ЭНТОМОЛОГИЧЕСКОЕ ОБОЗРЕНИЕ, 99, 1, 2020
УДК 595.768.12:574.24:591.543
О СПОСОБЕ ЯЙЦЕКЛАДКИ И ТЕРМОЛАБИЛЬНОСТИ
ЭМБРИОНАЛЬНОГО РАЗВИТИЯ ЛЖЕРАДУЖНИЦЫ
PLATEUMARIS BRACCATA (SCOP.) (COLEOPTERA,
CHRYSOMELIDAE: DONACIINAE)
© 2020 г. Д. А. Кучеров
Санкт-Петербургский государственный университет
Университетская наб., 7-9, Санкт-Петербург, 199034 Россия
e-mail: d.kucherov@spbu.ru
Поступила в редакцию 4.12.2018 г.
После доработки 3.02.2020 г.
Принята к публикации 3.02.2020 г.
Несмотря на уникальный образ жизни жуков-радужниц (Chrysomelidae, Donaciinae) и дав-
ний интерес биологов к этой своеобразной группе, многие аспекты их экологии остаются не-
известными или изучены слабо. В настоящей работе путем наблюдений в садке и в природных
условиях проверены противоречивые данные предыдущих авторов о том, питаются ли имаго
лжерадужницы Plateumaris braccata и каким образом самки этого вида откладывают яйца. По-
лучены данные о скорости и температурной зависимости эмбрионального развития P. braccata.
Этот вид отличается малым значением нижнего температурного порога развития и относитель-
но большой суммой градусо-дней, необходимой для завершения эмбриогенеза, по сравнению
с другими ранее изученными представителями семейства листоедов (Chrysomelidae).
Ключевые слова: листоеды, радужницы, Donaciinae, яйцекладка, развитие, температура.
DOI: 10.31857/S0367144520010025
Радужницы (Donaciinae) - уникальное в биологическом отношении подсемейство
жуков-листоедов (Chrysomelidae). Личинки радужниц перешли к обитанию в водной
среде, где они прикрепляются к погруженным в воду стеблям и корням травянистых
растений и питаются их соками. До сих пор неясно, как в эволюции произошло такое
радикальное изменение образа жизни. В ближайших к радужницам подсемействах
листоедов личинки живут на суше и обычно развиваются внутри растительных тканей
(Sagrinae, Bruchinae, некоторые Criocerinae) или открыто на растениях (большинство
Criocerinae).
Род Plateumaris Thoms. (лжерадужницы) сохранил ряд примитивных морфологиче-
ских черт и, по-видимому, занимает базальное положение в подсемействе (Askevold,
1990, но см. Kölsch, Pedersen, 2008). Многие виды Plateumaris связаны с болотами
и влажными лугами (Schwarz, 1893; Дубешко, Медведев, 1989). Можно предположить,
что экологически они занимают промежуточное положение между предковыми сухо-
39
путными формами и более продвинутыми обитателями водоемов. Биология и экология
представителей рода Plateumaris изучены очень слабо. Их сезонные циклы неизвест-
ны, а продолжительность отдельных стадий развития не была измерена с достаточной
точностью не только у Plateumaris, но и ни у одного вида радужниц в целом. Напри-
мер, согласно Бёвингу (Böving, 1911), продолжительность эмбрионального развития
Plateumaris braccata (Scop.) (= nigra (F.)) варьирует от 8 до 12 сут. Невозможно заклю-
чить, насколько это быстро или медленно по сравнению с другими листоедами, так как
автор ничего не говорит о температуре, при которой протекало развитие.
В 2016 г. в черте Санкт-Петербурга, в прибрежных зарослях тростника Phragmites
australis (Cav.) Trin. ex Steud. в Невской губе, мы обнаружили многочисленную популя-
цию P. braccata - вида, который указан как очень редкий для Ленинградской области
(Романцов, 2007). Полноценный учет численности мы не проводили, но в течение
часовой прогулки вдоль берега можно было насчитать сотни особей. Они сидели пара-
ми и поодиночке, чаще всего - на стебле над основанием листовой пластинки, головой
вниз.
Известно, что личинки P. braccata развиваются на корнях тростника и осоковых,
где и окукливаются в твердом коконе, а имаго встречаются открыто на тех же растени-
ях (Беньковский, 2014). Данные о питании взрослых жуков противоречивы. Согласно
одним авторам (Böving, 1911; Menzies, Cox, 1996), жуки питаются листьями тростника,
оставляя характерные следы: жук выгрызает ямку в молодом скрученном листе, и, ког-
да лист впоследствии разворачивается, на пластинке остается поперечный ряд округ-
лых отверстий. Однако Беньковскому (2014) не удалось найти погрызы на тростнике
в местообитании, где была собрана большая серия P. braccata, хотя на других растени-
ях жуки не встречались. Помещенные в садок с листьями тростника, они в течение не-
дели спаривались, но не питались. Тот же автор приводит аналогичные данные
об отсутствии следов питания имаго P. sericea (L.) на их кормовом растении - ирисе.
Для североамериканского вида P. nitida (Germar) отмечено питание цветками калужни-
цы (Caltha palustris) (Woodruff, 1913).
Не установлен окончательно и способ яйцекладки у P. braccata. В отличие от боль-
шинства радужниц, самки Plateumaris имеют заостренный, сильно склеротизованный
и нередко зубчатый по краю яйцеклад - вероятно, такая форма облегчает откладку яйца
внутрь растительных тканей (Schwarz, 1893; Askevold, 1990). Бёвинг (Böving, 1911)
содержал имаго P. braccata в садке, куда была также помещена банка с водой и расте-
ниями, и выяснил, что самки ночью откладывают рассеянные скопления яиц в основа-
ния листьев, не погруженных в воду. Найти кладки в природе ему не удалось, и осталось
неизвестным, было ли поведение самок искажено условиями содержания. Самки
P. flavipes (Lac.) откладывают яйца в стебли камыша и рогоза (Hoffman, 1940), а самки
P. constricticollis Jacoby - в стебли тростника и осоковых (Sota et al., 2007).
Основной целью настоящей работы было получение первых сведений о ранних эта-
пах жизненного цикла P. braccata, которые станут отправной точкой для изучения био-
логии этого вида в природных и лабораторных условиях. В частности,
нам представлялось важным выяснить, каким образом и в какую часть растения самка
P. braccata откладывает яйца и каковы сроки эмбрионального развития. Поскольку ра-
бота предполагала долгосрочное содержание жуков в садках, мы также смогли прове-
рить выводы предыдущих авторов о том, питаются имаго или нет.
40
МАТЕРИАЛ И МЕТОДИКА
15 имаго P. braccata были собраны вручную 3 июня, еще 22 жука - 15 июня. Жуков держали
в стеклянных цилиндрах диаметром 17 см и высотой 25 см под люминесцентными лампами
широкого спектра Dulux L 55 W/830 (Osram GmbH, Германия) при длине светового дня 20 ч.
Исходно в каждом цилиндре было 14-17 особей. Сверху цилиндры были накрыты тюлем, за-
крепленным вокруг горла с помощью резинки. На дно тонким слоем были насыпаны опилки,
которые регулярно увлажняли для поддержания высокой относительной влажности воздуха.
В каждом цилиндре были 2 стаканчика с водой, в одном из которых стояли нарезанные стебли
тростника, а в другом - соцветия осоки, камыша и сныти (Aegopodium podagraria L.). Тростник
собирали в удаленном местообитании, где не было радужниц, чтобы случайно не занести кладки
их яиц. Растения ежедневно заменяли свежими и тщательно проверяли на наличие погрызов
и кладок. Кроме того, мы несколько раз в день наблюдали за поведением жуков, в частности,
откладывают ли они яйца и питаются ли.
Каждую найденную кладку в тот же день целиком переносили на лист тростника, который,
в свою очередь, помещали в чашку Петри диаметром 40 мм на слой влажных опилок. Чашки
с кладками распределяли случайным образом между 5 термостатами с постоянными темпера-
турами 14, 17, 20, 23 и 26 °C при 20 ч света в сутки. Регистрация и запись фактической темпе-
ратуры происходили автоматически каждые 10 с. Время вылупления личинок и их количество
отмечали дважды в день, утром и вечером, наблюдая кладки под бинокулярным микроскопом.
Вылупляемость рассчитывали как процент яиц, развитие которых завершилось выходом личин-
ки. Полученные продолжительности эмбрионального развития (сут) усредняли по каждой клад-
ке и переводили в скорости (1/сут). Статистический анализ проводили в программной среде R,
версия 3.5.1, с помощью пакета RStudio (RStudio Team, 2016; R Core Team, 2017). Зависимость
скорости развития R от температуры T описывали с помощью уравнения линейной регрессии
R = a + bT (Campbell et al., 1974). Параметры a и b с их ошибками определяли обобщенным
методом наименьших квадратов (GLS) с ограниченной оценкой максимального правдоподобия
(REML). Регрессионный анализ проводили, используя функцию gls() в пакете nlme (Pinheiro
et al., 2018), указав, что дисперсия отличается в каждом температурном режиме (функция
varIdent). Требования гомогенности, линейности и нормальности остатков проверяли визу-
ально по соответствующим графикам. Нижний порог развития вычисляли как -a/b, сумму
градусо-дней - как 1/b.
Чтобы убедиться, что способ яйцекладки, который наблюдали в садке, был естественным по-
ведением самок, а не следствием содержания их в неволе, 11 августа в том же местообитании
мы собрали 37 стеблей тростника и вскрыли их скальпелем в поисках кладок.
РЕЗУЛЬТАТЫ И ОБСУЖДЕНИЕ
Питание имаго
Продолжительность жизни P. braccata в неволе была в целом невелика, что согласу-
ется с данными о коротком периоде активности имаго в природе (Menzies, Cox, 1996).
К 22 июня из 37 собранных имаго живыми остались только 13, которые были выпуще-
ны обратно в природу. Остальные 24 особи в среднем прожили 7.6 сут с момента поим-
ки (минимум 1 сут, максимум 18 сут).
В природе были обнаружены характерные погрызы в виде ямок на свернутых моло-
дых листьях тростника и поперечных рядов отверстий на развернутых листьях. Све-
жие погрызы в виде ямок мы наблюдали и в садке, но единично и не при каждой смене
корма. Кроме того, жуки посещали предложенные им соцветия и изредка грызли цвет-
ки. Таким образом, в отличие от более южной популяции P. braccata из Саратовской
обл., где питание имаго не было отмечено вообще (Беньковский, 2014), петербургские
41
жуки нуждаются в дополнительном питании, однако не прожорливы и повреждают
лишь незначительную часть растения. Наше наблюдение согласуется с данными
для других североевропейских популяций: датской (Böving, 1911) и английской
(Menzies, Cox, 1996).
Яйцекладка
Откладка яиц в условиях садка происходила следующим образом. Самка ходила кру-
гом по стеблю тростника, подогнув брюшко, пока не нащупывала край влагалища ли-
ста. После этого она вводила яйцеклад в тесное пространство между влагалищем листа
и соломиной и откладывала туда белые узкоовальные яйца перпендикулярно оси
стебля, так что в итоге вся кладка представляла собой правильный вертикальный
ряд яиц, соприкасающихся краями и обращенных вершинами к краю влагалища листа.
Все кладки, полученные в садке, были отложены под край листа: либо в пространство
между влагалищем и стеблем, либо между краями влагалища, лежащими внахлест,
либо в скрученный верхушечный лист. В общей сложности с 5 по 22 июня было полу-
чено 27 кладок, в среднем содержавших 34 яйца (минимум 3, максимум 69).
Из 37 стеблей тростника, срезанных на берегу залива в августе, 9 содержали по од-
ной кладке P. braccata, которые по величине и расположению не отличались от полу-
ченных в садке. К моменту вскрытия стеблей выход личинок уже закончился,
но остались пустые хорионы с выходными отверстиями. В 2 кладках были найдены
несколько неразвившихся яиц, а в 4 - по одной личинке, погибшей в процессе выхода
из влагалища листа.
Таким образом, можно считать установленным, что самки P. braccata откладывают
яйца во влагалища листьев тростника, не повреждая растительных тканей. Бёвинг
(Böving, 1911, стр. 96-97 и рис. 71) приводит очень похожее изображение кладки ра-
дужницы в тростнике, которую он предположительно определил как кладку Donacia
clavipes F. (= menyanthidis Gyll.). Впрочем, яйца Donacia отличаются как цветом, так и
наличием защитной желеобразной массы, так что их трудно перепутать c яйцами
Plateumaris. В то же время описание кладки P. braccata как отдельных яиц, рассеянных
у основания листовой пластинки тростника (Böving, 1911, стр. 96-97 и рис. 72), совер-
шенно не соответствует тем кладкам, которые мы наблюдали в садке и в природе.
Скорость и термолабильность эмбрионального развития
Все биологические процессы у насекомых зависят от температуры среды, и для по-
лучения точных характеристик продолжительность их развития необходимо измерять
при ряде постоянных температур. В отличие от приблизительных результатов, получа-
емых в комнатных или природных условиях, точно определенные нормы реакции
на температуру можно напрямую сравнивать между собой. Выживаемость P. braccata
в период эмбрионального развития была максимальной при 20-23 °C и несколько сни-
жалась при более высокой и низких температурах (см. таблицу). Скорость развития
линейно возрастала между 14 и 23 °C, а при 26 °C была несколько меньше, чем следо-
вало ожидать, исходя из линейной зависимости, поэтому данные при этой температуре
не были учтены в регрессионном анализе. Параметры линейной регрессии скорости
развития по температуре составили (± стандартная ошибка): a = -0.0519 ± 0.00317,
b = 0.0058 ± 0.00019. Следовательно, для завершения эмбриогенеза P. braccata было
42
Успешность и продолжительность эмбрионального развития Plateumaris braccata (Scop.) при
пяти постоянных температурах
Средняя продолжительность
Фактическая
Число кладок (в скобках -
Вылупля-
развития ± стандартное
температура, °С
исходное число яиц)
емость, %
отклонение, сут
14.3
5 (149)
76.5
31.7 ± 1.6
17.2
5 (226)
79.6
21.7 ± 1.3
19.9
5 (160)
85.0
16.0 ± 0.8
23.3
6 (208)
85.1
11.8 ± 0.6
26.0
5 (168)
81.0
10.7 ± 0.7
необходимо 172.7 градусо-дня выше пороговой температуры 9.0 °C. В целом развитие
было сравнительно долгим (см. таблицу). У листоедов, температурные нормы разви-
тия которых изучены, эмбриогенез в среднем занимает 12.9 сут при 17 °C и 6.6 сут
при 23 °C, что соответствует 96.6 градусо-дня выше 10.5 °C (Kutcherov, 2016). Таким
образом, эмбриональное развитие P. braccata протекает медленно и характеризуется
низкой термолабильностью (низкой величиной коэффициента b), что в целом свой-
ственно представителям базальных групп насекомых (Медников, 1966).
Отдельно стоит отметить стимулирующее влияние яркого света на выход личинок
P. braccata. При осмотрах было многократно замечено, что, как только кладку помеща-
ли на предметный столик микроскопа и наводили на нее пучок света, полностью сфор-
мированные и готовые к выходу личинки поспешно покидали оболочку яйца. Весь
процесс вылупления занимал у них не более 20 с. Такое фотофобное поведение от-
части объяснимо, поскольку в природе, покинув влагалище листа тростника, личинка
должна упасть в воду и переместиться ко дну, против градиента освещенности. Отри-
цательный фототаксис сохраняется и у взрослых личинок (Беньковский, 2014).
Несмотря на более чем столетний интерес энтомологов к образу жизни радужниц
(Беньковский, 2014), полученные результаты - пока лишь один из первых шагов в экс-
периментальном изучении экологии не только рода Plateumaris, но и всего этого древ-
него и своеобразного подсемейства листоедов. В указанном местообитании в Невской
губе нам также удалось найти на корнях тростника личинок P. braccata разных воз-
растов и коконы с предкуколками, но попытки проследить их развитие в лаборатории
не увенчались успехом. Разработка подходящих методов содержания и выяснение осо-
бенностей постэмбрионального развития данного вида - задача будущих исследова-
ний.
БЛАГОДАРНОСТИ
Автор выражает признательность А. О. Беньковскому (Институт проблем экологии
и эволюции им. А. Н. Северцова РАН, Москва) за подтверждение определения вида.
ФИНАНСИРОВАНИЕ
Работа поддержана грантом Российского научного фонда № 18-74-00039 и частично
выполнена в ЦКП «Хромас» Научного парка Санкт-Петербургского государственного
университета.
43
СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ
Беньковский А. О. 2014. Листоеды-радужницы (Coleoptera: Chrysomelidae: Donaciinae). Ливны: Издатель
Мухаметов Г. В., 380 с.
Дубешко Л. Н., Медведев Л. Н. 1989. Экология жуков-листоедов Сибири и Дальнего Востока. Иркутск:
Издательство Иркутского университета, 224 с.
Медников Б. М. 1966. Эволюционные аспекты термолабильности развития насекомых. Успехи современной
биологии 61 (2): 247-259.
Романцов П. В. 2007. Обзор жуков-листоедов (Coleoptera, Chrysomelidae) Санкт-Петербурга и Ленинград-
ской области. Энтомологическое обозрение 86 (2): 306-336.
Askevold I. S. 1990. Reconstructed phylogeny and reclassification of the genera of Donaciinae (Coleoptera:
Chrysomelidae). Quaestiones Entomologicae 26: 601-664.
Böving A. G. 1911. Natura1 History of the Larvae of Donaciinae. Leipzig: Verlag von Dr. Werner Klinkhardt, 108 p.
Campbell A., Frazer B. D., Gilbert N., Gutierrez A. P., Mackauer M. 1974. Temperature requirements of some aphids
and their parasites. Journal of Applied Ecology 11 (2): 431-438.
Hoffman С. Е. 1940. Limnological relationships of some Northern Michigan Donaciini (Chrysomelidae; Coleo-
ptera). Transactions of the American Microscopical Society 59 (3): 259-274.
Kölsch G., Pedersen B. V. 2008. Molecular phylogeny of reed beetles (Col., Chrysomelidae, Donaciinae): the
signature of ecological specialization and geographical isolation. Molecular Phylogenetics and Evolution
48 (3): 936-952.
Kutcherov D. 2016. Thermal reaction norms can surmount evolutionary constraints: comparative evidence across
leaf beetle species. Ecology and Evolution 6: 4670-4683.
Menzies I. S., Cox M. L. 1996. Notes on the natural history, distribution and identification of British reed beetles.
British Journal of Entomology and Natural History 9: 137-162.
Pinheiro J., Bates D., DebRoy S., Sarkar D., R Core Team. 2018. nlme: Linear and Nonlinear Mixed Effects Models.
1.3.2019).
R Core Team. 2017. R: A Language and Environment for Statistical Computing. R Foundation for Statistical
обращения 1.3.2019).
Schwarz E. A. 1893. Note on the ovipositor of some species of Donacia. Proceedings of the Entomological Society
of Washington 3: 24-26.
Sota T., Hayashi M., Yagi T. 2007. Geographic variation in body and ovipositor sizes in the leaf beetle Plateumaris
constricticollis (Coleoptera: Chrysomelidae) and its association with climatic conditions and host plants.
European Journal of Entomology 104 (2): 165-172.
Woodruff L. B. 1913. Donacia emarginata Kirby (Coleoptera). А biographic note. The Canadian Entomologist 45
(7): 210-211.
ON THE OVIPOSITION MODE AND TEMPERATURE-SENSITIVITY
OF EMBRYONIC DEVELOPMENT IN A REED BEETLE,
PLATEUMARIS BRACCATA (SCOP.) (COLEOPTERA,
CHRYSOMELIDAE: DONACIINAE)
D. A. Kutcherov
Key words: leaf beetles, Donaciinae, oviposition, development, temperature.
SUMMARY
Despite a unique lifestyle of reed beetles and a long-time interest that this peculiar group enjoyed
among biologists, many aspects of their ecology remain unknown or understudied. I verify contradictory
statements of previous authors regarding adult feeding and oviposition in Plateumaris braccata with
observations in the laboratory and in a natural habitat. The temperature-dependence of embryonic
development in this species is also studied. The lower temperature threshold for development is smaller
and the sum of degree-days is greater than is typically found in other leaf beetles studied in this regard.
44
