 7]

жет говорить об участии DmSKOR в форми-

лу TPC1 наблюдалось снижение амплитуды и

ровании фазы реполяризации ПД [129, 130].

скорости волны Са²⁺ в ответ на засоление

KDM1 представляет собой активируемый ги-

[81, 133] и механическое повреждение [134].

перполяризацией и кислым рН апопласта ка-

В случае атаки тлей сверхэкспрессия TPC1

нал, локализованный исключительно в меха-

приводит к развитию системного повышения

ночувствительных волосках и отвечающий за

концентрации Са²⁺, которое не наблюдается

вход K⁺ в клетку. Математическое моделиро-

в диком типе [121]. Тем не менее для засоле-

вание и сопоставление с экспериментальными

ния и механического повреждения авторы

данными показало, что роль данного канала

предположили лишь вспомогательную роль

состоит в восстановлении концентрации K⁺ в

TPC1, заключающуюся в усилении сдвига

ходе генерации серий ПД, приводящих к за-

концентрации Са²⁺, инициируемого другими

хлопыванию ловушки венериной мухоловки и

каналами

[133, 134]. Продемонстрированная

инициирующих выработку пищеварительных

роль TPC1 в формировании Са²⁺-волны при

ферментов [37].

различных стимулах, предположения о роли

На потенциальный вклад определённых

тонопласта в генерации ЭС [44], а также дан-

каналов в генерацию ЭС могут указывать воз-

ные ингибиторного анализа [15, 42] в совокуп-

действия мутаций не только на параметры

ности указывают на непосредственное участие

собственно ЭС, но также и на параметры Са²⁺-

TPC1 в генерации ЭС. Вклад в формирова-

сигнала вследствие высокого сходства в дина-

ние Са²⁺-сигнала был показан и для канала из

мике концентрации Са²⁺ и изменений элек-

другого семейства, CNGC19, локализованного

трического потенциала при возбуждении [53,

на плазмалемме клеток флоэмы: было выяв-

129]. Так, у мутантов по вакуолярному кана-

лено его участие в повышении концентрации

БИОХИМИЯ том 88 вып. 10 2023

ИОННЫЕ КАНАЛЫ РАСТЕНИЙ В ЭЛЕКТРИЧЕСКОЙ СИГНАЛИЗАЦИИ

1791

Са²⁺ в ответ на нападение грызущих насеко-

QUAC1, SLAC1 и SLAH3 отсутствуют, однако

мых, причём активация CNGC19 может быть

их свойства свидетельствует о потенциальном

опосредована как Рер1 (Protein elicitor pep-

вкладе в генерацию ЭС.

tide 1) - одним из DAMP, выделяющимся при

повреждении клеток - так и непосредственно

cAMP, содержание которого также повышается

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

при повреждении [71].

Помимо результатов исследований рас-

В завершение анализа молекулярных ме-

пространяющегося Са²⁺-сигнала, можно при-

ханизмов электрической сигнализации у выс-

влечь данные по изменениям концентрации

ших растений констатируем необходимость

Са²⁺ в зоне действия стимула, в частности, на

большого объёма дальнейших исследований.

примере таких хорошо изученных стимулов,

Наибольший результат может принести со-

как охлаждение и нагрев. Работы на мутан-

средоточение усилий на решении следую-

тах по МСА1 и МСА2 [118], ANN1 и ANN4 [73],

щих вопросов: идентификация молекулярной

OsCNGC14 и OsCNGC16 (гомологи CNGC2 и

природы потенциал-зависимых Ca²⁺-каналов

CNGC4 арабидопсиса) [135] показали сниже-

плазмалеммы, ответственных за инициацию

ние амплитуды роста концентрации Са²⁺ в

ПД, возникновение которого у растений имеет

цитозоле, индуцированного холодом, по срав-

место при достижении пороговой деполяри-

нению с диким типом. При этом амплитуда

зации [8], и поиск генов, кодирующих ион-

снижается и под действием ингибиторов, по-

ные каналы, в растениях различных видов,

давляющих ПД, что вместе с характерной

включая традиционные для электрофизио-

формой Са²⁺-сигнала позволяет предположить

логических исследований локомоторные и на-

участие этих каналов в генерации электриче-

секомоядные растения. Наряду с этим необ-

ской реакции в зоне охлаждения [73, 118, 135].

ходимо изучение многообразия электрической

Отметим, что ни в одном из мутантов, в том

сигнализации у растений как в отношении

числе двойных [118], рост концентрации Са²⁺

различных типов ЭС, так и в отношении осо-

не был подавлен полностью. К тому же при

бенностей ЭС у растений различных видов.

условном суммировании доли его снижения

Наилучший результат может дать объединение

от разных мутаций получается значительно

в рамках единого исследования электрофизио-

более 100%, что явно свидетельствует либо

логических и генетических подходов в сочета-

о компенсаторной экспрессии иных генов,

нии с методами анализа ионных концентра-

либо о разных участниках изменения уровня

ций в интактных растениях, в частности, на

Са²⁺ в разных видах растений [73, 118, 135].

основе генетически кодируемых флуоресцент-

Для другого хорошо изученного стимула -

ных сенсоров.

нагрева - показано подавление волны Са²⁺ в

Идентификация и характеризация участ-

цитозоле у мутантов по генам CNGC2, CNGC6,

вующих в генерации ЭС ионных каналов

OsCNGC14, OsCNGC16, ANN1 и ANN2 в от-

внесёт значительный вклад не только в рас-

вет на стимул, причём в диком типе инду-

шифровку механизмов возбуждения у расте-

цированный нагревом рост уровня Са²⁺ по

ний, но также и в формирование целостной

форме и длительности напоминает ВП [62,

картины функциональной роли ЭС, посколь-

72, 135, 136]. Изложенное указывает, что пе-

ку индукция распространяющимся ЭС функ-

речисленные каналы могут вносить вклад

ционального ответа базируется на измене-

в генерацию электрической реакции в зоне

ниях концентрации ионов в клетках и тканях,

раздражения при действии соответствующего

вызванных распространением ЭС [5, 6]. Впо-

стимула.

следствии это будет способствовать решению

В целом, на данный момент можно до-

таких важных вопросов, как возможность пе-

статочно уверенно говорить, что в генерации

редачи информации при участии ЭС у расте-

распространяющихся ЭС у высших растений

ний [3] и взаимодействие электрической сиг-

участвуют такие Са²⁺-каналы, как GLR3.1,

нальной системы с другими типами сигнальных

GLR3.2, GLR3.3, GLR3.5 и GLR3.6, анион-

систем, таких как гормональная, кальциевая

ный канал MSL10 и K⁺-канал GORK1 (рис. 3).

и АФК [1, 2, 4, 7].

Потенциальными участниками генерации ЭС

также являются Са²⁺-каналы ANN1, ANN2,

Вклад авторов. В.А. Воденеев - концеп-

ANN4, CNGC2, CNGC4, CNGC6, CNGC19,

ция и руководство работой; М.А. Мудрилов,

а также вакуолярный TPC1 и механочувстви-

М.М. Ладейнова, Д.В. Кузнецова и В.А. Во-

тельные MCA1 и MCA2. Экспериментальные

денеев

- поиск материала; М.А. Мудрилов

доказательства участия анионных каналов

и М.М. Ладейнова

- написание текста;

БИОХИМИЯ том 88 вып. 10 2023

792

МУДРИЛОВ и др.

М.М. Ладейнова и Д.В. Кузнецова - оформле-

Конфликт интересов. Авторы заявляют об

ние рисунков; М.А. Мудрилов, М.М. Ладейнова

отсутствии конфликта интересов.

и В.А. Воденеев - редактирование текста.

Соблюдение этических норм. Настоящая

Финансирование. Работа выполнена за счёт

статья не содержит описания выполненных ав-

гранта Российского научного фонда (проект

торами исследований с участием людей или ис-

№ 22-14-00388).

пользованием животных в качестве объектов.

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

Huber, A. E., and Bauerle, T. L. (2016) Long-distance

11.

Lunevsky, V. Z., Zherelova, O. M., Vostrikov, I. Y.,

plant signaling pathways in response to multiple

and Berestovsky, G. N. (1983) Excitation of Characeae

stressors: the gap in knowledge, J. Exp. Bot., 67,

cell membranes as a result of activation of calcium

2063-2079, doi: 10.1093/jxb/erw099.

and chloride channels, J. Membr. Biol., 72, 43-58,

Johns, S., Hagihara, T., Toyota, M., and Gilroy, S.

doi: 10.1007/BF01870313.

(2021) The fast and the furious: rapid long-range

12.

Воденеев В. А., Катичева Л. А., and Сухов В. С.

signaling in plants, Plant Physiol., 185, 694-706,

(2016) Электpичеcкие cигналы у выcшиx pаcте-

doi: 10.1093/plphys/kiaa098.

ний: меxанизмы генеpации и pаcпpоcтpанения,

Mudrilov, M., Ladeynova, M., Grinberg, M.,

Биофизика, 61, 598-606.

Balalaeva, I., and Vodeneev, V. (2021) Electrical

13.

Fromm, J., and Lautner, S. (2007) Electrical signals

signaling of plants under abiotic stressors: transmission

and their physiological significance in plants: electrical

of stimulus-specific information, Int. J. Mol. Sci., 22,

signals in plants, Plant Cell Environ., 30, 249-257,

10715, doi: 10.3390/ijms221910715.

doi: 10.1111/j.1365-3040.2006.01614.x.

Ladeynova, M., Kuznetsova, D., Mudrilov, M.,

14.

Hodick, D., and Sievers, A.

(1988) The action

and Vodeneev, V. (2023) Integration of electrical

potential of Dionaea muscipula Ellis, Planta, 174, 8-18,

signals and phytohormones in the control of systemic

doi: 10.1007/BF00394867.

response, Int. J. Mol. Sci., 24, 847, doi: 10.3390/

15.

Krol, E., Dziubinska, H., Stolarz, M., and

ijms24010847.

Trebacz, K. (2006) Effects of ion channel inhibitors

Sukhov, V., Sukhova, E., and Vodeneev, V. (2019)

on cold- and electrically-induced action potentials in

Long-distance electrical signals as a link between

Dionaea muscipula, Biol. Plant.,

50,

411-416,

the local action of stressors and the systemic phys-

doi: 10.1007/s10535-006-0058-5.

iological responses in higher plants, Prog. Biophys.

16.

Stahlberg, R., Cleland, R. E., and Van Volkenburgh, E.

Mol. Biol., 146, 63-84, doi: 10.1016/j.pbiomolbio.

(2006) Slow wave potentials - a propagating elec-

2018.11.009.

trical signal unique to higher plants, in Commu-

Klejchova, M., Silva-Alvim, F. A. L., Blatt, M. R., and

nication in Plants (Baluška, F., Mancuso, S., and

Alvim, J. C. (2021) Membrane voltage as a dynamic

Volkmann, D., eds), Springer Berlin Heidelberg,

platform for spatiotemporal signaling, physiological,

Berlin, Heidelberg, pp. 291-308, doi: 10.1007/978-3-

and developmental regulation, Plant Physiol., 185,

540-28516-8_20.

1523-1541, doi: 10.1093/plphys/kiab032.

17.

Li, Q., Wang, C., and Mou, Z. (2020) Perception of

Farmer, E. E., Gao, Y., Lenzoni, G., Wolfender, J.,

damaged self in plants, Plant Physiol., 182, 1545-1565,

and Wu, Q. (2020) Wound- and mechanostimulated

doi: 10.1104/pp.19.01242.

electrical signals control hormone responses, New

18.

Vodeneev, V., Mudrilov, M., Akinchits, E., Bala-

Phytol., 227, 1037-1050, doi: 10.1111/nph.16646.

laeva, I., and Sukhov, V. (2018) Parameters of elec-

Опритов В. А., Пятыгин С. С., Ретивин В. Г.

trical signals and photosynthetic responses induced

(1991) Биоэлектрогенез у высших растений, Наука,

by them in pea seedlings depend on the nature of

Москва.

stimulus, Funct. Plant Biol., 45, 160, doi: 10.1071/

Bulychev, A. A., and Komarova, A. V.

(2014)

FP16342.

Long-distance signal transmission and regulation of

19.

Mudrilov, M., Ladeynova, M., Berezina, E., Grin-

photosynthesis in characean cells, Biochemistry (Mos-

berg, M., Brilkina, A., Sukhov, V., and Vodeneev, V.

cow), 79, 273-281, doi: 10.1134/S0006297914030134.

(2021) Mechanisms of specific systemic response in

10.

Kisnieriene, V., Trębacz, K., Pupkis, V., Koselski, M.,

wheat plants under different locally acting heat stimuli,

and Lapeikaite, I. (2022) Evolution of long-distance

J. Plant Physiol.,

258-259,

153377, doi:

10.1016/

signalling upon plant terrestrialization: compar-

j.jplph.2021.153377.

ison of action potentials in Characean algae and

20.

Mousavi, S. A. R., Chauvin, A., Pascaud, F.,

liverworts, Ann. Bot., 130, 457-475, doi: 10.1093/

Kellenberger, S., and Farmer, E. E. (2013) Glutamate

aob/mcac098.

receptor-like genes mediate leaf-to-leaf wound

БИОХИМИЯ том 88 вып. 10 2023

ИОННЫЕ КАНАЛЫ РАСТЕНИЙ В ЭЛЕКТРИЧЕСКОЙ СИГНАЛИЗАЦИИ

1793

signalling, Nature,

500,

422-426, doi:

10.1038/

AtRbohF, Biochim. Biophys. Acta, 1833, 2775-2780,

nature12478.

doi: 10.1016/j.bbamcr.2013.06.024.

21.

Salvador-Recatalà, V., Tjallingii, W. F., and Farmer,

32.

Hedrich, R. (2012) Ion channels in plants, Physiol.

E. E. (2014) Real-time, in vivo intracellular recordings

Rev., 92, 1777-1811, doi: 10.1152/physrev.00038.2011.

of caterpillar-induced depolarization waves in sieve

33.

Costa, A., Navazio, L., and Szabo, I. (2018) The

elements using aphid electrodes, New Phytol., 203,

contribution of organelles to plant intracellular calcium

674-684, doi: 10.1111/nph.12807.

signalling, J. Exp. Bot., 69, 4175-4193, doi: 10.1093/

22.

Julien, J. L., Desbiez, M. O., De Jaegher, G., and

jxb/ery185.

Frachisse, J. M. (1991) Characteristics of the wave

34.

Kollist, H., Jossier, M., Laanemets, K., and

of depolarization induced by wounding in Bidens

Thomine, S. (2011) Anion channels in plant cells:

Pilosa L., J. Exp. Bot., 42, 131-137, doi: 10.1093/

plant anion channels, FEBS J.,

278,

4277-4292,

jxb/42.1.131.

doi: 10.1111/j.1742-4658.2011.08370.x.

23.

Shao, Q., Gao, Q., Lhamo, D., Zhang, H., and

35.

Véry, A.-A., and Sentenac, H. (2002) Cation channels

Luan, S. (2020) Two glutamate- and pH-regulat-

in the Arabidopsis plasma membrane, Trends Plant

ed Ca²⁺ channels are required for systemic wound

Sci., 7, 168-175, doi: 10.1016/S1360-1385(02)02262-8.

signaling in Arabidopsis, Sci. Signal., 13, eaba1453,

36.

Fromm, J., and Spanswick, R. (1993) Characteristics

doi: 10.1126/scisignal.aba1453.

of action potentials in willow (Salix viminalis L.),

24.

Zimmermann, M. R., and Felle, H. H.

(2009)

J. Exp. Bot., 44, 1119-1125, doi: 10.1093/jxb/44.7.1119.

Dissection of heat-induced systemic signals: superiority

37.

Iosip, A. L., Böhm, J., Scherzer, S., Al-Rasheid, K.

of ion fluxes to voltage changes in substomatal

A. S., Dreyer, I., Schultz, J., Becker, D., Kreuzer, I.,

cavities, Planta, 229, 539-547, doi: 10.1007/s00425-

and Hedrich, R. (2020) The Venus flytrap trigger hair-

008-0850-x.

specific potassium channel KDM1 can reestablish

25.

Katicheva, L., Sukhov, V., Akinchits, E., and

the K⁺ gradient required for hapto-electric signaling,

Vodeneev, V. (2014) Ionic nature of burn-induced

PLoS Biol.,

18, e3000964, doi:

10.1371/journal.

variation potential in wheat leaves, Plant Cell Physiol.,

pbio.3000964.

55, 1511-1519, doi: 10.1093/pcp/pcu082.

38.

Vodeneev, V. A., Akinchits, E. K., Orlova, L. A., and

26.

Vodeneev, V., Akinchits, E., and Sukhov, V. (2015)

Sukhov, V. S. (2011) The role of Ca²⁺, H⁺, and Cl^- ions

Variation potential in higher plants: Mechanisms

in generation of variation potential in pumpkin plants,

of generation and propagation, Plant Signal.

Russ. J. Plant Physiol., 58, 974-981, doi: 10.1134/

Behav., 10, e1057365, doi: 10.1080/15592324.2015.

S1021443711050256.

1057365.

39.

Shabala, S., Cuin, T. A., Shabala, L., and

27.

Stahlberg, R., and Cosgrove, D. J.

(1997) The

Newman, I. (2012) Quantifying kinetics of net ion

propagation of slow wave potentials in pea epi-

fluxes from plant tissues by non-invasive microelec-

cotyls, Plant Physiol., 113, 209-217, doi: 10.1104/

trode measuring MIFE technique, in Plant Salt Tol-

pp.113.1.209.

erance (Shabala, S., and Cuin, T. A., eds), Humana

28.

Miller, G., Schlauch, K., Tam, R., Cortes, D., Torres,

Press, Totowa, NJ, pp. 119-134, doi: 10.1007/978-1-

M. A., Shulaev, V., Dangl, J. L., and Mittler, R.

61779-986-0_7.

(2009) The plant NADPH oxidase RBOHD medi-

40.

Hilleary, R., Choi, W.-G., Kim, S.-H., Lim, S. D.,

ates rapid systemic signaling in response to diverse

and Gilroy, S. (2018) Sense and sensibility: the use

stimuli, Sci. Signal., 2, ra45, doi: 10.1126/scisignal.

of fluorescent protein-based genetically encoded

2000448.

biosensors in plants, Curr. Opin. Plant Biol., 46, 32-38,

29.

Devireddy, A. R., Zandalinas, S. I., Gómez-

doi: 10.1016/j.pbi.2018.07.004.

Cadenas, A., Blumwald, E., and Mittler, R. (2018)

41.

Lewis, B. D., Karlin-Neumann, C., and Spalding,

Coordinating the overall stomatal response of plants:

E. P.

(1997) Ca²⁺-activated anion channels and

rapid leaf-to-leaf communication during light stress,

membrane depolarizations induced by blue light and

Sci. Signal., 11, eaam9514, doi: 10.1126/scisignal.

cold in Arabidopsis seedlings, Plant Physiol., 114,

aam9514.

1327-1334, doi: 10.1104/pp.114.4.1327.

30.

Volkov, R. A., Panchuk, I. I., Mullineaux, P. M.,

42.

Krol, E., Dziubinska, H., and Trebacz, K. (2004)

and Schöffl, F. (2006) Heat stress-induced H2O2

Low-temperature-induced transmembrane potential

is required for effective expression of heat shock

changes in mesophyll cells of Arabidopsis thaliana,

genes in Arabidopsis, Plant Mol. Biol., 61, 733-746,

Helianthus annuus and Vicia faba, Physiol. Plant, 120,

doi: 10.1007/s11103-006-0045-4.

265-270, doi: 10.1111/j.0031-9317.2004.0244.x.

31.

Kawarazaki, T., Kimura, S., Iizuka, A., Hanamata, S.,

43.

Vodeneev, V. A., Opritov, V. A., and Pyatygin, S. S.

Nibori, H., Michikawa, M., Imai, A., Abe, M.,

(2006) Reversible changes of extracellular pH during

Kaya, H., and Kuchitsu, K.

(2013) A low

action potential generation in a higher plant Cucurbita

temperature-inducible protein AtSRC2 enhances

pepo, Russ. J. Plant Physiol., 53, 481-487, doi: 10.1134/

the ROS-producing activity of NADPH oxidase

S102144370604008X.

БИОХИМИЯ том 88 вып. 10 2023

794

МУДРИЛОВ и др.

44.

Dindas, J., Dreyer, I., Huang, S., Hedrich, R., and

55.

Ghosh, S., Bheri, M., and Pandey, G. K. (2021)

Roelfsema, M. R. G. (2021) A voltage-dependent

Delineating calcium signaling machinery in plants:

Ca²⁺ homeostat operates in the plant vacuolar mem-

tapping the potential through functional genom-

brane, New Phytol., 230, 1449-1460, doi: 10.1111/

ics, Curr. Genomics,

22,

404-439, doi:

10.2174/

nph.17272.

1389202922666211130143328.

45.

Demidchik, V., Shabala, S., Isayenkov, S., Cuin, T. A.,

56.

Salvador-Recatalà, V.

(2016) New roles for the

and Pottosin, I. (2018) Calcium transport across plant

GLUTAMATE RECEPTOR-LIKE 3.3, 3.5, and 3.6

membranes: mechanisms and functions, New Phytol.,

genes as on/off switches of wound-induced systemic

220, 49-69, doi: 10.1111/nph.15266.

electrical signals, Plant Signal. Behav., 11, e1161879,

46.

Dreyer, I., and Uozumi, N. (2011) Potassium chan-

doi: 10.1080/15592324.2016.1161879.

nels in plant cells: potassium channels in plants,

57.

Toyota, M., Spencer, D., Sawai-Toyota, S., Jiaqi, W.,

FEBS J., 278, 4293-4303, doi: 10.1111/j.1742-4658.

Zhang, T., Koo, A. J., Howe, G. A., and Gilroy, S.

2011.08371.x.

(2018) Glutamate triggers long-distance, calcium-

47.

Sharma, T., Dreyer, I., and Riedelsberger, J. (2013)

based plant defense signaling, Science, 361, 1112-1115,

The role of K⁺ channels in uptake and redistribu-

doi: 10.1126/science.aat7744.

tion of potassium in the model plant Arabidopsis

58.

Jha, S. K., Sharma, M., and K. Pandey, G. (2016)

thaliana, Front. Plant Sci., 4, 224, doi: 10.3389/fpls.

Role of cyclic nucleotide gated channels in stress

2013.00224.

management in plants, Curr. Genomics, 17, 315-329,

48.

Naz, R., Khan, A., Alghamdi, B. S., Ashraf, G. M.,

doi: 10.2174/1389202917666160331202125.

Alghanmi, M., Ahmad, A., Bashir, S. S., and Haq,

59.

Wang, L., Ning, Y., Sun, J., Wilkins, K. A., Matthus, E.,

Q. M. R. (2022) An insight into animal glutamate

McNelly, R. E., Dark, A., Rubio, L., Moeder, W.,

receptors homolog of Arabidopsis thaliana and their

Yoshioka, K., Véry, A., Stacey, G., Leblanc-

potential applications - a review, Plants, 11, 2580,

Fournier, N., Legué, V., Moulia, B., and Davies,

doi: 10.3390/plants11192580.

J. M. (2022) Arabidopsis thaliana CYCLIC NUCLE-

49.

Zheng, Y., Luo, L., Wei, J., Chen, Q., Yang, Y.,

OTIDE-GATED CHANNEL2 mediates extracel-

Hu, X., and Kong, X. (2018) The glutamate receptors

lular ATP signal transduction in root epidermis, New

AtGLR1.2 and AtGLR1.3 increase cold tolerance by

Phytol., 234, 412-421, doi: 10.1111/nph.17987.

regulating jasmonate signaling in Arabidopsis thaliana,

60.

Gobert, A., Park, G., Amtmann, A., Sanders, D., and

Biochem. Biophys. Res. Commun.,

506,

895-900,

Maathuis, F. J. M. (2006) Arabidopsis thaliana cyclic

doi: 10.1016/j.bbrc.2018.10.153.

nucleotide gated channel 3 forms a non-selective

50.

Michard, E., Lima, P. T., Borges, F., Silva, A. C.,

ion transporter involved in germination and cation

Portes, M. T., Carvalho, J. E., Gilliham, M., Liu,

transport, J. Exp. Bot., 57, 791-800, doi: 10.1093/jxb/

L.-H., Obermeyer, G., and Feijó, J. A.

(2011)

erj064.

Glutamate receptor-like genes form Ca²⁺ channels

61.

Wang, Y.-F., Munemasa, S., Nishimura, N., Ren,

in pollen tubes and are regulated by pistil D-serine,

H.-M., Robert, N., Han, M., Puzõrjova, I., Kollist, H.,

Science, 332, 434-437, doi: 10.1126/science.1201101.

Lee, S., Mori, I., and Schroeder, J. I. (2013) Identifi-

51.

Yu, B., Liu, N., Tang, S., Qin, T., and Huang, J.

cation of cyclic GMP-activated nonselective Ca²⁺-per-

(2022) Roles of glutamate receptor-like channels

meable cation channels and associated CNGC5 and

(GLRs) in plant growth and response to environ-

CNGC6 genes in Arabidopsis guard cells, Plant Physi-

mental stimuli, Plants,

11,

3450, doi:

10.3390/

ol., 163, 578-590, doi: 10.1104/pp.113.225045.

plants11243450.

62.

Gao, F., Han, X., Wu, J., Zheng, S., Shang, Z.,

52.

Tapken, D., Anschütz, U., Liu, L.-H., Huelsken, T.,

Sun, D., Zhou, R., and Li, B. (2012) A heat-activat-

Seebohm, G., Becker, D., and Hollmann, M. (2013)

ed calcium-permeable channel - Arabidopsis cyclic

A plant homolog of animal glutamate receptors is

nucleotide-gated ion channel 6 - is involved in heat

an ion channel gated by multiple hydrophobic ami-

shock responses: CNGC6 is a heat-activated calci-

no acids, Sci. Signal., 6, ra47, doi: 10.1126/scisignal.

um channel, Plant J., 70, 1056-1069, doi: 10.1111/

2003762.

j.1365-313X.2012.04969.x.

53.

Nguyen, C. T., Kurenda, A., Stolz, S., Chételat, A.,

63.

Tunc-Ozdemir, M., Rato, C., Brown, E., Rogers, S.,

and Farmer, E. E. (2018) Identification of cell pop-

Mooneyham, A., Frietsch, S., Myers, C. T., Poulsen,

ulations necessary for leaf-to-leaf electrical signal-

L. R., Malhó, R., and Harper, J. F. (2013) Cyclic

ing in a wounded plant, Proc. Natl. Acad. Sci. USA,

nucleotide gated channels 7 and 8 are essential for

115, 10178-10183, doi: 10.1073/pnas.1807049115.

male reproductive fertility, PLoS One, 8, e55277,

54.

Meyerhoff, O., Müller, K., Roelfsema, M. R. G.,

doi: 10.1371/journal.pone.0055277.

Latz, A., Lacombe, B., Hedrich, R., Dietrich, P., and

64.

Christopher, D. A., Borsics, T., Yuen, C. Y.,

Becker, D. (2005) AtGLR3.4, a glutamate receptor

Ullmer, W., Andème-Ondzighi, C., Andres, M. A.,

channel-like gene is sensitive to touch and cold, Plan-

Kang, B.-H., and Staehelin, L. A. (2007) The cyclic

ta, 222, 418-427, doi: 10.1007/s00425-005-1551-3.

nucleotide gated cation channel AtCNGC10 traffics

БИОХИМИЯ том 88 вып. 10 2023

ИОННЫЕ КАНАЛЫ РАСТЕНИЙ В ЭЛЕКТРИЧЕСКОЙ СИГНАЛИЗАЦИИ

1795

from the ER via Golgi vesicles to the plasma membrane

74.

Liu, T., Du, L., Li, Q., Kang, J., Guo, Q., and

of Arabidopsis root and leaf cells, BMC Plant Biol.,

Wang, S. (2021) AtCRY2 negatively regulates the

7, 48, doi: 10.1186/1471-2229-7-48.

functions of AtANN2 and AtANN3 in drought

65.

Yoshioka, K., Moeder, W., Kang, H.-G., Kachroo, P.,

tolerance by affecting their subcellular localization

Masmoudi, K., Berkowitz, G., and Klessig, D. F. (2006)

and transmembrane Ca²⁺ flow, Front. Plant Sci., 12,

The chimeric Arabidopsis CYCLIC NUCLEOTIDE-

754567, doi: 10.3389/fpls.2021.754567.

GATED ION CHANNEL11/12 activates multiple

75.

Davies, J.

(2014)

Annexin-mediated calcium

pathogen resistance responses, Plant Cell, 18, 747-763,

signalling in plants, Plants, 3, 128-140, doi: 10.3390/

doi: 10.1105/tpc.105.038786.

plants3010128.

66.

Shih, H.-W., DePew, C. L., Miller, N. D., and

76.

Huh, S. M., Noh, E. K., Kim, H. G., Jeon, B. W.,

Monshausen, G. B. (2015) The cyclic nucleotide-

Bae, K., Hu, H.-C., Kwak, J. M., and Park, O. K.

gated channel CNGC14 regulates root gravitropism

(2010) Arabidopsis annexins AnnAt1 and AnnAt4

in Arabidopsis thaliana, Curr. Biol., 25, 3119-3125,

interact with each other and regulate drought and salt

doi: 10.1016/j.cub.2015.10.025.

stress responses, Plant Cell Physiol., 51, 1499-1514,

67.

DeFalco, T. A., Moeder, W., and Yoshioka, K. (2016)

doi: 10.1093/pcp/pcq111.

Opening the gates: insights into cyclic nucleotide-

77.

Laohavisit, A., Shang, Z., Rubio, L., Cuin, T. A., Véry,

gated channel-mediated signaling, Trends Plant Sci.,

A.-A., Wang, A., Mortimer, J. C., Macpherson, N.,

21, 903-906, doi: 10.1016/j.tplants.2016.08.011.

Coxon, K. M., Battey, N. H., Brownlee, C., Park,

68.

Tipper, E., Leitão, N., Dangeville, P., Lawson,

O. K., Sentenac, H., Shabala, S., Webb, A. A. R., and

D. M., and Charpentier, M. (2023) A novel mutant

Davies, J. M. (2012) Arabidopsis Annexin1 mediates

allele of AtCNGC15 reveals a dual function of nuclear

the radical-activated plasma membrane Ca²⁺- and K⁺-

calcium release in the root meristem, J. Exp. Bot., 74,

permeable conductance in root cells, Plant Cell, 24,

2572-2584, doi: 10.1093/jxb/erad041.

1522-1533, doi: 10.1105/tpc.112.097881.

69.

Tunc-Ozdemir, M., Tang, C., Ishka, M. R., Brown, E.,

78.

Lichocka, M., Rymaszewski, W., Morgiewicz, K.,

Groves, N. R., Myers, C. T., Rato, C., Poulsen, L. R.,

Barymow-Filoniuk, I., Chlebowski, A., Sobczak, M.,

McDowell, S., Miller, G., Mittler, R., and Harper,

Samuel, M. A., Schmelzer, E., Krzymowska, M.,

J. F.

(2013) A cyclic nucleotide-gated channel

and Hennig, J. (2018) Nucleus- and plastid-targeted

(CNGC16) in pollen is critical for stress tolerance in

annexin

5 promotes reproductive development in

pollen reproductive development, Plant Physiol., 161,

Arabidopsis and is essential for pollen and embryo

1010-1020, doi: 10.1104/pp.112.206888.

formation, BMC Plant Biol., 18, 183, doi: 10.1186/

70.

Ladwig, F., Dahlke, R. I., Stührwohldt, N.,

s12870-018-1405-3.

Hartmann, J., Harter, K., and Sauter, M.

(2015)

79.

Zhu, J., Wu, X., Yuan, S., Qian, D., Nan, Q., An, L.,

Phytosulfokine regulates growth in Arabidopsis

and Xiang, Y. (2014) Annexin5 plays a vital role in

through a response module at the plasma membrane

Arabidopsis pollen development via Ca²⁺-dependent

that includes CYCLIC NUCLEOTIDE-GATED

membrane trafficking, PLoS One,

9, e102407,

CHANNEL17, H⁺-ATPase, and BAK1, Plant Cell,

doi: 10.1371/journal.pone.0102407.

27, 1718-1729, doi: 10.1105/tpc.15.00306.

80.

Yadav, D., Ahmed, I., Shukla, P., Boyidi, P., and

71.

Meena, M. K., Prajapati, R., Krishna, D., Divakaran, K.,

Kirti, P. (2016) Overexpression of Arabidopsis An-

Pandey, Y., Reichelt, M., Mathew, M. K., Boland,

nAt8 alleviates abiotic stress in transgenic Arabi-

W., Mithöfer, A., and Vadassery, J. (2019) The Ca²⁺

dopsis and tobacco, Plants,

18, doi:

10.3390/

channel CNGC19 regulates Arabidopsis defense

plants5020018.

against spodoptera herbivory, Plant Cell, 31, 1539-

81.

Evans, M. J., Choi, W.-G., Gilroy, S., and Morris,

1562, doi: 10.1105/tpc.19.00057.

R. J. (2016) A ROS-assisted calcium wave dependent

72.

Wang, X., Ma, X., Wang, H., Li, B., Clark, G.,

on the AtRBOHD NADPH oxidase and TPC1 cation

Guo, Y., Roux, S., Sun, D., and Tang, W. (2015)

channel propagates the systemic response to salt

Proteomic study of microsomal proteins reveals a

stress, Plant Physiol., 171, 1771-1784, doi: 10.1104/

key role for Arabidopsis annexin 1 in mediating heat

pp.16.00215.

stress-induced increase in intracellular calcium levels,

82.

Yamanaka, T., Nakagawa, Y., Mori, K., Nakano, M.,

Mol. Cell. Proteomics, 14, 686-694, doi: 10.1074/

Imamura, T., Kataoka, H., Terashima, A., Iida, K.,

mcp.M114.042697.

Kojima, I., Katagiri, T., Shinozaki, K., and Iida, H.

73.

Liu, Q., Ding, Y., Shi, Y., Ma, L., Wang, Y., Song, C.,

(2010) MCA1 and MCA2 that mediate Ca²⁺ uptake

Wilkins, K. A., Davies, J. M., Knight, H., Knight,

have distinct and overlapping roles in Arabidopsis,

M. R., Gong, Z., Guo, Y., and Yang, S.

(2021)

Plant Physiol.,

152,

1284-1296, doi:

10.1104/

The calcium transporter ANNEXIN1 mediates cold-

pp.109.147371.

induced calcium signaling and freezing tolerance

83.

Hattori, T., Otomi, Y., Nakajima, Y., Soga, K.,

in plants, EMBO J., 40, e104559, doi: 10.15252/

Wakabayashi, K., Iida, H., and Hoson, T. (2020)

embj.2020104559.

MCA1 and MCA2 are involved in the response

БИОХИМИЯ том 88 вып. 10 2023

796

МУДРИЛОВ и др.

to hypergravity in Arabidopsis hypocotyls, Plants, 9,

Bonus, M., Mishra, S., Hartwig, T., Bezrutczyk, M.,

590, doi: 10.3390/plants9050590.

Basu, D., Farmer, E. E., Gohlke, H., Malkovskiy, A.,

84.

Yuan, F., Yang, H., Xue, Y., Kong, D., Ye, R.,

Haswell, E. S., Lercher, M. J., Ehrhardt, D. W.,

Li, C., Zhang, J., Theprungsirikul, L., Shrift, T.,

Frommer, W. B., and Kleist, T. J. (2021) Interdepen-

Krichilsky, B., Johnson, D. M., Swift, G. B.,

dence of a mechanosensitive anion channel and glu-

He, Y., Siedow, J. N., and Pei, Z.-M. (2014) OSCA1

tamate receptors in distal wound signaling, Sci. Adv.,

mediates osmotic-stress-evoked Ca²⁺ increases vital

7, eabg4298, doi: 10.1126/sciadv.abg4298.

for osmosensing in Arabidopsis, Nature, 514, 367-371,

94.

Tran, D., Girault, T., Guichard, M., Thomine, S.,

doi: 10.1038/nature13593.

Leblanc-Fournier, N., Moulia, B., De Langre, E.,

85.

Thor, K., Jiang, S., Michard, E., George, J.,

Allain, J.-M., and Frachisse, J.-M. (2021) Cellular

Scherzer, S., Huang, S., Dindas, J., Derbyshire, P.,

transduction of mechanical oscillations in plants by

Leitão, N., DeFalco, T. A., Köster, P., Hunter, K.,

the plasma-membrane mechanosensitive channel

Kimura, S., Gronnier, J., Stransfeld, L., Kadota, Y.,

MSL10, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 118, e1919402118,

Bücherl, C. A., Charpentier, M., Wrzaczek, M.,

doi: 10.1073/pnas.1919402118.

MacLean, D., Oldroyd, G. E. D., Menke, F. L. H.,

95.

Guerringue, Y., Thomine, S., and Frachisse, J.-M.

Roelfsema, M. R. G., Hedrich, R., Feijó, J., and

(2018) Sensing and transducing forces in plants with

Zipfel, C. (2020) The calcium-permeable channel

MSL10 and DEK1 mechanosensors, FEBS Lett., 592,

OSCA1.3 regulates plant stomatal immunity, Nature,

1968-1979, doi: 10.1002/1873-3468.13102.

585, 569-573, doi: 10.1038/s41586-020-2702-1.

96.

Basu, D., and Haswell, E. S. (2020) The mech-

86.

Fang, X., Liu, B., Shao, Q., Huang, X., Li, J., Luan, S.,

anosensitive ion channel MSL10 potentiates re-

and He, K. (2021) AtPiezo plays an important role

sponses to cell swelling in Arabidopsis seedlings,

in root cap mechanotransduction, Int. J. Mol. Sci.,

Curr. Biol.,

30,

2716-2728.e6, doi:

10.1016/j.cub.

22, 467, doi: 10.3390/ijms22010467.

2020.05.015.

87.

Radin, I., Richardson, R. A., Coomey, J. H.,

97.

Hedrich, R., and Geiger, D.

(2017) Biology of

Weiner, E. R., Bascom, C. S., Li, T., Bezanilla, M.,

SLAC1-type anion channels - from nutrient uptake to

and Haswell, E. S. (2021) Plant PIEZO homologs

stomatal closure, New Phytol., 216, 46-61, doi: 10.1111/

modulate vacuole morphology during tip growth,

nph.14685.

Science, 373, 586-590, doi: 10.1126/science.abe6310.

98.

Barbier-Brygoo, H., De Angeli, A., Filleur, S.,

88.

Tran, D., Galletti, R., Neumann, E. D., Dubois, A.,

Frachisse, J.-M., Gambale, F., Thomine, S., and

Sharif-Naeini, R., Geitmann, A., Frachisse, J.-M.,

Wege, S. (2011) Anion channels/transporters in plants:

Hamant, O., and Ingram, G. C. (2017) A mechanosen-

from molecular bases to regulatory networks, Annu.

sitive Ca²⁺ channel activity is dependent on the

Rev. Plant Biol., 62, 25-51, doi: 10.1146/annurev-

developmental regulator DEK1, Nat. Commun., 8,

arplant-042110-103741.

1009, doi: 10.1038/s41467-017-00878-w.

99.

Lehmann, J., Jørgensen, M. E., Fratz, S., Müller,

89.

Lee, C. P., Maksaev, G., Jensen, G. S., Murcha,

H. M., Kusch, J., Scherzer, S., Navarro-Retamal, C.,

M. W., Wilson, M. E., Fricker, M., Hell, R., Haswell,

Mayer, D., Böhm, J., Konrad, K. R., Terpitz, U.,

E. S., Millar, A. H., and Sweetlove, L. J. (2016) MSL1

Dreyer, I., Mueller, T. D., Sauer, M., Hedrich, R.,

is a mechanosensitive ion channel that dissipates

Geiger, D., and Maierhofer, T. (2021) Acidosis-in-

mitochondrial membrane potential and maintains

duced activation of anion channel SLAH3 in the

redox homeostasis in mitochondria during abiotic

flooding-related stress response of Arabidopsis,

stress, Plant J., 88, 809-825, doi: 10.1111/tpj.13301.

Curr. Biol.,

31,

3575-3585.e9, doi:

10.1016/j.cub.

90.

Hamilton, E. S., Schlegel, A. M., and Haswell, E. S.

2021.06.018.

(2015) United in diversity: mechanosensitive ion

100. Ye, W., Koya, S., Hayashi, Y., Jiang, H., Oishi, T.,

channels in plants, Annu. Rev. Plant Biol., 66, 113-137,

Kato, K., Fukatsu, K., and Kinoshita, T.

(2021)

doi: 10.1146/annurev-arplant-043014-114700.

Identification of genes preferentially expressed in

91.

Hamilton, E. S., Jensen, G. S., Maksaev, G., Katims,

stomatal guard cells of Arabidopsis thaliana and

A., Sherp, A. M., and Haswell, E. S. (2015) Mecha-

involvement of the aluminum-activated malate

nosensitive channel MSL8 regulates osmotic forces

transporter 6 vacuolar malate channel in stomatal

during pollen hydration and germination, Science,

opening, Front. Plant Sci., 12, 744991, doi: 10.3389/

350, 438-441, doi: 10.1126/science.aac6014.

fpls.2021.744991.

92.

Haswell, E. S., Peyronnet, R., Barbier-Brygoo, H.,

101. Meyer, S., Scholz-Starke, J., De Angeli, A.,

Meyerowitz, E. M., and Frachisse, J.-M. (2008) Two

Kovermann, P., Burla, B., Gambale, F., and

MscS homologs provide mechanosensitive channel

Martinoia, E. (2011) Malate transport by the vacuolar

activities in the Arabidopsis root, Curr. Biol., 18,

AtALMT6 channel in guard cells is subject to multiple

730-734, doi: 10.1016/j.cub.2008.04.039.

regulation: AtALMT6 mediates malate transport

93.

Moe-Lange, J., Gappel, N. M., Machado, M.,

in guard cells, Plant J., 67, 247-257, doi: 10.1111/

Wudick, M. M., Sies, C. S. A., Schott-Verdugo, S. N.,

j.1365-313X.2011.04587.x.

БИОХИМИЯ том 88 вып. 10 2023

ИОННЫЕ КАНАЛЫ РАСТЕНИЙ В ЭЛЕКТРИЧЕСКОЙ СИГНАЛИЗАЦИИ

1797

102. Boccaccio, A., Picco, C., Di Zanni, E., and Scholz-

the AKT2 channel abolished by voltage-depen-

Starke, J.

(2022) Phospholipid scrambling by a

dent phosphorylation: regulation of AKT2 by phos-

TMEM16 homolog of Arabidopsis thaliana, FEBS J.,

phorylation, Plant J.,

44,

783-797, doi:

10.1111/

289, 2578-2592, doi: 10.1111/febs.16279.

j.1365-313X.2005.02566.x.

103. Zhang, H., Zhao, F.-G., Tang, R.-J., Yu, Y., Song, J.,

112. Gobert, A., Isayenkov, S., Voelker, C., Czempinski, K.,

Wang, Y., Li, L., and Luan, S. (2017) Two tonoplast

and Maathuis, F. J. M. (2007) The two-pore channel

MATE proteins function as turgor-regulating chloride

TPK1 gene encodes the vacuolar K⁺ conductance

channels in Arabidopsis, Proc. Natl. Acad. Sci. USA,

and plays a role in K⁺ homeostasis, Proc. Natl.

114, E2036-E2045, doi: 10.1073/pnas.1616203114.

Acad. Sci. USA,

104,

10726-10731, doi:

10.1073/

104. Herdean, A., Teardo, E., Nilsson, A. K., Pfeil, B. E.,

pnas.0702595104.

Johansson, O. N., Ünnep, R., Nagy, G., Zsiros, O.,

113. Becker, D., Geiger, D., Dunkel, M., Roller, A.,

Dana, S., Solymosi, K., Garab, G., Szabó, I.,

Bertl, A., Latz, A., Carpaneto, A., Dietrich, P.,

Spetea, C., and Lundin, B. (2016) A voltage-de-

Roelfsema, M. R. G., Voelker, C., Schmidt, D.,

pendent chloride channel fine-tunes photosynthe-

Mueller-Roeber, B., Czempinski, K., and Hedrich, R.

sis in plants, Nat. Commun., 7, 11654, doi: 10.1038/

(2004) AtTPK4, an Arabidopsis tandem-pore K⁺

ncomms11654.

channel, poised to control the pollen membrane

105. Cuin, T., Dreyer, I., and Michard, E. (2018) The

voltage in a pH- and Ca²⁺-dependent manner, Proc.

role of potassium channels in Arabidopsis thaliana

Natl. Acad. Sci. USA, 101, 15621-15626, doi: 10.1073/

long distance electrical signalling: AKT2 modu-

pnas.0401502101.

lates tissue excitability while GORK shapes action

114. Rocchetti, A., Sharma, T., Wulfetange, C., Scholz-

potentials, Int. J. Mol. Sci., 19, 926, doi: 10.3390/

Starke, J., Grippa, A., Carpaneto, A., Dreyer, I.,

ijms19040926.

Vitale, A., Czempinski, K., and Pedrazzini, E. (2012)

106. Demidchik, V., Cuin, T. A., Svistunenko, D.,

The putative K⁺ channel subunit AtKCO3 forms

Smith, S. J., Miller, A. J., Shabala, S., Sokolik, A.,

stable dimers in Arabidopsis, Front. Plant Sci., 3, 251,

and Yurin, V.

(2010) Arabidopsis root K⁺-efflux

doi: 10.3389/fpls.2012.00251.

conductance activated by hydroxyl radicals: single-

115. Li, D.-D., Guan, H., Li, F., Liu, C.-Z., Dong, Y.-X.,

channel properties, genetic basis and involvement in

Zhang, X.-S., and Gao, X.-Q. (2017) Arabidopsis

stress-induced cell death, J. Cell Sci., 123, 1468-1479,

shaker pollen inward K⁺ channel SPIK functions

doi: 10.1242/jcs.064352.

in SnRK1 complex-regulated pollen hydration on

107. Gaymard, F., Pilot, G., Lacombe, B., Bouchez, D.,

the stigma: SPIK functions in pollen hydration on

Bruneau, D., Boucherez, J., Michaux-Ferrière, N.,

stigma, J. Integr. Plant Biol., 59, 604-611, doi: 10.1111/

Thibaud, J.-B., and Sentenac, H. (1998) Identification

jipb.12563.

and disruption of a plant shaker-like outward channel

116. Jammes, F., Hu, H.-C., Villiers, F., Bouten, R., and

involved in K⁺ release into the xylem sap, Cell,

Kwak, J. M.

(2011) Calcium-permeable channels

94, 647-655, doi: 10.1016/S0092-8674(00)81606-2.

in plant cells: plant calcium channels, FEBS J., 278,

108. Lebaudy, A., Pascaud, F., Véry, A.-A., Alcon, C.,

4262-4276, doi: 10.1111/j.1742-4658.2011.08369.x.

Dreyer, I., Thibaud, J.-B., and Lacombe, B. (2010)

117. Basu, D., and Haswell, E. S. (2017) Plant mech-

Preferential KAT1-KAT2 heteromerization determines

anosensitive ion channels: an ocean of possibili-

inward K⁺ current properties in Arabidopsis guard

ties, Curr. Opin. Plant Biol., 40, 43-48, doi: 10.1016/

cells, J. Biol. Chem., 285, 6265-6274, doi: 10.1074/

j.pbi.2017.07.002.

jbc.M109.068445.

118. Mori, K., Renhu, N., Naito, M., Nakamura, A.,

109. Jeanguenin, L., Alcon, C., Duby, G., Boeglin, M.,

Shiba, H., Yamamoto, T., Suzaki, T., Iida, H., and

Chérel, I., Gaillard, I., Zimmermann, S., Sentenac, H.,

Miura, K.

(2018) Ca²⁺-permeable mechanosensi-

and Véry, A.-A. (2011) AtKC1 is a general modula-

tive channels MCA1 and MCA2 mediate cold-in-

tor of Arabidopsis inward Shaker channel activity:

duced cytosolic Ca²⁺ increase and cold tolerance in

Modulatory subunit of inward K⁺ channel activi-

Arabidopsis, Sci. Rep., 8, 550, doi: 10.1038/s41598-

ty, Plant J., 67, 570-582, doi: 10.1111/j.1365-313X.

017-17483-y.

2011.04617.x.

119. Zhang, Z., Tong, X., Liu, S.-Y., Chai, L.-X., Zhu,

110. Kwak, J. M., Murata, Y., Baizabal-Aguirre, V. M.,

F.-F., Zhang, X.-P., Zou, J.-Z., and Wang, X.-B.

Merrill, J., Wang, M., Kemper, A., Hawke, S. D.,

(2019) Genetic analysis of a Piezo-like protein sup-

Tallman, G., and Schroeder, J. I. (2001) Dominant

pressing systemic movement of plant viruses in Ara-

negative guard cell K⁺ channel mutants reduce inward-

bidopsis thaliana, Sci. Rep., 9, 3187, doi: 10.1038/

rectifying K⁺ currents and light-induced stomatal

s41598-019-39436-3.

opening in Arabidopsis, Plant Physiol., 127, 473-485,

120. Véry, A.-A., and Sentenac, H. (2003) Molecular mech-

doi: 10.1104/pp.010428.

anisms and regulation of K⁺ transport in higher plants,

111. Michard, E., Dreyer, I., Lacombe, B., Sentenac, H.,

Annu. Rev. Plant Biol., 54, 575-603, doi: 10.1146/

and Thibaud, J.-B. (2005) Inward rectification of

annurev.arplant.54.031902.134831.

БИОХИМИЯ том 88 вып. 10 2023

798

МУДРИЛОВ и др.

121. Vincent, T. R., Avramova, M., Canham, J., Higgins, P.,

transduction in tomato, Front. Agr. Sci. Eng., 8, 292-

Bilkey, N., Mugford, S. T., Pitino, M., Toyota, M., Gil-

301, doi: 10.15302/J-FASE-2021395.

roy, S., Miller, A. J., Hogenhout, S. A., and Sanders, D.

129. Scherzer, S., Böhm, J., Huang, S., Iosip, A. L.,

(2017) Interplay of plasma membrane and vacuolar ion

Kreuzer, I., Becker, D., Heckmann, M., Al-Rasheid,

channels, together with BAK1, elicits rapid cytosolic

K. A. S., Dreyer, I., and Hedrich, R. (2022) A unique

calcium elevations in Arabidopsis during aphid feeding,

inventory of ion transporters poises the Venus flytrap

Plant Cell, 29, 1460-1479, doi: 10.1105/tpc.17.00136.

to fast-propagating action potentials and calcium

122. Fichman, Y., and Mittler, R.

(2021) Integration

waves, Curr. Biol., 32, 4255-4263.e5, doi: 10.1016/

of electric, calcium, reactive oxygen species and

j.cub.2022.08.051.

hydraulic signals during rapid systemic signaling in

130. Hedrich, R., and Kreuzer, I. (2023) Demystifying

plants, Plant J., 107, 7-20, doi: 10.1111/tpj.15360.

the Venus flytrap action potential, New Phytol., 239,

123. Yu, B., Wu, Q., Li, X., Zeng, R., Min, Q., and

2108-2112, doi: 10.1111/nph.19113.

Huang, J.

(2022) Glutamate receptor-like gene

131. Zeng, H., Zhao, B., Wu, H., Zhu, Y., and Chen, H.

OsGLR3.4 is required for plant growth and systemic

(2020) Comprehensive in silico characterization and

wound signaling in rice (Oryza sativa), New Phytol.,

expression profiling of nine gene families associ-

233, 1238-1256, doi: 10.1111/nph.17859.

ated with calcium transport in soybean, Agronomy,

124. Kong, D., Hu, H.-C., Okuma, E., Lee, Y., Lee,

10, 1539, doi: 10.3390/agronomy10101539.

H. S., Munemasa, S., Cho, D., Ju, C., Pedoeim, L.,

132. Maksaev, G., and Haswell, E. S. (2012) MscS-Like10

Rodriguez, B., Wang, J., Im, W., Murata, Y., Pei,

is a stretch-activated ion channel from Arabidopsis

Z.-M., and Kwak, J. M. (2016) L-Met activates

thaliana with a preference for anions, Proc. Natl.

Arabidopsis GLR Ca²⁺ channels upstream of ROS

Acad. Sci. USA, 109, 19015-19020, doi: 10.1073/

production and regulates stomatal movement, Cell

pnas.1213931109.

Rep., 17, 2553-2561, doi: 10.1016/j.celrep.2016.11.015.

133. Choi, W.-G., Toyota, M., Kim, S.-H., Hilleary, R.,

125. Veley, K. M., Maksaev, G., Frick, E. M., January, E.,

and Gilroy, S. (2014) Salt stress-induced Ca²⁺ waves

Kloepper, S. C., and Haswell, E. S. (2014) Arabidopsis

are associated with rapid, long-distance root-to-shoot

MSL10 has a regulated cell death signaling activity that

signaling in plants, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 111,

is separable from its mechanosensitive ion channel

6497-6502, doi: 10.1073/pnas.1319955111.

activity, Plant Cell,

26,

3115-3131, doi:

10.1105/

134. Kiep, V., Vadassery, J., Lattke, J., Maaß, J., Boland, W.,

tpc.114.128082.

Peiter, E., and Mithöfer, A. (2015) Systemic cytosolic

126. Xue, N., Zhan, C., Song, J., Li, Y., Zhang, J., Qi, J.,

Ca²⁺ elevation is activated upon wounding and

and Wu, J. (2022) The glutamate receptor-like 3.3 and

herbivory in Arabidopsis, New Phytol., 207, 996-1004,

3.6 mediate systemic resistance to insect herbivores in

doi: 10.1111/nph.13493.

Arabidopsis, J. Exp. Bot., 73, 7611-7627, doi: 10.1093/

135. Cui, Y., Lu, S., Li, Z., Cheng, J., Hu, P., Zhu, T.,

jxb/erac399.

Wang, X., Jin, M., Wang, X., Li, L., Huang, S.,

127. Bellandi, A., Papp, D., Breakspear, A., Joyce, J.,

Zou, B., and Hua, J. (2020) CYCLIC NUCLEO-

Johnston, M. G., de Keijzer, J., Raven, E. C., Ohtsu, M.,

TIDE-GATED ION CHANNELs 14 and 16 promote

Vincent, T. R., Miller, A. J., Sanders, D., Hogenhout,

tolerance to heat and chilling in rice, Plant Physiol.,

S. A., Morris, R. J., and Faulkner, C. (2022) Diffu-

183, 1794-1808, doi: 10.1104/pp.20.00591.

sion and bulk flow of amino acids mediate calcium

136. Finka, A., Cuendet, A. F. H., Maathuis, F. J. M.,

waves in plants, Sci. Adv., 8, eabo6693, doi: 10.1126/

Saidi, Y., and Goloubinoff, P. (2012) Plasma membrane

sciadv.abo6693.

cyclic nucleotide gated calcium channels control land

128. Hu, C., Duan, S., Zhou, J., and Yu, J. (2021) Char-

plant thermal sensing and acquired thermotolerance,

acteristics of herbivory/wound-elicited electrical signal

Plant Cell, 24, 3333-3348, doi: 10.1105/tpc.112.095844.

ION CHANNELS IN ELECTRICAL SIGNALING IN HIGHER PLANTS

Review

M. A. Mudrilov, M. M. Ladeynova, D. V. Kuznetsova, and V. A. Vodeneev*

Lobachevsky State University of Nizhni Novgorod - National Research University, Department of Biophysics,

603022 Nizhny Novgorod, Russia; e-mail: v.vodeneev@mail.ru

Electrical signals (ESs) of plants occurring under the action of various external factors play an important role

in adaptation to changing environmental conditions. The generation of ESs in higher plant cells is associated

БИОХИМИЯ том 88 вып. 10 2023