ЭНТОМОЛОГИЧЕСКОЕ ОБОЗРЕНИЕ, 100, 3, 2021
УДК 591.3 : 591.54 : 591.52 : 595.7 : 574.24
CЕЗОННОЕ РАЗВИТИЕ КЛОПОВ-СЛЕПНЯКОВ (HETEROPTERA,
MIRIDAE): ПОДСЕМ. ORTHOTYLINAE,
ТРИБЫ HALTICINI И ORTHOTYLINI
© 2021 г. Д. Л. Мусолин,1* А. Х. Саулич 2**
1 Санкт-Петербургский государственный лесотехнический
университет им. С. М. Кирова
Институтский пер., 5, литера «У», С.-Петербург, 194021 Россия
*e-mail: musolin@gmail.com
2 Санкт-Петербургский государственный университет
Университетская наб., 7-9, С.-Петербург, 199034 Россия
**e-mail: 325mik40@gmail.com
Поступила в редакцию 01.05.2021 г.
После доработки 23.07.2021 г.
Принята к публикации 23.07.2021 г.
Рассмотрены особенности сезонного развития наиболее изученных видов клопов подсем.
Orthotylinae, населяющих Палеарктическую и Неарктическую области и входящих в две из ше-
сти триб этого подсемейства. Все изученные виды трибы Halticini - фитофаги с широким спек-
тром кормовых растений. Всем 12 включенным в обзор видам свойствен крыловой полиморфизм
(самцы - полнокрылые; самки, как правило, короткокрылые). Из них 11 видов характеризуются
моновольтинизмом с зимовкой на эмбриональной стадии. Когда виды с подобным сезонным
циклом проникают за пределы своего первичного ареала, их сезонное развитие остается близ-
ким к исходному, адаптированному к прежним условиям существования вида. Microtechnites
bractatus представляет единственный род из этой трибы, все виды которого населяют только
Западное полушарие, имеют поливольтинный сезонный цикл и являются зоофитофагами. В три-
бе Orthotylini почти все виды в пределах всего своего ареала имеют моновольтинный сезонный
цикл и питаются как растительной, так и животной пищей. Исключение составляет Orthotylus
flavosparsus, имеющий поливольтинный сезонный цикл и питающийся только растениями, пред-
почитая подсем. маревые (Chenopodioideae) на протяжении большей части своего голарктиче-
ского ареала. Проведенный анализ данных свидетельствует о слабой изученности сезонного
развития клопов подсем. Orthotylinae, хотя среди них много видов, имеющих большое экономи-
ческое значение и инвазионный потенциал.
Ключевые слова: биологический метод контроля вредителей, вольтинизм, диапауза, длина дня,
защита растений, личиночное развитие, полужесткокрылые, сезонное развитие, сезонный поли-
морфизм.
DOI: 10.31857/S0367144521030023
Слепняки (Miridae) - это самое большое семейство в отряде настоящих полужестко-
крылых (Heteroptera). Многие из них - серьезные вредители сельского хозяйства, хотя
506
есть и целый ряд видов, которые используют как агенты биологического метода защи-
ты растений. В семействе выделяют 7 или 8 подсемейств, 46 триб, свыше 1500 родов и
более
11
300 видов (Cassis, Schuh, 2012; Namyatova et al., 2016; Henry, 2017;
Konstantinov et al., 2018; Schuh, Weirauch, 2020).
В предыдущих публикациях (Саулич, Мусолин, 2019, 2020, 2021) проанализирова-
ны сезонные адаптации и сформированные на их основе фенологические схемы раз-
вития слепняков подсемейств Bryocorinae и Mirinae (трибы Mirini и Stenodemini).
Данная статья посвящена таким адаптациям, свойственным клопам другого под-
семейства - Orthotylinae Van Duzee, 1914, которое наравне с подсемействами
Phylinae Douglas et Scott, 1865 и Mirinae Hahn, 1833 относится к числу крупнейших
в сем. Miridae. Согласно современным представлениям, подсем. Orthotylinae включает
6 триб, из которых только две (Halticini и Orthotylini) представлены в голарктической
фауне (Cassis, Schuh, 2012; Schuh, Weirauch, 2020).
Основой для обзора послужили собственная база данных о публикациях по сезон-
ным адаптациям полужесткокрылых и онлайн-база данных «The Planetary Biodiversity
Inventory (PBI) for Plant Bugs» с информацией о распространении, пищевой специали-
зации и экземплярах клопов, депонированных в музейных коллекциях (Schuh, 2021;
данные по состоянию на 01.05.2021).
Триба H A LT I C I N I Costa, 1853
Триба Halticini включает около 25 родов, из которых 18 состоят из палеарктических
видов и только 5 - из неарктических. Наибольшее видовое разнообразие хальтицин
отмечается в Средиземноморье (Cassis, Schuh, 2012; Tatarnic, Cassis, 2012; Schuh,
Weirauch, 2020). Подавляющее большинство видов - фитофаги, питающиеся в основ-
ном на травянистых растениях (Schuh, Slater, 1995; Wheeler, 2001).
Род HALTICUS Hahn, 1832
Halticus apterus (Linnaeus, 1758) (летний листовой слепняк).
Ареал голарктический. Непреднамеренно интродуцирован в Северную Америку
(Kerzhner, Josifov, 1999; Schuh, 2021).
Питается в основном на Vicia striata (Fabaceae) (Tatarnic, Cassis, 2012), но известен
и с целого ряда других растений (Schuh, 2021). Второстепенный вредитель бобовых
трав (Fabaceae) (Пучков, 1972).
Фенология вида изучена в Англии. Сезонный цикл моновольтинный. Зимуют диапа-
узирующие яйца. Личинки развиваются около двух месяцев, начиная с середины вес-
ны. В конце июня и в июле окрыляются имаго. Они встречаются до конца августа,
затем, отложив диапаузирующие яйца, постепенно отмирают (Southwood, Leston,
1959). Такой сезонный цикл подтверждается и сведениями из музейных коллекций
о датах сбора имаго (табл. 1; Schuh, 2021).
Крыловой диморфизм свойствен и самцам, и самкам, но среди последних более
обычны короткокрылые особи (Southwood, Leston, 1959).
Подобный сезонный цикл свойствен большинству видов хальтицин, в том числе
Halticus saltator (Geoffroy, 1785) и H. luteicollis (Panzer, 1804) (см. табл. 1). Все они
507
фитофаги, имеют моновольтинный сезонный цикл и зимуют в состоянии эмбриональ-
ной диапаузы (Southwood, Leston, 1959; Tatarnic, Cassis, 2012).
Род MICROTECHNITES Berg, 1883
Microtechnites bractatus (Say, 1832) (garden fleahopper).
Вид широко распространен в США, Канаде, Мексике, а также в Центральной и Юж-
ной Америке до Аргентины (Henry, Wheeler, 1988; Tatarnic, Cassis, 2012; Schuh, 2021).
Широкий полифаг, повреждает сельскохозяйственные культуры из многих семейств,
включая тыквенные (Cucurbitaceae), пасленовые (Solanaceae), бобовые (Fabaceae) и
капустные (Brassicaceae). Вредит разнообразным древесным и декоративным породам
(Schuh, 2021). Не исключена и зоофитофагия (Capinera, 2001).
Microtechnites bractatus - один из немногих видов трибы Halticini, имеющий поли-
вольтинный сезонный цикл. Так, в Южной Каролине (США) клопы этого вида образу-
ют 5 или 6 поколений за год, в Вирджинии - 5, в Нью-Джерси - 3 (Day, Saunders, 1990;
Wheeler, 2000a). Обычно поколения перекрываются, а имаго и личинок разных возрас-
тов, относящихся к разным поколениям, можно встретить одновременно в течение
всего теплого сезона. Продолжительность развития одного поколения в Вирджинии
составляет около месяца, при этом температура выше 32 °C неблагоприятна для всех
стадий развития M. bractatus. Зимуют яйца. Личинки отрождаются в апреле. Во Фло-
риде взрослые клопы встречаются в течение всего года, отсутствуя лишь в декабре.
Теплые зимы этого региона благоприятствуют круглогодичной активности клопов
(Day, Saunders, 1990; Capinera, 2001). Такой сезонный цикл подтверждают и данные
этикеток коллекционных экземпляров (см. табл. 1; Schuh, 2021).
Род LABOPS Burmeister, 1835
Labops burmeisteri Stål, 1858.
Голарктический вид (Винокуров и др., 2010; Schuh, 2021).
В Якутии - потенциальный вредитель злаковых трав (Poaceae) (Винокуров и др.,
2010). Заселяет сухие луга, степи, горные тундры (Винокуров, Канюкова, 1995).
Сведений о сезонном развитии нет, хотя данные этикеток музейных коллекций дают
основания полагать, что, как и у большинства представителей трибы, у L. burmeisteri
зимовка проходит на стадии яйца и реализуется одно поколение в год (см. табл. 1;
Schuh, 2021).
Labops hesperius Uhler, 1872.
Аборигенный североамериканский вид, распространен от Британской Колумбии,
Онтарио и Квебека (Канада) на севере до Калифорнии и Нью-Мексико (США) на юге
(Wheeler, 2000a; Schuh, 2021).
Вид собирали как на разных злаках (Poaceae), так и на древесных породах (ивы Salix
sp., можжевельник Juniperus sp.) (Schuh, 2021).
Подробно исследован в штате Орегон (Корваллис, 44° с. ш., 123° з. д.). Сезонный
цикл моновольтинный (см. табл. 1; Schuh, 2021). В конце марта из перезимовавших
510
яиц отрождаются личинки (Todd, Kamm, 1974), их развитие продолжается около 4 не-
дель (Higgins et al., 1977). Прокалывая ткани растений при питании, личинки вызыва-
ют пожелтение листьев, что типично для хальтицин (Ling et al., 1985). Первые имаго
окрыляются в конце апреля, массово это происходит на две недели позже. Преовипо-
зиционный период занимает около двух недель. Яйца зимуют в состоянии диапаузы,
формирующейся на поздних стадиях эмбриогенеза. В году всегда завершается только
одно поколение. Таким образом, активная жизнедеятельность клопов занимает около
трех летних месяцев, тогда как диапауза продолжается более 9 месяцев. В экспери-
ментальных условиях показано, что для терминации эмбриональной диапаузы необхо-
димо воздействие низких положительных температур (от 3 до 9 °C) в течение не менее
чем 60 дней с последующей двухнедельной инкубацией яиц при температуре
15 °C. Влияние длины дня на фоне пониженной температуры незначительно проявля-
ется в ускорении процесса прекращения диапаузы (Fuxa, Kamm, 1976b).
Labops hesperius свойствен крыловой полиморфизм. Самцы исследованной популя-
ции из Орегона в основном длиннокрылые, самки в большинстве короткокрылые (до-
ля длиннокрылых особей среди них не превышает 4 %). Длиннокрылые самки
созревают позже короткокрылых в среднем на 3 недели, что, вероятно, связано с мор-
фологической и физиологической подготовкой к их будущей миграционной активно-
сти (Fuxa, Kamm, 1976a).
Labops sahlbergi (Fallén, 1829).
Европейско-сибирский вид (Винокуров и др., 2010; Schuh, 2021).
Потенциальный вредитель культурных и злаковых (Poaceae) трав. Обычен на тимо-
феевке (Phleum sp.).
Сведений о сезонном развитии нет, но, судя по данным этикеток коллекционных эк-
земпляров (см. табл. 1; Schuh, 2021), можно предположить, что, как и у большинства
представителей трибы, у L. sahlbergi зимовка проходит на стадии яйца и реализуется
только одно поколение в год.
Самцы полнокрылые, самки могут быть как полнокрылыми, так и короткокрылыми
(Асанова, Искаков, 1977).
Род ORTHOCEPHALUS Fieber, 1858
Orthocephalus bivittatus Fieber, 1864.
Ареал западно-центральнопалеарктический (Винокуров и др., 2010; Namyatova,
2020; Schuh, 2021).
Клопы питаются на полынях (Artemisia spp.) и других астровых (Asteraceae) (Вино-
куров, Канюкова, 1995; Schuh, 2021).
Сезонный цикл изучен в Казахстане. Зимуют яйца. Клопы массово окрыляются в
июне и встречаются на житняке (Agropyron sp.), костре (Bromus sp.) и люцерне
(Medicago sp.), в августе обычно исчезают. В году развивается только одно поколение
(Асанова, Искаков, 1977). Такой сезонный цикл подтверждается и сведениями из му-
зейных коллекций о сборе имаго (см. табл. 1; Schuh, 2021).
511
Самцы полнокрылые, самки короткокрылые, редко полнокрылые (Namyatova,
Konstantinov, 2009).
Orthocephalus coriaceus (Fabricius, 1777).
Распространен в Западной и Центральной Европе (Schuh, 2021), Киргизии; недавно
был найден в Тунисе (Namyatova, Konstantinov, 2009; Namyatova, 2020). Непреднаме-
ренно интродуцирован в Северную Америку (Wheeler, 1985).
Населяет открытые сухие песчаные ландшафты. Питается растениями из семейства
астровых (Asteraceae). В Швеции обычен на Achillea millefolium и Tanacetum vulgare
(Kullenberg,
1944). Южнее круг кормовых растений значительно расширяется
(Namyatova, Konstantinov, 2009; Schuh, 2021). В Северной Америке часто заселяют ру-
деральную растительность (Wheeler, 1985).
Зимуют диапаузирующие яйца, отложенные самками в среднюю и нижнюю части
стеблей растений. В Англии и Швеции имаго окрыляются во второй половине июня и
встречаются вплоть до августа (Kullenberg, 1944; Southwood, Leston, 1959). В Пен-
сильвании (США) личинки начинают отрождаться в конце апреля, имаго появляются в
конце мая и обычно встречаются до конца июня. Самцы отмирают обычно раньше са-
мок (Wheeler, 1985). Таким образом, вид сохраняет моновольтинный сезонный цикл и
в нативном, и во вторичном ареалах (см. табл. 1; Schuh, 2021). Различия в сроках появ-
ления в природе отдельных стадий развития определяются особенностями местного
климата.
Крыловой диморфизм проявляется у особей обоих полов (Southwood, Leston, 1959).
Orthocephalus saltator (Hahn, 1835).
Ареал западно-центральнопалеарктический. Завезен в Северную Америку (Wheeler,
1985; Henry, Kelton, 1986; Винокуров и др., 2010; Namyatova, 2020; Schuh, 2021).
Широкий полифаг, встречается на растениях семейств Asteraceae, Fabaceae,
Lamiaceae, Poaceae, Rosaceae и Salicaceae (Namyatova, Konstantinov, 2009; Schuh,
2021).
Сезонное развитие исследовано в Англии. Зимуют яйца. В начале июля окрыляются
имаго, которые обычно доживают до начала сентября. Завершает одно поколение
в году. Судя по материалам музейных коллекций (см. табл. 1; Schuh, 2021), имаго
в более южных регионах находили и в апреле-мае, но, вероятно, и там реализуется
только одно поколение в год.
Самцы всегда полнокрылые, самки короткокрылые, редко длиннокрылые
(Southwood, Leston, 1959).
Род STRONGYLOCORIS Blanchard, 1840
Strongylocoris leucocephalus (Linnaeus, 1758).
Ареал транспалеарктический (Винокуров и др., 2010; Schuh, 2021).
Клопы обычны на травянистых растениях (Galium, Vicia, Urtica, Campanula и мно-
гих других) из разных семейств.
512
В Англии личинок находили с начала мая, имаго обычны с начала июня до августа.
Отложив зимующие яйца, имаго постепенно отмирают. Всегда развивается одно поко-
ление в год (см. табл. 1; Schuh, 2021).
Подобный сезонный цикл свойствен и другому виду рода Strongylocoris - S. luridus
(Fallén, 1807) (см. табл. 1; Butler, 1923; Southwood, Leston, 1959; Schuh, 2021).
Триба O R T H O T Y L I N I Van Duzee, 1916 (1865)
Триба Orthotylini, по современным представлениям, включает около 260 видов, на-
считывающих примерно 37 родов в фауне Палеарктики и 57 родов в неарктической
фауне (Cassis, Schuh, 2012).
Род BLEPHARIDOPTERUS Kolenati, 1845
Blepharidopterus angulatus (Fallén, 1807) (black-kneed capsid).
Ареал транспалеарктический. Завезен в Северную Африку (Драполюк, 2017) и Се-
верную Америку (Wheeler, Henry, 1992; Kerzhner, Josifov, 1999; Винокуров и др., 2010;
Schuh, 2021).
Blepharidopterus angulatus - зоофитофаг, широкий полифаг. Нападает на мелких на-
секомых, в основном из отряда Homoptera, питается также яйцами и гусеницами
чешуекрылых (Lepidoptera), охотится на паутинных клещей (Tetranychidae). Считается
основным истребителем красного плодового клещика Panonychus ulmi (Huffaker et al.,
1970; Austreng, Sømme, 1980; Wheeler, 2000b). Обнаружено, что каждый самец
B. angulatus в течение личиночного развития уничтожает до 1500 особей паутинных
клещей, самки - вдвое больше. Клопы широко распространены не только в яблоневых
садах, но встречаются и на многих дикорастущих древесных породах (вязе, ольхе, бе-
резе, липе), редко - на разнотравье (Southwood, Leston, 1959; Драполюк, 2017; Schuh,
2021).
Моновольтинный сезонный цикл B. angulatus исследован в Англии (Southwood,
Leston, 1959; Muir, 1966) и Швеции (Austreng, Sømme, 1980). Самки откладывают яйца
поодиночке в тонкие одногодичные или двухгодичные ветви, что причиняет вред рас-
тению, вызывая образование характерных наростов. В Англии сезон откладки яиц
продолжается с конца июля по октябрь. Яйца зимуют. Отрождение личинок происхо-
дит с середины мая следующего года до конца июля или начала августа. Личинки ли-
няют на имаго примерно через 5 недель. Имаго встречаются с конца июня по октябрь.
Самцы живут 3-4 недели, самки - вдвое дольше. Такой сезонный цикл подтверждает-
ся и сведениями из музейных коллекций для разных регионов (см. табл. 1; Schuh,
2021).
Результаты лабораторных исследований (Muir, 1966) показали, что терминация зим-
ней эмбриональной диапаузы происходит в течение 14-16 недель при низких темпера-
турах (+4.4 и +7.2 °C). Расчетное значение нижнего температурного порога отрождения
личинок в этом случае составило 4.7 °C, и при достижении суммы эффективных тем-
ператур в 409 гр.-дн. выше этого порога в лабораторных условиях отрождались пер-
вые личинки. В другом эксперименте 50 % личинок вылуплялось из яиц при
накоплении суммы эффективных температур в 727 гр.-дн., а расчетное значение ниж-
него температурного порога отрождения личинок оказалось близким к 3.4 °C.
513
Для проверки возможности использования лабораторных данных для прогноза
фенологии B. angulatus в течение 7 лет фиксировали сроки появления первых личинок
в полевых экспериментах в Англии (Кент, 51°12′ с. ш., 0°42′ в. д.). Результаты наблю-
дений подтвердили более высокую вероятность оправдания прогноза на основе значе-
ния нижнего температурного порога
4.7
°C, полученного в лабораторных
экспериментах (Muir, 1966).
Самцы представлены двумя морфологическими формами. Более распространенная
из них - angulatus, особи которой отличаются удлиненными антеннами и задними
голенями. У особей формы brevicornis антенны и задние голени короче, встречается
эта форма реже и только в больших выборках B. angulatus (Southwood, Leston, 1959).
Род CYLLECORIS Hahn, 1834
Cyllecoris histrionius (Linnaeus, 1767).
Европейский вид; завезен в Сибирь (Винокуров и др., 2010; Schuh, 2021).
Обитает на различных видах дубов (Quercus spp.) (Southwood, Leston, 1959). Личин-
ки и взрослые клопы питаются на нераспустившихся сережках и молодых желудях.
Для имаго характерна фитозоофагия. Клопы охотятся на мелких насекомых, в основ-
ном из отряда Homoptera, активно уничтожают гусениц зеленой дубовой листовертки
(Tortrix viridana (L.)), а также различных обитателей галлов, развивающихся на ли-
стьях дуба (Butler, 1923; Southwood, Leston, 1959; Драполюк, 2017).
По наблюдениям в Англии, зимуют яйца. Личинки отрождаются в середине мая.
Первые имаго окрыляются в начале июня. Отдельные особи доживают до сентября, но
встречаются редко уже в конце июля (см. табл. 1; Schuh, 2021). Клопы завершают одно
поколение в год (Southwood, Leston, 1959). Моновольтинизм отмечен и в Азербайджа-
не (Драполюк, 2017).
Род CYRTORRHINUS Fieber, 1858
Cyrtorrhinus caricis (Fallén, 1807).
Голарктический вид, на Кавказе известен только из Азербайджана (Винокуров и др.,
2010; Драполюк, 2017; Schuh, 2021).
Обитает на болотных растениях семейства осоковых (Cyperaceae) (Винокуров, Ка-
нюкова, 1995), хотя отмечен и на других растениях (Schuh, 2021). Хищники, основная
добыча - яйца разных видов Homoptera (Southwood, Leston, 1959).
В Англии личинки отрождаются в конце мая или в начале июня. Имаго окрыляются
в июле и встречаются до октября; таким образом, реализуется одно поколение в год
(см. табл. 1; Southwood, Leston, 1959; Schuh, 2021).
Род EXCENTRICUS Reuter, 1878
Excentricus planicornis (Herrich-Schäffer, 1836).
Транспалеарктический вид (Винокуров и др., 2010; Драполюк, 2017; Schuh, 2021).
514
Фитофаг. Обитает на розоцветных (Rosa acicularis, R. myriacantha и др.), в том числе
на боярышнике (Crataegus sp.). В Иране отмечен на ракитнике (Cytisus sp.) (Linnavuori,
2007).
На Кавказе личинки встречаются в июне (Драполюк, 2017). Подробных сведений
о сезонном развитии вида нет, но, судя по данным этикеток коллекционных экземпля-
ров (см. табл. 1; Schuh, 2021), можно предположить, что, как и у большинства предста-
вителей трибы, у E. planicornis зимовка проходит на стадии яйца. Таким образом,
завершается одно поколение в год.
Род GLOBICEPS Lepeletier et Serville, 1825
Globiceps flavomaculatus (Fabricius, 1794).
Европейско-сибирский вид (Винокуров и др., 2010; Schuh, 2021).
В Сибири тяготеет к влажным биотопам, часто под пологом леса (Винокуров, Каню-
кова, 1995). На Кавказе отмечен на розоцветных, часто на боярышнике (Crataegus sp.),
мушмуле японской Eriobotrya japonica, алыче Prunus cerasifera (Гидаятов, 1965). Фи-
тозоофаг. Личинки младших возрастов питаются на растениях, предпочитая бобовые;
личинки старших возрастов и имаго охотятся на тлей.
В Англии дает одно поколение в год. Имаго встречаются с июня по сентябрь. Самки
откладывают яйца в трещины коры старых деревьев и кустарников (слива, терн)
(Southwood, Leston, 1959). Такой сезонный цикл с наиболее вероятной зимовкой на
эмбриональной стадии подтверждается и сведениями из музейных коллекций о сборе
имаго в разных регионах (см. табл. 1; Schuh, 2021).
Самцы всегда полнокрылые, самки обычно короткокрылые, редко полнокрылые.
Род HETEROTOMA Lepeletier et Serville, 1825
Heterotoma merioptera (Scopoli, 1763).
Распространен в Европе, отмечен также в Турции, Израиле и Ираке (Kerzhner,
Josifov, 1999; Kment, Bryja, 2006; Schuh, 2021).
Вид - широкий полифаг. Встречается на крапиве (Urtica sp.), различных кустарни-
ках и деревьях. Часто высасывает сок из почек и незрелых плодов. В Чехии отмечен
на 19 видах растений 12 семейств (Kment, Bryja, 2006). И личинки, и имаго питаются
тлями и другими мелкими насекомыми.
Моновольтинный вид, всегда дает только одно поколение в год. Зимуют яйца
(см. табл. 1; Schuh, 2021). В Англии личинки отрождаются в конце мая или начале
июня. Имаго окрыляются во второй половине июля; отдельные особи встречаются до
октября (Southwood, Leston, 1959).
Heterotoma planicornis (Pallas, 1772).
Распространен в Европе, непреднамеренно интродуцирован в Северную Америку и
на Гавайские острова (Kerzhner, Josifov, 1999; Schuh, 2021).
515
Зоофитофаг. Широкий полифаг. Личинки питаются на растениях 11 видов из 7 се-
мейств и потребляют в пищу мелких насекомых и их яйца, а также незрелые плоды
различных растений (Kment, Bryja, 2006).
По наблюдениям в Чехии, первые имаго появляются в третьей декаде июня, первый
пик численности имаго приурочен ко второй декаде июля, следующий - ко второй де-
каде августа, после чего численность взрослых особей начинает постепенно сокра-
щаться, и к концу сентября имаго полностью исчезают (Kment, Bryja, 2006). Несмотря
на это указание о пиках численности имаго, сезонный цикл, вероятно, моновольтин-
ный с зимовкой на эмбриональной стадии (см. табл. 1; Schuh, 2021).
Род MECOMMA Fieber, 1858
Mecomma ambulans (Fallén, 1807).
Транспалеарктический вид (Винокуров и др., 2010; Schuh, 2021).
В Сибири обычен на сырых лугах и под пологом леса на тростнике (Phragmites
australis), камыше (Scirpus sp.) и рогозе (Typha sp.) (Винокуров, Канюкова, 1995),
а в Англии чаще по опушкам леса и на полянах (Southwood, Leston, 1959).
Зимуют яйца. Личинки отрождаются во второй половине мая и обычно держатся
на нижней части кормовых растений. Имаго встречаются с конца июня до начала сен-
тября. В год, вероятно, реализуется одно поколение (см. табл. 1; Schuh, 2021).
Самцы всегда полнокрылые, самки обычно короткокрылые, но в более северных и
горных регионах иногда встречаются особи с крыльями промежуточной длины
(Southwood, Leston, 1959).
Mecomma dispar (Boheman, 1852).
Европейско-сибирский вид (Винокуров и др., 2010; Schuh, 2021).
Полифаг (Драполюк, 2017). Встречается преимущественно в лесной зоне на болотах
между дерновинами злаков (Poaceae) и осок (Carex sp.) и в горах на лугах (Азербай-
джан, с. Истису, 2225 м над ур. м.) (Гидаятов, 1971).
Имаго часто отмечали в больших количествах, особенно в июне и июле (Гидаятов,
1971). Других сведений о сезонном развитии вида нет, но, судя по данным музейных
коллекций (см. табл. 1; Schuh, 2021), можно предположить, что у M. dispar зимовка
проходит на стадии яйца и реализуется одно поколение в год.
Самцы полнокрылые; самки обычно короткокрылые, но изредка встречаются и
полнокрылые особи (Southwood, Leston, 1959).
Род ORTHOTYLUS Fieber, 1858
Orthotylus bilineatus (Fallén, 1807).
Транспалеарктический вид, обитает главным образом в лесной зоне (Yasunaga, 1999;
Schuh, 2021).
Питается преимущественно на осинах, ивах и тополях (Salicaceae) (Southwood,
Leston, 1959; Yasunaga, 1999; Драполюк, 2017).
516
Сезонное развитие изучено на Кавказе и в Англии, и фенологические сроки во мно-
гом совпадают. Зимуют яйца. Личинки отрождаются с конца июня, имаго окрыляются
со второй половины июля и встречаются до середины или конца августа. По всему
ареалу реализуется одно поколение в год (см. табл. 1; Southwood, Leston, 1959;
Пучков, 1972; Драполюк, 2017; Schuh, 2021).
Orthotylus flavosparsus C. R. Sahlberg, 1841 (зеленый свекловичный клопик).
Голарктический вид (Винокуров и др., 2010; Schuh, 2021).
Зарегистрирован на многих видах растений (Schuh, 2021). Вредитель и переносчик
вируса мозаичной болезни свеклы (Пучков, 1972). На Кавказе цикл развития связан
только с дикорастущими маревыми (Chenopodioideae: Chenopodium sp., Atriplex sp.
и др.) (Драполюк, 2017).
В разных регионах за год завершается до 4 или 5 поколений (Пучков, 1972). Личин-
ки появляются в конце апреля или начале мая и встречаются до сентября (Пучков,
1972; Драполюк, 2017). В Англии отмечено развитие только двух поколений в год;
имаго первого окрыляются в середине-конце июня, второго - в конце августа, хотя
личинки часто встречаются и в сентябре (Southwood, Leston, 1959). На о. Хоккайдо в
Японии также дает 2 поколения в год. Имаго первого поколения появляются в июне,
второго - в сентябре (Yasunaga, 1999). Зимующие яйца, как и все клопы-слепняки,
O. flavosparsus откладывает в стебли растений. В Казахстане дает 3 поколения в год
(Асанова, Искаков, 1977). В разных частях ареала имаго регистрировали практически
в течение всего года (см. табл. 1; Schuh, 2021).
Orthotylus interpositus Schmidt, 1938.
Европейско-сибирский вид (Винокуров и др., 2010; Schuh, 2021).
Питается на ивах (Salix spp.), иногда прилетает на светоловушки (Yasunaga, 1999;
Schuh, 2021).
Сведений о сезонном развитии практически нет кроме сообщения о том, что в Япо-
нии личинки старших возрастов появляются в середине июля (Yasunaga, 1999). Дан-
ные этикеток коллекционных экземпляров (см. табл. 1; Schuh, 2021) дают основание
предположить, что у O. interpositus зимовка проходит на стадии яйца и по всему ареа-
лу реализуется одно поколение в год.
Orthotylus marginalis Reuter, 1883.
Европейско-сибирский вид; завезен в Северную Америку (Винокуров и др., 2010;
Schuh, 2021).
Зоофитофаг, питается листоблошками, тлями и другими насекомыми, а также пау-
тинными клещами. Дендробионт, обычен на ивах, ольхе, липе, березе и других дре-
весных породах (Пучков, 1972). В Англии встречается на яблонях, реже - на
смородине и терне.
Зимуют яйца. Личинки отрождаются в конце апреля или в начале мая. Имаго
окрыляются с середины июня, и отдельные взрослые особи доживают даже до конца
августа. Завершается одно поколение в год (см. табл. 1; Southwood, Leston, 1959;
Schuh, 2021).
517
В Швейцарии O. marginalis обитает в основном на яблонях. Зимуют яйца. Весной
отрождаются личинки и как все травяные клопы проходят 5 личиночных возрастов.
В лабораторных условиях установлены нижние температурные пороги развития
(± S.E.) для яиц (9.2 ± 0.13 °C) и личинок разных возрастов (L2: 11.0 ± 0.66 °C; L3:
10.7 ± 0.17 °C; L4: 10.8 ± 0.20 °C и L5: 10.7 ± 0.17 °C), рассчитаны суммы эффективных
температур с учетом нижнего температурного порога каждой стадии развития и мно-
гие другие показатели. На основе этих данных проанализирована фенология развития
популяции в природных условиях (Schaub, Baumgartner, 1989).
Orthotylus pallens (Matsumura, 1911).
Распространен на юге Дальнего Востока России (Сахалин, Курильские острова) и в
Японии (Yasunaga, 1999; Винокуров и др., 2010; Schuh, 2021).
Имаго и личинки старшего возраста нападают на личинок чешуекрылых
(Lepidoptera) и двукрылых (Diptera) (Yasunaga, 1999).
Моновольтинный вид. Имаго окрыляются в конце июня и откладывают яйца в моло-
дые побеги ив (Salix spp.), где и протекает их зимовка (см. табл. 1; Schuh, 2021).
Orthotylus parvulus Reuter, 1879.
Евразиатский степной вид (Винокуров и др., 2010; Schuh, 2021).
Живет на солончаках на маревых (Chenopodiaceae) (Кержнер, 1988; Винокуров, Ка-
нюкова, 1995).
Сведений о сезонном развитии вида нет, но, судя по данным музейных коллекций
(см. табл. 1; Schuh, 2021), можно предположить, что у O. parvulus зимовка проходит на
стадии яйца и реализуется одно поколение в год.
ЗАКЛЮЧЕНИЕ
Все изученные виды трибы Halticini - фитофаги с широким спектром кормовых рас-
тений, всем им свойствен крыловой полиморфизм: самцы - полнокрылые, самки, как
правило, короткокрылые. Анализ литературы и онлайн-базы данных (см. табл. 1;
Schuh, 2021) свидетельствует о большом сходстве моделей сезонного развития пред-
ставителей трибы Halticini. Из 12 видов, проанализированных в данном обзоре,
11 имеют моновольтинный сезонный цикл с зимовкой на эмбриональной стадии.
В любой точке ареала популяции этих видов всегда завершают только одно поколение
в год. Характер сезонного развития сохраняется и при проникновении клопов за пре-
делы своего первичного ареала. Преодолевая географические барьеры (например,
в процессе инвазии - естественным путем либо будучи непреднамеренно или в ре-
зультате интродукции занесены человеком), клопы попадают в новые для них клима-
тические условия, но это не сопровождается принципиальной трансформацией
сезонного цикла, который по структуре остается исходным, адаптированным к преж-
ним условиям существования вида. В качестве примеров такой стабильности сезонно-
го цикла могут служить Halticus apterus и Orthocephalus coriaceus (оба вида
непреднамеренно интродуцированы из Евразии в Северную Америку). В подобных
случаях моновольтинизм можно рассматривать как видовой признак и считать обли-
гатным.
518
Особняком в трибе Halticini стоит распространенный от Канады до Аргентины
Microtechnites bractatus - представитель единственного рода, все виды которого насе-
ляют только Западное полушарие. Географические популяции M. bractatus в зависи-
мости от климатических условий способны завершать разное число поколений за год.
Кроме того, в отличие от всех видов рода Halticus, характеризующихся исключитель-
ной фитофагией, M. bractatus - зоофитофаг.
О сезонном развитии видов рода Labops сведений пока очень мало, хотя данные эти-
кеток имаго в музейных коллекциях дают основания полагать, что, как и у большин-
ства представителей трибы, у видов рода Labops зимовка проходит на стадии яйца и
реализуется одно поколение в год.
Виды второй трибы (Orthotylini), так же как виды трибы Halticini, в большинстве
случаев имеют сходную модель сезонного развития. Все изученные представители
этой трибы, за исключением одного (Orthtotylus flavosparsus), независимо от геогра-
фического распространения имеют моновольтинный сезонный цикл. Даже в регионах
с теплым и продолжительным летним сезоном, где сумма эффективных температур
достаточна для развития нескольких поколений в год, они всегда завершают только
одно поколение. В отличие от видов трибы Halticini, все виды Orthotylini зоофитофаги
и, таким образом, представляют несомненный интерес как потенциальные агенты
биологического контроля численности вредных видов.
Так же, как и у хальтицин, среди ортотилин один вид резко отличается по экологиче-
ским характеристикам от остальных: Orthotylus flavosparsus - фитофаг с поливольтин-
ным сезонным циклом. В разных регионах клопы этого вида завершают от 1 до
5 поколений с зимовкой на эмбриональной стадии, как это свойственно большинству
видов сем. Miridae, и на всех стадиях онтогенеза предпочитают растения подсем. ма-
ревых (Chenopodioideae) на протяжении большей части своего обширного ареала,
простирающегося от Англии до Японии.
В целом сезонное развитие клопов подсем. Orthotylinae изучено очень слабо, хотя
среди них много видов, имеющих большие экономическое значение и инвазионный
потенциал. Большинство публикаций по данному таксону посвящено систематике,
таксономии, распространению и кормовым связям входящих в него видов. При этом
крайне мало работ, в которых анализируют сезонное развитие ортотилин и экспери-
ментально исследуют экологические реакции, управляющие годичным циклом.
Проведенный нами ранее анализ сезонных адаптаций представителей семейства
щитников (Heteroptera: Pentatomidae) (Saulich, Musolin, 2018) показал, что даже в пре-
делах этого хорошо изученного таксона реконструкция филогенетических связей с ис-
пользованием только морфологических признаков не дает оснований предсказывать
особенности сезонного развития того или иного вида и тем более его популяции.
Лишь в пределах отдельных родов, небольших триб или даже подсемейств у разных
видов проявляются сходные комплексы сезонных адаптаций. Тем не менее, знание
особенностей экологии вида и его годичного цикла может, вероятно, уточнить и его
систематическое положение. Например, Dybowskyia reticulata (Dallas, 1851) одни авто-
ры (Винокуров и др., 2010) относят к трибе Tarisini, другие (Гапон, 2008) - к
Graphosomatini. По экологическим признакам D. reticulata явно ближе к видам, вклю-
ченным в трибу Graphosomatini. Весьма вероятно, что экологические особенности
O. flavosparsus станут предпосылкой таксономической ревизии рода Orthotylus.
519
БЛАГОДАРНОСТИ
Мы благодарны А. А. Намятовой (Зоологический институт РАН, С.-Петербург) за
внимательное прочтение рукописи и критические замечания.
ФИНАНСИРОВАНИЕ
Создание базы данных по сезонным адаптациям полужесткокрылых частично под-
держано благотворительным «Фондом Инессы» (А. Х. Саулич). Исследование (анализ
данных и подготовка статьи) выполнено за счет гранта Российского научного фонда
СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ
Асанова Р. Б., Искаков Б. В. 1977. Вредные и полезные полужесткокрылые Казахстана. Алма-Ата: Кайнар,
204 с.
Винокуров Н. Н., Канюкова Е. В. 1995. Полужесткокрылые насекомые (Heteroptera) Сибири. Новосибирск:
Наука, 238 с.
Винокуров Н. Н., Канюкова Е. В., Голуб В. Б. 2010. Каталог полужесткокрылых насекомых (Heteroptera) Ази-
атской части России. Новосибирск: Наука, 320 с.
Гапон Д. А. 2008. Таксономический обзор мировой фауны клопов-щитников (Heteroptera: Pentatomidae) под-
семейств Asopinae и Podopinae. Автореферат диссертации на соискание ученой степени кандидата
биологических наук. СПб.: Зоологический институт РАН, 27 с.
Гидаятов Д. А. 1965. К познанию фауны полужесткокрылых слепняков (Miridae, Hemiptera) Большого Кав-
каза Азербайджана. Материалы научной сессии энтомологов Азербайджанской ССР. Баку: Издатель-
ство АН АзССР, c. 3.
Гидаятов Д. А. 1971. Новые для фауны Азербайджана виды полужесткокрылых (Hemiptera) районов Малого
Кавказа. Известия АН Азербайджанской ССР. Серия биологических наук 4: 85-90.
Драполюк И. С. 2017. Клопы-слепняки трибы Orthotylini (Heteroptera: Miridae: Orthotylinae) Кавказа. Кавказ-
Кержнер И. М. 1988. 21. Сем. Miridae. В кн.: А. С. Лелей (отв. ред.). Определитель насекомых Дальнего
Востока СССР. Т. 2. Равнокрылые и полужесткокрылые. Л.: Наука, с. 778-857.
Пучков В. Г. 1972. Отряд Hemiptera (Heteroptera) - Полужесткокрылые. В кн.: Крыжановский О. Л.,
Данциг Е. М. (ред.). Насекомые и клещи - вредители сельскохозяйственных культур. Т. 1. Л.: Наука,
с. 222-262.
Саулич А. Х., Мусолин Д. Л. 2019. Сезонное развитие клопов-слепняков (Heteroptera, Miridae): подсем.
Bryocorinae. Энтомологическое обозрение. 98 (2): 281-301. doi: 10.1134/S0367144519020047
Саулич А. Х., Мусолин Д. Л. 2020. Сезонное развитие клопов-слепняков (Heteroptera, Miridae): подсем.
Mirinae, триба Mirini. Энтомологическое обозрение 99 (1): 7-38. doi: 10.31857/S0367144520010013
Саулич А. Х., Мусолин Д. Л. 2021. Сезонное развитие клопов-слепняков (Heteroptera, Miridae): подсем. Mir-
inae, триба Stenodemini. Энтомологическое обозрение 100 (1): 14-33. doi: 10.31857/S0367144521010020
Austreng M. P., Sømme L. 1980. The fauna of predatory bugs (Heteroptera, Miridae and Anthocoridae) in Norwegian
apple orchards. Fauna Norvegica, Ser. B (Norwegian Journal of Entomology) 27 (1/2): 3-8.
Butler E. A. 1923. A Biology of the British Hemiptera-Heteroptera. London, Great Britain: Witherby, 682 p.
Capinera J. 2001. Handbook of Vegetable Pests. New York, New York, U. S. A.: Academic Press, 729 p.
Cassis G., Schuh R. T. 2012. Systematics, biodiversity, biogeography, and host associations of the Miridae
(Insecta: Hemiptera: Heteroptera: Cimicomorpha). Annual Review of Entomology
57:
377-404.
Day W. H., Saunders L. B. 1990. Abundance of the garden fleahopper (Hemiptera: Miridae) on alfalfa and parasitism
by Leiophron uniformis (Gahan) (Hymenoptera: Braconidae). Journal of Economic Entomology 83 (1):
Fuxa J. R., Kamm J. A. 1976a. Dispersal of Labops hesperius on Rangeland. Annals of the Entomological Society
of America 69 (5): 891-893.
Fuxa J. R., Kamm J. A. 1976b. Effects of temperature and photoperiod on the egg diapause of Labops hesperius
Uhler. Environmental Entomology 5 (3): 505-507.
Henry T. J. 2017. Biodiversity of Heteroptera. In: R. G. Foottit, P. H. Adler (eds). Insect Biodiversity: Science and
Society. 2nd Edn. Oxford, U. K.: Wiley-Blackwell, p. 279-335.
520
Henry T. J., Kelton L. A. 1986. Orthocephalus saltator (Hahn) (Heteroptera: Miridae): corrections of
misidentifications and the first authentic report for North America. Journal of the New York Entomological
Society 94: 51-55.
Henry T. J., Wheeler A. G. Jr. 1988. Family Miridae Hahn, 1833. The plant bugs. In: T. J. Henry, R. C. Froeschner
(eds). Catalogue of the Heteroptera, or True Bugs, of Canada and the Continental United States. Leiden, The
Netherlands: E. J. Brill, p. 251-507.
Higgins K. M., Bowns J. E., Haws B. A. 1977. The black grass bug (Labops hesperius Uhler): its effect on several
native and introduced grasses. Journal of Range Management 30: 380-384.
Huffaker C. B., van de Vrie M., McMurtry J. A. 1970. Ecology of tetranychid mites and their natural enemies:
a review II. Tetranychid populations and their possible control by predators: an evaluation. Hilgardia 40 (11):
391-458.
Kerzhner I. M., Josifov M. 1999. Family Miridae Hahn, 1833. In: B. Aukema, Ch. Rieger (eds). Catalogue of the
Heteroptera of the Palaearctic Region. Vol. 3. Cimicomorpha II. Amsterdam, The Netherlands: The
Netherlands Entomology Society, 577 p.
Kment P., Bryja J. 2006. Revised occurrence of Heterotoma species (Heteroptera: Miridae) in the Czech Republic
and Slovakia with remarks on nomenclature, diagnostic characters and ecology. Acta Musei Moraviae,
Scientiae Biologicae (Brno) 91 (7): 7-52.
Konstantinov F. V., Namyatova A. B., Cassis G. 2018. A synopsis of the bryocorine tribes (Heteroptera: Miridae:
Bryocorinae): key, diagnoses, hosts and distributional patterns. Invertebrate Systematics 32 (4): 866-891.
Kullenberg B. 1944. Studien über die Biologie der Capsiden. Zoologiska bidrag fran Uppsala 23: 1-522.
Ling Y. H., Campbell W. F., Haws B. A., Asay K. H. 1985. Scanning electron microscope (SEM) studies of
morphology of range grasses in relation to feeding by Labops hesperius. Crop Science 25: 327-332.
Linnavuori R. E. 2007. Studies on the Miridae (Heteroptera) of Gilan and the adjacent provinces in northern Iran.
II. List of species. Acta Entomologica Musei Nationalis Pragae 47: 17-56.
Muir R. C. 1966. The effect of temperature on development and hatching of the egg of Blepharidopterus angulatus
(Fall.) (Heteroptera, Miridae). Bulletin of Entomological Research 57: 61-67.
Namyatova A. A. 2020. Climatic niche comparison between closely related trans-Palearctic species of the genus
peerj.10517
Namyatova A., Konstantinov F. 2009. Revision of the genus Orthocephalus Fieber, 1858 (Hemiptera: Heteroptera:
Miridae: Orthotylinae). Zootaxa 2316: 1-118.
Namyatova A. A., Konstantinov F. V., Cassis G. 2016. Phylogeny and systematics of the subfamily Bryocorinae
based on morphology with emphasis on the tribe Dicyphini sensu Schuh. Systematic Entomology 41 (1):
Saulich A. Kh., Musolin D. L. 2018. Seasonal cycles of Pentatomoidea. In: J. E. McPherson (ed.). Invasive Stink
Bugs and Related Species (Pentatomoidea): Biology, Higher Systematics, Semiochemistry, and Management.
Boca Raton, Florida, U. S. A.: CRC Press, p. 565-607.
Schaub L. P., Baumgartner J. U. 1989. Significance of mortality and temperature on the phenology of Orthotylus
marginalis (Heteroptera: Miridae). Mitteilungen der Schweizerischen Entomologischen Gesellschaft 62
(3-4): 235-245.
(дата обращения: 08 мая 2021 г.).
Schuh R. T., Slater J. A. 1995. True Bugs of the World (Hemiptera: Heteroptera): Classification and Natural History.
Ithaca, New York, U. S. A.: Cornell University Press, 338 p.
Schuh R. T., Weirauch C. 2020. True Bugs of the World (Hemiptera: Heteroptera): Classification and Natural
History. 2nd edn. Manchester, U. K.: Siri Scientific Press, 768 p. + 32 pl. (Monographs Series, vol. 8).
Southwood T. R. E., Leston D. 1959. Land and Water Bugs of the British Isles. London, Great Britain: Frederick
Warne and Co., 436 p.
Tatarnic N. J., Cassis G. 2012. The Halticini of the world (Insecta: Heteroptera: Miridae: Orthotylinae): generic
reclassification, phylogeny, and host plant associations. Zoological Journal of the Linnean Society 164 (3):
Todd О. G., Kamm J. A. 1974. Biology and impact of a grass bug Labops hesperius Uhler in Oregon rangeland.
Journal of Range Management 27 (6): 453-458.
Wheeler A. G. 1985. Seasonal history, host plants, and nymphal descriptions of Orthocephalus coriaceus, a plant
bug pest of herb garden composites (Hemiptera: Miridae). Proceedings of the Entomological Society of
Washington 87: 85-93.
Wheeler A. G. Jr. 2000a. Plant bugs (Miridae) as plant pests. In: C. W. Schaefer, A. R. Panizzi (eds). Heteroptera of
Economic Importance. Boca Raton, Florida, U. S. A.: CRC Press, p. 37-83.
521
Wheeler A. G. Jr. 2000b. Predacious plant bugs (Miridae). In: C. W. Schaefer, A. R. Panizzi (eds). Heteroptera of
Economic Importance. Boca Raton, Florida, U. S. A.: CRC Press, p. 657-693.
Wheeler A. G. Jr. 2001. Biology of the Plant Bugs (Hemiptera: Miridae): Pests, Predators, Opportunists. Ithaca, New
York, U. S. A.: Cornell University Press, 507 p.
Wheeler A. G. Jr., Henry T. J. 1992. A Synthesis of the Holarctic Miridae (Heteroptera): Distribution, Biology and
Origin, with Emphasis on North America. Lanham, Maryland, U. S. A.: Entomological Society of America,
282 p. (Thomas Say Foundation Monographs, vol. 15).
Yasunaga T. 1999. The plant bug tribe Orthotylini in Japan (Heteroptera: Miridae: Orthotylinae). Tijdschrift voor
Entomologie 142: 143-183.
SEASONAL DEVELOPMENT OF PLANT BUGS (HETEROPTERA, MIRIDAE):
SUBFAMILY ORTHOTYLINAE, TRIBES HALTICINI AND ORTHOTYLINI
D. L. Musolin, A. Kh. Saulich
Key words: biological control, day length, diapause, nymphal development, seasonal
development, photoperiod, seasonal polymorphism, plant protection, true bugs, voltinism.
SUMMARY
The paper reviews the available data on seasonal development of the most studied species of
subfamily Orthotylinae inhabiting the Palaearctic and Nearctic regions and included into two (Halticini
and Orthotylini) of the six tribes of this subfamily. All 12 species of the tribe Halticini studied to date and
included into this review are phytophagous with a wide range of food plants; all of them are characterized
by wing polymorphism (males are long-winged; females, as a rule, are short-winged). Of these
12 species, 11 have a univoltine seasonal cycle and overwinter at the embryonic stage. When species with
a univoltine seasonal cycle penetrate beyond their native range, their pattern of seasonal development
remains close to the original one adapted to the environmental conditions of the species’ native range.
Microtechnites bractatus stands apart in the tribe Halticini because it represents the only genus in this
tribe, all species of which inhabit only the Western Hemisphere, have a multivoltine seasonal cycle
and are zoophytophagous. Almost all species of the tribe Orthotylini, regardless of their geographical
distribution, have a univoltine seasonal cycle and are zoophytophagous. The exception is Orthotylus
flavosparsus, which has a multivoltine seasonal cycle and is phytophagous preferring plants of the
subfamily Chenopodioideae throughout most of its Holarctic range. The analysis of the data indicates
that the seasonal development of Orthotylinae is poorly understood, although among them there are
many species that have great economic importance and invasive potential.
522
