ЭНТОМОЛОГИЧЕСКОЕ ОБОЗРЕНИЕ, 98, 2, 2019

УДК 595.745:591.499

СРАВНИТЕЛЬНЫЙ АНАЛИЗ ПОВЕРХНОСТИ АНТЕНН У ИМАГО

РУЧЕЙНИКОВ РОДА ECNOMUS MCLACHLAN

(TRICHOPTERA, ECNOMIDAE)

Кафедра энтомологии Санкт-Петербургского государственного университета

Университетская наб., 7/9, С.-Петербург, 199034 Россия

e-mail: *sphingonaepiopsis@gmail.com; **simelnitsky@gmail.com; ***v--ivanov@yandex.ru

Поступила в редакцию 6.12.2018 г.

После доработки 5.05.2019 г.

Принята к публикации 5.05.2019 г.

В результате исследования установлен набор антеннальных сенсилл у 4 видов сем. Ecnomidae

(Ecnomus insularis, E. maheensis, E. jethet, E. tenellus), включающий длинные трихоидные,

изогнутые трихоидные, грибовидные псевдоплакоидные, базиконические, стилоконические

и хетоидные сенсиллы, а также Бёмовы сенсиллы (Бёмовы щетинки). Среднее количество струк-

тур на флагелломерах и разнообразие сенсилл уменьшаются от основания к вершине антенны.

Межпопуляционные различия в размере и количестве сенсилл разных типов, главным образом

изогнутых трихоидных, впервые обнаружены у насекомых и показаны на примере широко рас-

пространенного вида Ecnomus tenellus. Количественные различия в составе сенсилл найдены

между всеми исследованными видами, что, предположительно, имеет адаптивное значение. Об-

суждается эволюционное значение обнаруженных особенностей сенсорного оснащения.

Ключевые слова: сенсиллы, структура, антенны, Ecnomus, популяционная изменчивость, меж-

видовая изменчивость.

DOI: 10.1134/S0367144519020060

Сем. Ecnomidae распространено всесветно и включает около 500 видов, более поло-

вины которых относится к роду Ecnomus McLachlan, 1864 (Morse, 2018). Помимо ши-

роко распространенного рода Ecnomus с типовым видом E. tenellus Ramb. семейство

включает ряд небольших тропических родов, его монофилия подтверждена на осно-

вании анализа морфологических (Лепнева, 1964) и молекулярных данных (Johanson,

Espeland, 2010). Сенсиллы на антеннах взрослых насекомых этого семейства ранее

не изучались.

Антенны Trichoptera несут обычно от 7 до 10 типов сенсилл с хорошо различающей-

ся кутикулярной частью (Melnitsky, Ivanov, 2011; Melnitsky et al., 2016). В некоторых

семействах разнообразие сенсилл очень велико; например, у видов сем. Rhyacophilidae

встречаются сенсиллы 13 типов, причем столь значительное разнообразие достигает-

ся за счет структурной дифференциации псевдоплакоидных сенсилл (Valuyskiy et al.,

2017). Известно, что сенсорное вооружение антенн ручейников имеет особый план

строения, включающий 2 яруса сенсилл, которые могут формировать 4 типа распре-

деления: неспецифическое, специфическое, фиксированное и кластерное. Среднее

количество сенсилл на сегментах и их разнообразие при этом всегда уменьшаются

315

по направлению от основания к вершине антенны (Valuyskiy et al., 2017; Melnitsky

et al., 2018). Такое распределение сенсилл наблюдается у всех примитивных семейств

ручейников и, вероятно, отражает исходный план организации сенсорной поверхно-

сти антенн у Trichoptera (Valuyskiy et al., 2017; Melnitsky et al., 2018; Валуйский и др.,

2018). Функциональное значение неравномерного распределения сенсилл по антеннам

ручейников неясно, и сравнительно-морфологических данных для понимания таксоно-

мической ценности особенностей распределения пока недостаточно.

Цель настоящего исследования - определение состава сенсорной поверхности ан-

тенн самцов ручейников сем. Ecnomidae, а также сравнение количества сенсилл и осо-

бенностей их расположения у нескольких видов наиболее обширного рода Ecnomus.

Выбор исследуемых видов обусловлен тем, что они географически изолированы друг

от друга, а Ecnomus insularis и E. maheensis - островные симпатричные виды. Таким

образом, при разных экологических сценариях возможны разные варианты модифи-

кации антеннальных сенсилл. Сравнение количества сенсилл у представителей трех

разобщенных популяций Ecnomus tenellus (с Курильских островов, из Крыма и Архан-

гельской обл.) позволит оценить изменчивость сенсорных структур в пределах одного

вида, широко распространенного на территории всей Палеарктики.

МАТЕРИАЛ И МЕТОДИКА

Были изучены 4 вида: Ecnomus insularis Ulmer, 1910, E. jethet Malicky, Ivanov et Melnitsky,

2011, E. maheensis Malicky, 1993, и E. tenellus Rambur, 1842. Материал был получен из коллекции

Зоологического института РАН (ЗИН) (E. tenellus) и собран авторами на тропических островах.

По широко распространенному E. tenellus изучен материал из 3 популяций: из окрестностей

Архангельска, Крыма (окр. Феодосии) и с Курильских островов (о. Кунашир). Ecnomus insularis

и E. maheensis - эндемики Сейшельских островов, представленные в материале популяциями

с о. Праслин. Ecnomus jethet собран на о. Ломбок (Малые Зондские острова, Индонезия). Строе-

ние и число сенсилл были исследованы с применением сканирующей электронной микроскопии.

Для подсчета числа сенсилл были изучены 2 антенны самцов каждого вида. В работе применен

комплекс общепринятых методик микроскопирования с использованием оборудования Ресурс-

ного центра Санкт-Петербургского государственного университета (сканирующего электронно-

го микроскопа Jeol JCM-5000). Готовили препараты для электронной микроскопии и получали

изображения сенсилл на сегментах флагеллума (флагелломерах) стандартными методами. Чис-

ло сенсилл на флагеллумах антенн подсчитывали на основе полученных цифровых изображений

в программе ImageJ 1.50, а полученные данные анализировали с помощью программы MS Excel

2010 (Valuyskiy et al., 2017). Методика подсчета модифицирована для антеннальных сегментов

цилиндрической формы: множитель для псевдоплакоидов - 1.75, для изогнутых трихоидов - 1,

для базиконических - 2, для стилоконических - 1, для хетоидов - 1.33. Для дополнительной

статистической обработки данных был использован программный пакет RStudio 1.0.143. Срав-

нительный анализ размеров и количества сенсилл был выполнен с использованием t-критерия

Стьюдента для сравнения базальных и апикальных групп сегментов (у сенсилл с нормальным

размерным распределением) и U-критерия Манна-Уитни (у сенсилл с распределением, отлич-

ным от нормального); тест выбран после проверки выборок на нормальность с использованием

критерия Шапиро-Уилка. Анализ размеров сенсилл разных популяций и видов при ограничен-

ном объеме выборок был выполнен методом попарного сравнения с поправкой Беньямини-

Йекутили на множественность сравнений.

РЕЗУЛЬТАТЫ

Строение сенсорной поверхности антенн

Антенны ручейников рода Ecnomus нитевидного типа, флагеллум включает до

35 сегментов уплощенно-цилиндрической формы. Поверхность флагелломеров не-

316

равномерно покрыта различными кутикулярными структурами (сенсиллы, микротри-

хии) (рис. 1, 1-4). Среди них можно выделить 6 типов сенсилл: длинные трихоидные

(рис. 2, 1: lts), изогнутые трихоидные (рис. 2, 1-3: cts), а также хетоидные (рис. 2, 4: chs)

сенсиллы расположены в верхнем ярусе, а базиконические (рис. 2, 1, 6: bcs), стилоко-

нические (рис. 2, 1, 5: sts) и псевдоплакоидные (рис. 2, 1-3, 6: mps) - в нижнем ярусе.

Такое строение сенсорных поверхностей характерно для всех изученных нами видов

этого рода, поэтому далее мы рассмотрим подробнее структуру и межпопуляционные

различия у представителей типового вида (E. tenellus), а далее проведем сравнение

с другими видами.

Расположение большинства сенсилл ручейников рода Ecnomus соответствует об-

щему плану строения антеннальной поверхности ручейников: длинные трихоидные,

изогнутые трихоидные и хетоидные сенсиллы расположены в верхнем ярусе, а бази-

конические, стилоконические и псевдоплакоидные - в нижнем. Длинные и изогнутые

трихоидные, а также псевдоплакоидные сенсиллы характеризуются неспецифическим

распределением, т. е. местоположение сенсилл не приурочено к каким-либо частям

сегмента. Сенсиллы других типов имеют специфическую локализацию; в частности,

одиночные стилоконические сенсиллы встречаются на переднем крае флагелломеров,

хетоидные сенсиллы находятся в медиальной части каждого сегмента, а базикониче-

ские - в передней и задней частях сегментов на вентральной поверхности. Среднее

число сенсилл на сегментах значительно уменьшается к вершине антенны. Например,

при сравнении базальных (1-15-го) и субапикальных (дистальнее 15-го) сегментов

флагеллума у E. tenellus достоверно показано различие в числе псевдоплакоидных

(p < 0.001), изогнутых трихоидных (p = 0.001), стилоконических (p = 0.007) и длин-

ных трихоидных (p < 0.001) сенсилл. Вместе с тем достоверных различий в числе

хетоидных сенсилл между базальными и апикальными сегментами нет (p > 0.2), что

подтверждает гипотезу о специфическом фиксированном распределении этих сенсилл

(с постоянным числом сенсилл на сегменте). Распределение базиконических сенсилл

не различается на базальных и субапикальных сегментах антенны (p = 0.163). На всем

протяжении антенны, включая субапикальные сегменты, сохраняется большое число

сенсилл c неспецифическим распределением, в том числе псевдоплакоидных и изо-

гнутых трихоидных. Базиконические и стилоконические сенсиллы встречаются спора-

дически на отдельных сегментах, и некоторые участки антенны их лишены. Одиноч-

ные базиконические и стилоконические сенсиллы также встречаются вблизи вершины

антенны, чего не наблюдается у архаичных видов кольчатощупиковых ручейников из

сем. Philopotamidae. Таким образом, сокращение среднего числа сенсилл на субапи-

кальных сегментах достигается за счет уменьшения количества псевдоплакоидных

и изогнутых трихоидных сенсилл.

Межпопуляционные различия в структуре сенсорной поверхности E. tenellus

Ecnomus tenellus широко распространен на территории Евразии от Португалии до

Японии и от Скандинавии до Шри-Ланки. При сравнении представителей популяций

из Крыма, с Курильских островов и из Архангельской обл. было установлено, что со-

вокупный состав сенсилл на флагеллумах антенн у них не различается. Оказалось,

что у представителей крымской популяции изогнутые трихоидные сенсиллы короче,

чем у особей других популяций (рис. 3, А). При попарном сравнении выяснилось, что

различия в длине этих сенсилл как между насекомыми из крымской (12.8 ± 0.9 μm)

и курильской (16.2 ± 0.6 μm) популяций (р = 0.022), так и между особями из крымской

317

Рис. 2. Антеннальные сенсиллы ручейников рода Ecnomus McLachlan.

1 - поверхность 16-го флагелломера представителя крымской популяции E. tenellus Ramb. с 5 типами

сенсилл: длинными трихоидными, изогнутыми трихоидными, псевдоплакоидными, одиночными

стилоконической и базиконической; 2 - изогнутая трихоидная сенсилла с кольцевой исчерченностью

на поверхности 5-го флагелломера E. tenellus (популяция с о. Кунашир); 3 - участок поверхности

5-го флагелломера того же экземпляра E. tenellus с псевдоплакоидными и изогнутыми трихоидными

сенсиллами; 4 - хетоидная сенсилла на 24-м флагелломере того же экземпляра E. tenellus;

5 - одиночная стилоконическая сенсилла на поверхности 2-го флагелломера E. maheensis Malicky;

6 - одиночная модифицированная базиконическая сенсилла на 12-м флагелломере E. jethet Malicky.

Типы сенсилл: m - микротрихии, s - сенсиллярные теки выпавших длинных трихоидных сенсилл.

Остальные обозначения как на рис. 1.

Масштабные линейки, μm: 1, 2, 5, 6 - 5; 3, 4 - 10.

319

Количество сенсилл на разных сегментах флагеллума антенны (рис. 4-6) меняет-

ся, убывая от основания к вершине. Среднее число изогнутых трихоидных сенсилл

на базальных (с 1-го по 15-й) флагелломерах составляет 82.9 ± 14.7 на сегмент, а на

апикальных флагелломерах - 42 ± 9.5. Псевдоплакоидные, длинные трихоидные и сти-

локонические сенсиллы демонстрируют такую же тенденцию, в то время как хетоид-

ные и базиконические сенсиллы распределены относительно равномерно по длине ан-

тенны. Различия по числу сенсилл между соседними сегментами антенны никогда не

Рис. 4. Количественное распределение псевдоплакоидных сенсилл на антеннах

ручейников рода Ecnomus McLachlan.

Рис. 5. Количественное распределение изогнутых трихоидных сенсилл на антеннах

ручейников рода Ecnomus McLachlan.

321

Рис. 6. Количественное распределение базиконических сенсилл на антеннах

ручейников рода Ecnomus McLachlan.

достигают достоверного уровня, однако общая тенденция к убыванию числа сенсилл

некоторых типов статистически достоверна (при р < 0.01).

Число изогнутых трихоидных сенсилл у особей крымской популяции достоверно

(р < 0.001) меньше, чем у особей других популяций, а архангельская и кунаширская

популяции не различаются по этому параметру. Другие типы сенсилл обладают оди-

наковыми количественными характеристиками у насекомых из разных популяций.

У особей крымской популяции число спорадически встречающихся базиконических и

стилоконических сенсилл невелико, поэтому количественный анализ их распределе-

ния имеет высокую погрешность.

Межвидовые различия в организации сенсорной поверхности

Размеры хетоидных, базиконических и стилоконических сенсилл не имеют суще-

ственных межвидовых различий (p < 0.001). При попарном сравнении длинных трихо-

идных сенсилл оказалось, что их длина у E. tenellus достоверно больше, чем у других

видов (p < 0.05). Длина изогнутых трихоидных сенсилл у E. tenellus достоверно боль-

ше, чем у других видов (кроме особей крымской популяции, у которых длина этих

сенсилл такая же, как у E. maheensis и E. jethet) (рис. 7, А). Диаметр шляпки псевдопла-

коидных сенсилл у E. jethet достоверно больше, чем у других видов (рис. 7, Б).

Количественный анализ антеннальных сенсилл у трех видов рода Ecnomus, для кото-

рых имелся достаточный статистический материал, E. tenellus, E. maheensis и E. jethet,

показал, что различия между всеми исследованными видами наиболее существенны

для изогнутых трихоидных (рис. 5) и псевдоплакоидных (рис. 4) сенсилл. Изогнутых

трихоидных сенсилл очень мало у ориентального E. jethet (в среднем менее 5 на сег-

мент). Существенно больше этих сенсилл у сейшельского E. maheensis, но и у этого

вида они исчезают к вершине антенны. Ecnomus insularis по количеству изогнутых три-

хоидных сенсилл сходен с E. maheensis. Больше всего сенсилл данного типа у широко

322

ОБСУЖДЕНИЕ

Особенности строения сенсилл ручейников рода Ecnomus

Антеннальные сенсиллы у исследованных ручейников рода Ecnomus в сравнении

с другими семействами сохраняют консервативное строение и в большинстве сво-

ем не имеют уникальных модификаций в кутикулярной части. Набор рецепторов на

флагеллумах, включающий длинные и изогнутые трихоидные, хетоидные, псевдопла-

коидные, базиконические и стилоконические сенсиллы, сходен с имеющимся у боль-

шинства ручейников, начиная с самых примитивных семейств, таких как, например,

Philopotamidae (Valuyskiy et al., 2017). Модификации строения кутикулярной части

различных структур, которые встречаются у многих семейств (Valuyskiy et al., 2017;

Melnitsky et al., 2018), у видов рода Ecnomus не обнаружены. Существенная особен-

ность сенсилл у представителей этого рода связана с изменением строения базикони-

ческих сенсилл. Эти сенсиллы имеют незамкнутый кольцевой венчик микротрихий по

периферии основания. Иногда число микротрихий сокращается до 1 или 2 или их нет

совсем (рис. 2, 1, 6). Подобная модификация, вероятно, указывает на гомологию бази-

конических и коронарных сенсилл с незамкнутым венчиком, известных у ручейников

сем. Rhyacophilidae (Valuyskiy et al., 2017). Остальные типы сенсилл лишены каких-ли-

бо структурных особенностей в сравнении с другими семействами ручейников.

Представителей рода Ecnomus отличают от других ручейников обилие изогнутых

трихоидных сенсилл в средней и дистальной частях антенны, а также отсутствие ско-

плений или полей этих сенсилл. В целом изогнутые трихоидные сенсиллы ручейников

могут располагаться 2 способами: компактно группироваться в пределах сенсорных

полей или же относительно равномерно располагаться по всей поверхности антенны

(Melnitsky, Ivanov, 2011). Можно предполагать, что гладкие тонкостенные изогнутые

трихоидные сенсиллы первоначально были равномерно распределены по сегментам

антенн. Образование сенсорных полей, сильно различающихся по структуре и числу у

разных семейств, вероятно, происходило параллельно в различных филогенетических

ветвях отряда ручейников. Эволюция сенсорных структур на антеннах сем. Ecnomidae

шла своим путем, и, в отличие от других семейств, у них не возникло обособленных

сенсорных полей, а увеличивающиеся в числе изогнутые трихоидные сенсиллы со-

хранили неспецифическое распределение на поверхности антенн. Стабильность стро-

ения и распределения сенсилл может указывать на эволюционную консервативность

коммуникационных процессов и их относительную примитивность у видов данного

семейства.

Особенности распределения сенсилл у различных популяций Ecnomus tenellus

Сравнение сенсорного вооружения антенн у трех популяций E. tenellus показало

статистически достоверную обособленность крымской популяции от двух других по

разным параметрам изогнутых трихоидных сенсилл. Эти образования на антеннах ру-

чейников из Крыма более короткие и малочисленные, чем у других популяций, однако

сходны по размеру и распределению с сенсиллами тропических E. jethet и E. maheensis.

Стоит отметить, что внутрипопуляционная изменчивость сенсилл у всех исследован-

ных экземпляров E. tenellus никогда не превышает межпопуляционных различий. Та-

ким образом, особи в пределах одной популяции обладают практически одинаковым

набором сенсилл. Обнаруженные нами межпопуляционные различия впервые отме-

чены для сенсорных структур насекомых и, вероятно, могут быть найдены у других

324

таксонов. Частота встречаемости таких вариаций у Trichoptera неизвестна, однако по-

казаны небольшие различия в количестве сенсилл между удаленными популяциями

Rhyacophilidae (Valuyskiy et al., 2017). Изменение числа изогнутых трихоидных сен-

силл может быть связано с особенностями феромонной коммуникации либо является

адаптацией к факторам среды обитания, которые сильно различаются в жарких арид-

ных условиях Крыма и в более холодных и влажных местообитаниях Архангельской

области и Курильских островов. В пользу последнего предположения говорит сходство

размеров изогнутых трихоидных сенсилл крымской популяции E. tenellus с сенсилла-

ми тропических представителей рода.

Сравнение распределения сенсилл у разных видов рода Ecnomus

Все исследованные виды характеризуются стабильной структурой кутикулярных

образований, однако только у двух из них, E. maheensis и E. insularis, симпатрично

обитающих на Сейшельских островах, количество сенсилл почти одинаково. Они

сходны между собой также отсутствием базиконических сенсилл, что обособляет их

от других изученных видов. Отклонения у третьего островного тропического вида,

E. jethet, обусловлены, с одной стороны, резким сокращением числа изогнутых три-

хоидных и ростом числа псевдоплакоидных сенсилл, а с другой, увеличением диа-

метра псевдоплакоидных сенсилл. Небольшое число изогнутых трихоидных сенсилл

у E. maheensis, E. insularis и крымской популяции E. tenellus, а также значительное

увеличение количества этих сенсилл у двух популяций E. tenellus из более холодных

и северных местообитаний свидетельствуют о возможном влиянии на эти структуры

таких факторов среды, как температура и влажность. Принимая во внимание преи-

мущественно тропическое распространение сем. Ecnomidae, можно предполагать, что

обе популяции E. tenellus, адаптированные к умеренному климату, оказались наиболее

эволюционно продвинутыми по структуре сенсорных поверхностей среди всех видов

этого семейства. В целом количественные характеристики сенсилл более разнообраз-

ны, чем структурные, и на низких таксономических уровнях остаются единственными

отличительными признаками видов и, иногда, популяций. Вероятно, изменение числа,

размеров и распределения сенсилл предшествует в эволюции другим способам дивер-

сификации сенсорных поверхностей.

БЛАГОДАРНОСТИ

Авторы признательны сотрудникам Научного парка СПбГУ за предоставленную по-

мощь в работе с оборудованием.

ФИНАНСИРОВАНИЕ

Исследование выполнено при поддержке гранта Российского фонда фундаменталь-

ных исследований № 18-04-00312 и проекта № 109-4 ресурсного центра «Развитие

молекулярных и клеточных технологий» Научного парка СПбГУ. Материал для иссле-

дования собран в экспедициях Кафедры энтомологии в Южную Африку (грант СПбГУ

IAS_1.42.1278.2014) и в Индонезию (грант СПбГУ IAS_1.42.289.2012).

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

Валуйский М. Ю., Мельницкий С. И., Иванов В. Д. 2018. Количественная оценка антеннальных сенсилл

ручейников семейства Glossosomatidae (Insecta: Trichoptera). В кн.: Материалы Всероссийского науч-

ного семинара «Ручейники (Trichoptera) России и сопредельных территорий». Владикавказ, с. 24-29.

Лепнева С. Г. 1964. Личинки и куколки подотряда кольчатощупиковых (Annulipalpia). Фауна СССР. М.; Л.:

Наука. Том 2, вып. 1. 563 с.

325

Johanson K. A., Espeland M. 2010. Phylogeny of the Ecnomidae (Insecta: Trichoptera). Cladistics 26: 36-48.

Melnitsky S. I., Ivanov V. D. 2011. Structure and localization of sensilla on antennae of caddisflies (Insecta:

Trichoptera). Journal of Evolutionary Biochemistry and Physiology 47 (6): 593-602.

Melnitsky S. I., Ivanov V. D., Valuyskiy M. Yu. 2016. Structure of antennal sensilla in Rhyacophilidae (Insecta:

Trichoptera). In: 3rd International Symposium of Benthological Society of Asia. Vladivostok: Dalnauka,

pp. 81-82.

Melnitsky S. I., Ivanov V. D., Valuyskiy M. Yu., Zueva L. V., Zhukovskaya M. I. 2018. Comparison of sensory

structures on the antenna of different species of Philopotamidae (Insecta: Trichoptera). Arthropod Structure

and Development 47: 45-55.

Morse J. C. (Ed.) 2018. Trichoptera World Checklist. [URL: http://www.clemson.edu/cafls/departments/esps/

database/trichopt/index.htm] (дата обращения: 06.12.2018).

Valuyskiy M. Yu., Melnitsky S. I., Ivanov V. D. 2017. Structure of antennal sensilla in the caddisfly genus

Rhyacophila Pictet (Trichoptera, Rhyacophilidae). Entomological Review 97 (6): 703-722.

COMPARATIVE ANALYSIS OF ANTENNAL SURFACES IN ADULT

CADDISFLIES OF THE GENUS ECNOMUS MCLACHLAN

(TRICHOPTERA, ECNOMIDAE)

M. Yu. Valuyskiy, S. I. Melnitsky, V. D. Ivanov

Key words: sensilla, structure, antennae Ecnomus, intrapopulational variation, interspecific

variation.

SUMMARY

Investigation of the antennal surfaces in 4 species of the family Ecnomidae (Ecnomus insularis,

E. maheensis, E. jethet and E. tenellus) has revealed the presence of antennal structures including long

trichoid, curved trichoid, mushroom-like pseudoplacoid, basiconic, styloconic, and chaetoid sensilla, as

well as the Böhm’s bristles. Average numbers and diversity of the sensilla decrease toward the antennal

apex. Interpopulational differences in the size and numbers of sensilla, mostly the curved trichoid

ones, were found for the first time in insects in the widespread species Ecnomus tenellus. Quantitative

differences of sensilla found in every studied species are probably adaptive. Evolutional significance of

the revealed divergence is discussed.

326