ПАРАЗИТОЛОГИЯ, 53, 2, 2019

УДК 591.557.83

ЗАРАЖЕНИЕ ПТЕНЦОВ ВОРОБЬИНООБРАЗНЫХ ПТИЦ

ЛИЧИНКАМИ TRYPOCALLIPHORA BRAUERI (DIPTERA,

CALLIPHORIDAE) В ПРИЕНИСЕЙСКОЙ СИБИРИ

Федеральный исследовательский центр «Красноярский научный центр СО РАН»

Институт леса им. В. Н. Сукачева, ул. Академгородок, 50, стр. 28, г. Красноярск, 660036 Россия

* е-mail: rv1e@yandex.ru, tim-ol-al@yandex.ru

Поступила 24.10.2018 г.

После доработки 17.12.2018 г.

Принята к публикации 19.12.2018 г.

Одним из важных вопросов является выявление среди птиц основных видов-прокормителей

личинок мухи Trypocalliphora braueri, которые могут служить причиной задержки развития и

гибели птенцов. По материалам многолетних исследований в Приенисейской Сибири выявлено

10 видов птиц, подверженных заражению данным паразитом. Показано, что интенсивность за-

ражения увеличивается в антропогенных местообитаниях. У некоторых видов этот показатель

выше и при благоприятных метеоусловиях в весенний период. Большая часть зараженных гнезд

обнаружена на расстоянии примерно 2.4 км от русла р. Енисея.

Ключевые слова: Trypocalliphora braueri, паразиты птиц, Приенисейская Сибирь, птицы, во-

робьинообразные.

DOI: 10.1134/S0031184719020078

Некоторые представители семейства Calliphoridae являются эктопаразитами птен-

цов. Паразитирование характерно для родов Trypocalliphora и Protocalliphora и опи-

сано в основном для воробьиных птиц отряда Passeriformes, реже - для неворобьиных

(Баккал, 1980, 1999; Керимов и др., 1985; Шутова, 1986, 1997; Гапонов, Труфанова,

1995; Труфанова, 1998; Прокофьева, 2000; Труфанова, Хицова, 2001; Квартальнов,

2017). Мухи Trypocallyphora braueri (Hendel, 1901) (= T. linderi Peus, 1960) - единствен-

ный в Палеарктике вид отряда Diptera, чьи личинки являются тканевыми паразитами,

которые проникают под кожу птиц и питаются живыми тканями хозяина, проделывая

при этом подкожные ходы. Несмотря на то, что личинки находятся под кожей всего

3-4 дня (Шутова, 1986; Гапонов, 1995), зараженные птенцы подвергаются риску преж-

девременной гибели либо остаются ослабленными и могут легко становиться добычей

хищников. Особенно уязвимы птенцы, зараженные в первые дни после вылупления

(Прокофьева, 2000).

Данную проблему изучали разные ученые-исследователи. В части работ отмечены

факты заражения птенцов некоторых видов, приводятся морфологические описания

паразитических личинок (Owen, 1954; Родендорф, 1957; Грунин, 1966; Баккал, 1980,

1999; Гилязов, 1981; Керимов и др., 1985; Шутова, 1986, 1997; Eastman et al., 1989;

Howe, 1992; Whitworth, Bennett, 1992; Valcav et al., 2008). В более поздних работах

можно увидеть анализ видового состава птиц-прокормителей, влияние уровня зара-

159

женности на воспроизводство популяций птиц, приуроченность паразитических видов

к определенным экологическим группам птиц (Гапонов, Труфанова, 1995; Прокофьева,

2000; Труфанова, Хицова, 2001; Akessonetal., 2002; Труфанова, Нумеров, 2016; Квар-

тальнов, 2017). Опубликованные исследования частично позволяют судить о характере

воздействия Tr. braueri на птиц, но все они достаточно разрознены, относятся к от-

дельным регионам, тенденции в которых могут быть абсолютно несхожими. Подобные

наблюдения для Приенисейской Сибири отсутствуют.

МАТЕРИАЛ И МЕТОДИКА

В данной работе представлены обобщенные данные многолетних исследований

(1996-2018 гг.), собранные в разных частях Приенисейской Сибири. Район исследова-

ний включает Красноярский край (от южной границы до широты г. Норильска), Респу-

блику Хакасию и Республику Тыву (верховья р. Енисей). Максимальная удаленность

обследованных гнезд от левого берега Енисея на запад составила 20 км, от правого

берега на восток - 25 км. В разные годы под наблюдение попадали гнезда птиц различ-

ных видов, в которых было обнаружено присутствие личинок Tr. braueri. Детальное

изучение паразитизма Tr. braueri на птицах в задачи исследований не входило, но дан-

ный материал дает определенное представление о распространении этого явления на

территории Приенисейской Сибири.

За 22-летний период были встречены воробьиные птицы 10 видов, относящихся к

6 семействам, птенцов которых инфестировали личинки Tr. braueri: береговая ласточ-

ка (Riparia riparia L.) (всего исследовано гнезд 221, птенцов 882), горная трясогузка

(Motacilla cinerea Tunstall) (58, 278),белая трясогузка (Motacilla alba L.) (23, 115), ма-

скированная трясогузка (Motacilla personata Gould) (124, 396), обыкновенный скворец

(Sturnus vulgaris L.) (70, 205), славка-завирушка (Sylvia curruca L.) (30, 140), мухолов-

ка-пеструшка (Ficedula hypoleuca Pall.) (31, 143), серая мухоловка (Muscicapa striata

Pall.) (57, 228), обыкновенная горихвостка (Phoenicurus phoenicurus L.) (61, 296), обык-

новенная чечевица (Carpodacus erythrinus Pall.) (205, 834). Общее количество обследо-

ванных гнезд 880, птенцов 3517.

Все выявленные личинки были зафиксированы и предоставлены специалистам-

энтомологам для определения и подтверждения видовой принадлежности.

РЕЗУЛЬТАТЫ И ОБСУЖДЕНИЕ

У птенцов указанных видов птиц зараженность оказалась очень разной и могла раз-

личаться в 10 раз. Общее количество зараженных птенцов оставило 197, или 5.6 %.

Из всех обследованных птенцов доля зараженных изменялась от 1.8 до 18.5 % (5.6 +

0.92 %). Минимальный показатель у береговой ласточки, максимальный - у обыкно-

венного скворца. Личинки Tr. braueri также часто нападали на трясогузок: маскиро-

ванную и белую (9.3 и 6.9 %), славку-завирушку (8.6 %), обыкновенную горихвостку

(7.7 %) и обыкновенную чечевицу (5 %). Меньше подверглись заражению горная тря-

согузка (4.3 %), серая мухоловка (2.6 %) и мухоловка-пеструшка (2.1 %).

По количеству личинок, собранных с одного птенца, отмечалось следующее.

У большинства зараженных птенцов (64 %) встречалось от 1 до 5 личинок, у 28 %

птенцов - от 6 до 10, у 8 % птенцов - от 11 до 15. При этом существуют данные, что на

одном птенце может быть обнаружено до 57 личинок Tr. braueri (Rognes, 1991). Мак-

симальная зараженность (по 15 экз. на птенца) наблюдалась у обыкновенного скворца

(4 случая), обыкновенной чечевицы (2) и горной трясогузки (1). Минимальное количе-

ство личинок (1-2 экз. на птенца) было характерно для птенцов ласточки-береговушки

160

(75 %), маскированной трясогузки (46 %), славки-завирушки (66.6 %), обыкновенной

горихвостки (61 %). Индекс обилия личинок составил 4.11 ± 0.43 экз. на одного птенца.

Также был проведен анализ интенсивности заражения в условиях антропогенной

территории. Исследуемые гнезда условно разделили на те, которые находились в ан-

тропогенном ландшафте - населенных пунктах и их окрестностях, местах нефте-, угле-

и золотодобычи, местах вырубки древесины и т.д. (n = 552) и ландшафте естественном

(n = 328). Зараженность гнезд антропогенного ландшафта оказалась выше - 62.7 %.

Зараженных птенцов в антропогенных местообитаниях также получилось больше

(n = 1939, 55 %). При распределении по видам получилось следующее. У горной тря-

согузки зараженные птенцы встречаются только в естественных биотопах (100 %),

у обыкновенного скворца и обыкновенной горихвостки, наоборот, только в антропо-

генных. У остальных видов количество зараженных птенцов в гнездах в антропоген-

ном ландшафте также преобладало (51-57 %).

Известно, что у некоторых видов птиц, гнездящихся на отдельных антропогенных

территориях с высокой токсической нагрузкой, эффективность размножения снижает-

ся до такой степени, что их группировки не воспроизводят себя, либо энергетические

ресурсы яиц и слетков не обеспечивают необходимую жизнеспособность вылупляю-

щихся птенцов и молодых птиц (Бельский, 1996). Можно предположить, что в данной

ситуации дополнительное влияние Tr. braueri может снижать жизнеспособность по-

добных группировок еще больше. Исследования в этом направлении нами не прово-

дились.

При пространственном анализе была установлена зависимость расположения зара-

женных гнезд разных видов воробьинообразных от расстояния до р. Енисей и в на-

правлении север-юг. У основной части видов птиц (80 %) большая часть зараженных

гнезд (92 %) располагалась на удалении не более чем 2.4 км от р. Енисей. Дальше все-

го от Енисея были отмечены гнезда маскированной трясогузки (2.7 км) и обыкновен-

ной чечевицы (2.5 км). Самая южная точка нахождения зараженного гнезда 55°25ʹ N,

92°29ʹ E, это было гнездо маскированной трясогузки. Самая северная точка 57°30ʹ N,

93°12ʹ E - гнездо обыкновенной чечевицы.

Приуроченность встреч основной части зараженных гнезд именно в антропогенном

ландшафте и вдоль р. Енисей, вероятно, связана с сильнейшей модификацией есте-

ственной среды обитания птиц. В результате интенсивной хозяйственной деятельно-

сти в конце XX-начале XI вв. в Приенисейской Сибири произошло изменение ланд-

шафтов. В результате рубок, распашки и создания новых культурных ландшафтов

увеличилась мозаичность рельефа, что способствовало проникновению западных ви-

дов птиц в долину Енисея и пополнению ее видового разнообразия, а в совокупности

могло привести к нарушению баланса паразитарной системы и ее изменению в услови-

ях антропогенного пресса. В связи с этим мы и наблюдаем более частые случаи встреч

заражения Tr. braueri у птиц именно в окрестностях Красноярска и в местообитаниях

в пойме Енисея и его притоков.

При изучении экологических особенностей гнездования разных видов было выявле-

но, что метеорологические условия, например резкое повышение температуры воздуха

в весенний период, влияют на степень зараженности у птиц - увеличивается частота

встреч гнезд с зараженными птенцами (p < 0.05). Определенной взаимосвязи между

индексом обилия личинок и погодными условиями выявлено не было. Так, при любых

условиях весной зараженность обыкновенной чечевицы остается примерно одинако-

вой. При ранней теплой весне увеличивается зараженность обыкновенного скворца

и береговой ласточки. У видов, для которых характерны вторые выводки либо сдвиг

161

гнездования на более поздние сроки в годы с поздней весной и жарким летом (слав-

ка-завирушка, белая и маскированная трясогузки), зараженность также возрастает. Ра-

нее вывод о том, что вторые и более поздние выводки чаще заражаются этими парази-

тами, сделали Баккал (1999) и Прокофьева (2000).

Последствия заражения этими паразитами мы наблюдали даже во время постгнез-

довых отловов птиц в июле-августе. В это время попадались обыкновенные сквор-

цы, белые и маскированные трясогузки, обыкновенные чечевицы и славки-завирушки

с увечьями, оставленными личинками. Было отмечено, что в выводках обыкновенного

скворца, которые удавалось проследить до вылета из гнезда и позже, часто уже после

вылета из-за съеденных мышц крыла и голени, слепоты (при локализации личинок

в глазницах) смертность молодняка достигала 12-85 %. При раннем заражении у слав-

ки-завирушки и обыкновенной чечевицы смертность составляла 14-38 %.

Было выявлено, что в условиях Приенисейской Сибири Tr. braueri в основном по-

ражает птиц, гнездящихся открыто (39 %), меньше поражает дуплогнездников (32 %),

еще меньше - птиц, гнездящихся в кустарниковых зарослях (27 %), и редко - норников

(2 %). Несмотря на то, что гнезда изучаемых нами видов трясогузок обнаруживались в

самых разнообразных местах, в том числе дуплах, все зараженные гнезда были распо-

ложены достаточно открыто - на скалах, в кучах хвороста, поленницах, углублениях в

обрывах, заброшенных строениях, в одном случае даже на полке в рабочей мастерской.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Таким образом, для Приенисейской Сибири можно отметить следующие особенно-

сти: основные хозяева Tr. braueri - обыкновенный скворец, трясогузки, славка-зави-

рушка, обыкновенная горихвостка; паразиты поражают в основном птенцов в открыто

расположенных гнездах; частота заражения воробьинообразных птиц в целом невы-

сокая - 5.6 %, у разных видов различается существенно и может достигать 18.5 %;

интенсивность заражения небольшая и обычно не превышает 5 экз. на одного птенца;

на интенсивность заражения влияют более высокий температурный режим на терри-

тории, подверженной антропогенной нагрузке, и р. Енисей (92 % зараженных гнезд

находились на удалении не более чем 2.4 км, а максимум - по одному случаю -2.5 км

и 2.7 км от р. Енисей); вид, наиболее подверженный заражению и имеющий высокую

долю смертности молодняка, - обыкновенный скворец.

БЛАГОДАРНОСТИ

Выражаю признательность всем ученым-исследователям, которые принимали уча-

стие в научных изысканиях. Отдельная благодарность за помощь в определении ви-

дового состава энтомофауны кандидату биологических наук, незаурядному ученому-

энтомологу Андрею Вячеславовичу Гурову и кандидату биологических наук, энтомо-

логу Сергею Алексеевичу Астапенко.

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

Баккал С.Н. 1980. О гибели птенцов воробьиных птиц от паразитических мух. Вестник Ленинградского

университета 6: 106-108.

Баккал С.Н. 1999. Гнездовое поведение белобровика Turdusiliacus в северной тайге Кольско-Беломорского

региона. Дис. … канд. биол. наук. СПб., 236 с.

Бельский Е.А. 1996. Размножение и ранний онтогенез воробьиных птиц при техногенном загрязнении среды

обитания. Автореф. дис. … канд. биол. наук. Екатеринбург, 18 с.

Гапонов С.П., Труфанова Е.И. 1995. Protocalliphora azureaи Trypocalliphora braueri(Diptera, Calliphoridae)

в птичьих гнездах в Центральном Черноземном регионе России. Зоологический журнал 74 (10):

77-82.

162

Гилязов А.С. 1981. Влияние летних похолоданий на успешность размножения воробьиных. Экология 4:

91-93.

Грунин К.Я. 1966. Новые и малоизвестные Calliforidae (Diptera), главным образом, кровососущие или под-

кожные паразиты птиц. Энтомологическое обозрение 45 (4): 897-903.

Квартальнов П.В. 2017. Заражение птенцов теньковки личинками падальной мухи Trypocalliphora braueri

(Diptera, Calliphoridae) на Южном Урале. Фауна Урала и Сибири, Екатеринбург, т. 1, с. 84-89.

Керимов А.Б., Лавренченко Л.А., Озеров А.Л. 1985. Каллифориды (Diptera, Calliphoridae) - паразиты птен-

цов большой синицы (Parus major L.) и желтоспинной мухоловки (Muscicapa narcissina Temm.). Бюл-

лютень Московского общества испытателей природы. Отделение Биологии 90: 37-39.

Прокофьева И.В. 2000. Случаи обнаружения кровососущих насекомых и клещей у птиц во время гнездова-

ния в Ленинградской области. Русский орнитологический журнал 9 (104): 12-17.

Родендорф Б.Б. 1957. Палеоэнтомологические исследования в СССР. М., Изд-во Акад. наук СССР, 103 с.

Труфанова Е.И. 1998. Биоэкологические особенности каллифорид (Calliphoridae, Diptera) Среднего Подонья.

Автореф. дис. … канд. биол. наук. Воронеж, 22 с.

Труфанова Е.И., Нумеров А.Д. 2016. Влияние паразитирования личинок Protocalliphora azureaна рост и раз-

витие птенцов скворца Sturnus vulgaris. Русский орнитологический журнал 25: 1389-1390.

Труфанова Е.И., Хицова Е.И. 2001. Биоэкология каллифорид Среднего Подонья. Воронеж, 172 с.

Шутова Е.В. 1986. К биологии каллифорид (Calliphoridae, Diptera), паразитирующих на птенцах воробьиных

птиц. Фауна и экология беспозвоночных животных в заповедниках РСФСР. М., с. 71-82.

Шутова Е.В. 1997. Влияние паразитирования каллифорид Calliphoridae (Diptera) на выживание птенцов во-

робьиных птиц. Русский орнитологический журнал 6 (22): 8-12.

Akesson S., Bensch S., Hedenstrom A., Irwin D.E. 2002. Blowfly Trypocalliphora braueri (Diptera: Calliphoridae)

larvae infestation in Willow Warblers Phylloscopus trochilus breeding in a hybrid zone. Ornis Svecica 12:

83-88.

Eastman M.D., Johnson L.S., Kermott L.H. 1989. Ectoparasitism of nestling house wrens, Troglodytes aedon, by

larvae of the blow fly Protocalliphora braueri (Diptera: Calliphoridae). Canadian Journal of Zoology 67:

2358-2362.

Howe F.P. 1992. Effects of Protocalliphora braueri (Diptera, Calliphoridae) parasitism and inclement weather on

nestling sage thrashers. Wildl Dis 28:141-143.DOI:10.7589/0090-3558-28.1.141.

Owen D.F. 1954. Protocalliphora in birds nests. British Birds 47: 236-243.

Rognes K. 1991. Blowflies (Diptera, Calliphoridae) of Fennoscandia and Denmark. Leiden, 272 p.

Vaclav P., Bohumır C., Tereza P., Adam P. 2008. Blow fly Trypocalliphora braueri parasitism on Meadow Pipit

and Bluethroat nestlings in Central Europe. Journal of Ornithology 149: 193-197. doi 10.1007/s10336-007-

0259-5.

Whitworth T.L., Bennett G.F. 1992. Pathogenicity of larval Protocalliphora (Diptera: Calliphoridae) parasitizing

nestling birds. Canadian Journal of Zoology 70: 2184-2191. doi: 10.1139/z92-295.

NESTLINGS OF PASSERINE BIRDS IN THE SUBAREA

OF THE YENISEI RIVER INFESTATED WITH LARVAE

OF TRYPOCALLIPHORA BRAUERI

(DIPTERA, CALLIPHORIDAE)

V. B. Timoshkin

Key words: Trypocalliphora braueri, blowfly larvae, parasites, subarea of the Yenisei River,

Siberia, birds, passerine.

SUMMARY

Long-term studies demonstrated that 10 species of passerine birds were registered as hosts of

Trypocalliphora braueri larvae in the subarea of the Yenisei River in Siberia. The main hosts of

Tr. braueri were Sturnus vulgaris, Motacilla cinerea, M. alba, M. personata, Sylvia curruca, and

Phoenicurus phoenicurus. The intensity of infestation was higher in anthropogenic landscapes. The

intensity of infestation also depended on spring temperatures and usually did not exceed 5 larvae per

nestling. The average infestation rate was 5.6 %, but it could reach 18.5 %. The research determined

a clear correlation between the infected nests locations and the distance from the Yenisei riverbed.

163