ЭНТОМОЛОГИЧЕСКОЕ ОБОЗРЕНИЕ, 98, 1, 2019

УДК 595.763.79 (591.5)

УСТОЙЧИВОСТЬ К ГОЛОДАНИЮ ЛИЧИНОК ИЗ ИНВАЗИВНОЙ

И АВТОХТОННОЙ ПОПУЛЯЦИЙ АЗИАТСКОЙ БОЖЬЕЙ

КОРОВКИ HARMONIA AXYRIDIS (PALLAS)

(COLEOPTERA, COCCINELLIDAE)

А. А. Овчинникова^3***

¹ Институт проблем экологии и эволюции им. А. Н. Северцова РАН

Ленинский пр., 33, Москва, 119071 Россия

*e-mail: sreznik@zin.ru

² Тюменский государственный университет

ул. Семакова, 10, Тюмень, 625003 Россия

**e-mail: belyakovana@yandex.ru

³ Зоологический институт РАН

Университетская наб., 1, С.-Петербург, 199034 Россия

***e-mail: antoninaovch@gmail.com

*Автор, ответственный за переписку

Поступила в редакцию 29.09.2018 г.

После доработки 18.11.2018 г.

Принята к публикации 19.11.2018 г.

В лабораторных условиях исследована устойчивость личинок азиатской божьей коровки

Harmonia axyridis (Pallas) (Coleoptera, Coccinellidae) к длительному (до 8 дней) голоданию. Экс-

перименты проведены с особями из автохтонной (Иркутск) и инвазионной (Сочи) популяций. До

и после голодания личинки питались либо персиковой тлей Myzus persicae (Sulz.) (Homoptera,

Aphididae), либо яйцами зерновой моли Sitotroga cerealella Oliv. (Lepidoptera, Gelechiidae).

Устойчивость личинок H. axyridis к голоданию возрастала с увеличением их начального веса,

при этом личинки, питавшиеся яйцами зерновой моли, были значительно устойчивее личинок

того же веса, питавшихся тлями. Летальная потеря веса у личинок разных возрастов составила

около 50 %. Личинки 1-го возраста выживали без пищи до 2 дней, выживаемость личинок конца

3-го - начала 4-го возрастов после 8 дней голодания составляла в зависимости от корма, которым

они питались до опыта, от 50 до 100 %. Большинство выживших личинок смогло продолжить

питание и превратиться в имаго, хотя размер и вес отрождающихся жуков уменьшались с уве-

личением продолжительности голодания. Личинки самцов и самок были одинаково устойчивы.

Личинки из инвазивной и автохтонной популяций также не различались по устойчивости к го-

лоданию.

Ключевые слова: устойчивость к голоданию, личинки, биологические инвазии, Harmonia

axyridis, Coccinellidae.

DOI: 10.1134/S0367144519010027

Пища - один из основных факторов, лимитирующих численность хищных насе-

комых, причем вероятность возникновения дефицита корма у хищников зависит от

пространственно-временной динамики обилия их жертв. В этом отношении тли пред-

ставляют собой весьма ненадежный источник пищи, так как их обилие резко меняется

и во времени, и в пространстве: плотность популяций отдельных колоний тлей может

быстро достигать высоких значений и затем так же быстро сокращаться под влиянием

хищников или других неблагоприятных факторов среды (Phoofolo et al., 2008; Dmitriew

et al., 2009; Hodek, Evans, 2012; Nedvěd, Honěk, 2012). Божьи коровки-афидофаги вы-

работали целый ряд адаптаций к временному отсутствию жертв. Имаго, например, мо-

гут переключиться на питание альтернативной (в том числе и растительной) пищей

или даже войти в состояние трофически индуцированной репродуктивной диапаузы

(Hodek, 2012; Hodek, Evans, 2012; Ovchinnikova et al., 2016). Личинки неспособны

перейти на питание растительной пищей или войти в состояние диапаузы, поэтому

они гораздо менее устойчивы к отсутствию жертв, однако тоже могут прожить некото-

рое время без пищи. Более того, личинки (которым из-за бескрылости находить корм

труднее, чем имаго) могут найти новую колонию тлей, причем вероятность ее обна-

ружения, естественно, увеличивается с продолжительностью поиска. Устойчивость

личинок к голоданию или, точнее, время, которое личинка может прожить без пищи

- очень важный аспект биологии кокцинеллид. Хотя различные аспекты устойчивости

личинок божьих коровок к голоданию были подробно изучены, в большинстве иссле-

дований личинки были лишены пищи только на протяжении 1-2 дней или же полное

голодание было заменено лимитированным питанием (Dmitriew, Rowe, 2007; Agarwala

et al., 2008; Dmitriew et al., 2009; Kajita et al., 2009; Santos-Cividanes et al., 2011; Xie

et al., 2015; Chaudhary et al., 2016). Относительно длительное (до 5 дней) голодание

было исследовано только на примере личинок последнего возраста, которые должны

были вскоре окуклиться (Phoofolo et al., 2008, 2009; Белякова, 2011).

Объект нашего исследования, азиатская божья коровка Harmonia axyridis (Pallas)

(Coleoptera, Coccinellidae), успешно использовалась для биологического контроля

вредных насекомых в различных агроценозах, но неожиданно оказалась способной

вторгаться в естественные местообитания вне своего исходного ареала. Инвазивные

популяции H. axyridis были обнаружены во многих странах Европы, Африки и Амери-

ки (Lombaert et al., 2010; Brown et al., 2011; Sloggett, 2012; Roy et al., 2016; Raak-van den

Berg et al., 2017). Недавно этот злостный инвайдер был найден и на юге европейской

части России (Belyakova, Reznik, 2013; Коротяев, 2013; Ukrainsky, Orlova-Bienkowskaja,

2014; Roy et al., 2016). Юг Сибири - часть естественного (исходного) ареала H. axyridis.

В то время как европейская инвазивная популяция H. axyridis быстро продвигается на

восток, автохтонная сибирская популяция очень медленно распространяется на запад

(Orlova-Bienkowskaja et al., 2015). Более того, в ХХ в. H. axyridis неоднократно интро-

дуцировали с Дальнего Востока на юг европейский России, но все эти интродукции

не были успешными (Lombaert et al., 2010; Brown et al., 2011). Это позволяет предпо-

лагать, что инвазивная европейская популяция H. axyridis отличается от автохтонной

сибирской популяции какими-то признаками, определяющими ее высокую инвазив-

ность. И, действительно, автохтонные и инвазивные популяции H. axyridis различают-

ся по многим биологическим параметрам (Sloggett, 2012; Lombaert et al., 2014; Tayeh

et al., 2014; Reznik et al., 2015; Резник и др., 2015, 2017; Raak-van den Berg et al., 2017;

Verheggen et al., 2017; Wright, Bennett, 2018), в том числе и по выживаемости имаго

при голодании (Facon et al., 2011). Сравнительные исследования устойчивости личи-

нок к голоданию не были проведены, хотя этот параметр может быть особенно важен

для инвазивных хищников, которые, с одной стороны, часто достигают очень высоких

плотностей популяции, а с другой стороны, хуже адаптированы к динамике обилия

жертв в новых местообитаниях.

Поэтому целью нашего исследования стало сравнение устойчивости к длительному

голоданию у личинок разных возрастов и размеров из автохтонной сибирской и инва-

зивной кавказской популяций H. axyridis. Выживаемость - весьма важный, но не един-

ственный показатель устойчивости к голоданию. После голодания выжившие личинки

должны быть способны продолжить питание, компенсировать (хотя бы частично) по-

терю веса и, наконец, превратиться в имаго. Поэтому в ходе исследования учитывались

не только выживаемость личинок после голодания, но также продолжительность преи-

магинального развития, размер и вес вышедших имаго. В естественных условиях голо-

дание часто сопряжено с потерей влаги, хотя уровни устойчивости к дефициту пищи и

воды не всегда коррелируют (Karan, Parkash, 1998; Marron et al., 2003). Известно также,

что устойчивость к голоданию может существенно зависеть от предшествующего пи-

тания (Lee, Jang, 2014; Ghazy et al., 2015). Поэтому, чтобы исследовать устойчивость

личинок к голоданию в различных условиях, варианты наших опытов различались так-

же по виду корма, получаемого личинками до и после голодания, и по наличию или

отсутствию воды во время голодания.

МАТЕРИАЛ И МЕТОДИКА

Эксперименты были проведены с двумя лабораторными популяциями H. axyridis,

которые уже использовались в предшествующих исследованиях (Ovchinnikova et al.,

2016; Резник и др., 2017). «Автохтонная популяция» происходила от 420 имаго, со-

бранных 31.VII.2015 в окрестностях Иркутска (52.3° с. ш., 104.3° в. д.). «Инвазивная

популяция» - от 670 имаго, собранных 18-28.VII.2015 в Сочи (43.6° с. ш., 39.6° в. д.).

Как уже упоминалось, юг Сибири входит в первичный ареал H. axyridis, в то время

как на Северном Кавказе инвазивные популяции азиатской божьей коровки были об-

наружены совсем недавно (Brown et al., 2011; Belyakova, Reznik, 2013; Коротяев, 2013;

Orlova-Bienkowskaja et al., 2015).

До опытов обе популяции содержали в стандартных лабораторных условиях (тем-

пература 20 °C, длина дня 18 ч) и кормили персиковой тлей Myzus persicae (Sulz.)

(Homoptera, Aphididae), разводимой на проростках бобов Vicia faba L. В ходе опыта ис-

пользовали один из двух видов корма: 1) «яйца» - замороженные яйца зерновой моли

Sitotroga cerealella Oliv. (Lepidoptera, Gelechiidae), приклеенные 30%-ным раствором

сахара к кусочку плотной бумаги, и пробирка, заполненная водой и заткнутая комоч-

ком ваты, или 2) «тли» - личинки и имаго M. persicae на проростке боба V. faba. И до,

и после периода голодания личинки всегда питались одним и тем же кормом.

Использованных в каждой повторности опыта личинок выбирали из когорты особей,

вышедших в течение 24 ч из яиц, отложенных несколькими самками одной из иссле-

дуемых популяций. До голодания личинок разводили в пластиковых чашках Петри

(60 × 15 мм), пищу предоставляли ежедневно в избытке. Для опыта по голоданию слу-

чайным образом выбирали 10 личинок из одной из 9 размерно-возрастных фракций

(табл. 1), питавшихся одним из двух видов корма. Каждую из 10 личинок использовали

для одного из 10 типов опыта, различающихся по длительности периода голодания

(0 (контроль), 2, 4, 6 или 8 дней) и по наличию во время голодания пробирки с водой.

Таблица 1. Стадия развития, возраст и вес личинок Harmonia axyridis (Pallas) из разных раз-

мерно-возрастных фракций

Возраст

Фракция

Вес (мг)*

(стадия развития)

(дни с момента выхода из яйца)*

2.1 ± 0.3

0.7 ± 0.1

4.3 ± 1.2

1.7 ± 0.3

5.6 ± 1.3

3.4 ± 0.4

6.8 ± 1.3

5.9 ± 0.9

8.5 ± 1.6

11.6 ± 1.4

10.3 ± 1.9

16.6 ± 1.9

11.3 ± 2.1

22.5 ± 1.7

11.6 ± 1.9

27.4 ± 1.7

12.3 ± 2.3

32.2 ± 1.8

П р и м е ч а н и е. * Средние арифметические и средние отклонения, подсчитанные для всех личинок,

использованных в опыте.

В период голодания и после него личинок содержали индивидуально в таких же чаш-

ках Петри, какие использовались до опыта, и через день взвешивали на электронных

весах с точностью до 0.1 мг. Сразу после окончания голодания всем выжившим личин-

кам была предоставлена возможность питания тем же кормом, которым они питались

до голодания. Выживаемость личинок и выход имаго отмечали ежедневно. У вышед-

ших имаго определяли пол, затем их взвешивали на тех же весах, которые использова-

лись для взвешивания личинок. После этого для оценки размеров имаго длину левого

заднего бедра измеряли под бинокуляром с точностью до 0.025 мм.

Всего были проведены 4 повторности опыта, каждая повторность включала 360 ва-

риантов (комбинации 2 популяций, 2 видов корма, 9 размерно-возрастных фракций и

10 типов теста на голодание). В каждом варианте каждой повторности была использо-

вана одна особь и, таким образом, всего в исследовании было использовано 1440 личи-

нок. Для описания процесса потери веса относительный вес личинки подсчитывали по

формуле RW = 100 W / W₀, где W - вес личинки в данный момент, а W₀- вес личинки

в начале периода голодания (начальный вес). Для исследования межпопуляционных

различий в выживаемости доля выживших личинок была определена для каждого со-

четания факторов: «популяция», «корм», «наличие воды» и «день голодания». Затем

относительная разница в выживаемости между популяциями (при равных прочих ус-

ловиях) была подсчитана по формуле RDS = 100 (S_i- S_a) / (S_i+ S_a) где S_i и S_a - выжива-

емость личинок соответственно из инвазивной и автохтонной популяций. Аналогично,

доля личинок, которые превратились в имаго, была определена для каждого сочета-

ния факторов: «популяция», «корм», «фракция» и «продолжительность голодания»,

и затем относительные межпопуляционные различия были подсчитаны по формуле

RDE = 100 (E_i- E_a) / (E_i+ E_a) где E_i и E_a - доли личинок инвазивной и автохтонной

популяций, превратившихся в имаго. Статистическая обработка результатов включала

пробит-анализ для бинарных данных (выживаемость личинок, пол имаго) и общее ли-

нейное моделирование (GLM) для других параметров.

РЕЗУЛЬТАТЫ

Общее линейное моделирование показало, что относительный вес личинок, опре-

деленный через 2, 4, 6 и 8 дней после начала голодания, существенно зависел от кор-

Рис. 1. Влияние исходного (до начала голодания) веса, предшествующего корма, наличия воды

во время голодания и продолжительности периода голодания на относительный (в процентах к

исходному) вес голодающих личинок Harmonia axyridis (Pallas).

По горизонтальной оси - исходный вес личинок (мг), по вертикальной оси - относительный вес личинок.

Корм, предшествующий голоданию: 1 - тли, 2 - яйца моли. Наличие воды во время голодания: 3 - есть,

4 - нет. Продолжительность периода голодания указана под графиками.

ма, которым личинки питались до голодания, и от наличия воды во время голодания.

Влияние начального веса было статистически достоверным только после 2 дней голо-

дания, а разница между популяциями была недостоверной (табл. 2). Для построения

графиков данные были усреднены по каждой фракции личинок. Как видно на рис. 1,

Таблица 2. Факторы, влияющие на относительный (в процентах от начального) вес голода-

ющих личинок Harmonia axyridis (Pallas) (результаты общего линейного моделирова-

ния: коэффициент регрессии (r) и статистическая достоверность влияния фактора (p))

Продолжительность периода голодания (дни)

Фактор

Популяция

r = 0.78,

r = 0.26,

r = 0.94,

r = 3.49,

(1 - автохтонная,

p = 0.262

p = 0.748

p = 0.371

p = 0.109

2 - инвазивная)

Корм до начала голодания

r = 7.64,

r = 13.87,

r = 18.88,

r = 19.10,

(1 - тли, 2 - яйца)

p < 0.001

Наличие воды во время

r = 12.47,

r = 13.74,

r = 12.42,

r = 11.29,

голодания (1 - нет,

p < 0.001

2 - есть)

Начальный

r = - 0.19,

r = 0.08,

r = 0.13,

r = 0.20,

(до голодания)

p < 0.001

p = 0.078

p = 0.074

p = 0.344

вес личинки (мг)

доступность воды замедляла потерю веса. Личинки, которые до голодания питались

яйцами зерновой моли, были тяжелее личинок, питавшихся тлями, хотя это различие

проявлялось только у личинок, начальный вес которых был не менее 3 мг (конец 2-го

возраста). Средний относительный вес живых личинок после 4, 6 и даже 8 дней голо-

дания составлял не менее 50 % исходного (рис. 1).

Пробит-анализ показал, что выживаемость резко увеличивалась с возрастанием

начального веса личинок и была существенно выше у личинок, питавшихся яйцами

зерновой моли, хотя последний эффект обнаруживался только начиная с 4-го дня го-

лодания (табл. 3). Влияние наличия воды было гораздо менее четким (рис. 2). Кроме

того, выживаемость личинок из инвазивной популяции была выше, чем личинок из

автохтонной популяции, хотя эта разница не всегда была статистически достоверной

(табл. 3). Общее линейное моделирование (табл. 4) показало, что межпопуляционные

различия в выживаемости личинок не зависели от предшествующего корма и от про-

должительности голодания.

Таблица 3. Факторы, влияющие на выживаемость голодающих личинок Harmonia axyridis

(Pallas) (результаты пробит-анализа: коэффициент регрессии (r) и статистическая достоверность

влияния фактора (p))

Продолжительность периода голодания (дни)

Фактор

Популяция (1 - автохтонная,

r = 0.72,

r = 0.42,

r = 0.31,

r = 0.43,

2 - инвазивная)

p = 0.050

p = 0.003

p = 0.153

p = 0.099

Корм до начала голодания

r = 0.28,

r = 1.44,

r = 5.20,

r = 2.85,

(1 - тли, 2 - яйца)

p = 0.381

p < 0.001

Наличие воды во время голо-

r = 0.68,

r = 0.69,

r = 0.38,

r = 0.03,

дания (1 - нет, 2 - есть)

p = 0.056

p < 0.001

p = 0.072

p = 0.899

Начальный (до голодания)

r = 0.63,

r = 0.24,

r = 0.38,

r = 0.21,

вес личинки (мг)

p = 0.016

p < 0.001

Таблица 4. Факторы, влияющие на различия между автохтонной и инвазивной популяциями

Harmonia axyridis (Pallas) в выживаемости личинок, доле личинок, развившихся до имаго, и весе

вышедших имаго (результаты общего линейного моделирования: коэффициент регрессии (r)

и статистическая достоверность влияния фактора (p))

Различия

Различия в доле

Различия в весе

Фактор

в выживаемости

личинок, развившихся

вышедших имаго

личинок

до имаго

Корм до начала голодания

r = - 0.59,

r = - 0.30,

r = - 0.62,

(1 - тли, 2 - яйца)

p = 0.853

p = 0.946

p = 0.309

Продолжительность периода го-

r = 0.24,

r = - 0.37,

r = - 0.06,

лодания (дни)

p = 0.740

p = 0.641

p = 0.618

Фракция (см. табл. 1)

r = - 1.59,

r = - 1.33,

r = 0.02,

p = 0.012

p = 0.123

p = 0.907

Пол (1 - самцы, 2 - самки)

- *

r = 1.63,

p = 0.007

Примечание. * Прочерк означает отсутствие данных.

Рис. 2. Влияние исходного (до начала голодания) веса, предшествующего корма, наличия воды

во время голодания и продолжительности периода голодания на выживаемость голодающих

личинок Harmonia axyridis (Pallas).

По горизонтальной оси - исходный вес личинок (мг), по вертикальной оси - доля выживших личинок (%).

Корм, предшествующий голоданию: 1 - тли, 2 - яйца моли. Наличие воды во время голодания: 3 - есть,

4 - нет. Продолжительность периода голодания указана под графиками.

Некоторые из выживших личинок не смогли возобновить питание и продолжить

развитие, часть других погибла позднее на стадии личинки или куколки, хотя доля

личинок, которые пережили голодание, но не превратились в имаго, составила всего

5.5 %. Пробит-анализ всей совокупности данных показал, что доля личинок, превра-

тившихся в имаго, достоверно зависела от корма, от начального веса личинки и от

продолжительности периода голодания, но не от наличия воды во время голодания

(табл. 5). Судя по совокупности данных, личинки, которые голодали в течение 2 дней,

превращались в имаго почти с той же вероятностью, что и не голодавшие контроль-

ные, но более длительное голодание приводило к существенному уменьшению доли

личинок, превратившихся в имаго (рис. 3). Влияние предшествующего корма также

наблюдалось только у личинок, которые голодали более 2 дней: при равных прочих

условиях личинки, которые питались яйцами зерновой моли, превращались в имаго

чаще, чем личинки, питавшиеся тлями (рис. 3). Различия между популяциями были от-

носительно небольшими, но статистически достоверными (табл. 5). Общее линейное

моделирование показало, что различия между автохтонной и инвазивной популяциями

по доле личинок, превратившихся в имаго, не зависели ни от одного из факторов опыта

(см. табл. 4). В среднем доля личинок, превратившихся в имаго среди особей из инва-

зивной популяции при равных прочих условиях была на 4 % выше, чем среди особей

из автохтонной популяции. Пол имаго не зависел ни от одного фактора опыта (табл. 5).

По-видимому, личинки самцов и самок одинаково устойчивы к голоданию.

Рис. 3. Влияние исходного (до начала голодания) веса личинок, предшествующего корма

и продолжительности периода голодания на долю личинок Harmonia axyridis (Pallas),

развившихся до имаго.

По горизонтальной оси - исходный вес личинок (мг), по вертикальной оси - доля личинок,

развившихся до имаго (%). Корм, предшествующий голоданию: А - тли, Б - яйца моли.

0, 2, 4, 6, 8 - продолжительность периода голодания (в днях).

Рис. 4. Влияние исходного (до начала голодания) веса личинок, предшествующего корма и

продолжительности периода голодания на продолжительность преимагинального развития

Harmonia axyridis (Pallas).

По горизонтальной оси - исходный вес личинок (мг), по вертикальной оси - продолжительность

преимагинального развития (дни). Корм, предшествующий голоданию: А - тли, Б - яйца моли.

Остальные обозначения как на рис. 3.

Таблица 5. Факторы, влияющие на долю личинок, развившихся до имаго, и на пол имаго

Harmonia axyridis (Pallas) (результаты пробит-анализа: коэффициент регрессии (r) и статисти-

ческая достоверность влияния фактора (p))

Доля личинок,

Фактор

Пол имаго

развившихся до имаго

Популяция (1 - автохтонная,

r = 0.23,

r = 0.06,

2 - инвазивная)

p = 0.015

p = 0.470

Корм до начала голодания

r = 1.14,

r = - 0.07,

(1 - тли, 2 - яйца)

p < 0.001

p = 0.432

Наличие воды во время голодания

r = 0.04,

r = - 0.03,

(1 - нет, 2 - есть)

p = 0.709

p = 0.688

Начальный (до голодания) вес

r = 0.10,

r = - 0.01,

личинки (мг)

p < 0.001

p = 0.335

Продолжительность периода

r = - 0.45,

r = - 0.01,

голодания (дни)

p < 0.001

p = 0.627

Таблица 6. Факторы, влияющие на продолжительность преимагинального развития, размер и

вес выходящих имаго Harmonia axyridis (Pallas) (результаты общего линейного моделирования:

коэффициент регрессии (r) и статистическая достоверность влияния фактора (p))

Продолжительность

Длина заднего

Вес имаго

Фактор

преимагинального развития

бедра имаго (мм)

(мг)

(дни)

Популяция (1 - автохтонная,

r = 0.21,

r = - 0.00,

r = 0.63,

2 - инвазивная)

p = 0.200

p = 0.904

p = 0.025

Корм до начала голодания

r = 3.05,

r = - 0.03,

r = - 0.123,

(1 - тли, 2 - яйца)

p < 0.001

p = 0.671

Наличие воды во время голода-

r = - 0.27,

r = - 0.01,

r = - 0.51,

ния (1 - нет, 2 - есть)

p = 0.090

p = 0.215

p = 0.07

Начальный (до голодания)

r = - 0.08,

r = - 0.01,

r = - 0.14,

вес личинки (мг)

p < 0.001

Продолжительность периода

r = 0.88,

r = - 0.03,

r = - 1.44,

голодания (дни)

p < 0.001

Пол имаго (1- самец, 2 - самка)

r = 0.43,

r = 0.08,

r = 3.24,

p = 0.008

p < 0.001

Продолжительность преимагинального развития (время от выхода личинки до выхо-

да имаго, включая период голодания) достоверно зависела от корма, начального веса

личинки, продолжительности голодания и пола особи (самцы в среднем развивались

на 0.3 дня быстрее самок), а влияние наличия воды и различия между популяциями

были статистически недостоверными (табл. 6). Как видно на рис. 4 развитие заметно

замедлялось с удлинением периода голодания и ускорялось с увеличением начально-

го веса личинки, причем последняя зависимость возрастала с увеличением продол-

жительности голодания. Кроме того, личинки, питавшиеся тлями, при прочих равных

условиях достигали стадии имаго в среднем на 3-5 дней раньше, чем личинки, питав-

шиеся яйцами зерновой моли.

И размер (оцениваемый по длине заднего бедра), и вес выходящих имаго суще-

ственно снижались с увеличением длительности голодания (рис. 5, 6). Самки были

несколько крупнее и тяжелее самцов. Уменьшение размера и веса имаго с увеличе-

нием начального веса личинок было менее четким, хотя статистически достоверным

(табл. 6). Влияние наличия воды было недостоверным, а вид корма достоверно влиял

на размер, но не на вес выходящих имаго. Жуки, принадлежащие к двум исследуемым

популяциям, напротив, различались по весу, но не по размеру (табл. 6). Общее линей-

ное моделирование показало, что межпопуляционные различия не зависели от вида

корма, фракции личинок (т. е. их начального веса) и продолжительности периода голо-

дания, но существенно зависели от пола особи (табл. 4). При равных прочих условиях

самки из инвазивной популяции были в среднем на 1.6 мг тяжелее самок из автохтон-

ной популяции, в то время как средние различия между самцами не превышали 0.1 мг.

ОБСУЖДЕНИЕ

Устойчивость личинок H. axyridis к голоданию довольно велика: даже большинство

личинок 1-го возраста может прожить без пищи 2 дня, а выживаемость личинок 3-го

и 4-го возрастов после 8 дней голодания, в зависимости от вида корма в период, пред-

шествующий голоданию, составляет от 50 до 100 %. Более того, большинство выжив-

ших личинок способно продолжить питание и превратиться в имаго. К сожалению, в

литературе нет данных для сравнения с другими видами сем. Coccinellidae, но, напри-

мер, выживаемость личинок хищного клопа Notonecta maculata Fabricius (Heteroptera,

Notonectidae) после 5-7 дней голодания также составляет около 50 % (Gergs, Jager,

2014). Устойчивость к голоду личинок муравьиных львов (Neuroptera, Myrmeleontidae)

гораздо более высока: Myrmeleon hyalinus Oliv. и Vermileo sp. могут голодать более

3 месяцев (Rotkopf, Ovadia, 2014; Scharf, Dor, 2015) а Myrmeleon immaculatus

(DeGeer) - до 6 месяцев (Arnett, Gotelli, 2003). Судя по результатам наших опытов,

личинки самцов и самок H. axyridis одинаково устойчивы к голоду, хотя некоторые

предшествующие исследования показали, что голодание личинок последнего возраста

приводит к росту доли самцов (Phoofolo et al., 2008; Белякова, 2011).

Выживаемость голодающих личинок H. axyridis возрастает с увеличением их ис-

ходного веса. Этот результат кажется тривиальным - положительная корреляция меж-

ду весом тела и устойчивостью к голоданию была обнаружена у многих насекомых

(Stockhoff, 1991; Cushman et al., 1993; Arnett, Gotelli, 2003; Gibbs, Reynolds, 2012; Gergs,

Jager, 2014; Scharf, Dor, 2015), однако в ряде случаев была отмечена противоположная

закономерность (Karan, Parkash, 1998; Rion, Kawecki, 2007; Couvillon, Dornhaus, 2010).

Динамика веса тела голодающих личинок H. axyridis существенно зависит от нали-

чия воды. Однако влияние наличия воды на выживаемость личинок менее значитель-

но, а доля личинок, превратившихся в имаго, не зависит от этого фактора.

Относительная потеря веса живыми личинками в нашем исследовании никогда не

превышала 50 %. Вероятно, большая потеря веса приводит к гибели личинок. Анало-

гичные результаты были получены и ранее (Phoofolo et al., 2008).

Корм влияет на все аспекты устойчивости личинок к голоданию, как и у некоторых

других насекомых и клещей (Lee, Jang, 2014; Ghazy et al., 2015). У личинок H. axyridis

питание яйцами зерновой моли приводит не только к замедлению потери веса, но и к

существенному увеличению вероятности выживания личинки и выхода имаго. Веро-

ятно, это объясняется высоким содержанием в яйцах насекомых жиров и углеводов

(Finke, Oonincx, 2014), которые, как это хорошо известно, увеличивают устойчивость к

голоданию (Rion, Kawecki, 2007; Lee, Jang, 2014). Интересно, что питание тлями при-

водит к более быстрому развитию личинок и созреванию имаго H. axyridis (Резник

и др., 2015; Reznik et al., 2015). Аналогичные результаты были получены и для неко-

торых других насекомых: диета, богатая белками, ускоряет развитие и увеличивает

плодовитость, но снижает устойчивость к голоданию (Stockhoff, 1991; Lee, Jang, 2014).

Вид корма, однако, существенно влияет на смертность личинок и выход имаго только в

тех случаях, когда вес личинки к моменту начала голодания не превышает 20 мг. Более

крупные особи обычно окукливаются до конца периода голодания, и у них вероятность

выхода имаго, как было показано ранее (Phoofolo et al., 2008, 2009), зависит только от

начального веса личинки.

Общая длительность преимагинального развития H. axyridis заметно увеличива-

ется с увеличением продолжительности периода голодания, хотя эта зависимость

ослабевает с увеличением начального веса личинок. У большинства исследованных

кокцинеллид голодание или лимитированное питание молодых личинок приводят к

замедлению развития (Schüder et al., 2004; Dmitriew, Rowe, 2007; Agarwala et al., 2008;

Santos-Cividanes et al., 2011; Xie et al., 2015), но индуцируют преждевременное окукли-

вание у личинок последнего возраста, уже набравших критический вес (Shafiei et al.,

2001; Phoofolo et al., 2008; Nijhout, 2015; Nagamine et al., 2016).

Хотя у некоторых хищных насекомых было обнаружено так называемое «компен-

саторное питание» (Dmitriew, Rowe, 2005; Rotkopf et al., 2013; Rotkopf, Ovadia, 2014),

наши опыты показали, что голодание личинок приводит к уменьшению размера и веса

имаго, этот эффект усиливается с увеличением продолжительности периода голода-

ния. Результаты других аналогичных опытов, проведенных с H. axyridis, зависели от

использованных методов: постоянное ограничение питания личинок привело к суще-

ственному уменьшению размера жуков (Agarwala et al., 2008), в то время как непро-

должительные периоды лимитированного питания приводили к последующему уско-

рению роста и полной (Dmitriew, Rowe, 2007) или частичной (Dmitriew et al., 2009)

компенсации уменьшения размеров тела имаго. В наших опытах, в отличие от цити-

рованных выше исследований, применялось не лимитированное питание, а полное

голодание. Хотя питание после голодания было неограниченным, имаго, вышедшие

из личинок, которые голодали на протяжении 8 дней, были вдвое меньше контроль-

ных особей. Возможно, в данном случае сокращение времени развития - более су-

щественная адаптация, чем увеличение размера выходящих имаго. Такой компромисс

между скоростью преимагинального развития и размером имаго обычен у насекомых

(Rotkopf et al., 2013; Rotkopf, Ovadia, 2014; Nijhout, 2015).

Хорошо известно, что особи из автохтонных и инвазивных популяций одного и того

же вида могут различаться по многим морфологическим и биологическим признакам

(Lee, 2002; Gibert et al., 2016; Wright, Bennett, 2018). В частности, существенные раз-

личия были найдены между автохтонными и инвазивными популяциями H. axyridis

(Facon et al., 2011; Brown et al., 2011; Sloggett, 2012; Lombaert et al., 2014; Tayeh et al.,

2014; Reznik et al., 2015; Резник и др., 2015, 2017; Ovchinnikova et al., 2016; Roy et al.,

2016; Raak-van den Berg et al., 2017; Verheggen et al., 2017). Хотя данное исследование

также выявило достоверные межпопуляционные различия по ряду биологических па-

раметров, величина этих различий не коррелирует с длительностью периода голодания

личинок, поэтому обнаруженные различия не могут быть объяснены разной устойчи-

востью к голоданию. С другой стороны, генетическая изменчивость устойчивости к го-

лоданию, которая является основной предпосылкой к естественному отбору по этому

признаку, была выявлена у многих насекомых (Marron et al., 2003; Rion, Kawecki, 2007;

Gibbs, Reynolds, 2012; Goenaga et al., 2013), в том числе и у H. axyridis (Facon et al.,

2011). Судя по этим данным, адаптивное значение высокой устойчивости к голоданию

и, соответственно, сила естественного отбора по этому признаку в условиях обитания

исследованных нами автохтонной и инвазивной популяций азиатской божьей коровки

примерно одинаковы.

БЛАГОДАРНОСТИ

Мы благодарны Л. С. Раменской и О. С. Безман-Мосейко (Зоологический институт

РАН) за помощь в проведении экспериментов.

Работа С. Я. Резника и А. Н. Овчинникова была выполнена при финансовой под-

держке Российского научного фонда (грант 16-14-10031, «Комплексное исследование

процесса инвазий у жесткокрылых»).

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

Белякова Н. А. 2011. Генетическая гетерогенность и адаптивные стратегии божьей коровки Harmonia axyridis

Pall. (Coleoptera, Coccinellidae). Журнал эволюционной биохимии и физиологии 47 (6): 469-474.

Коротяев Б. А. 2013. О массовом размножении азиатской коровки Harmonia axyridis (Pall.) (Coleoptera,

Coccinellidae) в равнинной части Северо-Западного Кавказа. Энтомологическое обозрение 92 (4):

856-858.

Резник С. Я., Овчинников А. Н., Долговская М. Ю., Белякова Н. А. 2015. Внутривидовая изменчивость

влияния фотопериода на скорость преимагинального развития Harmonia axyridis (Pallas)(Coleoptera,

Coccinellidae). Энтомологическое обозрение 94 (1): 35-52.

Резник С. Я., Белякова Н. А., Овчинников А. Н., Овчинникова А. А. 2017. Влияние плотностно-зависимых

факторов на развитие личинок автохтонной и инвазионной популяций Harmonia axyridis (Coleoptera,

Coccinellidae). Зоологический журнал 96 (9): 1048-1053.

Agarwala B. K., Yasuda H., Sato S. 2008. Life history response of a predatory ladybird, Harmonia axyridis (Pallas)

(Coleoptera: Coccinellidae), to food stress. Applied Entomology and Zoology 43 (2): 183-189.

Arnett A. E., Gotell N. J. 2003. Bergmann’s rule in larval ant lions: testing the starvation resistance hypothesis.

Ecological Entomology 28 (6): 645-650.

Belyakova N. A., Reznik S. Y. 2013. First record of the harlequin ladybird, Harmonia axyridis (Coleoptera:

Coccinellidae) in the Caucasus. European Journal of Entomology 110 (4): 699-702.

Brown P. M., Thomas, C. E., Lombaert E., Jeffries D. L., Estoup A., Handley L. J. L. 2011. The global spread of

Harmonia axyridis (Coleoptera: Coccinellidae): distribution, dispersal and routes of invasion. BioControl

56 (4): 623-641.

Chaudhary D. D., Kumar B., Mishra G. 2016. Effects of prey resource fluctuation on predation attributes of two

sympatric Coccinellidae (Coleoptera). The Canadian Entomologist 148 (4): 443-451.

Couvillon M. J., Dornhaus A. 2010. Small worker bumble bees (Bombus impatiens) are hardier against starvation

than their larger sisters. Insectes Sociaux 57 (2): 193-197.

Cushman J. H., Lawton J. H., Manly B. F. J. 1993. Latitudinal patterns in European ant assemblages: variation in

species richness and body size. Oecologia 95 (1): 30-37.

Dmitriew C., Rowe L. 2005. Resource limitation, predation risk, and compensatory growth in a damselfly. Oecologia

142 (1) 150-154.

Dmitriew C., Rowe L. 2007. Effects of early resource limitation and compensatory growth on lifetime fitness in the

ladybird beetle (Harmonia axyridis). Journal of Evolutionary Biology 20 (4): 1298-1310.

Dmitriew C., Carroll J., Rowe L. 2009. Effects of early growth conditions on body composition, allometry, and

survival in the ladybird beetle Harmonia axyridis. Canadian Journal of Zoology 87 (1): 175-182.

Facon B., Crespin L., Loiseau A., Lombaert E., Magro A., Estoup A. 2011. Can things get worse when an invasive

species hybridizes? The harlequin ladybird Harmonia axyridis in France as a case study. Evolutionary

Applications 4 (1): 71-88.

Finke M. D., Oonincx D. G. A. B. 2014. Insects as food for insectivores. In: J. A. Morales-Ramos, M. G. Rojas,

D. I. Shapiro-Ilan (eds). Mass Production of Beneficial Organisms: Invertebrates and Entomopathogens.

London: Academic Press, pp. 583-616.

Gergs A., Jager T. 2014. Body size-mediated starvation resistance in an insect predator. Journal of Animal Ecology

83 (4): 758-768.

Ghazy N. A., Osakabe M., Aboshi T., Mori N., Amano H. 2015. The effects of prestarvation diet on starvation

tolerance of the predatory mite Neoseiulus californicus (Acari: Phytoseiidae). Physiological Entomology

40 (4): 296-303.

Gibbs A. G., Reynolds L. A. 2012. Drosophila as a model for starvation: evolution, physiology, and genetics.

In: M. D. McCue (ed.). Comparative Physiology of Fasting, Starvation, and Food Limitation. Berlin-

Heidelberg: Springer, pp. 37-51.

Gibert P., Hill M., Pascual M., Plantamp C., Terblanche J. S., Yassin A., Sgrò C. M. 2016. Drosophila as models to

understand the adaptive process during invasion. Biological Invasions 18 (4): 1089-1103.

Goenaga J., Fanara J. J., Hasson E. 2013. Latitudinal variation in starvation resistance is explained by lipid content

in natural populations of Drosophila melanogaster. Evolutionary Biology 40 (4): 601-612.

Hodek I. 2012. Diapause / Dormancy. In: I. Hodek I., H. F. van Emden, A. Honěk (eds). Ecology and Behaviour of

the Ladybird Beetles (Coccinellidae). Chichester: Wiley-Blackwell, pp. 275-342.

Hodek I., Evans E. W. 2012. Food relationships. In: I. Hodek I., H. F. van Emden, A. Honěk (eds). Ecology and

Behaviour of the Ladybird Beetles (Coccinellidae). Chichester: Wiley-Blackwell, pp. 141-274.

Kajita Y., Evans E. W., Yasuda H. 2009. Reproductive responses of invasive and native predatory lady beetles

(Coleoptera: Coccinellidae) to varying prey availability. Environmental Entomology 38 (4): 1283-1292.

Karan D., Parkash R. 1998. Desiccation tolerance and starvation resistance exhibit opposite latitudinal clines in

Indian geographical populations of Drosophila kikkawai. Ecological Entomology 23 (4): 391-396.

Lee C. E. 2002. Evolutionary genetics of invasive species. Trends in Ecology & Evolution 17 (8): 386-391.

Lee K. P., Jang T. 2014. Exploring the nutritional basis of starvation resistance in Drosophila melanogaster.

Functional Ecology 28 (5): 1144-1155.

Lombaert E., Guillemaud T., Cornuet J. M., Malausa T., Facon B., Estoup A. (2010). Bridgehead effect in the

worldwide invasion of the biocontrol harlequin ladybird. PloS one 5 (3): e9743.

Lombaert E., Estoup A., Facon B., Joubard B., Grégoire J. C., Jannin A., Blin A., Guillemaud T. 2014. Rapid increase

in dispersal during range expansion in the invasive ladybird Harmonia axyridis. Journal of Evolutionary

Biology 27 (3): 508-517.

Marron M. T., Markow T. A., Kain K. J., Gibbs A. G. 2003. Effects of starvation and desiccation on energy

metabolism in desert and mesic Drosophila. Journal of Insect Physiology 49 (3): 261-270.

Nagamine K., Ishikawa Y., Hoshizaki S. 2016. Insights into how longicorn beetle larvae determine the timing of

metamorphosis: starvation-induced mechanism revisited. PloS one 11 (7): e0158831.

Nedvěd O., Honěk A. 2012. Life history and development. In: I. Hodek I., H. F. van Emden, A. Honěk (eds).

Ecology and Behaviour of the Ladybird Beetles (Coccinellidae). Chichester: Wiley-Blackwell, pp. 54-109.

Nijhout H. F. 2015. Big or fast: two strategies in the developmental control of body size. BMC biology 13 (1): 57.

Orlova-Bienkowskaja M. J., Ukrainsky A. S., Brown P. M. 2015. Harmonia axyridis (Coleoptera: Coccinellidae)

in Asia: a re-examination of the native range and invasion to southeastern Kazakhstan and Kyrgyzstan.

Biological Invasions 17 (7): 1941-1948.

Ovchinnikova A. A., Ovchinnikov A. N., Dolgovskaya M. Y., Reznik S. Y., Belyakova N. A. 2016. Trophic induction

of diapause in native and invasive populations of Harmonia axyridis (Coleoptera: Coccinellidae). European

Journal of Entomology 113 (1): 469-475.

Phoofolo M. W., Giles K. L., Elliott N. C. 2008. Larval life history responses to food deprivation in three species of

predatory lady beetles (Coleoptera: Coccinellidae). Environmental Entomology 37 (2): 315-322.

Phoofolo M. W., Elliott N. C., Giles K. L. 2009. Analysis of growth and development in the final instar of three

species of predatory Coccinellidae under varying prey availability. Entomologia Experimentalis et Applicata

131 (3): 264-277.

Raak-van den Berg C. L., Hemerik L., van der Werf W., de Jong P. W., van Lenteren J. C. 2017. Life history of the

harlequin ladybird, Harmonia axyridis: a global meta-analysis. BioControl 62 (3): 283-296.

Reznik S. Ya., Dolgovskaya M. Yu., Ovchinnikov A. N., Belyakova N. A. 2015. Weak photoperiodic response

facilitates the biological invasion of the harlequin ladybird Harmonia axyridis (Pallas) (Coleoptera:

Coccinellidae). Journal of Applied Entomology 139 (4): 241-249.

Rion S., Kawecki T. J. 2007. Evolutionary biology of starvation resistance: what we have learned from Drosophila.

Journal of Evolutionary Biology 20 (5): 1655-1664.

Rotkopf R., Ovadia O. 2014. Examining growth rate and starvation endurance in pit-building antlions from

Mediterranean and desert regions. Ecological Entomology 39 (1): 94-100.

Rotkopf R., Alcalay Y., Bar-Hanin E., Barkae E. D., Ovadia O. 2013. Slow growth improves compensation ability:

examining growth rate and starvation endurance in pit-building antlions from semi-arid and hyper-arid

regions. Evolutionary Ecology 27 (6): 1129-1144.

Roy H. E., Brown P. M., Adriaens T., Berkvens N., Borges I., Clusella-Trullas S. et al. 2016. The harlequin ladybird,

Harmonia axyridis: global perspectives on invasion history and ecology. Biological Invasions 18 (4):

997-1044.

Santos-Cividanes T. M., Dos Anjos A. C. R., Cividanes F. J., Dias P. C. 2011. Effects of food deprivation on the

development of Coleomegilla maculata (De Geer) (Coleoptera: Coccinellidae). Neotropical Entomology

40 (1): 112-116.

Scharf I., Dor R. 2015. The effects of starvation and repeated disturbance on mass loss, pit construction, and spatial

pattern in a trap-building predator. Ecological Entomology 40 (4): 381-389.

Schüder I., Hommes M., Larink O. 2004. The influence of temperature and food supply on the development of

Adalia bipunctata (Coleoptera: Coccinellidae). European Journal of Entomology 101 (3): 379-384.

Shafiei M., Moczek A. P., Nijhout H. F. 2001. Food availability controls the onset of metamorphosis in the dung

beetle Onthophagus taurus (Coleoptera: Scarabaeidae). Physiological Entomology 26 (2): 173-180.

Sloggett J. J. 2012. Harmonia axyridis invasions: Deducing evolutionary causes and consequences. Entomological

Science 15 (3): 261-273.

Stockhoff B. A. 1991. Starvation resistance of gypsy moth, Lymantria dispar (L.) (Lepidoptera: Lymantriidae):

Tradeoffs among growth, body size, and survival. Oecologia 88 (3): 422-429.

Tayeh A., Estoup A., Lombaert E., Guillemaud T., Kirichenko N., Lawson-Handley L., De Clercq P., Facon B. 2014.

Cannibalism in invasive, native and biocontrol populations of the harlequin ladybird. BMC Evolutionary

Biology 14: 15.

Ukrainsky A. S., Orlova-Bienkowskaja M. J. 2014. Expansion of Harmonia axyridis Pallas (Coleoptera: Coccinell-

idae) to European Russia and adjacent regions. Biological Invasions 16 (5): 1003-1008.

Verheggen F., Vogel H., Vilcinskas A. 2017. Behavioral and immunological features promoting the invasive perfor-

mance of the Harlequin ladybird Harmonia axyridis. Frontiers in Ecology and Evolution 5: 156.

Wright M. G., Bennett G. M. 2018. Evolution of biological control agents following introduction to new environ-

ments. BioControl 63 (1): 105-116.

Xie J., De Clercq P., Pan C., Li H., Zhang Y., Pang H. 2015. Larval nutrition-induced plasticity affects reproduc-

tion and gene expression of the ladybeetle, Cryptolaemus montrouzieri. BMC Evolutionary Biology 15 (1):

276-284.

LARVAL STARVATION RESISTANCE IN INVASIVE AND NATIVE

POPULATIONS OF THE MULTICOLORED ASIAN LADYBIRD,

HARMONIA AXYRIDIS (PALLAS)

(COLEOPTERA, COCCINELLIDAE)

S. Ya. Reznik, A. N. Ovchinnikov, N. A. Belyakova, A. A. Ovchinnikova

Key words: starvation resistance, larvae, biological invasions, Harmonia axyridis, Coccinel-

lidae

SUMMARY

Resistance of Harmonia axyridis larvae of all instars to long-term (up to 8 days) starvation was studied

under laboratory conditions. The experiments were conducted with the native population originated from

Irkutsk (Siberia) and the invasive population originated from Sochi (the Caucasus). Before and after

starvation, larvae fed either on the green peach aphid Myzus persicae (Sulz.) (Homoptera, Aphididae) or

on eggs of the grain moth Sitotroga cerealella Oliv. (Lepidoptera, Gelechiidae). Starvation resistance of

H. axyridis larvae increased with their weight. Larvae that fed on eggs were significantly more resistant

than those of the same weight fed on aphids. The lethal weight loss of larvae of different ages was

about 50 %. The 1st instar larvae survived without food for 2 days; the survival of the larvae of the late

3rd - early 4th instars after 8 days of starvation varied, depending on pre-test diet, from 50 to 100 %.

Most of survived larvae were able to continue feeding and produce adults, although the size and weight

of emerged adults decreased with the starvation period. Male and female larvae were equally resistant

to starvation. Larvae of the native and invasive populations did not differ in starvation resistance.