ПАРАЗИТОЛОГИЯ, 2020, том 54, № 2, с. 137-144.
УДК 595.771
ЧИСЛЕННОСТЬ САМЦОВ CULISETA И CULEX
(DIPTERA, CULICIDAE) В ПРИВХОДОВЫХ ЧАСТЯХ ПЕЩЕР
КАК ОТРАЖЕНИЕ ИХ РАЗЛИЧНОЙ УСТОЙЧИВОСТИ
К НИЗКОЙ ТЕМПЕРАТУРЕ НАРУЖНОГО ВОЗДУХА
© 2020 г. А. В. Разыграев*
Зоологический институт РАН,
Университетская наб., 1, Санкт-Петербург, 199034, Россия
Санкт-Петербургский государственный химико-фармацевтический университет,
ул. Профессора Попова, 14, лит. А, Санкт-Петербург, 197376, Россия
*e-mail: a.v.razygraev@gmail.com
Поступила в редакцию 17.12.2019 г.
После доработки 17.01.2020 г.
Принята к публикации 17.01.2020 г.
Охарактеризованы различия в численности самцов кровососущих комаров из родов Culiseta
и Culex в привходовых частях Саблинских пещер (Тосненский р-н, Ленинградская обл.) в осен-
ний период при понижении температуры наружного воздуха до +8 °C и ниже. Показано, что при
температуре наружного воздуха от +1 до +3 °C численность самцов Culiseta (преимущественно
C. annulata) в убежищах существенно выше, чем при температуре наружного воздуха от +5 до
+8 °C, а численность самцов рода Culex (преимущественно C. pipiens) практически одинакова
при тех же значениях температуры. Таким образом, получено подтверждение того, что имаго Cu-
liseta annulata более устойчивы к низким температурам наружного воздуха и при температурах
от +5 до +8 °C нуждаются в убежищах в меньшей степени, нежели Culex pipiens. Также стати-
стически подтверждаются связи относительного обилия самцов Culiseta и Culex внутри пещер
с сочетанием двух факторов - температуры и влажности воздуха снаружи от пещер.
Ключевые слова: кровососущие комары, температура, влажность воздуха, пещеры, Culiseta
annulata, Culex pipiens, Culicidae
DOI: 10.31857/S1234567806020042
137
Климатические условия по-разному влияют на распространение различных видов
кровососущих комаров. Например, распространение видов Culex pipiens Linnaeus,
1758 и C. torrentium Martini, 1925 различным образом коррелирует с географической
широтой и длительностью вегетационного периода, которая зависит от суммы кли-
матических факторов (Hesson et al., 2014). Понимание климатических предпочтений
разных видов кровососущих комаров важно с точки зрения прогнозирования измене-
ний их ареалов, а также возможного распространения переносимых ими возбудителей
заболеваний.
В зимний период на северо-западе РФ Culex pipiens pipiens биотип «pipiens»,
C. torrentium, C. territans Walker, 1856, Culiseta annulata (Schrank, 1776) и C. alaskaensis
(Ludlow, 1906) диапаузируют в фазе имаго (Wegner, 2009; Becker et al., 2010). Чис-
ленность имаго у видов, зимующих во взрослой фазе, как правило, возрастает к осе-
ни. Оплодотворенные самки осенью перемещаются в убежища, где проводят зиму
в диапаузе, а самцы погибают до наступления зимы. По сообщениям польских авто-
ров (Skierska, 1965; Wegner, 2009), самцы и самки C. annulata сохраняют активность
при низких температурах и могут быть обнаружены вне укрытий при температуре
+6 °C. Более того, самки C. annulata способны к прерывистой диапаузе с поиском про-
кормителя в зимнее время (Wegner, 2009; Becker et al., 2010). Вероятно, зимующие
в фазе имаго виды рода Culiseta Felt 1904, в том числе C. annulata, лучше адаптированы
к активности при низкой температуре по сравнению с видами рода Culex Linnaeus
1758. При посещении Саблинских пещер (Ленинградская обл.) автором было замече-
но, что осенью при вечернем понижении температуры наружного воздуха самцы Culex
и Culiseta собираются в привходовых частях пещер (места зимовок самок), причем, по
впечатлениям автора, при более сильных понижениях температуры численность сам-
цов рода Culiseta в убежищах более высока. В связи с данными наблюдениями возник-
ло предположение, что самцы рода Culiseta в меньшей степени нуждаются в убежищах
при похолодании, чем самцы рода Culex.
Цель настоящего исследования - косвенная проверка гипотезы о том, что имаго
рода Culiseta более приспособлены к активности при низких температурах, нежели
имаго рода Culex1. Задачей было сравнить численности2 самцов рода Culex и рода
Culiseta в убежищах при различных внешних температурах в осенний период. Чис-
ленность самок не сравнивали, поскольку осенью они массово уходят на зимовку
1 Гипотеза относится в первую очередь к представителям родов Culex и Culiseta, характерным для дан-
ного региона (Ленинградская обл.), и к имаго осеннего поколения.
2 Под численностью в данной статье понимается число особей на весь обследованный объем пещер
(один и тот же для самцов рода Culex и рода Culiseta). Под относительной численностью (относительным
обилием) самцов рода Culex и рода Culiseta понимаются доли самцов рода Culex и рода Culiseta в общем
числе всех особей двух родов. При использовании терминов автор ориентировался на монографию Песенко
(1982).
138
в убежища и их обилие в пещерах не может рассматриваться как отражение суточных
изменений внешней температуры.
МАТЕРИАЛ И МЕТОДИКА
Подсчеты и сборы самцов родов Culex и Culiseta проводились в окрестностях
п. Ульяновка (Ленинградская обл., Тосненский р-н) в период с 20 сентября по 18 октября 2019 г.
в Саблинских пещерах. Всего зарегистрировано 150 экз. самцов этих двух родов.
Обследованы следующие пещеры: Псевдо-Санта-Мария (отрезанная обвалами часть пе-
щеры Жемчужная, координаты входа 59°40´05.2˝N, 30°48´02.9˝E), Графский грот (два входа
59°39´59.4˝N, 30°48´10.0˝E и 59°39´59.3˝N, 30°48´10.3˝E) и привходовая часть пещеры Шта-
ны (59°40´02.4˝N, 30°48´05.5˝E). Все входы в данные пещеры расположены на склоне каньона
р. Тосна, обращенном на юго-запад (правый берег).
Подсчет самцов кровососущих комаров родов Culex и Culiseta проводили в течение трех
часов после захода солнца, при этом температура воздуха снаружи пещер не превышала +8 °C.
В каждый из 6 дней подсчет выполнялся методом сплошного обследования фиксированного
ряда привходовых частей пещер. Полностью осматривались стены и своды. При значитель-
ной высоте свода (Графский грот) проводили осмотр стен до высоты 2 м от пола. Самцы родов
Culex и Culiseta подсчитывались одновременно на одних и тех же стенах и сводах. Использовали
значения внешней температуры и относительной влажности воздуха в п. Ульяновка в дни и часы
трех дней в вечернее время проводили измерения температуры воздуха снаружи от пещер, во
входных чашах и в привходовых залах пещер при помощи переносной метеостанции МЭС-200;
при этом измеряли также относительную влажность воздуха.
Всего подсчитано 119 самцов Culex и 31 самец Culiseta, родовая принадлежность которых
была легко установлена по общему внешнему виду, в частности по форме щупиков (Гуцевич и
др., 1970). Сбор абсолютно всех зарегистрированных самцов не представлялся возможным, по-
скольку некоторые особи улетали при попытках их собрать. Тем не менее, большая часть мате-
риала была собрана с использованием пробирок объемом 10 мл. Определены до вида 118 самцов
(82 Culex pipiens, 11 C. torrentium, 24 Culiseta annulata и 1 C. alaskaensis)3. Определение видовой
принадлежности самцов проводилось по морфологическим признакам генитального аппарата
с использованием ключей (Гуцевич и др., 1970; Becker et al., 2010). В настоящей работе данные
по видам использовались лишь для оценки того, какие виды преимущественно составляют груп-
пы Culex и Culiseta в исследуемом биотопе.
3 О резком преобладании Culiseta annulata над С. alaskaensis в данной местности свидетельствуют также
наши данные, полученные при подсчете самок, ушедших на зимовку: 19 ноября 2019 г. в пещерах Псевдо-
Санта-Мария и Графский грот было насчитано 30 самок C. annulata и 2 самки С. alaskaensis (соотноше-
ние 15:1); 5 января 2020 г. в привходовых частях пещер Жемчужная и Штаны было подсчитано 49 самок
C. annulata и 3 самки С. alaskaensis (соотношение 16:1). В пользу преобладания Culex pipiens над C. tor-
rentium среди самок в осенний период свидетельствуют данные из нашей предыдущей работы (Разыграев,
Шулешко, 2018).
139
Количества самцов родов Culex и Culiseta при температурах от +1 до +3 и от +5 до +8 °C
сравнивались двусторонним точным критерием Фишера. Связи относительной численности
с температурой и влажностью оценивались с использованием коэффициента корреляции Спир-
мена (rho), а для оценки связи между всеми тремя показателями использовался коэффициент
конкордации Кендалла. Попарные сравнения температуры и влажности наружного воздуха
с температурой и влажностью во входных частях и привходовых залах пещер проводилось
с помощью парного критерия Уилкоксона с поправкой Холма-Бонферрони на множественные
сравнения. Расчеты проводились в программной среде R (версия 3.5.2) (R Core Team, 2018).
Коэффициент конкордации Кендалла рассчитывался согласно алгоритму от M.V. Wickerhauser
(Washington University, St. Louis, Missouri), написанному для программной среды R (http://www.
math.wustl.edu/~victor/classes/ma322/kendall.w.R).
РЕЗУЛЬТАТЫ И ОБСУЖДЕНИЕ
В ходе исследования проведен подсчет самцов в следующие 6 дней: 20, 24 сентя-
бря и 2, 6, 15 и 18 октября 2019 г. Из них 20 сентября, 2 и 18 октября в вечернее вре-
мя характеризовались относительно высокой внешней температурой (от +5 до +8 °C),
а 24 сентября, 6 и 15 октября - относительно низкой внешней температурой воздуха
(от +1 до +3 °C) (рис. 1). Абсолютное число самцов рода Culex в привходовых частях
пещер (во входовых частях и привходовых залах) составило 60 особей при внешних
температурах от +1 до +3 °C и 59 особей при внешних температурах от +5 до +8 °C. Аб-
солютное число самцов рода Culiseta внутри пещер при температурах от +1 до +3 °C
снаружи от пещер составило 28 особей, а при наружных температурах от +5 до +8 °C -
всего 3 особи. Выявленные различия в численности самцов кровососущих комаров
двух родов при относительно высоких и низких внешних температурах статистиче-
ски значимы с p=3.028×10-5 (двусторонний точный критерий Фишера). Таким обра-
зом, самцы рода Culiseta при внешних температурах от +1 до +3 °C вносят значимо
больший вклад в суммарную численность самцов Culex и Culiseta в убежищах, нежели
при температурах наружного воздуха от +5 до +8 °C (соответственно, самцы Culex
составляют меньшую долю в общей численности Culex и Culiseta при более низких
температурах за счет увеличения доли самцов Culiseta в общем числе особей). Таким
образом, подтверждается гипотеза о том, что самцы Culiseta в меньшей степени нуж-
даются в убежищах при относительно высоких температурах (+5 - +8 °C), чем самцы
Culex. Температура ниже +4 - +5 °C, согласно полученным данным, заставляет самцов
Culiseta также как и самцов Culex искать убежища, прогретые в дневное время (входы
пещер) или имеющие более постоянную и более высокую температуру (привходовые
залы пещер).
140
Связь относительной численности (относительного обилия) самцов Culiseta в убе-
жищах (в % от общего числа Culex и Culiseta) с внешней температурой отрицатель-
на и имеет коэффициент корреляции Спирмена, равный -0.82, но с высоким значе-
нием p, равным 0.058 без поправки на множественное тестирование. Еще менее зна-
чима связь относительного обилия самцов Culiseta с внешней влажностью воздуха:
rho=-0.54, p=0.297. Однако при оценке связи относительного обилия самцов Culex
в пещерах (100% минус относительное обилие самцов Culiseta в %) с сочетанием
наружных температуры и влажности получен высокий коэффициент конкордации
Кендалла, равный 0.708 с p<0.05. По-видимому, понижение влажности и понижение
температуры наружного воздуха оказывают сочетанное действие, что приводит к уве-
личению численности самцов Culiseta в убежищах и, как следствие, к снижению отно-
сительной численности самцов Culex. При относительно высоких значениях наружной
температуры, близких к +8 °C, и влажности внешнего воздуха (при небольшом пони-
жении данных показателей) самцы Culiseta всё еще склонны оставаться вне укрытий,
тогда как самцы Culex уже охотно скапливаются в убежищах.
Рисунок 1. Численность самцов родов Culex и Culiseta в привходовых частях пещер
в различные дни в период с 20 сентября по 18 октября 2019 г.
Сверху указаны внешняя температура воздуха (t) и его влажность (h).
Figure 1. The number of males of the genera Culex and Culiseta in near-entrance parts of caves
since September 20 until October 18, 2019, at different combinations of outdoor temperature (t)
and humidity (h).
141
Попарное сравнение температуры и влажности воздуха вне пещер, во входных ча-
шах и привходовых залах показало:
1. Более высокую температуру во входных чашах и в привходовых залах при срав-
нении с температурой наружного воздуха (р=0.011718 и 0.007812; 10 и 10 пар наблю-
дений соответственно),
2. Более высокую влажность в привходовых залах при сравнении с влажностью на-
ружного воздуха (р=0.037960), тогда как при сравнении влажности воздуха входовых
частей (чаш) пещер с влажностью наружного воздуха различия не достигают значимой
величины (р=0.113700, все 4 р-значения даны с поправкой Холма-Бонферрони).
В качестве примера для одной из трех пещер (Графский грот) приведены значе-
ния температуры и влажности на рис. 2 в графической форме. Из графиков видно, что
в привходовых участках пещер температура действительно выше по сравнению с тем-
пературой наружного воздуха исследуемого диапазона. Влажность, как правило, тоже
выше. Оба фактора внутри пещер подвержены меньшим перепадам, чем снаружи. Это
делает привходовые участки пещер пригодными убежищами не только для уходящих
на зимовку самок, но и для самцов при понижении температуры и влажности наруж-
ного воздуха.
Рисунок 2. Температура и влажность воздуха во входных частях и в привходовых залах
пещеры Графский грот в сравнении с температурой и влажностью воздуха снаружи от пещеры.
Линиями соединены измерения, выполненные в одной серии в одном и том же рукаве пещеры.
Figure 2. Temperature and humidity in entrances and near-entrance chambers of cave «Grafskiy
Grot» in comparison with the same variables outside the cave. Measurements performed in one series
are connected by a line with each other.
142
Выявленные различия между Culex и Culiseta следует отнести прежде всего к ви-
дам Culex pipiens и Culiseta annulata. Как было установлено при определении видовой
принадлежности отловленных экземпляров, из родов Culex и Culiseta именно пред-
ставители этих двух видов наиболее многочисленны. Следует отметить, что среди
93 самцов Culex, определенных до вида, не было обнаружено ни одного самца Culex
territans, хотя самки этого вида при целенаправленном поиске были обнаружены авто-
ром в значительных количествах осенью в привходовых частях пещер.
ЗАКЛЮЧЕНИЕ
Проведенное исследование представляет собой статистическое обоснование разли-
чия в температурных потребностях между видами кровососущих комаров из родов Cu-
liseta и Culex. Работа основана на подсчете материала в естественных условиях. Самцы
рода Culiseta (преимущественно C. annulata) сравнительно малочисленны в убежищах
при наружных температурах воздуха от +5 до +8 °C и многочисленны в убежищах при
температурах от +1 до +3 °C снаружи от убежищ. При данных температурах числен-
ность самцов Culex (преимущественно C. pipiens) в убежищах примерно одинакова.
Невысокая потребность в убежищах у Culiseta annulata при внешних температурах,
равных +5 - +8°C, вероятно, дополнительно снижается при увеличении влажности на-
ружного воздуха.
Автором также установлено (Razygraev, в печати), что имаго Culiseta annulata ха-
рактеризуются более высокой активностью каталазы (фермента антиоксидантной за-
щиты), чем имаго Culex pipiens. Снижение внешней температуры в осенний период
может быть охарактеризовано как стрессовый фактор. Стресс вызывает усиление сво-
боднорадикального окисления в органах и тканях организмов, поэтому можно предпо-
лагать вовлеченность антиоксидантного действия каталазы в механизм холодоустой-
чивости имаго, которая, судя по всему, выше у Culiseta annulata, чем у Culex pipiens.
Данные о температурной устойчивости видов и о физиологических механизмах,
ее определяющих, могут быть использованы для разработки способов контроля чис-
ленности кровососущих комаров. Например, это могут быть методы ингибирования
ферментов, защищающих организм насекомого от окислительного стресса и, вероят-
но, участвующих в формировании толерантности имаго к воздействию низких темпе-
ратур.
БЛАГОДАРНОСТИ
Автор выражает благодарность А.В. Халину и С.В. Айбулатову (Зоологический ин-
ститут РАН) за полезную дискуссию при подготовке статьи.
143
Список литературы
Гуцевич А. В., Мончадский А. С., Штакельберг А. А. 1970. Комары. Семейство Culicidae. Фауна СССР. На-
секомые двукрылые. Л.: Наука, 3(4), 384 c.
Песенко Ю. А. 1982. Принципы и методы количественного анализа в фаунистических исследованиях. М.,
Наука, 288 с.
Разыграев А. В., Шулешко Т. М. 2018. Использование фактора Байеса для определения видов Culex pipiens
и Culex torrentium (Diptera: Culicidae) по морфометрическим характеристикам крыла. Паразитология
52 (4): 304-314.
Becker N., Petric D., Zgomba M., Boase C., Madon M., Dahl C., Kaiser A. 2010. Mosquitoes and Their Сontrol.
Second Edition. Berlin, Heidelberg, Springer-Verlag, 608 p.
Hesson J.C., Rettich F., Merdic E., Vignjevic G., Ostman O., Schäfer M., Schaffner F., Foussadier R., Besnard G.,
Medlock J., Scholte E.J., Lundström J.O. 2014. The arbovirus vector Culex torrentium is more prevalent than
Culex pipiens in northern and central Europe. Medical and Veterinary Entomology 28:179-186.
R Core Team 2018. R: A language and environment for statistical computing. R Foundation for Statistical Comput-
Skierska B. 1965. Ecological studies of the occurrence and distribution of Culicinae fauna in the coastal forest belt.
Ekologia Polska Ser. A, 13: 527-573.
Wegner E. 2009. The characteristics of the most troublesome mosquito species (Diptera: Culicidae) in Poland.
Fragmenta Faunistica 52(2): 157-179.
ABUNDANCES OF MALE MOSQUITOES OF THE GENERA CULISETA
AND CULEX (DIPTERA, CULICIDAE) IN NEAR-ENTRANCE PARTS
OF CAVES AS A REFLECTION OF THEIR DIFFERENT TOLERANCES
TO LOW OUTDOOR TEMPERATURES
A. V. Razygraev
Keywords: mosquitoes, air temperature, humidity, caves, Culiseta annulata, Culex pipi-
ens, Culicidae
SUMMARY
The number of male mosquitoes of the genera Culiseta and Culex in the near-entrance parts of
Sablino caves (Tosnensky district, Leningrad region) was studied during the autumn when the outdoor
temperature decreased down to + 8 °C and lower. At outdoor temperatures from +1 to +3 °C, the num-
ber of Culiseta males (mainly C. annulata) in shelters was significantly higher than at +5 - + 8 °C,
while the number of Culex males (mainly C. pipiens) in both temperature ranges was almost the same.
It was confirmed that adults of Culiseta annulata are more resistant to low outdoor temperatures and, in
temperature range of +5 - + 8 °C, they need shelters lesser than Culex pipiens. The association between
relative abundances of males of Culiseta and Culex inside shelters and a combination of two factors, air
temperature and humidity outside the caves, was also revealed.
144
