ПАРАЗИТОЛОГИЯ, 2019, том 53, № 4, с. 294-306.
УДК 576.895.
СРАВНИТЕЛЬНЫЙ АНАЛИЗ ОСОБЕННОСТЕЙ
ПОЛОВОГО ПОВЕДЕНИЯ ИКСОДОВЫХ КЛЕЩЕЙ (IXODIDAE)
© 2019 г. С. А. Леонович
Зоологический институт РАН,
Университетская наб., 1, Санкт-Петербург 199034, Россия
e-mail: leonssa@mail.ru
Поступила в редакцию 05.03.2019 г.
После доработки 10.04.2019 г.
Принята к публикации 15.04.2019 г.
На основе литературных и собственных данных проанализированы основные аспекты полово-
го поведения (поиск полового партнера, копуляция, репродуктивная изоляция) в двух основных
таксономических группировках иксодовых клещей (Prostriata и Metastriata). Предложена гипо-
теза эволюции полового поведения иксодовых клещей, объясняющая развитие характерной для
каждой из групп системы химической половой коммуникации.
Ключевые слова: иксодовые клещи, Prostriata, Metastriata, поиск партера, копуляция, эволю-
ция поведения.
DOI: 10.1134/S0031184719040033
Половое поведение является одним из важнейших аспектов поведенческой активно-
сти клещей, обеспечивая отыскание полового партнера, копуляцию и, в итоге, успешное
осуществление жизненного цикла. В литературе имеется множество работ, описываю-
щих различные аспекты половой активности отдельных видов. Однако обобщающих
публикаций по этой проблеме, позволяющих оценить эволюционное становление по-
лового поведения в основных таксономических группировках, в литературе не име-
ется. Настоящий обзор преследует цель заполнить указанный пробел и рассмотреть
существующие данные с позиции эволюционного анализа.
Иксодовые клещи (сем. Ixodidae) - временные эктопаразиты с длительным питани-
ем, переносчики возбудителей множества опасных трансмиссивных инфекционных за-
болеваний человека и животных.
Жизненный цикл иксодового клеща состоит из следующих фаз развития - яйца, ли-
чинки, нимфы и взрослого клеща. На каждой стадии развития клещ питается одно-
кратно, питание продолжается долго (не менее нескольких суток), клещ сильно увели-
чивается в размерах, после чего в большинстве случаев отпадает с хозяина. Линька и
поиск нового хозяина происходят во внешней среде: либо в подстилке или почве, либо
в гнезде или норе хозяина. Таким образом, иксодовые клещи в своем жизненном цикле
чередуют периоды паразитизма и свободного существования.
294
Большинство видов иксодовых клещей характеризуются 3-хозяинным жизненным
циклом, при котором каждая фаза развития (личинка, нимфа, взрослый клещ) питается
на своем хозяине. 2- и 1-хозяинный жизненный цикл встречается только у представи-
телей группы Metastriata (подсем. Rhipicephalinae) (Barker, Murrel, 2002).
Общепринятого мнения о происхождении и эволюции иксодовых клещей в насто-
ящее время не существует. По мнению некоторых исследователей (Hoogstraal, 1978;
Hoogstraal, Kim, 1985), иксодовые клещи первично паразитировали на рептилиях, от
которых млекопитающие и унаследовали этих временных эктопаразитов. Согласно
другим представлениям (Филиппова, 1977) первые этапы эволюции иксодовых кле-
щей были связаны исключительно с птицами и млекопитающими.
В большинстве публикаций все авторы указывают на четкое разделение иксодовых
клещей на 2 основные группы, одна из которых представлена родом Ixodes, а вторая
включает остальные роды клещей (Barker, Murrel, 2004; Nava et al., 2009; Guglielmone
et al., 2014; другие работы). Этим группам придается разный таксономический ранг, и
чаще всего, они обозначаются как Prostriata и Metastriata. При этом все авторы сходятся
в одном - Prostriata является более древней группой по сравнению с Metastriata, хотя
эволюционные взаимоотношения между двумя этими группами, по мнению разных
авторов, столь же противоречивы. По мнению Балашова (1998), все разделения на над-
родовые и внутриродовые таксоны представляются дискуссионными, за исключением
разделения иксодид на 2 главных ствола Prostriata и Metastriata.Автор полностью раз-
деляет точку зрения Ю.С. Балашова.
Группа Prostriata представлена в современной мировой фауне единственным родом
Ixodes (249 видов и от 16 до 18 подвидов) (Barker, Murrel, 2002, 2008). Группа Metastri-
ata, включает представителей всех остальных родов, а именно: Amblyomma (143 вида),
Anomalohymalaya (3), Bothriocroton (6), Cosmiomma (1), Cornupalpatum (1), Dermacen-
tor (36), Haemaphysalis (166), Hyalomma (27) [после ряда ревизий и использования мо-
лекулярных данных, некоторые роды (например, Boophilus) были в качестве подродов
включены в состав других родов] (Barker, Murrel, 2008; Durden, Beati, 2014).
Половое поведение клещей складывается из 2 основных этапов, каждый из которых
имеет свое значение для обеспечения продолжения жизненного цикла.
Первый этап - отыскание полового партнера. Второй этап - распознавание партне-
ра и копуляция. Каждый из этих этапов специфичен и различается у клещей групп
Prostriata и Metastriata. Дело в том, что в первой группе сперматогенез уже завершен
после линьки нимфы, а во второй группе для его завершения необходимо питание
кровью прокормителя (Балашов, 1998). Отсюда проистекает разница в возможности и
необходимости поиска, обнаружения самки и копуляции голодными либо напитавши-
мися самцами.
Поиск полового партнера у клещей Prostriata
Среди представителей Prostriata (т. е. рода Ixodes) встречаются как виды, проводящие
непаразитическую часть жизненного цикла в норах или гнездах, так и виды, проводя-
щие непаразитическую часть цикла вне нор (гнездово-норовые и пастбищные парази-
ты по старой терминологии, или нидобионты и немобионты, по современной термино-
логии, см. Леонович, 2018).
295
Перелинявшие из нимф взрослые клещи-немобионты («пастбищные» паразиты)
рода Ixodes находятся в лесной подстилке, причем их горизонтальные перемещения
весьма ограничены (Леонович, 2005; Romanenko et al., 2016). Вместе с тем, нахожде-
ние в природе (т. е. вне хозяина) достаточно большого количества оплодотворенных
самок (Репкина, 1973) позволило высказать предположение о том, что этот контакт
обеспечивается феромонами - продуцируемыми самками летучими химическими сое-
динениями, привлекающими самцов. Сперматогенез у самцов завершается в процессе
послелиночного доразвития нимф, и голодные (непитавшиеся) самцы способны к ко-
пуляции. Неудивительно, что у многих видов рода Ixodes развивается афагия самцов.
Данные по наличию или отсутствию феромонов у клещей рода Ixodes достаточно
противоречивы.
Первые работы, посвященные данному вопросу (Graf, 1975, 1978), представляются
малоубедительными, по причине полного отсутствия количественных данных прове-
денных опытов. Несмотря на это, цитированные работы зачастую приводятся в неко-
торых монографиях как достоверные (см., например, Балашов, 1998). В поведенческих
экспериментах на Ixodes holocyclus Neumann, 1899 (Treverrow et al., 1977), а также на
I. ricinus (Linnaeus, 1758) и I. persulcatus Schulze, 1930 (Успенский, Емельянова, 1980)
данные Графа не подтвердились. По мнению цитированных авторов, клещи рода Ixodes
продуцируют не половой феромон, а феромон скопления.
По данным чешских исследователей, в процессе питания самки европейского лесно-
го клеща продуцируют некий аттрактант, привлекающий самцов, правда, с небольшого
расстояния (Bouman et al., 1999). В лабораторных экспериментах с использованием
4-лучевого ольфактометра, 90.6-97.6 % самцов привлекались к частично или полно-
стью напитанным самкам, против 55.6-62.5 % самцов, реагировавших на голодных
самок.
В наших опытах с клещами I. ricinus и I. persulcatus из природных популяций не
удалось обнаружить присутствие каких-либо факторов феромонной природы, обеспе-
чивающих скопление клещей или привлечениесамца к самке.
В то же время, наблюдения и специальные эксперименты в естественных местооби-
таниях таежного клеща, проведенные известным томским иксодологом В.Н. Романен-
ко показали, что самцы реагируют на самок, но только с очень близких расстояний.
Радиус половой феромонной коммуникации у них составляет 1-2 см, а половой феро-
мон выделяет самка. Поэтому частые перемещения (обычно на одном месте они нахо-
дятся в среднем 1 сут., редко более) способствуют повышению вероятности случайной
встречи с половым партнером либо в месте ожидания на растении, либо на поверхно-
сти земли при перемещении на новое место (Романенко, 2006)
Нахождение голодных самок голодными самцами своего вида в природе, по всей ви-
димости, представляется процессом случайным, так как встреча с половым партнером
даже иного вида приводит к копуляции. Именно этим можно объяснить обнаружение
в природных условиях Карелии, где совместно обитают таежный (I. persulcatus) и ев-
ропейский лесной (I. ricinus) клещи, огромное количество гибридных личинок (22%)
(Bugmyrin et al., 2015). В цитированной работе личинки гибридов, полученные в ходе
экспериментально гибридизации, четко отличались от родительских видов по размеру
щетинок на скутуме и аллоскутуме (Bugmyrin et al., 2015). Естественная природная
296
гибридизация между клещами I. persulcatus и I. pavlovskyi Pomerantsev, 1946 была по-
казана и молекулярными методами (Kovalev et al., 2016).
Следует отметить, что такая гибридизация не приводит к эволюционному результату.
Межвидовые скрещивания, проведенные в лабораторных условиях между контакти-
рующими в природе евразийскими видами I. ricinus и I. persulcatus, а также с геогра-
фически изолированными от них североамериканскими видами I. scapularis Say, 1821
и I. pacificus Cooley et Kohls, 1943 показали, что при всех родительских комбинациях
клещи разных видов успешно спаривались, напитавшиеся самки отложили яйца и из
них развились особи первого гибридного поколения. Межвидовые гибриды были пол-
ностью стерильны при скрещиваниях между собой и с клещами родительских видов.
Половое поведение гнездово-норовых представителей Prostriata не привлекало вни-
мание исследователей и остается неизученным. Можно предположить, что постоянное
нахождение в ограниченных пространственно условиях норы обеспечивает законо-
мерное нахождение голодными самцами самок, тем более, что для большинства ни-
добионтов (гнездово-норовых клещей) рода Ixodes характерен паразитизм на одном
хозяине или ограниченном круге хозяев (Buczek et al., 2006).
Поиск полового партнера у клещей группы Metastriata
У клещей Metastriata встреча полов происходит исключительно на хозяине, так
как сперматогенез и овогенез завершаются в ходе многодневного питания кровью
(Kiszewski et al., 2001). Основная роль при этом принадлежит половым феромонам -
летучим веществам, информирующим самца о местонахождении самки, готовой
к спариванию (т. е. завершившей овогенез). Полный обзор половых феромонов, обе-
спечивающих поиск полового партера на хозяине, содержится в обзоре Зоненшайна
(Sonenshine, 2004). Вкратце процесс этот сводится к следующему. Прикрепившиеся к
хозяину самки в процессе питания завершают овогенез, после чего их особые фовеаль-
ные железы (парные железы, находящиеся ни дорзальной поверхности идиосомы и от-
сутствующие у клещей группы Prostriata), начинают продуцировать летучий феромон
2,6-дихлорфенол (2,6-ДХФ). Самцы, прикрепившиеся к хозяину, после многодневного
питания завершают сперматогенез и становятся чувствительными к 2,6-ДХФ, после
чего открепляются от места кровососания, отыскивают самку, и прикрепляются ря-
дом с ней, или сразу копулируя, или завершая полностью сперматогенез уже питаясь
кровью рядом с самкой (Sonenshine, 2004; Леонович, 2005). Дополнительным факто-
ром, обеспечивающим увеличение вероятности копуляции, служит задержка развития
неоплодотворенных самок и их длительное пребывание на хозяине в таком состоянии
(Балашов, 1967). Выработка феромона при этом не блокируется, что и обеспечивает
нахождение самцами таких недопитавшихся самок.
У клещей Amblyomma hebraeum Koch, 1844 и A. Maculatum Koch, 1844 обнаружены
феромоны скопления, вырабатываемые самцами в процессе питания, и привлекаю-
щие голодных самок и нимф (Rechav, Whitehead, 1977; Sonenshine, 2004). В подобном
случае самки не способны питаться на хозяине в отсутствие питающихся самцов, и
сигналом к прикреплению самок служит феромон скопления, выделяемый самцами.
Присутствие «феромона скопления на хозяине», выделяемого питающимися самцами
и привлекающий самок (а также нимф) служит дополнительным гарантом возможного
оплодотворения: самки будут присасываться только к хозяину, на котором имеются
самцы, гарантируя себе оплодотворение (Sonenshine, 2004; Леонович, 2005).
297
Интересно, что 2,6-ДХФ не является видоспецифичным феромоном, привлекая к за-
вершившим (или завершающим) овогенез самкам любых видов Metastriata (Леонович,
2005). Тем не менее, в отличие от Prostriata, межвидовые и межродовые гибриды у кле-
щей этой группы выявляются крайне редко. Видимо, межвидовая изоляция обеспечи-
вается главным образом контактными феромонами, иначе называемыми генитальными
феромонами (Sonenshine, 2004) (см. ниже). При этом никакой поведенческой реакции
на 2,6-дихлорфенол ни у одного вида Prostriata не было обнаружено (Леонович, 2005).
Поиск голодными самцами самок у Metastriata, как было отмечено, невозможен,
поэтому поиск партнера у гнездово-норовых (немобионтов) метастриатных клещей,
видимо, происходит аналогичному таковому немобионтов (пастбищных видов), хотя
следует отметить, что этот вопрос специального освещения в литературе не получил.
Копуляция
Процесс копуляции у всех иксодовых клещей очень сходен, и подробно описан
в монографии Балашова (1998). Поведение самцов складывается из нескольких после-
довательных этапов. После установления контакта с самкой самец заползает на ее дор-
зальную сторону, затем переползает на вентральную поверхность всегда через задний
отдел идиосомы. Самец закрепляется на самке с помощью II и III пары ног так,что
вентральные поверхности особей обращены друг к другу. Затем самец с помощью
сенсорного аппарата ротовых органов (сенсилл пальп и хелицер) исследует покровы
вокруг генитального отверстия самки и через него вводит гипостом и хелицеры во
влагалище. Хоботок клеща при этом располагается перпендикулярно спинному щитку,
а пальпы остаются снаружи (Балашов, 1998; Bouman et al., 1999). Расширяющие дви-
жения хоботка заканчиваются выделением сперматофора, и с помощью пальцев хели-
цер сперматофор вводится внутрь полового отверстия самки, его шейка надрезается
при помощи хелицер, и содержимое сперматофора изливается во влагалище.
Исследование самцом покровов вокруг полового отверстия самки - очень важный
этап копуляции, который, по всей видимости, определяется генитальными контактны-
ми феромонами. Эти феромоны были выделены из экстрактов кутикулы самок. Они
представляют собой сложную смесь холестериловых эфиров, холестерилолеата, сте-
ролов, гидроксиэкдизона и жирных кислот (Sonenshine, 2004; Леонович, 2005). Рецеп-
торы феромона копуляции обнаружены на хелицерах, это безволосковые контактные
хеморецепторные сенсиллы хелицер (Philips, Sonenshine, 1993); часть таких контакт-
ных хеморецепторных сенсилл располагается на пальпах (Leonovich, Dusbabek, 1991).
Скорее всего, хотя прямо это показано не было, именно генитальные феромоны спо-
собствуют определению самцом самки своего (или близкородственного) вида и служат
пусковым механизмом собственно копуляции (введения хоботка в половое отверстие).
В некоторых случаях копуляция может быть однократной, причем последующие по-
пытки копуляции блокируются выделяемыми оплодотворенной самкой веществами
химической природы. В экспериментах с Y-образным ольфактометром было показано,
что оплодотворенные питавшиеся самки клеща I. ricinus выделяют некие химические
вещества, ингибирующие копулятивную активность самцов. Одно из этих веществ
было определено как метил-3-хлоро-4-метоксибензоат (Bouman et al., 2003). Подобное
явление было обнаружено у Ixodes scapularis Say, 1821, причем у питавшихся самок
реакция ингибиции повторных копуляций сильно ослабевала (Kiszewski, Spielman,
2002).
298
В то же время, у некоторых видов копуляция может быть многократной. Клещи
I. uriae White, 1852 паразитируют на колониальных морских птицах в циркумполяр-
ных районах обеих полушарий. Как показали специальные исследования, они способ-
ны к неоднократным спариваниям. Изучение потомства самок, собранных в природе,
с использованием микросателлитных маркеров (McCoy, Tirard, 2002), показало, что
неоднократные спаривания приводят к генетическому разнообразию потомства, т. е.
в потомстве одной самки обнаруживаются генетически разнородные личинки. Таким
образом, генетическое многообразие потомства может быть обеспечено одной самкой,
которую оплодотворили несколько самцов.
Репродуктивная изоляция
Репродуктивная изоляция близких видов рода Ixodes, по-видимому, обусловлена их
генетической несовместимостью, так как морфологические преграды для межвидовых
спариваний и переноса сперматофоров у изученных евразийских клещей I. ricinus и
I. persulcatus, а также североамериканских видов I. scapularis Say, 1821 и I. pacificus
Cooley and Kohls, 1943 выявлены не были (Балашов и др., 1998).
Вместе с тем, репродуктивная межвидовая изоляция при копуляции близкородствен-
ных видов может осуществляться за счет разницы в размерах копулятивных структур.
Как было показано Филипповой (2001), у клещей I. persulcatus и I. pavlovskyi мини-
мальное сечение генитальной щели самки I. persulcatus превосходит максимальное
поперечное сечение гипостома самца I. pavlovskyi без перекрывания, что создает мор-
фологические предпосылки для копуляции при таком сочетании партнеров. Однако
генитальная щель самки I. pavlovskyi достоверно меньше наибольшего поперечного
сечения гипостома самца I. persulcatus, что служит препятствием для копуляции пар-
тнеров при таком их сочетании или сильно ее ограничивает (Филиппова, 2002). Таким
образом, самцы таежного клеща не могут копулировать с самками клеща Павловского,
а вот самцы последнего, наоборот, успешно копулируют с самками таежного клеща.
По аналогии с данными о гибридах I. ricinus и I. persulcatus, дающих фертильное по-
томство (Bugmyrin et al., 2015),становится понятным, что в местах возникающей сим-
патрии рано или поздно клещ Павловского вытеснит таежного клеща.
При этом в местах возникающей симпатрии I. ricinus и I. persulcatus ни один из этих
видов не вытесняет другого, а возникает мозаичное распределение, сохраняющееся
в течение длительного времени (Ульянова и др., 1969).
Репродуктивная изоляция у клещей группы Metastriata, видимо, в большинстве слу-
чаев, определяется генитальными феромонами (Sonenshine, 2004; Леонович, 2005).
В то же время, у представителей примитивных групп метастриатных клещей подобная
изоляция осуществляется за счет поведения самок. Так, у австралийских паразитов
рептилий - клещей Aponomma hydrosaurii (Denny, 1843), Amblyomma limbatum Neu-
mann, 1899 и A. albolimbatum Neumann, 1907 - при контакте с самцом чужого вида
самка тесно прижимается вентральной стороной к хозяину, не давая чужому самцу
добраться до гонопора. Для своего же самца - приподнимает тело, давая возможность
самцу начать процесс копуляции (Andrews, Bull, 1982). Таким образом, самки прими-
тивных групп клещей способны распознавать самцов своего вида при непосредствен-
ном с ним контакте.
299
Партеногенез (размножение без полового партнера)
Впервые партеногенез среди иксодовых клещей был обнаружен у Amblyomma ro-
tundatum Koch, 1844 (Aragão, 1912), облигатно партеногенетического вида, паразита
лягушек и рептилий, предпочитающего тростниковую жабу Rhinella marina (Linnaeus,
1758). Позднее, факультативный партеногенез был обнаружен еще у ряда видов ик-
содид: Rhipicephalus (Boophilus) microplus Canestrini 1888 (Stone, 1963), Dermacentor
variabilis (Say, 1821) (Gladney, Dawkins, 1971) и Haemaphysalis leporispalustris (Packard,
1896) (Labruna, Leite, 1997). Среди Prostriata такой способ размножения был обнаружен
и у клещей из рода Ixodes, в частности у Ixodes (Ixodes) jellisoni Cooley et Kohls, 1938,
постоянного обитателя нор грызунов (Lane et al., 1999). Откладка небольшого числа
жизнеспособных партеногенетических яиц неоплодотворенными самками описана
для ряда видов клещей Metastriata [Hyalomma anatolicum Koch, 1844, H. marginatum
Koch, 1844, Rhipicephalus bursa (Canestrini and Fanzago, 1877), Rh. sanguineus (Latreiile,
1806), Haemaphysalis punctata (Canestrini and Fanzago, 1877) и некоторых других] (Ба-
лашов, 1998). Большинство таких яиц гибнет, личинки развиваются только из очень
небольшого числа яиц. Это явление показывает, как мог развиться партеногенез у ик-
содовых клещей. В данном случае его можно рассматривать как один из способов со-
хранения некоторого количества клещей в популяции вне зависимости от наличия и
доступности самцов.
Очень немногие виды клещей успешно размножаются путем партеногенеза. В ка-
честве примера можно привести Amblyomma rotundatum Koch, 1844 - обитателя тро-
пических и субтропических районов Америки, и некоторые популяции Haemaphysalis
longicornis Neumann, 1901. Спорадический партеногенез был зарегистрирован у кле-
щей Dermacentor variabilis (Say, 1821), Rhipicephalus (Boophilus) microplus (Canestrini,
1877), Hyalomma anatolicum, Rhipicephalus bursa и Amblyomma dissimile (Oliver, 1989)
(Ribeiro, Gonzales, 1980).
У клеща Haemaphysalis longicornis имеются 2 репродуктивные стратегии: половое
размножение и облигатный партеногенез. Стратегии эти реализуются в разных по-
пуляциях, представители которых совершенно неразличимы морфологически, но
сильно различаются цитогенетически (Chen et al., 2013). Так, в популяциях с поло-
вым размножением для клещей характерен диплоидный набор хромосом, а для пар-
теногенетических - триплоидный. При этом отсутствуют и различия между предста-
вителями разных популяций по генам 12SrDNA, 16SrDNA, COI, и ITS-2 (Chen et al.,
2013). Специальные исследования показали, что японские и корейские популяции H.
longicornis представлены диплоидными бисексуальными расами (20+ XX♀; 20+X♂),
триплодными облигатными партеногенетическими расами (30-35 хромосом) и анеу-
плоидной расой способной как к половому, так и партеногенетическому размножению
(22-28 хромосом). Гибридизация между представителями диплоидной и триплоидной
рас оказалась невозможной, и успешной была только между представителями самцов
диплоидной расы и развившимися партеногенетически самками анеуплоидной расы
(Oliver et al., 1973)
300
Эволюция полового поведения
Эволюцию полового поведения иксодовых клещей трудно анализировать, не пред-
ставляя себе их первичных хозяев, которые, по мнению разных авторов, могли быть
представленными как рептилиями или амфибиями, так и, с другой стороны, древними
птицами или млекопитающими (Балашов, 1998). Поэтому самые ранние этапы такого
поведения анализу не поддаются.
На наш взгляд, копуляция современных видов клещей отражает эволюционное раз-
витие этого процесса. Примитивные глаза, а во многих случаях и полное отсутствие
глаз, ставят на первое место в процессе обнаружения полового партнера химическую
коммуникацию (хеморецепцию). Никогда самец не приступает к копуляции, предвари-
тельно не забравшись на дорзальную поверхность самки; исследовав дорзальную по-
верхность, он заползает на вентральную поверхность самки всегда через район аналь-
ного отверстия, и никогда через район гнатосомы, поворачивая тело на 180º, и фактиче-
ски исследуя всю дорзальную поверхность самки (Балашов, 1998; Bouman et al., 1999).
Возможно, таким путем самцы определяли видовую (или родовую) принадлежность
самки (дорзальная сторона самки покрыта множеством дермальных желез). Кстати,
фовеальные железы, продуцирующие половой феромон-аттрактант у клещей Metastri-
ata, скорее всего, являются дериватами дермальных желез (Леонович, 1981). Гениталь-
ные феромоны контактной природы (Sonenshine, 2004), возможно, самые древние фе-
ромоны клещей. Они характерны для всех без исключения видов, и их распознавание
возможно только при контакте сенсилл пальпального органа и хелицеральных сенсилл
с половым отверстием самки. У всех видов иксодид пальпальный рецепторный орган
обязательно содержит специализированные сенсиллы, рецепторы контактных гени-
тальных феромонов. Такие рецепторы были обнаружены в составе сенсилл пальцев
хелицер (Леонович, 2005). Химическая природа генитальных феромонов чрезвычайно
разнообразна и, видимо, видоспецифична (Sonenshine, 2004).
Следующий эволюционный этап наиболее вероятно был связан с разделением ик-
содид на группы Prostriata и Metastriata.Здесь следует проанализировать некоторые
аспекты сенсорной физиологии клещей, непосредственно влияющие на их половое
поведение.
У всех иксодовых клещей на тарзальных сегментах передних ног находится чувстви-
тельный орган Галлера (Леонович, 2005). Этот сложный орган содержит обонятельные
сенсиллы, а также сенсиллы, реагирующие на температуру и влажность.
У иксодовых клещей в состав этого органа входят особые сенсиллы, никак не реаги-
рующие на запаховые стимулы потенциального хозяина, но отвечающие за рецепцию
полового феромона (2,6-ДХФ) у клещей группы Metastriata. До наших исследований
роль этих сенсилл у клещей Prostriata оставалась загадочной, пока в их составе не были
обнаружены фенольный и лактоновый рецепторы (Leonovich, 2004). Причем феноль-
ный рецептор обладал чрезвычайно низким порогом чувствительности, и что самое
удивительное, отвечал спайками импульсов на самые низкие концентрации 2,6-ДХФ,
при полном отсутствии поведенческой реакции на запах этого вещества.
Было высказано предположение, что реакция сенсилл органа Галлера клещей рода
Ixodes (Prostriata) на 2,6-ДХФ и лактоны маскирует иную реакцию на сходные произ-
водные.
301
Лактоны были обнаружены в составе запахов шерсти некоторых млекопитающих,
включая волосы человека (Goetz et al., 1988), коровью шерсть (Steullet, 1993), шерсть
овцебыка (Flood et al., 1989). Из фенольных производных о-крезол (орто-метилфенол),
отличающийся от 2,6-дихлорфенола присутствием метиловой группы вместо хло-
ра (электрофизиологическая реакция на это вещество у клеща Ixodes ricinus была
ярко выражена) (Leonovich, 2004), был обнаружен в составе запаха феромонов мно-
жества млекопитающих: в запахах педальной железы антилопы-бонтбока Damalis
cusdor casdorcas (Burger et al., 1977), хвостовой железы оленя Cervus elafus (Bakke,
Figenschou, 1983), преорбитальной железы серого дукера Sylvicarpa grimmia (Burger
et al., 1990), бобровой струи американского бобра Castor canadensis (Tang et al., 1993).
При этом чрезвычайно важен тот факт, что 2,6-ДХФ не выделяется ни одной из фаз
развития I. ricinus. Тщательно и многократно повторенные биохимические экспери-
менты с использованием различных хроматографических методов позволили доказать
это совершенно определенно (Prof. P. Diehl, личное сообщение). Согласно нашим дан-
ным, ни таежный, ни европейский лесной клещи никак поведенчески не реагируют на
2,6-дхф.
Исходя из вышеизложенных фактов, логично предположить, что выраженная реак-
ция фенольного рецептора на 2,6-дихлорфенол является реакцией-маской ответа на
какие-либо компоненты природных запахов хозяев, типа ортометилфенола. Реальный
релизер, вызывающий поведенческий ответ (принятие позы активного ожидания),
скорее всего является многокомпонентным, и в качестве одного из компонентов вы-
ступает фенольное производное. Для таежного клеща Ixodespersulcatus показано при-
нятие позы активного ожидания при приближении потенциального прокормителя
(человека) на расстояние 15-20 м (Романенко, 1984). Понятно, что релизером данной
реакции не может служить СО2, содержащийся в выдыхаемом прокормителем воздухе,
так как дистанция слишком велика. Это должно быть какое-либо высоко летучее ве-
щество, сильно отличающееся от природных запахов растительного происхождения.
Можно предположить, что это некий многокомпонентный релизер, основу которого
составляет фенольное производное (возможно, ортометилфенол), продуцируемое
млекопитающим-прокормителем и воспринимаемое обонятельными сенсиллами ор-
гана Галлера.
Можно высказать предположение, что предки иксодовых клещей использовали ха-
рактерные запаховые компоненты (фенольной основы) потенциальных прокормителей
для обнаружения хозяев с дистанций более удаленных, нежели это позволяла реакция
на температуру тела, углекислый газ, сероводород, и др. Для рецепции этих веществ
в пределах органа Галлера развился специализированный отдел - дистальный бугорок
органа Галлера (у аргасовых клещей такого отдела в органе Галлера нет) (Леонович,
2005). В дальнейшем же адаптация к конкретным экологическим условиям (форми-
рование типа нападения и поиска полового партнера) привела к изменению роли ча-
стично специализированных сенсилл дистального бугорка органа Галлера и воспри-
нимаемых ими веществ у иксодовых клещей групп Prostriata и Metastriata. У Prostriata,
особенно адаптированных к обитанию в лесных (закрытых) стациях, специализация
шла в направлении понижения порога чувствительности, скоррелированного с изме-
нением поведения (выработка позы активного ожидания после обнаружения хозяина
302
на большом расстоянии и соответственно готовность к прицеплению). Представители
Metastriata приобрели способность вырабатывать одно из фенольных производных -
2,6-дихлорфенол, в одном из типов видоизмененных дермальных желез, сконцентри-
рованных в foveae dorsales на идиосоме. Этот процесс, в свою очередь, зависел от по-
глощения крови в процессе питания (только так можно было получить необходимые
компоненты для формирования летучего секрета фенольной природы). Таким образом,
он мог быть увязан со спермато- и овогенезом, завершающимися в процессе кровосо-
сания у Metasriata, а значит, в дальнейшем, приобрести у этих клещей характер специ-
ализированного полового феромона, сигнализирующего готовому к копуляции самцу
о наличии и местонахождении на теле хозяина самки, завершившей овогенез и способ-
ной к спариванию. Выраженная электрофизиологическая реакция сенсилл дистально-
го бугорка I. ricinus на 2,6-ДХФ при отсутствии какой-либо поведенческой реакции
(Leonovich, 2004), в сочетании с остальными вышеприведенными данными, служит,
на наш взгляд, прекрасным подтверждением высказанной гипотезе. При этом за раз-
витие способности реагировать на приближение потенциального хозяина с большого
расстояния представителям Prostriata с подстерегающим типом нападения пришлось
заплатить невозможностью формирования феромонной системы, подобной таковой
Metastriata. Становление феромонной системы, гарантирующей самке оплодотворе-
ние, способствовало развитию характерных для Metastriata особенностей питания и
размножения и привело к биологическому прогрессу этой группы.
У нидобионтов (Леонович, 2018), обитателей гнезд и нор, возможности встречи по-
ловых партнеров своего вида, на наш взгляд, более благоприятны, в сравнении с не-
мобионтами (обитателями пастбищ). Видимо, поэтому половое поведение таких видов
сохранило множество древних черт, ограничиваясь процессом копуляции и распозна-
ванием полового партнера в ходе этого процесса.
Список литературы
Балашов Ю.С. 1967. Кровососущие клещи (Ixodoidea) - переносчики болезней человека и животных. Л.,
Наука, 320 с.
Балашов Ю.С. 1998. Иксодовые клещи - паразиты и переносчики инфекций. СПб., Наука, 287 с.
Балашов Ю.С., Григорьева Л.А., Оливер Дж. 1998. Репродуктивная изоляция и межвидовая гибридизация
иксодовых клещей группы Ixodes ricinus - I. persulcatus (Acarina, Ixodidae). Энтомологическое обо-
зрение 77 (3): 713-721.
Леонович С.А. 1981. О наличии полового феромона у иксодового клеща Hyalomma asiaticum (Ixodidae).
Паразитология 15 (2): 150-156.
Леонович С.А. 2005. Сенсорные системы паразитических клещей. СПб., Наука, 235 с.
Леонович С.А. 2018. О типах паразитизма иксодовых клещей (Ixodidae). Современная паразитология -
основные тренды и вызовы. Материалы VI Съезда Паразитологического общества: Международная
конференция (15-19 октября 2019 г., Зоологический институт РАН, Санкт-Петербург). Ред. К.В. Га-
лактионов, С.Г. Медведев, А.Ю. Рысс, А.О. Фролов. Санкт-Петербург, Издательство Лема, с. 143.
Репкина Л.В. 1973. Встречаемость оплодотворенных голодных самок Ixodes persulcatus P. Sch. в природе.
Медицинская паразитология и паразитарные болезни 2: 237-239.
Романенко В.Н. 1984. Роль химического и вибрационного стимулов в привлечении клещей Ixodes persulcatus
P. Sch. к тропам. В кн. Ориентация насекомых и клещей (Томск: Изд. ТГУ):124-127.
Романенко В.Н. 2007. Подвижность таежного клеща (Parasitiformes, Ixodidae) в местах ожидания прокорми-
теля и его феромонная коммуникация. Вестник Томского государственного университета 1: 41-49.
303
Ульянова Н.И., Бессонова М.А., Захарова В.В., Кленов К.Н., Сухомлинова О.И. 1969. Иксодовые клещи
Ленинградской области как хранители возбудителей некоторых бактериальных болезней человека и
животных. Паразитология 3 (3): 223-227.
Успенский И.В., Емельянова О.Ю. 1980. О наличии феромонных связей у клещей рода Ixodes. Зоологиче-
ский журнал 59 (1): 669-704.
Филиппова Н.А. 2001. Многоступенчатый механизмрепродуктивной изоляции близкородственных видов
Ixodes persulcatus и I. pavlovskyi (Ixodidae) в области симпатрии. Паразитология 35 (5): 361-375.
Филиппова Н.А. 2002. Место морфологического барьера в механизмах репродуктивной изоляции, действую-
щих в областях симпатрии близкородственных видов Ixodes persulcatus-I. pavlovskyi и I. persulcatus-I.
ricinus (Ixodidae). Паразитология 36 (6): 457-468.
Филиппова Н.А. 1977. Иксодовые клещи подсемейства Ixodinae. Фауна СССР. Паукообразные. Т. 4. вып. 4.
Л., Наука, 386 с.
Andrews R.H., Bull C.M. 1982. Mating behavior and reproductive isolation of threespecies of reptile ticks. Animal
Andrews R.H., Bull C.M. 1983. Premating reproductive isolation between geographically isolated populations of an
Australian reptile tick. Journal of Parasitology 69 (6): 1125-1130. doi: 10.2307/3280876
Aragão B.H. 1912. Contribuição para sistematica e biolojia dos ixódidas. Partenogênese em carrapatos. Memórias
do Instituto Oswaldo Cruz 4: 96-119
Barker C.F., Murrell A. 2002. Phylogeny, evolution and historical zoogeographyof ticks: a review of recent progress.
Experimental and Applied Acarology 28: 55-68. doi: 10.1023/A:1025333830086
Barker S., Murrell A., 2004. Systematics and evolution of ticks with list of valid genus and species names. Parasito-
logy 129 Supplement (7): 15-36. doi: 10.1017/S0031182004005207
Barker S.C., Walker A.R. 2014. Ticks of Australia. The species that infest domestic animals and humans.
Bouman E.A.P., Dusbabek F., Simek P., Zahradniekova H. 2003. Methyl 3-chloro-4-methoxybenzoate, a new
candidate semiochemical inhibiting copulation behaviour of Ixodes ricinus (L.) males. Physiological
Entomology 28: 276-282.
BoumanE.A. P., Zemek R., Dusbábek F., Socha R.1999. Sexual behavior of the sheep tick, Ixodes ricinus (L.)
(Acari, Ixodidae). Proceedings of the 3rd International Conference on Urban Pests (Prague, 1999) (Hronov,
Czech Republic, 1999): 255-260.
Buczek A., Kubrak T., Sałata M., Bartosik K., Olszewski T., Stępień K. 2006. Biological features of non-nidicolous
and nidicolous ticks (Acari: Ixodida). In: Arthropods. Epidemiological importance (Koliber, Lublin): 55-65.
Bugmyrin S.V., Belova O.A., Ieshko E.P., Bespyatova L.A. Karganova G.G. 2015. Morphological differentiation
of Ixodes persulcatus and I. ricinus hybrid larvae in experiment and under natural conditions.Ticks and Tick-
Burger B.V., Le Roux M., Garbers C.F., Spies H.S.C., Bigalke R.C., Pachler K.G.R., Vessels P.L., Christ V., Maurer
K.H. 1977. Further compounds from the pedal gland of the Bontebok (Damaliscus dorcas dorcas). Zeitschrift
für Naturforschung 32: 49-56.
Burger B.V., Pretorius B.J., Spies H.C.S., Bigalke R.C., Grierson G.R. 1990. Mammalian pheromones VIII. Chemi-
cal characterization of preorbital gland secretion of grey duiker, Sylvicarpa grimma (Artiodactyla: Bovidae).
Journal of Chemical Ecology 16: 397-416.
Chen X., Xu S., Yu Z., Guo L., Yang S., Liu L., Yang X., Liu J. 2013. Multiple lines of evidence on the genetic
relatedness of the parthenogenetic and bisexual Haemaphysalis longicornis(Acari: Ixodidae). Infection,
Genetics and Evolution 21: 308-314. doi: 10.1016/j.meegid.2013.12.002.
Dantas-Torres F., Chomel B.B., Otranto D. 2012.Ticks and tick-borne diseases: a one health perspective. Trends in
De Bruyne M., Guerin P.M. 1998. Contact chemostimuli in the mating behaviour of the cattle tick, Boophilus micro-
plus. Archives of Insect Biochemistry and Physiology 39: 65-80.
Durden L.A., Beati L. 2014. Modern tick systematics. In: Biology of ticks, 2nd edition. Vol. 1 (Oxford University
Press): 17-58.
Flood P.F., Abrams S.R., Muir G.D., Rowell J.E. 1989. Odor of the muskox. A preliminary investigation. Journal
of Chemical Ecology 15: 2207-2217.
304
Gladney W.J., Dawkins C. 1971. Parthenogenetic reproduction by Dermacentor variabilis (Acarina: Ixodidae). An-
nals of the Entomological Society of America 64: 1285-1289.
Goetz N., Kaba G., Good D., Hussler G., Bore P. 1988. Detection and identification of volatile compounds evolved
from human hair and scalp using headspace gas chromatography. Journal of American Chemical Society 39:
1-13.
Graf J.F. 1975. Ecologie et ethologie d’Ixodes ricinus L. en Suisse (Ixodides: Ixodidae). Cinquen note: mise en
evidence d’une pheromone sexuelle ches Ixodes ricinus. Acarologia 17: 436-441.
Graf J.F. 1978. Copulation, nitrition et ponte chez Ixodes ricinus L. (Ixodoidea: Ixodidae), 2 partie. Mitteilungen der
Schweizerischen Entomologischen Gesellschaft 52: 241-253.
Guglielmone A.A., Moorhouse D.E. 1986. Reproduction in Amblyomma triguttatum triguttatum Acarologia 27:
235-239.
Guglielmone A.A., Robbins R.G.,Apanaskevich D.A.,Petney T.N., Estrada-Peña A., Horak I.G. 2014.The hard ticks
of the world (Acari: Ixodida: Ixodidae) (Springer, Durdrecht). doi: l0. l007/97b-94-007-7497-l_24.
Hoogstraal H. 1978. Biology of ticks. In: Tick-borne diseases and their vectors: Proceedings of a conference (Edin-
burgh University Press): 3-14.
Hoogstraal H., Kim K.C. 1985. Tick and mammal coevolution, with emphasis on Haemaphysalis. In Coevolution of
parasitic arthropods and mammals (New York, Wiley Interscience): 505-568.
Hооgstraal H., Roberts F.H., Kohls G.M., Tiptоn V.J. 1968. Review of Haemaphysalislongicornis Neumann (resur-
rected) of Australia, New Zealand, New Caledonia, Fiji, Japan, Korea, and Northeastern China and USSR,
and its parthenogenetic and bisexual populations. Journal of Parasitology 54 (6): 1197- 1213.
Kiszewski A.E., Matuschka F.-R., Spielman A. 2001. Mating strategies and spermiogenesis in ixodidticks. Annual
Review of Entomology 46: 167-182.
Kiszewski A.E.,Spielman A. 2002. Preprandial inhibition of re-mating in Ixodes ticks (Acari: Ixodidae). Journal
Klompen H., Dobson S.J., Barker S. C. 2002. A new subfamily, Bothriocrotoninae n. subfam., for the genus Both-
riocroton Keirans, King &Sharrad, 1994 status amend. (Ixodida: Ixodidae), and the synonymy of Aponomma
Neumann, 1899 with Amblyomma Koch, 1844. Systematic Parasitology 53: 101-107.
Kovalev S.Y., Golovljova I.V., Mukhacheva T.A. 2016. Natural hybridization between Ixodes ricinus and Ixodes
persulcatus ticks evidenced by molecular genetics methods. Ticks and Tick-Borne Diseases 7 (1): 113-118.
doi: 10.1016/j.ttbdis.2015.09.005.
Labruna M.B., Leite R.C.1997. Reproductive aspects of Haemaphysalis leporispalustris. Memórias do Instituto
Lane R.S, Peavey C.A., Padgett K.A., Hendson M. Life history of Ixodes (Ixodes) jellisoni (Acari: Ixodidae) and
its vector competence for Borrelia burgdorferi sensu lato. Journal of Medical Entomology 36 (3): 329-340.
Leonovich S.A. 2004. Phenol and lactone receptors in the distal sensilla of the Haller’s organ in Ixodes ricinus
ticks and their possible role in host perception. Experimental and Applied Acarology 32 (1-3): 89-102.
Leonovich S.A., Dusbabek, F. 1991.Pheromone receptive subsystem in ticks: correlation between stumulus
conducting structures and evolution of behavior. Modern Acarology (Academia (Prague) and SPB Publ.
(The Hague) 1: 53-58.
McCoy K.D., Tirard C. 2002. Reproductive strategies of the seabird tick Ixodes uriae (Acari: Ixodidae). Journal of
Parasitology 88 (4): 813-816. doi: 10.1645/0022-3395(2002)088[0813:RSOTST]2.0.CO; 2.
Nava S., Guglielmone A.A., Mangold A.J. 2009. Overview of systematics and evolution of ticks. Frontiers in Biosci-
ence 14: 2857-2877.
Oliver J.H. 1971. Parthenogenesis in mites and ticks. American Zoologist 11(2): 283-299.
Oliver J.H. Jr. 1989. Biology and systematics of ticks (Acari: Ixodida). Annual Review of Ecology, Evolution, and
Systematics 20: 397-430.
Oliver J.H.Jr., Tanaka K., Sawada M. 1973. Cytogenetics of ticks (Acari: Ixodoidea). 12. Chromosome and hybrid-
ization studies of bisexual and parthenogenetic Haemaphysalis longicornis races from Japan and Korea.
Chromosoma 42 (3): 269-288.
Philips J.S., Sonenshine D.E. 1993. Role of the male claw sensilla in the perception of female mounting sex phero-
mone in Dermacentor variabilis, Dermacentor andersoni and Amblyomma americanum. Experimental and
Applied Acarology 17: 631-653.
305
Rechav Y.H., Whitehead G.B. 1977. Assembly pheromones produced by males of Amblyomma hebreum Koch.
In: Tick-borne diseases and their vectors. Wilde J.K.H. (ed.) (Edinburgh, University of Edinburgh): 18-22.
Ribeiro V.L.S., Gonzales J.C. 1980. A partenogênese no Boophilusmicroplus (Canestrini, 1887). Arquivos Facul-
dade de Veterenaria Universidade Federal do Rio Grande do Sul 8: 93-108.
Romanenko V., Leonovich S., Shcherbakov M. 2016. Horizontal migrations of the tick Ixodes pavlovskyi toward
a pedestrian walkway in an urban biotope (Tomsk, Western Siberia).Ticks and Tick-Borne Diseases 7 (5):
1035-1043. doi: 10.1016/j.ttbdis.2016.05.012.
Sonenshine D.E., Roe R.M. (editors). 2014. Biology of ticks, 2nd edition. Volume 1: structure, systematics, physiol-
ogy, and molecular biology (Oxford University Press), 560 p.
Sonenshine D.E. 2004. Pheromones and other semiochemicals of ticks and their use in tick control. Parasito-
logy 129 (Supplement): 405-425.
Sonenshine D.E. 2006. Tick pheromones and their use in tick control. Annual Review of Entomology 51: 557-80.
doi: 10.1146/annurev.ento.51.110104.151150.
Steullet P. 1993. Perception of vertebrate volatiles in the tropical bont tick, Amblyomma variegatum Fabricius.
Ph.D. Thesis. University of Neuchatel, Neuchatel, Switzerland.
Stone B.F. 1963. Parthenogenesis in the cattle tick, Boophilus microplus. Nature 200: 1233.
Tang R., Webster F.X., Muller-Schwarze D. 1993. Phenolic compounds from male castoreum of the North American
beaver, Castor canadensis. Journal of Chemical Ecology 19: 1491-1500.
Treverrow N.L., Stone B.F., Cowie M. 1977. Aggregation pheromones in 2 Australian hard ticks, Ixodes holocyclus
and Aponomma concolor. Experientia 33 :680-682.
Yuval B., Deblinger R.D., Spielman, A. 1990. Mating behavior of male deer ticks Ixodes dammini (Acari: Ixodi-
COMPARATIVE ANALYSIS OF SEXUAL BEHAVIOR
IN IXODID TICKS (IXODIDAE)
S. A. Leonovich
Keywords: ixodid ticks, Prostriata, Metastriata, identification of sexual partner, copula-
tion, evolution of behavior.
SUMMARY
In the present review, the main aspects of sexual behavior (finding and identification of sexual part-
ner, copulation, reproductive isolation) in two main groups of hard ticks (Prostriata and Metastriata)
are analyzed on the basis of literary and own data. A hypothesis dealing with main evolutionary trends
in the development of sexual behavior in Ixodidae is proposed.
306
