ЭНТОМОЛОГИЧЕСКОЕ ОБОЗРЕНИЕ, 100, 3, 2021

УДК 595.7, 591.18

ФОРМИРОВАНИЕ МОТОРНЫХ КОМАНД У НАСЕКОМЫХ:

РОЛЬ СЕНСОРНОГО ОКРУЖЕНИЯ

А. Н. Князев

Институт эволюционной физиологии и биохимии им. И. М. Сеченова РАН

пр. Тореза, 44, С.-Петербург, 194223 Россия

*e-mail: mzhukovskaya@yahoo.com, **e-mail: severinaira@mail.ru,

***e-mail: inga_isavnina@mail.ru

Поступила в редакцию 27.11.2020 г.

После доработки 4.08.2021 г.

Принята к публикации 4.08.2021 г.

Быстрое приспособление насекомых к изменениям в окружающей среде во многом обеспечи-

вается пластичностью их реагирования на биологически значимые внешние сигналы. Формиро-

вание поведения нервной системой насекомого, как и других животных, состоит из сенсорного,

интегративного и моторного компонентов. Сенсорная информация различных модальностей

участвует в корректировке поведенческого ответа на всех этапах. Интегративный этап заверша-

ется формированием моторной команды, которая далее выполняется с помощью нервных

цепей, координирующих работу мотонейронов. Подстройка работы моторных нервных центров

к текущей обстановке происходит на двух уровнях: локальном и системном. Локальная под-

стройка обеспечивается обратными связями между проприоцепторами, передающими информа-

цию о положении конечности, и моторными центрами. На системном уровне вклад экстеро-

рецепторных сигналов о состоянии окружающей среды, обеспечивающих контроль работы

командных нейронов, остается в значительной степени неисследованным, хотя именно он

обеспечивает высокую пластичность поведения насекомого.

Ключевые слова: насекомые, поведение, сенсорные системы, локомоция.

DOI: 10.31857/S0367144521030047

Насекомые - класс членистоногих, представители которого освоили множество

разнообразных местообитаний, в том числе благодаря поведенческим реакциям. Одна

из важнейших составляющих экологической пластичности - способность насекомых

активно выбирать подходящие для обитания участки и убежища, расширяя ареал (Ка-

уфман, 1999; Abram et al., 2017; Blanckenhorn, 2018). Сложность и лабильность пове-

денческих реакций имеют существенное, если не определяющее, значение в эволю-

ции насекомых разных таксономических групп, например сверчков (Orthoptera,

Gryllidae) (Ghalichi et al., 2020), наездников (Hymenoptera, Ichneumonidae) (Каспарян,

1996) и общественных насекомых (Hunt, 2012). Механизмы, лежащие в основе поведе-

ния насекомого, обеспечивают тонкую подстройку его движений к сиюминутному

538

окружению, воспринимаемому распределенными по всему телу рецепторами. Распо-

знавание разнообразных характеристик сигналов, поступающих из окружающей сре-

ды через сенсорные системы, необходимо для формирования сложных форм поведе-

ния насекомых, как и других высокоорганизованных животных. Компактная нервная

система, состоящая из относительно небольшого по сравнению с позвоночными коли-

чества нейронов, делает насекомых удобной моделью для изучения нейронной орга-

низации и реализации поведения (Chow et al., 2011; Ayali et al., 2015). Недавно дока-

занная гомология нервной системы и ее некоторых отделов у позвоночных и

насекомых (Strausfeld, Hirth, 2013; Barron, Klein, 2016) способствует использованию

последних в качестве недорогих и удобных модельных объектов для изучения общих

принципов организации двигательной активности у животных и человека. Необходи-

мо отметить, что хотя нервная система, построенная на основе идентифицируемых

нейронов, достигла наибольшего совершенства у насекомых, сходные элементы -

Маутнеровские клетки и их гомологи, обеспечивающие реакцию избегания, - обнару-

жены также у низших позвоночных (Eaton et al., 2001).

Поведение насекомого имеет модульную иерархическую структуру, в основе кото-

рой лежат относительно жестко запрограммированные, обычно повторяющиеся эле-

менты, как, например, при ходьбе, беге и полете. Такое поведение обеспечивается с

помощью центральных генераторов паттерна (ЦГП), открытых 60 лет назад (Hughes,

Wiersma, 1960) и активно исследуемых в настоящее время (Knebel et al., 2017; Bidaye

et al., 2018). Эти нервные цепи организованы из относительно небольшого число ней-

ронов и могут работать изолированно, в отсутствие какого-либо сенсорного входа и

нисходящих путей, либо испытывать воздействие афферентных или модулирующих

элементов (Marder, 2005; Hustert, Mashaly, 2013; Ayali et al., 2015). ЦГП состоят из бо-

лее мелких единиц, обеспечивающих элементарные акты, как, например, цикл сгиба-

ния-разгибания ноги при ходьбе. Внутреннее состояние организма насекомого, несо-

мненно, часто определяет выбор одной из нескольких поведенческих программ. Ответ

насекомого на сенсорную стимуляцию зависит от состояния голода или жажды (Wu et

al., 2005; Farhan et al., 2013; Reisenman et al., 2013), уровня полового возбуждения и

стадии полового цикла (Jang, 1995; Barroso et al., 2010; Rings, Goodwin, 2019). С воз-

растом у насекомого происходят значительные изменения в выборе моторных про-

грамм. Молодые половозрелые самки обычно более избирательны по отношению к

самцам, отвечая только на сигналы молодых самцов, девственные самки старшего воз-

раста реагируют на более широкий диапазон стимулов - триггеров копулятивного

поведения (Verburgt et al., 2010; Жемчужников, Князев, 2011). По-видимому, такая

подстройка обусловлена расширением сенсорного диапазона, запускающего положи-

тельный фонотаксис.

Модуляция в сенсорных системах

Проблеме пластичности работы периферических и центральных отделов сенсорных

систем насекомых под действием как нервных, так и гуморальных влияний уделялось

много внимания за последние 30 лет. Чувствительность клеток может меняться в ре-

зультате повторной стимуляции, например, вследствие адаптации (Kaissling, 1987) или

сенситизации (Guerrieri et al., 2016). В некоторых случаях реакции сенсорных клеток

модулируются другими нейронами через синаптические контакты, в других - гумо-

рально, посредством гормонов или гормоноподобных веществ (Капицкий, Жуковская,

539

2001; Meola, Sittertz-Bhatkar, 2002; Birmingham, Tauck, 2003; Schendzielorz et al., 2015;

Zhukovskaya, Polyanovsky, 2017).

А дап т а ция рецепторных клеток - наиболее исследованная форма сенсорной

пластичности. Она выражается в ослаблении ответа на продолжающуюся или повтор-

ную стимуляцию. Адаптация по внешним проявлениям может быть сходна с привыка-

нием, неассоциативной формой обучения, которое не связано напрямую с сенсорными

и моторными структурами (Scheiner, 2004; McDiarmidуе et al., 2009). Скорость адапта-

ции определяет форму ответа рецепторной клетки на стимул: быстрая адаптация при-

водит к фазным ответам с выраженным пиком и последующим спадом активности,

а медленная - к тоническим ответам. Традиционно адаптация рассматривается как об-

ратная связь, приводящая к уменьшению активности рецептора или уменьшению уси-

ления каскада трансдукции в рецепторной клетке. В обонятельных сенсорных нейро-

нах насекомых адаптация наблюдается только в клетках, экспрессирующих

обонятельные рецепторы (odorant receptors, OR), ключевую роль в этом процессе

играет кальций, входящий через неселективные катионные каналы (Cao et al., 2016;

Wicher, 2018). Обонятельные рецепторные клетки, несущие эволюционно более древ-

ние ионотропные рецепторы (ionotropic receptors, IR), не адаптируются к повторяюще-

муся стимулу (Cao et al., 2016). По-видимому, адаптация в обонятельных рецепторных

клетках насекомых включает механизмы, не ограниченные взаимодействием рецеп-

торного белка с одорантом, поскольку экспериментальная экспрессия рецепторов

к двум разным одорантам в одной клетке приводила к ослаблению ответа на оба запа-

ха после стимуляции одним из них (Nagel, Wilson, 2011). Эти данные были недавно

подтверждены в работе Гуо с соавт. (Guo et al., 2017), которые показали, что состояние

адаптации связано с дефосфорилированием корецептора ORCO (odorant receptor

coreceptor) вследствие периода нейрональной активности, даже если она вызвана экс-

периментальной электрической стимуляцией.

Рецепторные клетки глаза насекомого при ответе на яркие вспышки света активиру-

ют ионные каналы TRP (transient receptor potential) и подобные им TRPL (TRP-like),

через которые ионы кальция входят в клетку и уменьшают чувствительность этих ка-

налов к их лиганду, диацилглицеролу, обеспечивая быстрое падение чувствительности

клетки (Gu et al., 2005; Fain et al., 2010; Frolov, 2016). В механорецепторных клетках

уменьшение ответной импульсации на повторяющуюся или продолжающуюся стиму-

ляцию происходит вследствие изменений в области генератора нервных импульсов

(French, Torkkeli, 1994; DiCaprio et al., 2002), поскольку электрическая стимуляция

сенсорного нейрона приводит к сходным изменениям импульсной активности. Кроме

того, механорецепторный белок, описанный у Drosophila melanogaster как NOMPC и

принадлежащий к распространенному семейству TRP-белков (Поляновский, Алексее-

ва, 2001), вероятно, тоже участвует в адаптации к механической стимуляции (Lee et al.,

2010). Несмотря на существенные различия в физической природе, скорости распро-

странения и механизмах рецепции сенсорных стимулов различной модальности, адап-

тация рецепторных клеток позволяет увеличить диапазон интенсивности воспринима-

емых сигналов и выделять полезную информацию из фона (Laughlin, Hardie, 1978;

Hildebrandt et al., 2015; Haney et al., 2018).

Н ей р о гум о р а льн а я р е г ул я ци я р е ц е п то р н ы х о р га н о в. В перио-

ды повышенной активности в течение суток (Linn et al., 1994) и при поведенческих

реакциях, связанных с возбужденным состоянием насекомого, например, при проявле-

540

ниях агрессии, в полете и при половом поведении (Adamo et al., 1995), нейрогормон

октопамин, выделяющийся в гемолимфу, усиливает ответы обонятельных рецептор-

ных клеток на запах (Pophof, 2000; Капицкий, Жуковская, 2001; Zhukovskaya, Kapitsky,

2006; Жуковская, 2007; Vergoz et al., 2009; Zhukovskaya, 2012). Этот эффект связывают

с механизмами адаптации, а именно, с повышением уровня циклического аденозинмо-

нофосфата (цАМФ) вследствие активации рецепторов октопамина на мембране ре-

цепторной клетки, которое приводит к фосфорилированию корецептора ORCO, пере-

водя его из адаптированного в неадаптированное состояние (Flecke, Stengl, 2009;

Schendzielorz et al., 2012, 2015). Механорецепторы, обеспечивающие тактильную, слу-

ховую и ветрочувствительность, также могут менять свою активность под действием

нейрогуморальных влияний. Так, октопаминэргические, серотонинэргические и

ГАМК-эргические интернейроны образуют слуховую эфферентную систему, регули-

рующую работу рецепторных клеток в Джонстоновом органе комара посредством

нервной и нейрогуморальной передачи (Andres et al., 2016). Нейропептиды играют не

менее существенную, чем биогенные амины, роль в подстройке такого мультисенсор-

ного органа, как антенна, под текущие потребности насекомого (Latorre-Estivalis et al.,

2020). Отдельная проблема поющего насекомого - чрезмерная стимуляция слуховой

системы издаваемыми самим насекомым звуками. Она решается блокированием воз-

буждения при помощи нервной связи генератора песни и первого синаптического кон-

такта слуховой системы как пресинаптически, так и постсинаптически (Hoy, 2002).

Ст ру кту р н ы е и зм е не н ия в р е це п то р ны х о р г а н а х. Уменьшение

выходного сигнала сенсорного нейрона может быть связано и со структурными изме-

нениями рецепторной клетки. Так, обонятельные сенсорные нейроны дрозофилы не

только меняют ответы на некоторые вещества при многократном предъявлении, но и

уменьшают число синапсов на разветвлениях своих аксонов (Golovin et al., 2019). Пря-

мое изменение чувствительности рецепторных клеток происходит вследствие регуля-

ции экспрессии их рецепторных белков (Fox et al., 2001; Hill et al., 2019). Изменение

уровня белков, участвующих в реакциях, протекающих в окружающих рецепторные

клетки вспомогательных структурах, изменяет чувствительность к стимулу опосредо-

ванно (Zhou et al., 2009; Guerrieri et al., 2016). Другой механизм управления чувстви-

тельностью антеннальных хеморецепторных сенсилл состоит в секреции липофиль-

ной жидкости на поверхность антенны насекомого, которая затем удаляется при

груминге, таким образом элиминируя молекулы запаха, адсорбированные на кутикуле,

что улучшает временное разрешение сигнала (Жуковская, 2011; Böröczky et al., 2013;

Wada-Katsumata, Schal, 2019). Изменения в распределении пигментных гранул в су-

перпозиционных глазах у большинства ночных насекомых увеличивают чувствитель-

ность к свету за счет уменьшения разрешающей способности (Грибакин, 1981;

Narendra et al., 2016), иногда этот процесс сопровождается изменением геометрии ом-

матидия (Immonen et al., 2014).

П е р в ичны е зо н ы о бр а бот к и сенсорной информации в центральной нерв-

ной системе также подвержены модуляции сенсорными стимулами. Так, в антенналь-

ные доли, обрабатывающие запаховые сигналы, интернейроны антеннального механо-

рецепторного и двигательного центра (AMMC) передают информацию о направлении

и скорости ветра (Zeiner, Tichy, 1998; Han et al., 2005). Иннервирующий все гломерулы

антеннальных долей мозга интернейрон, обнаруженный у табачной (Heliothis virescens

Fabricius, 1777) и хлопковой (Helicoverpa armigera Hübner, 1808) совок, отвечает как

на предъявление запаха, так и на ультразвук (Zhao et al., 2013), по-видимому, модули-

541

руя обонятельные ответы в присутствии ультразвукового сигнала хищника, летучей

мыши. С другой стороны, Антон с соавт. (Anton et al., 2011) обнаружили, что проекци-

онные нейроны, выходящие из антеннальных долей у египетской совки (Spodoptera

littoralis Boisduval, 1833), сенситизируются на следующий день после стимуляции

ультразвуковым сигналом летучей мыши. Первичная обработка звукового призывного

сигнала сверчков Gryllus bimaculatus DeGeer, 1773 происходит в проторакальном ган-

глии с помощью омега-нейрона, который помимо призывного сигнала от тимпаналь-

ного органа получает информацию от вибрационных рецепторов передней ноги

(Wiese, 1981). Сходным образом нейрон (AN2), кодирующий ультразвуковые сигналы,

тормозится виброрецепторами ноги (Kühne et al., 1984), но получает также информа-

цию о движении воздуха от церкальной системы, которая суммируется с ответом на

ультразвук (Someya, Ogawa, 2018). В отличие от рецепторных нейронов, способных

либо быстро адаптироваться к сенсорным стимулам, на которые они настроены, либо

медленно подстраиваться гуморальными влияниями, сенсорные нейропили централь-

ной нервной системы (ЦНС) получают сигнал, в некоторой степени измененный муль-

тисенсорной информацией, приходящей от соответствующих органов чувств. Мед-

ленные гуморальные влияния и адаптация, по-видимому, характерны для большинства

нейронов, однако их крайне трудно отделить в ответах интернейронов на сенсорную

стимуляцию от модуляции сенсорного нейрона (Hildebrandt et al., 2009). Таким обра-

зом, помимо передачи и обработки сенсорной информации главной модальности в

сенсорных системах происходит подстройка к уровню и частоте следования сигналов

с помощью механизма адаптации, а также модулирование передачи информации сиг-

налами других органов чувств.

Мультисенсорная интеграция в ассоциативных центрах

Бр ю шн ая нер в н а я ц е поч ка. Сенсорная информация, приходящая в груд-

ные и брюшные ганглии, ограничена механическими и контактными химическими

сигналами, которые, взаимодействуя, создают соматотопическое представительство,

позволяющее выполнение точных рефлекторных движений (Laurent, 1986; Newland

et al., 2000). В пределах каждого грудного ганглия сенсорные нейроны от рецепторов

ноги проецируются к популяции импульсных локальных и интерганглионарных ин-

тернейронов, которые в свою очередь передают информацию моторным нейронам и

безимпульсным локальным интернейронам (Burrows, Newland, 1993). Кроме этого,

интернейроны грудных ганглиев получают предварительно обработанную в брюшных

ганглиях информацию от рецепторов генитального аппарата самца или яйцеклада,

а также от кутикулярных рецепторов брюшка. Гигантские восходящие нейроны, тело

и дендриты которых располагаются в последнем брюшном ганглии, а аксоны достига-

ют грудных ганглиев, получают сигналы от церкальных механорецепторов и обеспе-

чивают реакцию избегания в ответ на стимуляцию церков (Westin et al., 1977). Обдува-

ние церков у таракана при контакте конечностей с субстратом вызывает убегание,

а без контакта - полет; стимуляция колоколовидных сенсилл ног при контакте с суб-

стратом переключает поведение с одной программы на другую (Ritzmann et al., 1982;

Libersat, 1991). Направление поворота таракана при реакции избегания определяется

не только сигналами от церков насекомого, но и влиянием многих других сенсорных

входов. Группа торакальных интернейронов, относящихся к нейронам типа А

(Ritzmann et al., 1991), функционирует как интегративный центр, обрабатывая сенсор-

ные сигналы разных модальностей (механорецепторные, звуковые, зрительные и др.)

542

и передавая их далее на мотонейроны, обеспечивающие движения ноги (Ritzmann

et al., 1991; Северина и др., 2018). Нисходящие интернейроны, передающие обрабо-

танную информацию с ветрочувствительных и осязательных рецепторов головы, вли-

яют на мембранный потенциал А-нейронов. Внезапное повышение освещенности мо-

жет через нисходящие интернейроны влиять на реакцию избегания, изменяя

направление поворота или длительность пробежки (Ritzmann et al., 1991).

Нельзя исключить и роль температурной сенсорной информации, модулирующей

туловищные рефлексы, однако данные о терморецепторах на теле крайне скудны и,

по-видимому, ненадежны (Kerkut, Taylor, 1957; Reinouts van Haga, Mitchell, 1975; Ou,

Clealand, 2019). Нагретые поверхности, излучающие электромагнитные волны в ин-

фракрасном диапазоне, воспринимаются специальными ИК-рецепторами на теле жу-

ка Merimna atrata Gory et Laporte, 1837, представленными мультиполярными чувстви-

тельными нейронами (Schmitz et al., 2001; Hinz et al., 2018), или специализированными

сенсиллами у клопов рода Aradus Fabricius, 1803 (Schmitz et al., 2010) и жуков

Melanophila acuminata De Geer, 1774 (Gronenberg, Schmitz, 1999), для которых показа-

ны связи с ганглионарными нейронами.

На уровне сегментарных ганглиев у насекомых возможно образование условных

рефлексов (Eisenstein, Cohen, 1965; Aranda, Luco, 1969; Harris, Eisenstein, 1999), требу-

ющих ассоциации условного и безусловного сигналов.

Надглоточный ганглий. Сенсорная информация, поступающая в надгло-

точный ганглий (мозг), обрабатывается в оптических и антеннальные долях, оцелляр-

ном центре, дорсальной доле дейтоцеребрума и затем поступает в ассоциативные цен-

тры. Высшие интегративные центры мозга насекомого, грибовидные тела, получают

мультисенсорную информацию, при этом в их чашечки она поступает по отдельным

сенсорным входам, которые передают частично модулированный на более ранних эта-

пах сигнал, а многие интернейроны стебельков мультимодальны (Ganeshina, Menzel,

2001; Farris et al., 2013) Так, летящее насекомое использует зрительную информацию

для анализа крена с помощью нейронов оптических ганглиев (Мазохин-Поршняков,

1977; Krapp 1998); обонятельная информация о присутствии аттрактанта, приходящая

из антеннальной доли дейтоцеребрума, улучшает оценку крена, выпрямляя и укорачи-

вая траекторию движения у дрозофил с интактными грибовидными телами, а генети-

ческие манипуляции, нарушающие развитие или функционирование грибовидных

тел, препятствуют этой связи (Chow, Frye, 2009; Chow et al., 2011). Грибовидные тела

насекомых играют ключевую роль в образовании условных рефлексов, при этом ин-

формация об условном сигнале, поступающая в чашечки, должна совпасть по времени

с активацией октопаминэргических, в случае положительного пищевого подкрепле-

ния, или дофаминэргическоих, при отрицательном подкреплении, интернейронов

(Hammer, 1993; Vergoz et al., 2007; Perry, Barron, 2013; Awata et al., 2015; Haenicke et al.,

2018). Следует отметить, что октопаминэргический нейрон пчелы VUMmx1, ключе-

вой элемент системы положительного пищевого подкрепления, имеет разветвления в

трех нейропилях, участвующих в обработке запаха: в гломерулах антеннальной доли,

каликсах грибовидных тел и в латеральной протоцеребральной доле (Hammer, Menzel,

1998). Нейроны, выходящие из грибовидных тел (output neurons), передают информа-

цию о подкреплении, т. е. обусловливают тип поведения - положительную или отри-

цательную реакцию на стимул, воспринимаемый органами чувств (Okada et al., 2007;

Strube-Bloss et al., 2011; Aso et al., 2014). При изменении значения условного сигнала

543

ответ этих нейронов меняется в соответствии со вновь формируемым поведением

(Berry et al., 2018).

Другие отделы протоцеребрума, не связанные напрямую с формированием услов-

ных рефлексов, также получают информацию от разных органов чувств. Особое ме-

сто, как морфологически, так и физиологически, занимает центральное тело - прото-

церебральная структура, состоящая из четырех элементов

- веерообразного

(вееровидного) тела, протоцеребрального мостф, эллипсоидного тела и парных ноду-

лей (Turner-Evans, 2016). Так, вееровидное тело (fan-shaped body) интегрирует сенсор-

ную и пространственную информацию, что обеспечивает привязку окружающих насе-

комое предметов с их сенсорными характеристиками, такими как форма, цвет,

плоскость поляризации света и антеннальные тактильные стимулы, к определенному

положению в пространстве (Strausfeld, 2013; Turner-Evans, 2017), что необходимо для

формирования реакций, направленных на взаимодействие с окружающей средой. Ла-

теральные добавочные доли (lateral accessory lobes) содержат билатеральные нейроны,

обладающие импульсной активностью с разными частотами (высокой и низкой) и

формирующие зигзагообразный полет или побежки при потере феромонного (Kanzaki

et al., 1994; Namiki et al., 2014), а возможно, и других сигналов, к источнику которых

движется насекомое. Некоторые из этих нейронов - ГАМК-эргические (Iwano et al.,

2010), что указывает на участие реципрокного торможения в их работе.

Интеграция информации, поступающей от рецепторов разных модальностей, проис-

ходит и на других уровнях формирования поведения.

Приблизительно 200 пар нейронов надглоточного ганглия имеют нисходящие аксо-

нальные проекции в торакальные ганглии (Staudacher, 1998; Okada, 2003). У тараканов

и сверчков дендриты нисходящих нейронов обнаружены во многих областях мозга, в

том числе в латеральных и медиальных областях протоцеребрума, но их нет в оптиче-

ских и антеннальных долях, грибовидном теле и в центральном комплексе. Таким об-

разом, нисходящие нейроны связывают основные ассоциативные центры мозга (гри-

бовидные тела и центральный комплекс) с торакальными ганглиями не напрямую,

а через интернейроны премоторных областей (Staudacher, 1998; Okada, 2003). Среди

нисходящих нейронов у стрекозы Aeschna grandis Linnaeus, 1758 есть нейроны, ден-

дриты которых ветвятся непосредственно в нейропилях лобных глазков, обеспечивая

быструю передачу информации об уровне освещенности и о положении головы к мо-

торным центрам торакальных ганглиев для контроля полета (Северина и др., 2016).

Более 100 нейронов соединяют надглоточный и подглоточный ганглии (Kien, Altman,

1984). Нисходящие нейроны латеральных добавочных долей и, в большей степени,

заднего склона (posterior slope) в основном дают проекции в подглоточном ганглии

(Strausfeld et al., 1984; Namiki et al., 2018). Так, у медоносной пчелы Apis mellifera

Linnaeus, 1758 информация, передаваемая вкусовыми рецепторами ротовых органов,

интегрируется с приходящими из грибовидных тел сигналами об условных стимулах,

обеспечивая пластичность выученных реакций (Menzel, 2012). В значительной мере

подглоточный ганглий и нижележащие структуры модулируют уже сформированные

высшими интегративными центрами протоцеребрума программы поведения, меняя

вероятность их запуска. Аксоны нисходящих интернейронов мозга нейрогуморально

регулируются нейронами подглоточного ганглия, обеспечивая подстройку формирую-

щихся моторных программ: их блокировка с помощью анестетиков или яда паразити-

ческой осы Ampulex compressa Fabricius, 1781 повышает порог запуска моторных про-

544

грамм, в особенности ходьбы, у таракана Periplaneta americana Linnaeus, 1758 (Gal,

Libersat, 2010).

Сенсорная подстройка моторных программ

Формирование моторных команд на уровне грудных ганглиев, которые управляют

конечностями и крыльями насекомого, непосредственно предшествует поведенческо-

му акту и представляет собой последний этап интеграции мультисенсорной информа-

ции. По аксональным разветвлениям нейронов, приходящих из надглоточного и под-

глоточного ганглиев, в грудные ганглии поступает сигнал о поведенческой программе,

выбранной на основе обработанной в высших ассоциативных центрах информации.

Хотя двигательная активность насекомых обеспечивается центральными программа-

ми, контролируется она периферическими обратными связями.

Математическое моделирование ЦГП позволило определить минимальное число

компонентов, позволяющее конечности не только преодолевать неровности субстрата,

но и менять направление движения (Kukillaya et al., 2009). Изучению моторной про-

граммы ходьбы на шести ногах посвящено большое количество работ, в том числе в

связи с прикладным значением этих исследований для конструирования шагающих

роботов и управления ими. Физиологические механизмы сходны для всех ритмически

организованных форм активности. Пейсмейкерные нейроны периодически генериру-

ют нервные импульсы; с ними связаны другие, отвечающие на их сигналы клетки,

модифицирующие ритм этих импульсов (Taylor, Lukowiak, 2000). В свою очередь, ге-

нераторы паттерна иннервируют мотонейроны. Однако нельзя исключить, что некото-

рые нейронные цепи лишены пейсмейкеров, а ритм создается за счет взаимодействия

входящих в них нейронов (Calabrese, 1995). Отдельные ЦГП служат в качестве моду-

лей при организации более сложных движений, при этом включение различных эле-

ментов в систему в значительной степени определяется нейрогуморальными влияния-

ми (Pflüger, 2017). Ритм работы центрального генератора моторных единиц может

изменяться, обеспечивая повороты при ходьбе, изменение скорости движения, при-

способление к неровностям поверхности, по которой насекомое двигается (Горелкин

и др., 2004, 2008, 2012; Büschges, Gruhn, 2007; Szczecinski et al., 2014; Ayali et al., 2015).

Такая координация работы включает сенсорный вход от проприоцепторов конечно-

стей, экспериментальное исключение которого ведет к нарушениям походки (Горел-

кин и др., 2012; Akay et al., 2014). Изменение нагрузки на конечности, воспринимае-

мое сенсиллами лапки, подстраивает работу ЦГП, изменяя соотношение между фазой

опоры конечности на субстрат и фазой движения конечности в воздухе (Zill et al.,

2011, 2015). Хордотональные органы бедра также модулируют работу ЦГП, их влия-

ние распространяется и на соседние ганглии, участвуя в координации движения ко-

нечностей (Ludwar et al., 2005). Морфологические особенности интернейронов в тора-

кальных ганглиях американского таракана свидетельствуют о том, что корректировка

ЦГП с помощью сенсорной информации от рецепторов соседних конечностей осу-

ществляется в основном с помощью ипсилатеральных интерсегментарных нейронов,

в то время как сигналы из головных ганглиев действуют через нисходящие контрала-

теральные интернейроны (Северина и др., 2018). Электрофизиологические данные,

полученные в опытах на саранче, подтверждают эти представления (Knebel et al.,

2017).

545

Сенсорная регуляция двигательной активности насекомых с помощью обратных

связей с механорецепторами обеспечивает быструю координацию основных способов

передвижения насекомых - ходьбы и полета (Tuthill, Wilson, 2016). Помимо ходьбы

грудные ганглии насекомых участвуют в организации и других стереотипных форм

поведения: переворачивание со спины на ноги и груминг (Zill, 1986). Переворачива-

ние запускается только из положения «на спине» и заканчивается сразу после возвра-

щения в нормальное положение, при этом координация движений ног значительно

отличается от таковой при ходьбе. Груминг характеризуется меньшей скоординиро-

ванностью движений, причем не все конечности участвуют в поведенческом акте. При

груминге только простые движения в ответ на раздражение обеспечиваются локаль-

ными нервными цепями, тогда как более сложные скоординированные последователь-

ности движений нуждаются в стимуляции командными интернейронами подглоточно-

го ганглия (Zhukovskaya et al., 2013).

Полет, также управляемый грудными ганглиями, программируется отдельным ЦГП,

однако может сопрягаться с ритмом ходьбы (Rillich et al., 2013). Интересно отметить,

что при стимуляции пилокарпином, агонистом мускариновых рецепторов к ацетилхо-

лину, деафферентированные препараты таракана Periplaneta americana показывают

«фиктивную ходьбу» - паттерн активности, сходный с обычной ходьбой (Fuchs et al.,

2011; Ayali et al., 2015). Деафферентированный препарат саранчи демонстрирует со-

пряженные ритмы ходьбы и полета под воздействием пилокарпина, тогда как тирамин

хоть и инициирует активность обоих ЦГП, но их активность оказывается нескоорди-

нированной. Другой нейрогормон, октопамин, запускает только полетную активность

(Rillich et al., 2015). Тараканы, саранча и палочники относятся к группе ортоптероид-

ных насекомых со сходным устройством грудных ганглиев, состоящих из гомологич-

ных нейронов, следовательно, можно предположить, что межвидовые различия в про-

цессах управления движениями связаны с нейрохимическими механизмами

сопряжения отдельных сходных ЦГП и их подстройки к экологической нише вида.

Таким образом, нервные цепи с общими элементами могут быть использованы для

организации разных поведенческих программ.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Представленные данные позволяют заключить, что мультисенсорная информация

по-разному участвует в формировании моторных программ у насекомых на разных

уровнях: модулирующее влияние наиболее характерно для сенсорных областей и мо-

торных цепей, в то время как в ассоциативных центрах происходит истинная межсен-

сорная интеграция, определяющая выбор ответа из поведенческого репертуара вида

(рис. 1). Существует много данных и хорошее понимание того, какие механизмы уча-

ствуют в подстройке моторных программ к определенному типу локомоторной актив-

ности, информация о которой приходит от проприоцепторов и рецепторов конечно-

стей. С другой стороны, понятно, что внешние условия существенно влияют как на

поведение в целом, так и на отдельные моторные акты, однако нервные пути и меха-

низмы этих влияний изучены недостаточно. Например, детальная информация о ней-

ронных связях, обеспечивающих зрительный анализ при оптомоторных ответах у та-

кого хорошо изученного объекта, как дрозофила, сочетается с недостаточным

пониманием того, как обработанный зрительный сигнал изменяет двигательную ак-

тивность мухи в оптомоторном барабане (Borgmann, Büschges,

2015; Borst,

546

Рис. 1. Роль сенсорных стимулов на разных этапах формирования поведения насекомого

(схема).

Helmstaedter, 2015). Известно, что контроль грудных ганглиев со стороны вышележа-

щих отделов необходим для запуска или остановки ходьбы, однако какая именно сен-

сорная информация участвует в формировании этих сигналов - остается неясным

(Bidaye et al., 2018). Нейроны, отвечающие на механическую стимуляцию антенны,

предположительно определяют выбор направления движения у палочника (Ache et al.,

2015) и таракана (Burdohan, Comer, 1996), однако их конкретные функции при взаимо-

действии с моторными центрами неизвестны. Приближающиеся темные объекты

через нисходящий MDN-нейрон (нейрон лунной походки) нейрон, получающий ин-

формацию от зрительной системы, модулируют ЦГП конечностей во всех трех тора-

кальных ганглиях, вызывая попячивание у дрозофилы (Sen et al., 2017). О важности

зрительной информации для контроля движения свидетельствует также реакция зами-

рания у таракана в ответ на ультрафиолетовую стимуляцию (Новикова и др., 2017).

У насекомых, близких таксономически, но занимающих разные экологические ни-

ши, обычно можно идентифицировать нейроны в ЦНС, которые принято считать го-

мологичными - они занимают сходное положение и имеют почти идентичные рисун-

ки ветвления дендритов и аксонов. Так, например, американский таракан P. americana

и мадагаскарский таракан Gromphadorhina portentosa Schaum, 1853 обладают разви-

тым церкальным аппаратом, механорецепторы которого переключаются в терминаль-

ном ганглии на интернейроны (называемые гигантскими нейронами), передающими

информацию о стимуляции в головной мозг, давая коллатерали в грудных ганглиях.

Считается, что такая нервная организация обеспечивает очень быструю реакцию, по-

зволяя насекомому спасаться от хищников. Все это кажется верным для американско-

го таракана и полностью синантропного прусака Blattella germanica (Linnaeus, 1767),

547

но не подходит для мадагаскарского таракана, лишенного реакции избегания (Simpson

et al., 1986). Электрофизиологические исследования ответов гигантских нейронов на

потоки воздуха разной скорости показали, что как у летающих P. americana и Blaberus

craniifer Burmeister, 1838, так и у нелетающих G. portentosa и Blattella germanica отве-

ты демонстрируют увеличивающуюся с возрастанием скорости ветра частоту нерв-

ных импульсов, хотя небольшие различия между видами были обнаружены (McGory

et al., 2014). По-видимому, различия в поведении этих видов обусловлены перенаправ-

лением возбуждения, вызванного сенсорной стимуляцией церков, с реакции избегания

на реакцию шипения, которое животное издает, резко выбрасывая воздух через ды-

хальца. Вероятно, в ходе эволюционной дивергенции таракановых наращивание мас-

сы оказалось выгодным для живущего в разлагающейся древесине G. portentosa, что

привело к точечным перестройкам в ЦНС. Мадагаскарские тараканы стали популяр-

ным объектом для создания биороботов (Latif, Bozkurt, 2012), поскольку они могут

нести достаточно большую нагрузку и их медленные движения легко отслеживаются,

однако особенности их нейронной организации остаются практически неизученными.

Несмотря на большой интерес к проблеме организации поведения, сведений о ней-

рофизиологической организации двигательных реакций как основы поведения от кле-

точного до поведенческого уровня пока недостаточно. Для прогресса в понимании ме-

ханизмов выбора поведенческой программы при определенных характеристиках

окружающей среды, кодируемых органами чувств насекомого необходимы комплекс-

ные морфологические, поведенческие и физиологические исследования.

ФИНАНСИРОВАНИЕ

Исследование выполнено в рамках гостемы АААА-А18-118013090245-6.

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

Горелкин В. С., Северина И. Ю. 2004. Роль центральных и периферических механизмов в контроле возбуди-

мости сегментарных моторных центров у насекомых. Журнал эволюционной биохимии и физиологии

40 (6): 508-513. https://doi.org/10.1007/s10893-005-0019-1

Горелкин В. С., Северина И. Ю., Исавнина И. Л., Свидерский В. Л. 2008. Влияние статической нагрузки на

двигательное поведение таракана Periplaneta americana L. Журнал эволюционной биохимии и физи-

ологии 44 (3): 245-249. https://doi.org/10.1134/S0022093008030046

Горелкин В. С., Северина И. Ю., Исавнина И. Л. 2012. О функциональной роли рецепторов конечностей та-

ракана Periplaneta americana в системе управления ходьбой. Журнал эволюционной биохимии и фи-

зиологии 48 (6): 577-581. https://doi.org/10.1134/S0022093013030092

Грибакин Ф. Г. 1981. Механизмы фоторецепции насекомых. Л.: Наука, 213 с.

Жемчужников М. К., Князев А. Н. 2011. Развитие полового и оборонительного поведения самок сверчков

Gryllus argentinus Sauss. в предрепродуктивный и репродуктивный периоды имагинального онтогене-

за. Журнал эволюционной биохимии и физиологии 47 (6): 480-484. doi: 10.1134/S0022093011060093

Жуковская М. И. 2007. Аминергическая регуляция феромонных сенсилл у таракана Periplaneta americana

L. Журнал эволюционной биохимии и физиологии 43 (3): 265-271. doi: 10.1134/S0022093007030064

Жуковская М. И. 2011. Одорантзависимые изменения поверхностных кутикулярных выделений на антенне

таракана Periplaneta americana. Сенсорные системы 25 (1): 78-86.

Капицкий С. В., Жуковская М. И. 2001. Модуляция чувствительности к половому феромону у самца амери-

канского таракана Periplaneta americana L.: октопамин изменяет ответ сенсиллы. Сенсорные системы

15 (2): 147-154.

Каспарян Д. Р. 1996. Основные направления в эволюции паразитизма перепончатокрылых насекомых

(Hymenoptera). Энтомологическое обозрение 75 (4): 756-789.

Кауфман Б. З. 1999. Фото-и термопреферентное поведение сверчков Acheta domestica L. и Gryllus bimaculatus

Deg.(Orthoptera, Gryllidae) в связи с некоторыми особенностями их эволюции. Энтомологическое обо-

зрение 78 (1): 15-21.

548

Мазохин-Поршняков Г. А. 1977. Руководство по физиологии органов чувств насекомых. М.: Издательство

Московского университета, 224 с.

Новикова Е. С., Жуковская М. И. 2017. Реакция замирания под действием яркого света у американского та-

ракана, Periplaneta americana. Сенсорные системы 31 (1): 42-48.

Поляновский А. Д., Алексеева Т. М. 2001. Механотрансдукция у беспозвоночных: молекулярные механизмы

и ультраструктурные корреляты. Сенсорные системы 15 (2): 155-166.

Северина И. Ю., Исавнина И. Л., Князев А. Н. 2016. Топография восходящих и нисходящих нейронов над-

глоточного, мезо- и метаторакальных ганглиев у древне- и новокрылых насекомых. Журнал эволюци-

онной биохимии и физиологии 52 (5): 362-370. https://doi.org/10.1134/S0022093016050082

Северина И. Ю., Исавнина И. Л., Князев А. Н. 2018. Межганглионарные торакальные нисходящие интерней-

роны таракана Periplaneta americana. Журнал эволюционной биохимии и физиологии 54 (6): 421-427.

doi: 10.1134/S0044452918060074

Abram P. K., Boivin G., Moiroux J., Brodeur J. 2017. Behavioural effects of temperature on ectothermic animals:

unifying thermal physiology and behavioural plasticity. Biological Reviews 92 (4): 1859-1876. doi: 10.1111/

brv.12312

Ache J. M., Haupt S. S., Dürr V. 2015. A direct descending pathway informing locomotor networks about tactile

sensor movement. Journal of Neuroscience

(9):

4081-4091. https://doi.org/10.1523/

JNEUROSCI.3350-14.2015

Adamo S. A., Linn C. E., Hoy R. R. 1995. The role of neurohormonal octopamine during “fight or flightˮ

behaviour in the field cricket Gryllus bimaculatus. Journal of Experimental Biology 198: 1691-1700.

https://doi.org/10.1242/jeb.198.8.1691

Akay T., Tourtellotte W. G., Arber S., Jessell T. M. 2014. Degradation of mouse locomotor pattern in the absence of

proprioceptive sensory feedback. Proceeding of the National Academy of Sciences 111 (47): 16877-16882.

https://doi.org/10.1073/pnas.1419045111

Anton S., Evengaard K., Barrozo R. B., Anderson P., Skals N. 2011. Brief predator sound exposure elicits behavioral

and neuronal long-term sensitization in the olfactory system of an insect. Proceeding of the National Academy

of Sciences 108: 3401-3405. https://doi.org/10.1073/pnas.1008840108

Аranda L. C., Luco J. V. 1969. Further studies on an electric correlate to learning. Experiments in an isolated insect

ganglion. Physiology & Behaviour 4: 133-136. https://doi.org/10.1016/0031-9384(69)90068-7

Aso Y., Sitaraman D., Ichinose T., Kaun K. R., Vogt K., Belliart-Guérin G., Plaçais P. Y., Robie A. A., Yamagata N.,

Schnaitmann C., Rowell W. J., Johnston R. M., Ngo T. B., Chen N., Korff W., Nitabach M. N., Heberlein U.,

Preat T., Branson R. M., Tanimoto H., Rubin G. M. 2014. The neuronal architecture of the mushroom body

provides a logic for associative learning. eLife 3: e04577. doi: 10.7554/eLife.04580

Awata H., Watanabe T., Hamanaka Y., Mito T., Noji S., Mizunami M. 2015. Knockout crickets for the study of

learning and memory: Dopamine receptor Dop1 mediates aversive but not appetitive reinforcement in

crickets. Scientific Reports 5: 15885. doi: 10.1038/srep15885 (2015).

Ayali A., Borgmann A., Buschges A., Couzin-Fuchs E., Gruhn S. D., Holmes P. 2015. The comparative investigation

of the stick insect and cockroach models in the study of insect locomotion. Current Opinion in Insect Science

12: 1-10. https://doi.org/10.1016/j.cois.2015.07.004

Barron A. B., Klein C. 2016. What insects can tell us about the origins of consciousness. Proceeding of the National

Academy of Sciences 113 (18): 4900-4908. https://doi.org/10.1073/pnas.1520084113

Barroso J. G., Pedro L. M., Gonçalves M. A., Figueiredo A. C., Miguel M. G., Almeida M. L. 2010. Toxic effects of

three essential oils on Ceratitis capitata. Journal of Essential Oil Bearing Plants 13: 191-199. https://doi.org

/10.1080/0972060X.2010.10643811

Berry J. A., Phan A., Davis R. L. 2018. Dopamine neurons mediate learning and forgetting through bidirectional

modulation of a memory trace. Cell Reports 25 (3): 651-662. https://doi.org/10.1016/j.celrep.2018.09.051

Bidaye S. S., Bockemühl T., Büschges A. 2018. Six-legged walking in insects: how CPGs, peripheral feedback, and

descending signals generate coordinated and adaptive motor rhythms. Journal of Neurophysiology 119 (2):

459-475. https://doi.org/10.1152/jn.00658.2017

Birmingham J. T., Tauck D. L. 2003. Neuromodulation in invertebrate sensory systems: from biophysics to behavior.

Journal of Experimental Biology 206: 3541-3546. https://doi.org/10.1242/jeb.00601

Blanckenhorn W. U.

2018. Behavioral, plastic, and evolutionary responses to a changing world. In:

A. Córdoba-Aguilar, D. González-Tokman, I. González-Santoyo (eds). Insect Behavior: From

Mechanisms to Ecological and Evolutionary Consequences. Oxford University Press, p. 292-308.

doi: 10.1093/oso/9780198797500.003.0019

Borgmann A., Büschges A. 2015. Insect motor control: methodological advances, descending control and

inter-leg

coordination on the move. Current Opinion in Neurobiology

33:

8-15.

https://doi.org/10.1016/j.conb.2014.12.010.

549

Böröczky K., Wada-Katsumata A., Batchelor D., Zhukovskaya M., Schal C. 2013. Insects groom their antennae

to enhance olfactory acuity. Proceeding of the National Academy of Sciences 110 (9): 3615-3620.

https://doi.org/10.1073/pnas.1212466110

Borst A., Helmstaedter M. 2015. Common circuit design in fly and mammalian motion vision. Nature Neuroscience

18: 1067-1076. https://doi.org/10.1038/nn.4050

Burdohan J. A., Comer C. M. 1996. Cellular organization of an antennal mechanosensory pathway in the cockroach,

Periplaneta americana. Journal of Neuroscience

16:

5830-5843. https://doi.org/10.1523/

JNEUROSCI.16-18-05830

Burrows M., Newland P. L. 1993. Correlation between the receptive fields of locust interneurons, their dendritic

morphology, and the central projections of mechanosensory neurons. Journal of Comparative Neurology 329

(3): 412-426. https://doi.org/10.1002/cne.903290311

Büschges A., Gruhn M. 2007. Mechanosensory feedback in walking: from joint control to locomotor patterns.

Advances in Insect Physiology 27 (12): 3285-3294. https://doi.org/10.1016/S0065-2806(07)34004-6

Calabrese R. L. 1995. Oscillation in motor pattern-generating networks. Current Opinion in Neurobiology 5 (6):

816-823. https://doi.org/10.1016/0959-4388(95)80111-1

Cao L. H., Jing B. Y., Yang D., Zeng X., Shen Y., Tu Y., Luo D.G. 2016. Distinct signaling of Drosophila

chemoreceptors in olfactory sensory neurons. Proceedings of the National Academy of Sciences 113 (7):

E902-E911. https://doi.org/10.1073/pnas.1518329113

Chow D. M., Frye M. A. 2009. The neuro-ecology of resource localization in Drosophila: behavioral components of

perception and search. Fly (Austin) 3: 50-61. https://doi.org/10.4161/fly.3.1.7775

Chow D. M., Theobald J. C., Frye M. A. 2011. An olfactory circuit increases the fidelity of visual behavior. Journal

of Neuroscience 31 (42): 15035-15047. https://doi.org/10.1523/JNEUROSCI.1736-11.2011

DiCaprio R. A., Wolf H., Büschges A. 2002. Activity-dependent sensitivity of proprioceptive sensory neurons in the

stick insect femoral chordotonal organ. Journal of Neurophysiology 88 (5): 2387-2398. https://doi.

org/10.1152/jn.00339.2002

Eaton R. C., Lee R. K. K., Foreman M. B. 2001. The Mauthner cell and other identified neurons of the brainstem

escape network of fish. Progress in Neurobiology

(4): 467-485. https://doi.org/10.1016/S0301-

0082(00)00047-2

Eisenstein E. M., Cohen M. J. 1965. Learning in an isolated prothoracic insect ganglion. Animal Behaviour 13:

104-108. https://doi.org/10.1016/0003-3472(65)90079-5

Fain G. L., Hardie R., Laughlin S. B. 2010. Phototransduction and the evolution of photoreceptors. Current Biology

20 (3): R114-R124. https://doi.org/10.1016/j.cub.2009.12.006

Farhan A., Gulati J., Groβe-Wilde E., Vogel H., Hansson B. S., Knaden M. 2013. The CCHamide 1 receptor

modulates sensory perception and olfactory behavior in starved Drosophila. Scientific Reports 3 (1): 1-6.

https://doi.org/10.1038/srep02765

Farris S. M. 2013. Evolution of complex higher brain centers and behaviors: behavioral correlates of mushroom

body elaboration in insects. Brain, Behavior and Evolution 82 (1): 9-18. https://doi.org/10.1159/000352057

Flecke C., Stengl M. 2009. Octopamine and tyramine modulate pheromone-sensitive olfactory sensilla of the

hawkmoth Manduca sexta in a time-dependent manner. Journal of Comparative Physiology A 195: 529-545.

doi: 10.1007/s00359-009-0429-4

Fox A. N., Pitts R. J., Robertson H. M., Carlson J., Zwiebel L. J. 2001. Candidate odorant receptors from the malaria

vector mosquito Anopheles gambiae and evidence of down-regulation in response to blood feeding.

Proceeding of the National Academy of Sciences 98: 14693-14697. https://doi.org/10.1073/pnas.261432998

French A. S., Torkkeli P. H. 1994. The basis of rapid adaptation in mechanoreceptors. Physiology 9 (4): 158-161.

https://doi.org/10.1152/physiologyonline.1994.9.4.158

Frolov R. V. 2016. Current advances in invertebrate vision: insights from patch-clamp studies of photoreceptors in

apposition eyes. Journal of Neurophysiology 116: 709-723. https://doi.org/10.1152/jn.00288.2016

Frye M. A. 2010. Multisensory systems integration for high-performance motor control in flies. Current Opinion in

Neurobiology 20 (3): 347-352. https://doi.org/10.1016/j.conb.2010.02.002

Fuchs E., Holmes P., Kiemel T., Ayali A. 2011. Inter-segmental coordination of cockroach locomotion: adaptive

control of centrally coupled pattern generator circuits.

Frontiers in Neural Circuits

125.

https://doi.org/10.3389/fncir.2010.00125

Gal R., Libersat F. 2010. On predatory wasps and zombie cockroaches: Investigations of free will and spontaneous

behavior in insects. Communicative and Integrative Biology 3 (5): 458-461. https://doi.org/10.4161/

cib.3.5.12472

Ganeshina O., Menzel R. 2001. GABA immunoreactive neurons in the mushroom bodies of the honeybee: An

electron microscopic study. Journal of Comparative Neurology 437: 335-349. https://doi.org/10.1002/

cne.1287

550

Ghalichi N. S., Heinen-Kay J. L., Zuk M. 2020. Acoustic experience interacts with perceived risk of predation in

shaping female response in crickets. Journal of Insect Behavior 33: 38-47. https://doi.org/10.1007/s10905-

020-09744-y

Golovin R. M., Vest J., Vita D. J., Broadie K. 2019. Activity-dependent remodeling of Drosophila olfactory sensory

neuron brain innervation during an early-life critical period. Journal of Neuroscience 39 (16): 2995-3012.

https://doi.org/10.1523/JNEUROSCI.2223-18.2019

Gronenberg W., Schmitz H. 1999. Afferent projections of infrared-sensitive sensilla in the beetle Melanophila

acuminata (Coleoptera: Buprestidae). Cell and Tissue Research 297 (2): 311-318.

Gu Y., Oberwinkler J., Postma M., Hardie R. C. 2005. Mechanisms of light adaptation in Drosophila photoreceptors.

Current Biology 15: 1228-1234. https://doi.org/10.1016/j.cub.2005.05.058

Guerrieri E., Giorgini M., Cascone P., Carpenito S., van Achterberg C. 2016. Species diversity in the parasitoid

genus Asobara (Hymenoptera: Braconidae) from the native area of the fruit fly pest Drosophila suzukii

(Diptera: Drosophilidae). PLoS ONE 11 (2): e0147382. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0147382

Guo H., Kunwar K., Smith D. 2017. Odorant receptor sensitivity modulation in Drosophila. Journal of Neuroscience

37 (39): 9465-9473. https://doi.org/10.1523/JNEUROSCI.1573-17.2017

Haenicke J., Yamagata N., Zwaka H., Nawrot M., Menzel R. 2018. Neural correlates of odor learning in

the presynaptic microglomerular circuitry in the honeybee mushroom body calyx. eNeuro 5 (3): 1-13.

https://doi.org/10.1523/ENEURO.0128-18.2018

Hammer M. 1993. An identified neuron mediates the unconditioned stimulus in associative olfactory learning in

honeybees. Nature 366: 59-63. https://doi.org/10.1038/366059a0

Hammer M., Menzel R. 1998. Multiple sites of associative odor learning as revealed by local brain microinjections

of octopamine in honeybees. Learning and Memory 5 (1): 146-156.

Han Q., Hansson B. S., Anton S. 2005. Interactions of mechanical stimuli and sex pheromone information in

antennal lobe neurons of a male moth, Spodoptera littoralis. Journal of Comparative Physiology A 191 (6):

521-528. doi: 10.1007/s00359-005-0618-8

Haney S., Saha D., Raman B., Bazhenov M. 2018. Differential effects of adaptation on odor discrimination. Journal

of Neurophysiology 120: 171-185. https://doi.org/10.1152/jn.00389.2017

Harris J. T., Eisenstein E. M. 1999. Transfer of learned information between ganglia in the insect ventral nerve cord.

Behavioural Brain Research 103 (2): 211-217. https://doi.org/10.1016/S0166-4328(99)00039-X

Hildebrandt K. J., Benda J., Hennig R. M. 2009. The origin of adaptation in the auditory pathway of locusts is

specific to cell type and function. Journal of Neuroscience 29 (8): 2626-2636. https://doi.org/10.1523/

JNEUROSCI.4800-08.2009

Hildebrandt K. J., Benda J., Hennig R. M. 2015. Computational themes of peripheral processing in the auditory

pathway of insects. Journal of Comparative Physiology A 201 (1): 39-50. doi: 10.1007/s00359-014-0956-5

Hill S. R., Ghaninia M., Ignell R. 2019. Blood meal induced regulation of gene expression in the maxillary palps,

a chemosensory organ of the mosquito Aedes aegypti. Frontiers in Ecology and Evolution 7:

336.

https://doi.org/10.3389/fevo.2019.00336

Hinz M., Klein A., Schmitz A., Schmitz H. 2018. The impact of infrared radiation in flight control in the Australian

“firebeetle” Merimna atrata. PLoS ONE 13 (2): e0192865. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0192865

Hoy R. 2002. Neurobiology: tuning in by turning off. Nature 418 (6900): 831-832. https://doi.org/10.1038/418831a

Hughes G. M., Wiersma C. A. G. 1960. The co-ordination of swimmeret movements in the crayfish, Procambarus

clarkii (Girard). Journal of Experimental Biology 37: 657-670. https://doi.org/10.1242/jeb.37.4.657

Hunt J. H. 2012. A conceptual model for the origin of worker behaviour and adaptation of eusociality. Journal of

Evolutionary Biology 25 (1): 1-19. https://doi.org/10.1111/j.1420-9101.2011.02421.x

Hustert R., Mashaly A. M. 2013. Spontaneous behavioral rhythms in the isolated CNS of insects - Presenting new

model systems. Journal of Physiology

- Paris

107

(1-2):

147-151. https://doi.org/10.1016/j.

jphysparis.2012.05.001.

Immonen E. V., Ignatova I., Gislen A., Warrant E., Vähäsöyrinki M., Weckström M., Frolov R. 2014. Large variation

among photoreceptors as the basis of visual flexibility in the common backswimmer. Proceeding of the Royal

Society B 281: 20141177. https://doi.org/10.1098/rspb.2014.1177

Iwano M., Hill E. S., Mori A., Mishima T., Mishima T., Ito K., Kanzaki R. 2010. Neurons associated with the flip-

flop activity in the lateral accessory lobe and ventral protocerebrum of the silkworm moth brain. Journal of

Comparative Neurology 518: 366-388. https://doi.org/10.1002/cne.22224

Jang E. B. 1995. Effects of mating and accessory gland injections on olfactory-mediated behavior in the female

Mediterranean fruit fly, Ceratitis capitata. Journal of Insect Physiology 41 (8): 705-710. https://doi.

org/10.1016/0022-1910(95)00015-M

Kaissling K. E., Zack Strausfeld C., Rumbo E. R. 1987. Adaptation processes in insect olfactory receptors.

Mechanisms and behavioral significance. Annals of the New York Academy of Sciences 510: 104-112.

https://doi.org/10.1111/j.1749-6632.1987.tb43475.x

551

Kanzaki R., Ikeda A., Shibuya T. 1994. Morphological and physiological properties of pheromone-triggered

flipflopping descending interneurons of the male silkworm moth, Bombyx mori. Journal of Comparative

Physiology A 175: 1-14. https://doi.org/10.1111/j.1749-6632.1987.tb43475.x

Kerkut G. A., Taylor B. 1957 A temperature receptor in the tarsus of the cockroach, Periplaneta americana. Journal

of Experimental Biology 34: 486-493.

Kien J., Altman J. S. 1984. Descending interneurons from the brain and subesophageal ganglia and their roles in the

control of locust behaviour. Journal of Insect Physiology 30: 59-72. https://doi.org/10.1016/0022-

1910(84)90108-2

Knebel D., Ayali A., Pflüger H. J., Rillich J. 2017. Rigidity and flexibility: the central basis of inter-leg coordination

in the locust. Frontiers in Neural Circuits 10: 112. https://doi.org/10.3389/fncir.2016.00112

Krapp H. G., Hengstenberg B., Hengstenberg R. 1998. Dendritic structure and receptive-field organization of optic

flow processing interneurons in the fly. Journal of Neurophysiology 79 (4): 1902-1917.

Kühne R., Silver S., Lewis B. 1984. Processing of vibratory and acoustic signals by ventral cord neurons in the

cricket Gryllus campestris. Journal of Insect Physiology 30: 575-585. https://doi.org/10.1016/0022-

1910(84)90086-6

Kukillaya R., Proctor J., Holmes P. 2009. Neuromechanical models for insect locomotion: Stability, maneuverability,

and proprioceptive feedback. Chaos: An Interdisciplinary Journal of Nonlinear Science 19 (2): 026107.

https://doi.org/10.1063/1.3141306

Latif T., Bozkurt A. 2012. Line following terrestrial insect biobots. Annual International Conference of the IEEE

Engineering in Medicine and Biology Society. doi: 10.1109/embc.2012.6346095.

Latorre-Estivalis J. M., Sterkel M., Ons S., Lorenzo M. G. 2020. Transcriptomics supports local sensory regulation

in the antenna of the kissing-bug Rhodnius prolixus. BMC Genomics 21 (1): 1-14. https://doi.org/10.1186/

s12864-020-6514-3

Laughlin S. B., Hardie R. C. 1978. Common strategies for light adaptation in the peripheral visual systems of fly and

dragonfly. Journal of Comparative Physiology 128 (4): 319-340.

Laurent G. 1986. Thoracic intersegmental interneurons in the locust with mechanoreceptive inputs from a leg.

Journal of Comparative Physiology A 159: 171-186. https://doi.org/10.1007/BF00612300

Lee J., Moon S., Cha Y., Chung Y. D. 2010. Drosophila TRPN (= NOMPC) channel localizes to the distal end of

mechanosensory cilia. PLoS ONE 5 (6): e11012. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0011012

Libersat F., Hoy R. R. 1991. Ultrasonic startle behavior in bushcrickets (Orthoptera; Tettigoniidae). Journal of

Comparative Physiology A 169 (4): 507-514. doi: 10.1007/BF00197663

Linn C. E. Jr., Poole K. R., Roelofs W. L. 1994. Studies on biogenic amines and their metabolites in nervous tissue

and hemolymph of adult male cabbage looper moths. I. Quantitation of photoperiod changes. Comparative

Biochemistry and Physiology Part C: Pharmacology, Toxicology and Endocrinology 108 (1): 73-85.

https://doi.org/10.1016/1367-8280(94)90092-2

Ludwar B. C., Göritz M. L., Schmidt J. 2005. Intersegmental coordination of walking movements in stick insects.

Journal of Neurophysiology 93 (3): 1255-1265. https://doi.org/10.1152/jn.00727.2004

Marder E., Bucher D., Schulz D. J., Taylor A. L. 2005. Invertebrate central pattern generation moves along. Current

Biology 15 (17): R685-R699. https://doi.org/10.1016/j.cub.2005.08.022

McDiarmid T. A., Yu A. J., Rankin C. H. 2019. Habituation is more than learning to ignore: multiple mechanisms

serve to facilitate shifts in behavioral strategy. BioEssays 41 (9): 1900077. https://doi.org/10.1002/

bies.201900077

McGorry C. A., Newman C. N., Triblehorn J. D. 2014. Neural responses from the wind-sensitive interneuron

population in four cockroach species. Journal of Insect Physiology 66: 59-70. https://doi.org/10.1016/j.

jinsphys.2014.05.017

Menzel R. 2012. The honeybee as a model for understanding the basis of cognition. Nature Reviews Neuroscience

13 (11): 758. https://doi.org/10.1038/nrn3357

Menzel R., Knaut R. 1973. Pigment movement during light and chromatic adaptation in the retinula cells of Formica

polyctena (Hymenoptera, Formicidae). Journal of Comparative Physiology A

86:

125-138.

https://doi.org/10.1007/BF00702533

Meola S. M., Sittertz-Bhatkar H. 2002. Neuroendocrine modulation of olfactory sensory neuron signal reception via

axo-dendritic synapses in the antennae of the mosquito, Aedes aegypti. Journal of Molecular Neuroscience

18: 239-245. https://doi.org/10.1385/JMN:18:3:239

Nagel K. I., Wilson R. I. 2011. Biophysical mechanisms underlying olfactory receptor neuron dynamics. Nature

Neuroscience 14 (2): 208-216. https://doi.org/10.1038/nn.2725

Namiki S., Iwabuchi S., Pansopha Kono P., Kanzaki R. 2014. Information flow through neural circuits for pheromone

orientation. Nature Communications 5: 5919. https://doi.org/10.1038/ncomms6919

Namiki S., Wada S., Kanzaki R. 2018. Descending neurons from the lateral accessory lobe and posterior slope in the

brain of the silkmoth Bombyx mori. Scientific Reports 8 (1): 9663. https://doi.org/10.1038/s41598-018-

27954-5

552

Narendra A., Greiner B., Ribi W. A., Zeil J. 2016. Light and dark adaptation mechanisms in the compound eyes of

Myrmecia ants that occupy discrete temporal niches. Journal of Experimental Biology 219 (16): 2435-2442.

https://doi.org/10.1242/jeb.142018

Newland P. L., Rogers S. M., Gaaboub I., Matheson T. 2000. Parallel somatotopic maps of gustatory and

mechanosensory neurons in the central nervous system of an insect. Journal of Comparative Neurology 425

(1): 82-96. https://doi.org/10.1002/1096-9861(20000911)425:1<82::AID-CNE8>3.0.CO;2-5

Okada R., Sakura M., Mizunami M. 2003. Distribution of dendrites of descending neurons and its implications for

the basic organization of the cockroach brain. Journal of Comparative Neurology 458: 158-174.

https://doi.org/10.1002/cne.10580

Okada R., Rybak J., Manz G., Menzel R. 2007. Learning-related plasticity in PE1 and other mushroom body-

extrinsic neurons in the honeybee brain. Journal of Neuroscience

(43):

11736-11747.

https://doi.org/10.1523/JNEUROSCI.2216-07.2007

Ou J., Cleland C. L. 2019. Escape strategies of the Madagascar hissing cockroach (Gromphadorhina portentosa) in

response to looming and localized heat stimuli. Journal of Insect Behavior

(4-6): 315-323.

https://doi.org/10.1007/s10905-019-09737-6

Perry C. J., Barron A. B. 2013. Neural mechanisms of reward in insects. Annual Review of Entomology 58: 543-

562. https://doi.org/10.1146/annurev-ento-120811-153631

Pflüger H. J. 2017. Motor pattern selection and initiation in invertebrates with an emphasis on insects. In:

S. L. Hooper, A. Büschges (eds). Neurobiology of Motor Control: Fundamental Concepts and New Directions.

Hoboken: John Wiley and Sons, p. 195-223.

Pophof B. 2000. Octopamine modulates the sensitivity of silkmoth pheromone receptor neurons. Journal of

Comparative Physiology A 186: 307-313. https://doi.org/10.1007/s003590050431

Reinouts Van Haga H., Mitchell B. 1975. Temperature receptors on tarsi of the tsetse fly Glossina morsitans West.

Nature 255: 225-226. https://doi.org/10.1038/255225a0

Reisenman C. E., Riffell J. A., Duffy K., Pesque A. 2013. Species-specific effects of herbivory on the oviposition

behavior of the moth Manduca sexta. Journal of Chemical Ecology 39 (1): 76-89. https://doi.org/10.1007/

s10886-012-0228-1

Rillich J., Stevenson P. A. 2015. Releasing stimuli and aggression in crickets: octopamine promotes escalation and

maintenance but not initiation. Frontiers in Behavioral Neuroscience 9: 95. https://doi.org/10.3389/

fnbeh.2015.00095

Rillich J., Stevenson P. A., Pflueger H. J. 2013. Flight and walking in locusts - cholinergic co-activation, temporal

coupling and its modulation by biogenic amines. PLoS One 8 (5): e62899. https://doi.org/10.1371/journal.

pone.0062899

Rind F. C., Bramwell D. I. 1996. Neural network based on the input organization of an identified neuron signaling

impending collision. Journal of Neurophysiology 75 (3): 967-985. https://doi.org/10.1152/jn.1996.75.3.967

Rings A., Goodwin S. F. 2019. To court or not to court - a multimodal sensory decision in Drosophila males. Current

Opinion in Insect Science 35: 48-53. https://doi.org/10.1016/j.cois.2019.06.009

Ritzmann R. E., Pollack A. J., Tobias M. L. 1982. Flight activity mediated by intracellular stimulation of dorsal giant

interneurons of the cockroach Periplaneta americana. Journal of Comparative Physiology 147 (3): 313-322.

https://doi.org/10.1007/BF00609665

Ritzmann R. E., Pollack A. J., Hudson S. E., Hyvonen A. 1991. Convergence of multi-modal sensory signals at

thoracic interneurons of the escape system of the cockroach, Periplaneta americana. Brain Research 563:

175-183. https://doi.org/10.1016/0006-8993(91)91531-5

Scheiner R. 2004. Responsiveness to sucrose and habituation of the proboscis extension response in honey bees.

Journal of Comparative Physiology A 190 (9):727-733. doi: 10.1007/s00359-004-0531-6

Schendzielorz T., Peters W., Boekhoff I., Stengl M. 2012. Time of day changes in cyclic nucleotides are modified via

octopamine and pheromone in antennae of the Madeira cockroach. Journal of Biological Rhythms 27: 388-

397. https://doi.org/10.1177/0748730412456265

Schendzielorz T., Schirmer K., Stolte P., Stengl M. 2015. Octopamine regulates antennal sensory neurons via

daytime-dependent changes in cAMP and IP3 levels in the hawkmoth Manduca sexta. PLoS One 10 (3):

e0121230. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0121230

Schmitz H., Schmitz A., Bleckmann H. 2001. Morphology of a thermosensitive multipolar neuron in the infrared

organ of Merimna atrata (Coleoptera, Buprestidae). Arthropod Structure and Development 30 (2): 99-111.

https://doi.org/10.1016/S1467-8039(01)00028-7

Schmitz A., Schätzel H., Schmitz H. 2010. Distribution and functional morphology of photomechanic infrared

sensilla in flat bugs of the genus Aradus (Heteroptera, Aradidae). Arthropod Structure and Development 39

(1): 17-25. https://doi.org/10.1016/j.asd.2009.10.007

Sen R., Wu M., Branson K., Robie A., Rubin G. M., Dickson B. J. 2017. Moonwalker descending neurons

mediate visually evoked retreat in Drosophila. Current Biology

(5):

766-771.

https://doi.org/10.1016/j.cub.2017.02.008

553

Simpson B. S., Ritzmann R. E., Pollack A. J. 1986. A comparison of the escape behaviors of the cockroaches

Blaberus craniifer and Periplaneta americana. Journal of Neurobiology

(5):

405-419.

https://doi.org/10.1002/neu.480170505

Someya M., Ogawa H. 2018. Multisensory enhancement of burst activity in an insect auditory neuron. Journal of

Neurophysiology 120 (1): 139-148. https://doi.org/10.1152/jn.00798.2017

Staudacher E. 1998. Distribution and morphology of descending brain neurons in the cricket Gryllus bimaculatus.

Cell and Tissue Research 294: 187-202. https://doi.org/10.1007/s004410051169

Strausfeld N. J., Bassemir U., Singh R. N., Bacon J. P. 1984. Organizational principles of outputs from dipteran

brains. Journal of Insect Physiology 30: 73-93. https://doi.org/10.1016/0022-1910(84)90109-4

Strausfeld N. J., Hirth F. 2013. Deep homology of arthropod central complex and vertebrate basal ganglia. Science

340 (6129): 157-161. doi: 10.1126/science.1231828

Strube-Bloss M. F., Nawrot M. P., Menzel R. 2011. Mushroom body output neurons encode odor-reward associations.

Journal of Neuroscience 31 (8): 3129-3140. https://doi.org/10.1523/JNEUROSCI.2583-10.2011

Szczecinski N. S., Brown A. E., Bender J. A., Quinn R. D. 2014. A neuromechanical simulation of insect walking

and transition to turning of the cockroach Blaberus discoidalis. Biological Cybernetics 108 (1): 1-21.

https://doi.org/10.1007/s00422-013-0573-3

Taylor B. E., Lukowiak K. 2000. The respiratory central pattern generator of Lymnaea: a model, measured and

malleable. Respiration Physiology 122 (2-3): 197-207. https://doi.org/10.1016/S0034-5687(00)00159-6

Turner-Evans D. B., Jayaraman V. 2016. The insect central complex. Current Biology 26 (11): R453-R457.

https://doi.org/10.1016/j.cub.2016.04.006

Tuthill J. C., Wilson R. I. 2016. Mechanosensation and adaptive motor control in insects. Current Biology 26 (20):

R1022-R1038. https://doi.org/10.1016/j.cub.2016.06.070

Verburgt L., Ferreira M., Ferguson J. W. H. 2011. Male field cricket song reflects age, allowing females to prefer

young males. Animal Behaviour 81 (1): 19-29. doi:10.1016/j.anbehav.2010.09.010

Vergoz V., Roussel E., Sandoz J. C., Giurfa M. 2007. Aversive learning in honeybees revealed by the olfactory

conditioning of the sting extension reflex. PLoS One 2, e288. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0000288

Vergoz V. H., McQuillan J., Geddes L. H., Pullar K., Nicholson B. J., Paulin M. G., Mercer A. R. 2009. Peripheral

modulation of worker bee responses to queen mandibular pheromone. Proceedings of the National Academy

of Sciences 106: 20930-20935. https://doi.org/10.1073/pnas.0907563106

Wada-Katsumata A., Schal C. 2019. Antennal grooming facilitates courtship performance in a group-living insect,

the German cockroach Blattella germanica. Scientific Reports 9 (1): 2942. https://doi.org/10.1038/s41598-

019-39868-x

Westin J., Langberg J. J., Camhi J. M. 1977. Responses of giant interneurons of the cockroach Periplaneta americana

to wind puffs of different directions and velocities. Journal of Comparative Physiology 121: 307-324.

https://doi.org/10.1007/BF00613011

Wicher D. 2018. Tuning insect odorant receptors. Frontiers in Cellular Neuroscience 12: 94. https://doi.org/10.3389/

fncel.2018.00094

Wiese K. 1981. Influence of vibration on cricket hearing: interaction of low frequency vibration and acoustic stimuli

in the omega neuron. Journal of Comparative Physiology 143 (1): 135-142. https://doi.org/10.1007/

BF00606077

Wu Q., Zhao Z., Shen P. 2005. Regulation of aversion to noxious food by Drosophila neuropeptide Y- and insulin-

like systems. Nature Neuroscience 8 (10): 1350-1355. https://doi.org/10.1038/nn1540

Zeiner R., Tichy H. 1998. Combined effects of olfactory and mechanical inputs in antennal lobe neurons of the

cockroach. Journal of Comparative Physiology A 182: 467-473.

Zhao X., Pfuhl G., Surlykke A., Tro J., Berg B. G. 2013. A multisensory centrifugal neuron in the olfactory pathway

of heliothine moths. Journal of Comparative Neurology

521

(1): 152-168. https://doi.org/10.1007/

s003590050194

Zhou S., Stone E. A., Mackay T. F., Anholt R. R. 2009. Plasticity of the chemoreceptor repertoire in Drosophila

melanogaster. PLoS Genetics 5 (10): p.e1000681. https://doi.org/10.1371/journal.pgen.1000681

Zhukovskaya M. I. 2012. Modulation by octopamine of olfactory responses to nonpheromone odorants in the

cockroach, Periplaneta americana L. Chemical Senses 37 (5): 421-429. https://doi.org/10.1093/chemse/

bjr121

Zhukovskaya M. I., Kapitsky S. V. 2006. Activity modulation in cockroach sensillum: The role of octopamine.

Journal of Insect Physiology 52: 76-86. https://doi.org/10.1016/j.jinsphys.2005.09.005

Zhukovskaya M. I., Polyanovsky A. D. 2017. Biogenic amines in insect antennae. Frontiers in Systems Neuroscience

11: 45. https://doi.org/10.3389/fnsys.2017.00045

Zhukovskaya M. I., Yanagawa A., Forschler B. T. 2013. Grooming behavior as a mechanism of insect disease

defense. Insects 4 (4): 609-630. https://doi.org/10.3390/insects4040609

Zill S. N. 1986. A model of pattern generation of cockroach walking reconsidered. Journal of Neurobiology 17 (4):

317-328. https://doi.org/10.1002/neu.480170406

554

Zill S. N., Büschges A., Schmitz J. 2011. Encoding of force increases and decreases by tibial campaniform sensilla

in the stick insect, Carausius morosus. Journal of Comparative Physiology A. 197 (8): 851-867. https://doi.

org/10.1007/s00359-011-0647-4

Zill S. N., Chaudhry S., Büschges A., Schmitz J. 2015. Force feedback reinforces muscle synergies in insect legs.

Arthropod Structure and Development 44 (6 A): 541-553. https://doi.org/10.1016/j.asd.2015.07.001

Zorović M., Hedwig B. 2013. Descending brain neurons in the cricket Gryllus bimaculatus (de Geer): auditory

responses and impact on walking. Journal of Comparative Physiology A

199

(1):

25-34.

https://doi.org/10.1007/s00359-012-0765-7

THE CONTRIBUTION OF SENSORY STIMULATION TO MOTOR

PERFORMANCE IN INSECTS

M. I. Zhukovskaya, I. Ju. Severina, I. L. Isavnina,

А. N. Knyazev

Key words: insect, behaviour, sensory systems, receptors, locomotion.

SUMMARY

Rapid adaptation of insects to changes in the environment is largely due to the plasticity of

their response to biologically significant external signals. The generation of behaviour by the

nervous system of an insect, like that in other animals, consists of the sensory, integrative and

motor components, but sensory inputs of different modalities adjust the behavioural response

at all levels of neural processing. The integrative component ends with the formation of

a motor command, which is then carried out by circuits that coordinate motor neurons. The

adjustment of motor nerve centres to the current situation is performed at two levels: local and

central. Sensory feedback from proprioceptors that carry information about the position of the

limb adapts insect movements to the local situation. Contribution of exteroceptor signals of

different modalities at the organism level, which integrates current sensory signals to control

command neurons, remains largely unexplored, although it provides high adaptability of

insect behavior.

555