ПАРАЗИТОЛОГИЯ, 2019, том 53, № 4, с. 348-352.

УДК 576.895:597.552.5(72)

ПАРАЗИТЫ ГОЛЬЦОВ BARBATULA CONILOBUS

(BALITORIDAE: NEMACHEILINAE)

В РЕКЕ ДЗАБХАН (МОНГОЛИЯ)

Б. Мэндсайхан^d, Г. А. Яковлева^a

^a Институт биологии КарНЦ РАН,

ул. Пушкинская, 11, Петрозаводск 185910, Россия

^b Институт биологии внутренних вод им. И.Д. Папанина РАН,

Ярославская область, Некоузский район, пос. Борок, 109, 152742, Россия

^c Петрозаводский государственный университет, кафедра общей химии,

пр. Ленина, 33, Петрозаводск 185910, Россия

^d Институт Географии и Геоэкологи Академии наук Монголии,

Барун-Сэлбэ 15, Уланбатор 15170, Монголия

* e-mail: daryal178@gmail.com

Поступила в редакцию 03.05.2019 г.

После доработки 05.06.2019 г.

Принята к публикации 05.06.2019 г.

Впервые исследованы паразиты усатого гольца Barbatula conilobus Prokofiev, 2016 в реке

Дзабхан, Монголия. В результате выявлено 10 видов паразитов 4 систематических групп:

Cestoda - 1, Monogenea - 4, Trematoda - 4, Nematoda - 1. Наибольшая зараженность отмече-

на для моногеней Gyrodactylus nemachili Bychowsky, 1936 и трематод Diplostomum mergi

Dubois, 1932. Для метацеркарий Diplostomum mergi получены последовательности участка

ITS1+5.8S+ITS2 рРНК (MK644609-MK644610).

Ключевые слова: усатый голец Barbatula conilobus, Монголия, река Дзабхан, паразиты.

DOI: 10.1134/S0031184719040069

Пресноводные экосистемы в пределах Центральной Азии, в том числе Монголии,

принадлежат к трем водным бассейнам рек Тихого, Северного Ледовитого океанов,

а также Центрально-Азиатского бессточного бассейна. Водоразделы этих систем четко

определены. В силу этих особенностей видовой состав ихтиофауны Монголии очень

разнообразен. Данные о числе видов рыб, обитающих на территории Монголии, по-

полняются благодаря многочисленным исследованиям (Рыбы МНР, 1983; Миронов-

ский и др., 2019; Knizhin et al., 2012; Neely et al., 2008; Kottelat, 2012; Ahrenstorff et al.,

2012; Slynko, Borovikova, 2012; Dgebuadze et al., 2017).

Одной из интенсивно изучаемых в систематическом отношении групп являются

представители семейства балиторовых, распространенные во всей бассейнах Монго-

348

лии (Прокофьев, 2003, 2007, 2009, 2016а). В результате этих исследований в реке Дзаб-

хан был описан новый вид усатых гольцов Barbatula conilobus (Прокофьев, 2016б).

Для этого вида рыб также были изучены биологические характеристики и питание

(Мэндсайхан и др., 2016).

В нашей публикации приведены первые данные по паразитам B. conilobus в реке

Дзабхан.

Методом неполного паразитологического вскрытия в р. Дзабхан исследовано 15 экз.

усатого гольца Barbatula conilobus. Сбор материала выполнен в августе 2012 г. в райо-

не Говь-Алтай аймака, ниже плотины, формирующей Тайширское водохранилище

(46º39´с. ш., 96º53´ в. д.). Отлов рыб проводили с помощью электроловильной уста-

новки IG200/2 согласно инструкции производителя (AGK, Germany) и в строгом со-

ответствии с разрешительными документами на лов. Результаты, характеризующие

место исследования и частично биологию хозяина, опубликованы ранее (Мэндсайхан

и др., 2016).

Сбор, фиксацию и камеральную обработку паразитов проводили по общепринятой

методике (Быховская-Павловская, 1985). При этом были исследованы все органы рыб

с целью определения зараженности рыб макропаразитами. Также с поверхности тела

и носовых ходов полностью соскабливали слизь на наличие эктопаразитов. Микро-

скопического исследования органов и тканей на встречаемость простейших и миксо-

споридий не проводилось. Для видовой идентификации паразитов, использовали сле-

дующие ключи: Судариков и др., 2002; Keys to…, 1994; Moravec, 1994; Oros et al., 2010;

Pugachev et al., 2010; Selbach et al., 2015; Anderson, 2000.

В дополнение к изучению морфологии была проведена видовая идентификация

метацеркарий рода Diplostomum Nordmann, 1832 с помощью ПЦР-метода на основе

маркера ITS1+5.8S+ITS2, по условиям реакции и с праймерами, предложенными в пу-

бликации Селбаха с коллегами (Selbach et al., 2015). Полученные последовательности

депонированы в базу ГенБанка (NCBI GenBank) под номерами MK644609-MK644610.

Для количественной характеристики зараженности рыб использованы следующие

показатели: экстенсивность инвазии (ЭИ, %), средняя интенсивность заражения или

индекс обилия (ИО, экз. на рыбу) и минимальное - максимальное число паразитов (М).

В результате неполного паразитологического вскрытия у усатого гольца выявлено

10 видов паразитов 4 систематических групп (Cestoda - 1, Monogenea - 4, Trematoda - 4,

Nematoda - 1) (табл. 1).

Пять видов паразитов характеризуются сложным циклом развития. Жизненный цикл

цестоды Breviscolex orientalis Kulakovskaya, 1962 на данный момент не исследован.

Этот паразит был отмечен в кишечниках 12 из 15 исследованных особей рыб. Учитывая,

что в развитии многих других видов цестод из отр. Caryophillideа участвуют разные

виды олигохет, можно предположить, что в развитии Breviscolex orientalis участвуют

малощетинковые черви Stylaria lacustris Linnaeus, 1767, Uncinais uncinata Ørsted, 1842,

Nais simplex Piguet, 1906, Limnodrilus hoffmeisteri Claparède, 1862. Эти виды олигохет

отмечены среди бентосных организмов реки Дзабхан и Тайширского водохранилища

(Prokin, 2018). Все обнаруженные черви были половозрелыми. Вид имеет не широкое

распространение: ранее паразит встречался у карповых рыб только в бассейне реки

Амур, в Китае и Японии, а также у гольца на территории Монголии в p. Селенга

(Пугачев, 2002; Scholz, Ergens, 1990; Brabec et al., 2012; Li et al., 2017).

349

На плавниках и коже рыб найдены моногенеи 4 видов рода Gyrodactylus Nordmann

1832 (табл. 1). Среди них преобладал вид G. nemachili - типичный паразит балиторие-

вых рыб. Менее многочисленным был монгольский эндемик G. mongolicus Ergens &

Dulmaa, 1970. Большая часть найденных моногеней всех видов отмечена на плавниках,

на коже встречались лишь единичные особи двух видов G. barbatuli и G. mongolicus

в количестве от 1 до 6 экз. В носовой полости и на жабрах моногенеи не отмечались.

Таблица 1. Паразиты гольца Barbatula conilobus в реке Дзабхан

Вид паразита

Локализация

ЭИ, %

ИО, экз.

М, min-max

Cestoda

Breviscolex orientalis

Кишечник

2.3

1-7

Monogenea

Gyrodactylus barbatuli

Плавники, кожа

3.8

1-7

G. mongolicus

Плавники, кожа

9.1

4-11

G. nemachili

Плавники

100

17.2

1-21

G. nordmanni

Плавники

1.1

3-5

Trematoda

Diplostomum mergi

Глаза: между склерой

100

15.7

4-63

и ретиной

Tylodelphys clavata

Глаза: стекловидное тело

0.13

(2)

Apharyngostrigea sogdiana

Полость тела,

15.8

1-48

соединительная ткань

Nematoda

Contracaecum microcephalum

Стенка кишечника

0.13

(2)

(личинка)

Всего видов

Все отмеченные у гольцов виды трематод паразитируют в рыбах на стадии метацер-

карий и заканчивают свое развитие в рыбоядных птицах. Заражение рыб личинками

трематод происходит при активном внедрении паразита на стадии церкарий, развиваю-

щихся в моллюсках. Наиболее массовые и часто встречающиеся виды - Diplostomum

mergi, инвазирующие глаза гольцов, и Apharyngostrigea sogdiana (Pavlowsky

et Anitschkov, 1923) Agapova, 1971, паразитирующие в полости тела и на внутренних

органах рыб. Метацеркарии вида Tylodelphys clavata (von Nordmann, 1832) - парази-

та, характерного для широкого круга хозяев, - отмечены лишь у 1 особи гольца. Для

видов D. mergi и T. clavata первые промежуточные хозяева - моллюски рода Lymnaea

Lamarck, 1799, для A. sogdiana - моллюски рода Gyraulus Carpenter, 1837. Предста-

вители обоих родов отмечены в фауне реки Дзабхан и Тайширского водохранилища

(Prokin, 2018).

Нематоды Contracaecum microcephalum (Rudolphi, 1809) найдены на стадии личинки

всего у 1 особи гольца на стенке кишечника, поскольку эти паразиты также заканчи-

вают свое развитие в рыбоядных птицах (Anderson, 2000). Нематоды этого рода ши-

роко распространенные паразиты многих видов рыб на территории Монголии (Пуга-

чев, 2004). Первыми промежуточными и резервуарными хозяевами служат копеподы

350

и личинки стрекоз, ручейников, двукрылых, значительное число видов которых обита-

ет в реке Дзабхан и в Тайширском водохранилище (Крылов и др., 2018; Prokin, 2018).

Мариты этого вида нами были отмечены у серебристой чайки Larus argentatus mongo-

licus L. (Lebedeva, Chantuu, 2015).

Все найденные виды гельминтов ранее уже были отмечены на территории Монголии,

как у гольцов рода Barbatula Linck, 1790, так и у других видов рыб. У балиториевых

рыб в Северной Азии, в том числе и в Монголии, было найдено 46 видов гельминтов

(Пугачев, 2002, 2003, 2004). Однако судить о богатстве паразитофауны усатых гольцов

в нашем исследовании, так же как и сравнивать видовой состав паразитов Barbatula

conilobus с другими хозяевами из разных водоемов, невозможно на данный момент.

Это связано с вышеупомянутой проблемой разработки систематики рыб семейства

Balitoridae. Для дальнейшего анализа необходим сбор данных по видовому составу,

как паразитов, так и хозяев.

БЛАГОДАРНОСТИ

Авторы выражают признательность О.Н. Пугачеву и П.И. Герасеву (ЗИН РАН) за

консультации по вопросам идентификации паразитов.

Авторы признательны всем участникам Комплексной Российско-Монгольской био-

логической экспедиции РАН и АН МНР за помощь в проведении полевых исследова-

ний.

Молекулярные исследования проведены на оборудовании ЦКП «Таксон», ЗИН РАН

(http://www.ckp-rf.ru/ckp/3038/?sphrase_id=8879024).

Финансовое обеспечение исследований осуществлялось из средств федерального

бюджета на выполнение государственного задания КарНЦ РАН (№ 0218-2019-0075).

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

Быховская-Павловская И.Е. 1985. Паразиты рыб. Руководство по изучению. Л., Наука, 121 с.

Крылов А.В., Мэндсайхан Б., Аюушсурен Ч., Цветков А.И. 2018. Зоопланктон прибрежной зоны разнотип-

ных водохранилищ аридной зоны: влияние уровенного режима и метеорологических условий. Транс-

формация экосистем 1 (1): 66-85.

Мироновский А.Н., Дгебуадзе Ю.Ю., Мэндсайхан Б., Слынько Ю.В. 2019. Морфологическая дифферен-

циация Алтайского османа Oreoleuciscus humilis (Cyprinidae) в реке Туин, Долина озёр, Монголия.

Вопросы ихтиологии 59 (1): 105-109.

Мэндсайхан Б., Дулмаа А., Крылов А.В. и др. 2016. Формирование экосистемы озерного типа в полупустын-

ной зоне: Тайширское водохранилище на р. Завхан (Западная Монголия). Аридные экосистемы 22,

3 (68): 84-91.

Пугачев О.Н. 2002. Каталог паразитов пресноводных водоемов Северной Азии. Книдарии, моногенеи, це-

стоды. СПб., ЗИН РАН, 248 с.

Пугачев О.Н. 2003. Каталог паразитов пресноводных водоемов Северной Азии. Трематоды. СПб., ЗИН РАН,

224 с.

Пугачев О.Н. 2004. Каталог паразитов пресноводных рыб Северной Азии. Нематоды, скребни, пиявки, ра-

кообразные, клещи. СПб., ЗИН РАН, 250 с.

Прокофьев А.М. 2003. Материалы к ревизии усатых гольцов (Balitoridae: Nemacheilinae: Orthrias Jordan

et Fowler, 1903) Монголии и сопредельных территорий. I. Два новых вида из водоемов Тувы и Монго-

лии. Вопросы ихтиологии 43 (6): 725-738.

Прокофьев А.М.

2007. Морфология, систематика и происхождение усатых гольцов рода Orthrias

(Teleostei:Balitoridae: Nemacheilinae). М., Товарищество научных изданий КМК, 110 с.

Прокофьев А.М. 2009. Переописание малоизученных нагорноазиатских гольцов Triplophysa chondrostoma

и T. stenura (Teleostei, Balitoridae, Nemacheilinae). Зоологический журнал 88 (6): 694-702.

Прокофьев А.М. 2016а. Морфологическая характеристика и внутривидовая структура Triplophysa orientalis

(Balitoridae: Nemacheilinae). Вопросы ихтиологии 56 (2): 139-146.

351

Прокофьев А.М. 2016б. Гольцы рода Barbatula (Nemacheilinae) бассейна реки Завхан (Западная Монголия).

Вопросы ихтиологии, 56 (6): 655-669.

Рыбы МНР: условия обитания, систематика, морфология, зоогеография. 1983. М., Наука, 276 с.

Судариков В.Е., Шигин А.А., Курочкин Ю.В. и др. 2002. Метацеркарии трематод - паразиты пресноводных

гидробионтов России. 1. М., Наука, 298 с.

Anderson R. C. 2000. Nematode parasites of Vertebrates. Their development and transmission. 2nd Edition, Wall-

ingford, CABI, 650 p.

Ahrenstorff T.D., Jensen O.P., Weidel B.C. et al. 2012. Abundance, spatial distribution, and diet of endangered Hov-

sgol grayling (Thymallus nigrescens). Environmental Biology of Fishes 94: 465-476.

Brabec J., Scholz T., Kralova-Hromadova I. et al. 2012. Substitution saturation and nuclear paralogs of common-

ly employed phylogenetic markers in the Caryophyllidea, an unusual group of non-segmented tapeworms

(Platyhelminthes). The International Journal for Parasitology 42 (3): 259-267.

Dgebuadzea Yu.Yu., Mironovskii A.N., Mendsaikhan B., Slyn’ko Yu.V. 2017. The First Case of Morphological

Differentiation of Altai Osman Oreoleuciscus potanini (Cyprinidae, Actinopterigii) in a River, Doklady Bio-

logical Sciences 473: 57-60.

Keys to the cestode parasites of vertebrates. 1994. Ed. L. F. Khalil, A. Jones and R. A. Bray, Wallingford, Oxon,

CABI, 768 p.

Knizhin I.B., Muzalevskaya O.V., Weiss S.J et al. 2012. Graylings (Thymallidae) of water bodies in western Mon-

golia: Morphological and genetic diversity. Journal of Ichthyology 48 (9): 714-735.

Kottelat M. 2012. Conspectus cobitidum: an inventory of the loaches of the World (Teleostei: Cypriniformes: Co-

bitoidei). The Raffles Bulletin of Zoology 26: 1-199.

Li W.X., Zhang D., Boyce K. et al. 2017. The complete mitochondrial DNA of three monozoic tapeworms in the

Caryophyllidea: a mitogenomic perspective on the phylogeny of eucestodes. Parasites & Vectors 10 (1),

P. 314.

Moravec F. 1994. Parasitic nematodes of freshwater fishes of Europe. Praga, Springer Netherlands, 473 p.

Neely D.A., Sabaj Perez M.H., Mendsaikhan B. 2008. First Records of Rhinogobius lindbergi (Teleostei: Gobiidae)

and Abbottina rivularis (Teleostei: Cyprinidae) in the Lake Buyr Drainage, Mongolia. Journal of Great Lakes

Research 34: 334-341.

Oros M., Scholz T., Hanzelová V., Mackiewicz J.S. 2010. Scolex morphology of monozoic cestodes (Caryophyl-

lidea) from the Palaearctic Region: a useful tool for species identification. Folia Parasitologica 57: 37-46.

Prokin A.A. 2018. Initial Stage of Macrozoobenthos Formation in Reservoirs of Western Mongolia. Inland Water

Biology 11 (2): 161-172.

Pugachev O.N., Gerasev P.I., Gussev A.V. et al. 2010. Guide to monogenoidea of freshwater fish of Palaeartic and

Amur regions. Milano, Ledizioni Ledipublishing, 567 p.

Scholz T., Ergens R. 1990. Cestodes of fishes from Mongolia. Acta Societatis Zoologicae Bohemoslov 54: 287-304.

Selbach C., Soldánová M., Georgieva S., Kostadinova A. 2015. Integrative taxonomic approach to the cryptic diver-

sity of Diplostomum spp. in lymnaeid snails from Europe with a focus on the ‘Diplostomum mergi’ species

complex. Parasites & Vectors 8, P. 300.

Slynko Yu.V., Borovikova E.A., 2012. Phylogeography of Altai Osmans fishes (Oreoleuciscus sp., Cyprinidae, Pi-

sces) inferred from nucleotide variation of the mitochondrial DNA cytochrome b gene. Russian Journal of

Genetics 48 (6): 618-627.

PARISITES OF THE STOAN LOACHE BARBATULA CONILOBUS

(BALITORIDAE: NEMACHEILINAE) IN THE DZABKHAN RIVER (MONGOLIA)

D. I. Lebedeva, D. P. Karabanov, D. O. Zaicev, B. Mendsayhan, G. A. Yakovleva

Keywords: the stoan loache Barbatula conilobus, Mongolia, the Dzabkhan river, parasite.

Summary

There are the first data on the parasites of the stoan loache Barbatula conilobus Prokofiev,

2016 in the Dzabhan River, Mongolia. As a result, 10 species of parasites of 4 systematic groups

were identified: Cestoda - 1, Monogenea - 4, Trematoda - 4, Nematoda - 1. The monoge-

neans Gyrodactylus nemachili Bychowsky, 1936 and the trematode Diplostomum mergi Du-

bois, 1932 were the more abundant. For the metacercariae Diplostomum mergi, the sequences

of the ITS1 + 5.8S + ITS2 rRNA (MK644609-MK644610) were obtained.

352