ПАРАЗИТОЛОГИЯ, 53, 2, 2019

УДК 576.895.121:595.143.7(282.256.8)

К МОРФОЛОГИИ МЕТАЦЕСТОД РОДА KOWALEWSKIUS -

ПАРАЗИТОВ ПИЯВОК ERPOBDELLA OCTOCULATA

БАССЕЙНА КОЛЫМЫ

Институт биологических проблем Севера ДВО РАН, Портовая ул., 18, Магадан, 685000 Россия

* е-mail: kire@ibpn.ru

Поступила 11.07.2018 г.

После доработки 27.08.2018 г.

Принята к публикации 27.08.2018 г.

Обобщены оригинальные данные о встречаемости трёх видов метацестод у пиявок Erpobdella

octoculata L. в озёрах Верхней Колымы. Приведено морфологическое описание двух видов ме-

тацестод рода Kowalewskius Yamaguti, 1959, локализованных в соединительной ткани хозяев.

Ранее высказанное предположение о сходстве метацестод Kowalewskius spp. с модификацией

циклоцерк (или циклоцистицеркоид) не нашло подтверждения при исследовании их тонкой мор-

фологии. Тем не менее, выявлен защитный барьер, который состоит из длинных микроворсинок

хвостового придатка и окружает полностью сформированную метацестоду.

Ключевые слова: метацестода, Kowalewskius, морфология, ультраструктура, промежуточный

хозяин, пиявка, Erpobdella, встречаемость, Верхняя Колыма, Магаданская область.

DOI: 10.1134/S0031184719020017

Метацестоды Kowalewskius parvulus (Kowalewski, 1904) Yamaguti, 1959 (Cyclo-

phyllidea: Hymenolepididae) - известные паразиты глоточных пиявок Erpobdella

octoculata L. (Hirudinea: Erpobdellidae) в Европе, от ее западных до восточных гра-

ниц (Joyeux, 1922; Soliman, 1955; Pike, 1968; Zajíček, Valenta, 1969; Баянов, Куссая,

1972; Гуров, Шапкин, 1972), а также E. punctata (Leidy) в Северной Америке (de Giusti,

Kingston, 1962). Видовую принадлежность метацестод неоднократно подтверждали

экспериментально - при скармливании зараженных пиявок опытным птенцам были

получены зрелые цестоды K. parvulus (Joyeux, 1922; de Giusti, Kingston, 1962; Pike,

1968; Zajíček, Valenta, 1969; Баянов, Куссая, 1972). Более того, в опубликованных тези-

сах доклада американских авторов (de Giusti, Kingston, 1962) приведены краткие све-

дения о сроках развития метацестод в экспериментально зараженных пиявках, авторам

удалось восстановить весь жизненный цикл K. parvulus.

Пайк (Pike, 1968) обнаружил у E. octoculata (из озера Линхейлин, Средний Уэльс, Ан-

глия), кроме K. parvulus, еще один вид метацестод - Haploparaksis (=Wardium) cirrosa

(Krabbe, 1869). Обсуждая форму хоботковых крючьев метацестод, изображенных Пай-

ком (Pike, 1968, fig. 2), Бондаренко и Контримавичус (2006) высказали сомнение в их

таксономической принадлежности. Одновременно авторы отметили, что описанные

Пайком метацестоды явно принадлежат одному из представителей сем. Aploparaksidae.

Исследование фауны метацестод хищных глоточных пиявок нами начаты в 2006 г.

после находки в желудке налима Lota lota (L.), пойманного в старице р. Кулу (пра-

вый образующий приток Верхней Колымы), пищевого комка из полупереваренных пи-

явок E. octoculata. Компрессорное исследование этих естественно релаксированных

пиявок позволило, ещё до вскрытия, обнаружить в них многочисленных метацестод

K. parvulus. Одновременно в старице были пойманы единичные живые пиявки E. octo-

culata, одна из которых также была заражена метацестодами K. parvulus. Сборы пи-

явок продолжили в других водоемах бассейна Колымы, в результате в озерах Сейм-

чано-Буюндинской впадины были впервые обнаружены метацестоды близкого вида

K. formosus (Dubinina, 1953) (Регель, 2010). Систематическому положению последнего

вида и восстановлению самостоятельности рода Kowalewskius Yamaguti, 1959 посвя-

щена отдельная публикация (Галкин, Регель, 2012).

Помимо метацестод Kowalewskius spp. в последнем районе у четырёх E. octoculata

обнаружены аплопараксидные метацестоды, по-видимому, близкие «цистицеркоидам

H. cirrosa», описанным Пайком (Pike, 1968) от пиявок Англии. Краткая характери-

стика метацестод, а также обсуждение их систематического положения представле-

ны в недавнем сообщении (Регель, 2016). Предварительно, до получения дополни-

тельных подтверждений, метацестод отнесли к виду Aploparaksis shigini Bondarenko,

Kontrimavichus, 2006, специфичному паразиту речных чайковых птиц.

В настоящей статье обобщены сведения о встречаемости перечисленных выше ви-

дов у пиявок бассейна Верхней Колымы, а также приведено морфологическое описа-

ние метацестод рода Kowalewskius.

МАТЕРИАЛ И МЕТОДИКА

Исследовано более 370 пиявок E. octoculata из 13 водоемов бассейна Колымы (сборы

2006-2017 гг.) - в семи из них (в бассейне Верхней Колымы) обнаружены метацесто-

ды трёх видов (табл. 1). В таблицу не включены отрицательные результаты вскрытий

пиявок E. octoculata (от 1 до 21 экз.) из четырех озер бассейна Верхней Колымы и двух

озер бассейна Нижней Колымы из окрестностей пос. Черского. Кроме того, небольшие

выборки пиявок Erpobdella spp. собраны в конце мая 2014 г. и начале июня 2017 г.

в окрестностях Санкт-Петербурга, в том числе в пруду парка г. Гатчина, где также об-

наружены метацестоды K. parvulus.

Вскрытие пиявок и изучение извлеченных метацестод проводили в 0.6 % растворе

NaCl. При полном вскрытии, удалив головной отдел, производили два латеральных

надреза кожно-мускульной стенки задней части тела пиявок, отделяли брюшную по-

ловину от спинной и с помощью оптики выискивали на дне чашки Петри выпавших

паразитов. Затем проводили осмотр поверхности средней кишки и толщи тела пия-

вок. В заключение делали соскоб мягких тканей (соединительной ткани) со стенок

кожно-мускульного мешка. При обнаружении осевших на дно чашки Петри мета-

цестод, все фрагменты пиявки просматривали компрессорно.

Частичное вскрытие пиявок (небольшой латеральный надрез в задней четверти на

расстоянии 1 см от задней присоски) проводили для последующего скармливания за-

раженных пиявок птенцам чаек. Летом 2010-2012 и 2015-2017 гг. сделано несколь-

ко безуспешных попыток экспериментально подтвердить таксономическую принад-

лежность метацестод, предварительно определенных как Aploparaksis shigini. Однако

трижды эти метацестоды были найдены в июне, до вылупления птенцов сизой чайки

(Larus canus L.) - потенциального дефинитивного хозяина (или других чаек), а од-

нажды - в сентябре. Напротив, в июле, при наличии птенцов для эксперимента, мы не

обнаруживали в пиявках аплопараксидных метацестод. В результате в 2010 и 2012 гг.

птенцам сизой чайки, в 2011 г. птенцу моевки (Rissa tridactyla L.), а в 2017 г. птенцу

тихоокеанской чайки (L. schistisagus Steineger) скормили пиявок, зараженных метаце-

стодами K. formosus. Но заражение чаек этим неспецифичным паразитом дало отрица-

тельный результат.

Измерение и фотографии живых объектов и препаратов сделаны с использованием

микроскопов Axio Imager. D1, Amplival, бинокуляра МБС-10 и фотоаппаратов Canon

PowerShot A95, A1100 IS. После прижизненного изучения, часть извлеченных метаце-

стод помещали в поливиниловый спирт или в среду Фора-Берлезе, часть фиксировали

в 70° этаноле, а фрагменты тел зараженных пиявок - в Буэне. Из последних фикса-

ций изготовлены парафиновые срезы, окрашенные гематоксилин-эозином. Фрагменты

соединительной ткани, содержащие живых метацестод K. formosus, а также отдель-

ные метацестоды были зафиксированы в 2 % растворе глутарового альдегида на 0.1М

фосфатном буфере, дофиксированы в 1 % растворе ОsО₄ на 0.2М фосфатном буфере,

окрашены в насыщенном растворе уранилацетата и залиты в смесь ЭПОН-Аралдит.

Ультратонкие срезы (около 90 нм) контрастировали цитратом свинца, затем изучали

в трансмиссионных электронных микроскопах JEM-1011 и JEM-1400Plus (JEOL, Япо-

ния).

Измерения в статье приведены в мм, если не указано иначе.

РЕЗУЛЬТАТЫ

Глоточные или малые ложноконские пиявки (Erpobdellidae) в исследованных озерах

Северного Приохотья, по-видимому, чрезвычайно редки. Лишь в одной пробе из озе-

ра низовья р. Гижига обнаружены единичные E. octoculata. Не многочисленны они и

в большинстве исследованных нами водоемов бассейна Колымы, многие из которых

ещё и труднодоступны. Относительно объемные выборки E. octoculata получены лишь

из шести близлежащих озер в окрестности пос. Сеймчан (Среднеканский район Ма-

гаданской области, 500 км от Магадана). Результаты вскрытий представлены в табл. 1.

Обнаруженные нами места обитания пиявок E. octoculata сосредоточены в пой-

мах рек. В настоящее время очаг заражения пиявок метацестодами K. parvulus

(рис. 1) достоверно установлен только в старице среднего течения р. Кулу (Тенькинский

район Магаданской области, 430 км от Магадана). Метацестоды K. formosus (рис. 2е-

2ж; 3) встречены в трех озерах Сеймчано-Буюндинской впадины. В двух водоемах

близ пос. Сеймчан («Лягушачье» и «Карьер») обнаружены метацестоды Kowalewskius

sp. на ранних стадиях сколексогенеза (до начала формирования хоботковых крючьев)

(рис. 2а-2г), что не позволило определить их вид. Здесь следует отметить, что по-

ловозрелые цестоды обоих видов рода Kowalewskius обнаружены в начале сентября

Таблица 1. Встречаемость метацестод Kowalewskius spp. и Aploparaksis shigini у пиявок

Erpobdella octoculata в водоемах бассейна Верхней Колымы

Озера,

Даты

Вскрыто,

Заражено метацестодами, экз. (w ± %) [ИИ]

координаты

сборов

экз.

K. parvulus

K. formosus

A. shigini

«Старица-Кулу»

27.08.2006,

23*

6**

61°52ʹ N, 147°26ʹ E

24.06.2014

(26.1 ± 9.2)

[40 - 136]

«Формоза»,

09.06.2010-

2 [50; 78]

62°33ʹ N, 153°37ʹ E

13.06.2012

«Тайвань»

10.06.2011

1 [41]

62°33ʹ N, 153°36ʹ E

«Утиное»

19.06.2009-

140

4 (2.1 ± 1.2)

2 (1.4 ± 1.0)

62°49ʹ N, 152°24ʹ E

26.06.2017

[61 - 100]

[18; 20]

«Длинное»

17.09.2011,

1 (4.5 ± 4.4)

62°48ʹ N, 152°25ʹ E

01.07.2015

[18]

«Лягушачье»

13.06.2010,

5 (6.0 ± 2.6)

62°50ʹ N, 152°24ʹ E

15.06.2011,

[23 - 100]

26.06.2017

1*** (1.5 ± 1.5) [c. 50]

«Карьер»

08.06.2016

1*** (3.4 ± 3.4) [более 14]

62°54ʹ N, 152°24ʹ E

П р и м е ч а н и е : * В том числе 15 полупереваренных пиявок из желудка налима и 3 живые пиявки от

27.08.2006 и 5 живых пиявок от 24.06.2014.

** Заражены 4 пиявки из желудка налима, и по одной живой из сборов 27.08.2006 и 24.06.2014.

*** Заражены метацестодами Kowalewskius sp. на стадии раннего сколексогенеза.

2009 г. у хлопунца хохлатой чернети (Aythya fuligula L.), добытого на одном из

«сеймчанских» озер (оз. «Копыто», 62°51ʹ N, 152°24ʹ E - с отрицательным результатом

вскрытий пиявок). Тогда же, на берегу озера Утиное был найден погибший птенец хох-

латой чернети, из кишечника которого извлечены зрелые цестоды и многочисленные

пакеты яиц K. formosus (рис. 2д), размер которых составил в среднем 0.396 ± 0.047 ×

0.454 ± 0.059, т.е. был несколько меньше значения 0.601 × 0.470, приведённого для

K. parvulus (Pike, 1968). Находки зрелых цестод у нелетных хлопунцов позволяют счи-

тать группу «сеймчанских» озер потенциальным очагом заражения обоими видами

рода Kowalewskius.

Метацестоды Kowalewskius spp. локализуются в задней трети тела пиявок вокруг

кишки в толще соединительной (ботриоидной) ткани (рис. 1б, 1в, 1д; 3а-3в). Полно-

стью сформированные (живые) метацестоды выглядят опалесцирующими овальны-

ми тельцами молочно-бирюзового цвета (рис. 3а). Они прочно «спаяны» с окружа-

ющими их элементами соединительной ткани пиявки. Прижизненное компрессорное

исследование метацестод позволило предположить, что они снабжены дополнитель-

ной защитой оболочкой - тонкостенной наружной цистой (рис. 3г, стрелки). На ги-

стологическом срезе (рис. 1д) видны две свободные от соединительной ткани хозяина

«полости» - ниши, занятые цистами и оплетающими их хвостовыми придатками, при-

чём эти полости имеют чётко выраженные границы. Очевидно, морфогенез метацестод

Таблица 2. Размеры метацестод Kowalewskius parvulus и K. formosus

K. parvulus

K. formosus

Баянов,

Показатель

Joyeux, 1922

Pike, 1968¹

Куссая,

Наши данные

1972

Длина цисты

0.220*

0.278-0.313

0.260-0.340

0.256-0.300

0.281-0.371

(0.292)

(0.274 ± 0.01)

(0.323 ± 0.011)

Ширина цисты

0.198*

0.244-0.278

0.200-0.300

0.192-0.255

0.211-0.299

(0.264)

(0.232 ± 0.017)

(0.263 ± 0.013)

Длина / диаметр

– / 0.020-0.070*

0.348-1.175 /

1.120 / -

До 1.250 /

До 1.903 /

хвостового

0.010-0.124*

0.020-0.170

0.020-0.150

придатка

(0.638 / -)

Толщина стенки

0.012-

0.017-0.031

0.020

0.010-0.031

0.020-0.044

цисты

-0.015*

(0.025)

(0.017)

Длина крючьев

0.038-

0.038-0.039

0.039-0.044

0.036-0.040

0.037-0.042

хоботка

-0.039

Длина лезвия

0.008-0.009

0.007-0.008

П р и м е ч а н и е : *Помечены размеры, внесенные нами, согласно масштабу на рисунках авторов

(Joyeux, 1922, fig. 1; Pike, 1968, fig. 4).

¹В таблицу включены лимиты размеров живых метацестод и (в скобках) среднее значение, хотя автор

(Pike, 1968) в своей работе привёл также параметры фиксированного материала.

сопровождается формированием некоего защитного барьера - аналога неклеточной на-

ружной цисты. Препарирование и извлечение метацестод из тканей пиявки приводит

к разрушению не только этой наружной оболочки (барьера), но часто и хвостового

придатка, оплетающего цисту. Исключительно редко хвостовой придаток сохранял це-

лостность (рис. 3д).

Метацестоды K. parvulus, извлечённые из первой полупереваренной пиявки (из же-

лудка налима), были полностью лишены хвостовых придатков (рис. 1а). У большин-

ства особей произошло частичное или полное отслоение наружного слоя стенки цисты

(вероятно, гликокаликса или «гиалинового» слоя, в терминах световой микроскопии).

Остальные слои стенки цисты (тегумент, наружный фиброзный, клеточный, внутрен-

ний фиброзный) плотно облегали проспективное тело.

Помимо завершивших морфогенез метацестод K. parvulus в одной пиявке из же-

лудка налима (после просветления её тела в поливиниле) выявлены три особи на ста-

дии позднего сколексогенеза с развивающимися хоботковыми крючьями (рис. 1е).

Полностью сформированные метацестоды K. parvulus из живых пиявок (рис. 1б- 1г)

имели характерные для вида крючья хоботка с широким корневым отростком 0.0045-

0.005 × 0.004-0.005 и уплощенным концом рукоятки (рис. 1ж). Размеры метацестод

Kowalewskius spp. по литературным и нашим данным сведены в табл. 2.

Метацестоды Kowalewskius sp. на стадии раннего сколексогенеза встречены дважды,

здесь приведем их описание по первой находке (из пиявки, пойманной в оз. «Лягу-

шачье» 13.06.2010 и вскрытой 20.06.2010). Общая длина метацестод, очевидно, одно-

го возраста (без учета хвостового придатка) варьирует от 0.266 до 0.843 (рис. 2а-2г).

Размер будущей цисты у самой мелкой особи 0.130 × 0.082, крупной - 0.280 × 0.205.

Длина проспективного отдела также варьирует в больших пределах (0.140-0.564). Ди-

аметр шейки 0.043-0.060, в ней заметны первые известковые тельца. Ширина сколекса

0.092-0.127, диаметр присосок 0.046-0.075. Хоботок нередко превышает длину ско-

лекса, его диаметр в средней части 0.040-0.055, в апикальной части уже намечена бо-

розда, зона формирования зачатков хоботковых крючьев (рис. 2в).

Единичные метацестоды K. formosus на стадии позднего сколексогенеза и инваги-

нации (рис. 2е, 2ж) были обнаружены (в пиявке, пойманной в оз. «Формоза» 9.06.

2010, вскрытой 15.06.2010) среди многочисленных особей, недавно завершивших ин-

цистирование (рис. 3е, 3ж). Параметры метацестод на стадии позднего сколексоге-

неза (рис. 2е) и в процессе инвагинации (рис. 2ж), соответственно: длина (без учета

хвостового придатка) 0.556 и 0.551, размер цисты 0.279 × 0.213 и 0.286 × 0.218, дли-

на проспективной части 0.377 и 0.265, диаметр шейки 0.047-0.084, сколекса - 0.170

и 0.176, присосок - 0.070-0.075 и 0.078-0.081, хоботка - 0.056-0.075 и 0.039-0.047.

Длина поврежденного хвостового придатка превышает 0.5, в проксимальной части его

ширина 0.064-0.065, в самой узкой - 0.028. Метацестоды из этой же пиявки, по-види-

мому, недавно завершившие инцистирование (рис. 3е, 3ж) отличались прозрачностью

и гладкими стенками цисты. По мере «дозревания» и сокращения мышечных воло-

кон стенки цисты, ее поверхность становится ребристой (рис. 3в, 3г). Стенка цисты

образована пятью хорошо выраженными слоями общей толщиной от 0.020 до 0.044.

Толщина пристеночной части шейки 0.008-0.022, ширина сколекса 0.138-0.185, хо-

ботка 0.030-0.072, хоботкового влагалища 0.070-0.085, диаметр присосок 0.070-0.080.

Длина хоботковых крючьев (см. табл. 2) варьирует в больших пределах, чем отмечено

у взрослых цестод. По форме крючья K. formosus (рис. 3з-3и) более стройные (изящ-

ные), чем у K. parvulus (рис. 1е). При сходной длине крючка и лезвия они отличаются

меньшим размером корневого отростка (0.003 × 0.0025-0.003).

Электронно-микроскопическое изучение метацестод K. formosus в ткани хозяина и

свободных метацестод позволило более подробно ознакомиться с их морфологией и

паразито-хозяинными отношениями на клеточном уровне. Ультраструктура стенки ци-

сты K. formosus (рис. 4а-4в) демонстрирует следующие особенности: поверхностная

цитоплазма тегумента цисты толщиной 1-1.5 мкм заполнена отложениями плотного

материала. В области заднего полюса наблюдается постепенная замена плотной по-

верхностной цитоплазмы на более рыхлую, несущую микроворсинки, цитоплазму, ко-

торая покрывает отходящий от заднего полюса хвостовой придаток.

Под базальной пластинкой тегумента цисты располагаются фиброзные слои (наруж-

ный - кольцевой и внутренний - продольный), в которых заключены мышечные во-

локна той же ориентации. Характерные выступы (рёбра) наружной поверхности цисты

сформированной метацестоды (рис. 4а, 4б) образованы именно этими фиброзно-мы-

шечными слоями, тогда как подлежащие слои имеют примерно равную толщину, су-

жаясь только возле полюсов цисты. В клеточном слое наиболее заметны мышечные

клетки, у которых основная часть цитоплазмы заполнена расширенными профилями

гранулярного эндоплазматического ретикулюма (ГЭР), а также цитоны тегумента.

Глубже располагаются экскреторные каналы и известковые тельца, более многочислен-

ные в области полюсов. Экскреторные каналы у заднего полюса впадают в экскретор-

ный атриум. Хорошо развитый т.н. псевдомиелиновый слой, образованный отростками

клеток, ограничивает внутреннюю поверхность стенки цисты (рис. 4в) и отделяет её

от пристеночной части инвагинированной шейки, выстилающей внутреннюю полость,

занятую сколексом с присосками и втянутым хоботком. Шейка и сколекс покрыты те-

гументом с микротрихиями; тегумент присосок несёт конусовидные микротрихии, бо-

лее крупные по сравнению с таковыми остальной части тегумента сколекса.

Гликокаликс тегумента цисты имеет толщину около 3 мкм и характерную сетчатую

структуру, т.е. состоит из переплетённых фибрилл, более плотных у поверхности тегу-

мента (рис. 4г). Наружный слой гликокаликса менее плотен; по его наружной границе

нередки везикулы и фрагменты микроворсинок хвостового придатка. Последний об-

разован цитонами тегумента и мышечными клетками; их сократительная часть рас-

полагается под дистальной цитоплазмой в виде коротких тяжей небольшого сечения.

У заднего полюса метацестоды микроворсинки хвостового придатка имеют неболь-

шую длину, на некотором удалении она превышает 10 мкм (рис. 4д).

При анализе срезов ботриоидной ткани хозяина, содержащей цистицеркоиды

K. formosus, обращает на себя внимание следующее обстоятельство: в полостях с ме-

тацестодами почти не отмечено участков, свободных от микроворсинок. Создаётся

впечатление, что именно микроворсинки определяют размеры зоны, в которой лежит

циста с хвостовым придатком. Граница этой зоны и тканей хозяина на срезах имеет

вид тонкого (0.2-0.3 мкм) слоя гранулярного материала и везикул (рис. 4е), оконту-

ривающего рыхлую соединительную ткань хозяина, в которой располагаются имму-

нокомпетентные и ботриоидные клетки пиявки. В редких случаях, при повреждении

этого барьера, регистрируется проникновение клеток хозяина в полость, занятую мета-

цестодой, но они всегда задерживаются у наружной поверхности гликокаликса цисты

(рис. 4е, врезка). При этом наблюдаются адгезия микроворсинок на поверхности кле-

ток хозяина, а также фрагменты микроворсинок в фагоцитарных вакуолях клеток хо-

зяина.

ОБСУЖДЕНИЕ

Большинство исследователей паразитов пиявок признавали их промежуточными хо-

зяевами метацестод K. parvulus (Joyeux, 1922; Soliman, 1955; de Giusti, Kingston, 1962;

Pike, 1968; Баянов, Куссая, 1972; Гуров, Шапкин, 1972). В отличие от перечисленных

авторов, чешские гельминтологи (Zajíček, Valenta, 1969) отводят пиявкам в жизненном

цикле K. parvulus иную роль. Авторы нашли в желудках двадцати восьми (из 542) пи-

явок E. octoculata по 3-6 метацестод, лишенных хвостового придатка и лежащих сво-

бодно в «мембранных цистах, либо без них». Не получив положительного результата

при экспериментальном заражении пиявок пакетами яиц K. parvulus, они пришли к вы-

воду о «резервуарном» статусе этого хозяина. Баянов и Куссая (1972) критикуют чеш-

ских авторов, отмечая обнаружение метацестод не в кишке, а в «паренхиме» пиявок по

всему телу. Мы уже высказывали предположение, что находка метацестод в кишечнике

пиявки возможна при каннибализме (Регель, 2010) (однако трудно представить, что все

28 пиявок заразились таким путем). Здесь следует отметить внешнее сходство метаце-

стод K. parvulus на рисунке чешских авторов (Zajíček, Valenta, 1969, fig. 2) и на нашей

фотографии (рис. 1 а), где представлена ларвоциста (из полупереваренных в желудке

налима пиявок) с отделившимся наружным слоем стенки цисты. Возможно, чешские

авторы вскрывали пиявок после длительной анестезии (или уже мертвых). У таких

101

червей целостность тканей нарушается, так что при любом нажатии на тело пиявки

часть паразитов может переместиться в просвет кишки (желудка).

Расположение хвостового придатка, плотно окружающего цисту (эндоцисту), соз-

дает впечатление, что развитие личинки проходит под защитой тонкой неклеточной

«экзоцисты», то есть метацестоды напоминают по форме морфологический тип цисти-

церкоида - циклоцерк (Котельников, 1971). Постэмбриональное развитие последних

метацестод проходит под защитой неклеточной наружной оболочки в полости тела ра-

кообразных. Данная модификация цистицеркоида характерна для представителей рода

Fimbriaria и типичного подрода Microsomacanthus. Линейный рост цистицеркоида на

стадии метамеры и сколексогенеза, скованный сферической наружной цистой, сопря-

жен с цикличной укладкой проспективного отдела (сколекса и шейки), эндоцисты и

хвостового придатка. После инвагинации шейки и втягивания сколекса внутренняя

циста остается оплетенной хвостовым придатком (размер которого зависит от интен-

сивности инвазии промежуточного хозяина - максимальной длины хвостовой при-

даток достигает при низкой интенсивности инвазии) (Регель, 1986). При аккуратном

вскрытии рачков в физиологическом растворе циклоцерки (или циклоцистицеркоиды)

сохраняют целостность неклеточной наружной оболочки (экзоцисты).

Однако изучение тонкой морфологии метацестод K. formosus не выявило существо-

вания у них такой «экзоцисты», хотя и позволило установить существование тонкого

гранулярного слоя, ограничивающего соединительную ткань хозяина (Поспехова, Ре-

гель, 2013). Происхождение гранулярного слоя при изучении спонтанно заражённых

пиявок остаётся неясным. Предположим, метацестоды рода Kowalewskius близки мор-

фологической модификации циклоцерк, что вполне вероятно, учитывая характерное

расположение хвостового придатка, обвивающего эндоцисту. Тогда уже в процессе

проникновения через стенку кишечника хозяина они должны сформировать тонкую

неклеточную оболочку, под защитой которой будет происходить морфогенез метаце-

стоды хотя бы на ранних стадиях - до формирования эндоцисты и хвостового придатка

(Краснощеков, Томиловская, 1978; Краснощеков, 1980). В дальнейшем, когда защит-

ные функции берут на себя длинные микроворсинки хвостового придатка, наружная

неклеточная оболочка либо исчезает, либо становится плохо различимой, прилегая

к тканям хозяина. С целью подтверждения либо опровержения принадлежности мета-

цестод Kowalewskius к модификации циклоцерк необходимо либо экспериментальное

заражение, либо новая находка пиявок с метацестодами на ранних стадиях лярвогенеза

для последующего электронно-микроскопического изучения.

Клеточные реакции организма на чужеродные объекты среди Annelida были изуче-

ны, в основном, на примере олигохет, тогда как пиявки стали объектами наблюдения

относительно недавно (De Eguileor et al., 2000), причём в качестве объекта использова-

лись медицинские пиявки, имеющие другой тип питания. Из наблюдений этих авторов

следует, что паразиты в организме медицинской пиявки инкапсулируются путём отло-

жения на их поверхности меланина. В случае E. octoculata отложения тёмного матери-

ала (возможно, меланина) изредка отмечали на поверхности метацеркарий, тогда как

поверхность метацестод была от них свободна.

Итак, география встречаемости метацестод у глоточных пиявок рода Erpobdella рас-

ширена и ныне включает бассейн верхнего течения реки Колыма на северо-востоке

Азии. Очевидно, при наличии интереса к подобным исследованиям, очаги инвазии

102

(и, возможно, иные виды метацестод) будут обнаружены у хищных пиявок и в других

регионах Евразии (например, в Западной Сибири, типовом месте нахождения взрос-

лых цестод K. formosus). Одновременно надеемся, будет решён и вопрос, какой барьер

защищает ранние стадии развития метацестод Kowalewskius spp. (до дифференциации

хвостового придатка) от реакций тканей хозяина.

БЛАГОДАРНОСТИ

Авторы выражают искреннюю благодарность сотруднице института Кусенко К.В. за

помощь в изготовлении гистологических препаратов, а также рецензентам статьи за

конструктивный и доброжелательный отзыв.

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

Баянов М.Г., Куссая Н.А. 1972. Пиявки в Башкирии как промежуточные хозяева гельминтов птиц. Труды

Башкирского сельскохозяйственного института. Уфа, т. 17, с. 33-45.

Бондаренко С.К., Контримавичус В.Л. 2006. Аплопараксиды диких и домашних птиц. Основы цестодологии,

т. 14. М., Наука, 443 с.

Галкин А.К., Регель К.В. 2012. О систематическом положении Hymenolepis formosa Dubinina, 1953 и

о валидности рода Kowalewskius Yamaguti, 1959. В кн.: Проблемы цестодологии, вып. 4, СПб, «ЭЛ-

МОР», с. 35-47.

Гуров В.Н., Шапкин В.А. 1972. О спонтанном заражении пиявок личинками гельминтов в Башкирии. Ма-

териалы научных исследований членов Всесоюзного общества гельминтологов, 1970-1971 гг., М., т.

24, с. 45-46.

Котельников Г.А. 1971. Типология личиночных форм у цестод семейства гименолепидид. Материалы науч-

ной конференции Всесоюзного общества гельминтологов, М., т. 22, с. 116-126.

Краснощеков Г. П. 1980. Церкомер - личиночный орган цестод. Журнал общей биологии 41 (4): 615-627.

Краснощеков Г. П., Томиловская Н. С. 1978. Морфология и развитие цистицеркоидов Paricterotaenia porosa

(Cestoda: Dilepididae). Паразитология 12 (2): 108-115.

Поспехова Н.А., Регель К.В. 2013. Ультраструктура метацестоды Kowalewskius formosus (Dubinina, 1953)

Regel, 2010 (Hymenolepididae) в промежуточном хозяине. Чтения памяти академика К.В. Симакова:

Материалы докладов Всероссийской научной конференции. Магадан, СВНЦ ДВО РАН, с. 160-162.

Регель К.В. 1986. Развитие лярвоцист типа циклоцерк. Паразитология 20 (3): 188-194.

Регель К.В. 2010. Пиявки Erpobdella octoculata L. - промежуточные хозяева метацестод Kowalewskius

parvula (Kowalewski, 1904) и Kowalewskius formosa (Dubinina, 1953) comb. nov. в бассейне Колымы.

В кн.: Паразиты Голарктики. Материалы Международного симпозиума. Петрозаводск, Институт био-

логии Карельского научного центра РАН, т. 2, с. 70-73.

Регель К.В. 2016. О таксономическом положении аплопараксидных метацестод, обнаруженных у пиявок

Erpobdella octoculata в бассейне Верхней Колымы. Труды Центра паразитологии. T. XLIX: материалы

Международной научной конференции «Фауна и экология паразитов», М., с. 121-123.

De Eguileor M., Grimaldi A., Tettamanti G., Valvassori R., Lanzavecchia G. 2000. Different types of response to

foreign antigens by leech leukocytes. Tissue & Cell 32: 40-48. https://doi.org/10.1054/tice.1999.0085

De Giusti D. L., Kingston N. 1962. A preliminary account of the life cycle of Kowalewskius parvula (Kowalewski,

1904; Yamaguti, 1959). Cestoda: Hymenolepididae. American Zoologist 2 (4): 517. (Abstr.)

Joyeux C. 1922. Recherches sur les ténias des Ansériformes. Développement larvaire d’Hymenolepis parvulus Kow.

chez Herpobdella octoculata (L.) (Hirudinée). Bulletin de la Société de pathologie exotique 15 (1): 46-51.

Soliman K.N. 1955. Observations on some Helminth Parasites from Ducks in Southern England. Journal of

Helminthology 29 (1/2): 17-26.

Pike A.W. 1968. Notes on some Cysticercoids from Pulmonate Molluscs and Leeches in British Freshwaters. Journal

of Helminthology 42 (1/2): 131-138.

Zajíček D., Valenta Z. 1969. Erpobdella octoculata L. (Hirudinea), the reservoir host of Microsomacanthus parvulus

(Kowalewski, 1904) in Chechoslovakia. Věstník Československé společnosti zoologické (and Acta Societatis

Zoologicae Bohemoslovacae) 33 (3): 272-277.

103