ПАРАЗИТОЛОГИЯ, 2020, том 54, № 5, с. 402-412.

УДК: 576.895.132.2.99

УЛЬТРАСТРУКТУРНЫЕ ОСОБЕННОСТИ

КОЖНО-МУСКУЛЬНОГО МЕШКА

ГЕЛЬМИНТА TRICHOSTRONGYLUS TENUIS (MEHLIS, 1846)

(NEMATODA: TRICHOSTRONGYLIDAE)

¹Нахичеванский Государственный Университет, Нахичевань,

Университетский городок, AZ7012 Азербайджан

²Азербайджанский Медицинский Университет,

Баку, ул. С. Вургуна 163, AZ1078 Азербайджан

³Институт Зоологии НАН Азербайджана,

Баку, ул. А. Аббасзаде, 1128/504, AZ1004 Азербайджан

* e-mail: fuad.zi@mail.ru

Поступила в редакцию 01.04.2020 г.

После доработки 19.07.2020 г.

Принята к печати 21.07.2020 г.

Методами световой и электронной микроскопии исследовано строение кожно-мускульного

мешка нематоды Trichostrongylus tenuis (Mehlis, 1846) (самец) из семейства Trichostrongylidae.

Установлено, что кутикула гельминта состоит из 8 слоев: 1 - внешняя мембрана или эпику-

тикула; 2, 3 - внешний и внутренний корковые слои; 4 - гомогенный или средний слой; 5, 6,

7 - внешний, средний и внутренний волокнистые слои; 8 - базальная мембрана. В отличие

от других нематод, в гомогенном слое кутикулы T. tenuis не было выявлено темных кутику-

лярных распорок. Кутикулярные гребни, которые имеют диагностическое значение, у данной

нематоды по размеру малы, но по количеству их больше, чем у других изученных видов. На

ультраструктурном уровне прослежены и описаны обновление кутикулы личинки 4-й стадии

(самец) и формирование новой кутикулы у половозрелого гельминта. Кутикулярные гребни

у T. tenuis появляются на последнем этапе линьки, когда старая кутикула уже полностью от-

деляется от новой, а не на ранних этапах, как у других близких видов. У мышечных клеток

T. tenuis плазматическая часть значительно меньше, чем сократимая. Мышечный слой, будучи

крупнее двух других слоев, толще кутикулы в 1.6 раз и гиподермы в 9.1 раз.

Ключевые слова: нематоды, Trichostrongylus tenuis, кутикула, гиподерма, мышечный слой,

ультраструктура, трансмиссионный электронный микроскоп

DOI: 10.31857/S123456780605003X

В результате гельминтологических исследований, проведенных в Азербайджанской

Республике на территории Нахичеванской Автономной Республики в 2014-2018 гг.,

402

у домашних водоплавающих птиц (домашний гусь - Anser anser domesticus (L.)

и домашняя утка - Anas platyrhynchos domesticus (L.) выявлено 14 видов гельминтов

(Сеидбейли, Магеррамов, 2018; Сеидбейли, 2018; Seyidbeyli, Rzayev, 2018). Среди

паразитов, отмеченных на территории Автономной Республики, широко распро-

странена нематода Trichostrongylus tenuis (Mehlis, 1846) - специфичный паразит до-

машних водоплавающих птиц, который наносит наиболее серьезный вред организму

хозяина (Seyidbeyli, 2019; Seyidbeyli et al., 2019). Изучение ультраструктуры основных

возбудителей гельминтозов на всех стадиях развития имеет существенное значение

для уточнения систематического положения паразита. В настоящее время имеются

литературные данные об ультраструктуре кутикулы и о ряде морфологических осо-

бенностей лишь для некоторых видов семейства Trichostrongylidae, в том числе для

паразитирующей у человека нематоды Trichostrongylus colubriformis (Giles, 1892) (Lee,

1965, 1970; Kenneth, Eric, 1972; Lee, Nicholls, 1983; Martin, Lee, 1983; Wharton, 1986;

Beveridge, Durette-Desset, 1994; Lattes et al., 2011; Sato et al., 2011; Issarapong et al., 2013;

Kareem t al., 2014). Нам неизвестны литературные данные по ультраструктуре нематоды

T. tenuis. Учитывая все вышесказанное, была поставлена цель исследовать строение

кожно-мускульного мешка (кутикула, гиподерма и мышечный слой) нематоды T. tenuis

методами световой и электронной микроскопии на ультраструктурном уровне и про-

вести сравнительный анализ полученных данных с другими видами трихостронгилид.

МАТЕРИАЛ И МЕТОДИКА

Методом полного паразитологического вскрытия (Скрябин, 1928; Дубинина, 1971) иссле-

довано 20 экземпляров однолетних домашних водоплавающих птиц (10 экземпляров гусей

и 10 экземпляров уток) из частных птицеводческих хозяйств деревни Сираб Бабекского района

Нахичеванской Автономной Республики (39°17'26"N, 45°30'51"E). Собраны нематоды T. tenuis.

Гельминты окрашены кармином и обезвожены, затем приготовлены постоянные препараты

в канадском бальзаме. Препараты изучены под стереомикроскопом МБС-9 (Россия) и микроско-

пом Promo Star (Carl Zeiss, Германия). Для идентификации использован определитель Рыжикова

(1967). С целью изучения ультраструктуры сразу после вскрытия птиц половозрелые нематоды

(♂, из слепых отростков) и личинки 4-й стадии (♂, из тонкой кишки) были разрезаны и зафикси-

рованы смесью 2 % раствора глютаральдегида, 2 % раствора параформальдегида и 0.1 % раствора

пикриновой кислоты на 0.1M фосфатном буфере (рН = 7.4). Постфиксация проводилась в 1 %

растворе четырехокиси осмия в течение часа. Из материала по общепринятым в электронной

микроскопии протоколам приготовлены Аралдит-Эпон блоки (Kuo, 2007). Полу- и ультратонкие

срезы изготовлены с помощью ультрамикротома EM UC7 (Leica, Германия). Полутонкие срезы

(1-2 мкм) окрашивались метиленовым синим, азур II, фуксином (D’Amico, 2005) и изучались

под микроскопом Promo Star; фотографии получены с помощью цифровой фотокамеры Canon

EOS 650D (Canon Inc., Япония). Ультратонкие срезы (50-70 нм) окрашивались 2 % насыщен-

ным водным раствором уранилацетата, затем 0.6 % раствором чистого цитрата свинца на 0.1M

растворе NaOH. Электронограммы получали на трансмиссионном электронном микроскопе

JEM-1400 (JOEL, Япония) при напряжении 80-120 кв. Измерения на фотографиях сделаны при

помощи программы ITEM -TEM Imaging Platform, статистическая обработка данных выполня-

лась с помощью программы Microsoft Excel: вычислялись минимум, максимум, среднее, ошибка

среднего и стандартное отклонение. Различия считали статистически значимыми при р < 0.05.

403

РЕЗУЛЬТАТЫ

Кожно-мускульный мешок половозрелой нематоды T. tenuis (самец) состоит из трех

слоев: кутикула, гиподерма и мышечный слой (рис. 1A, 1D).

Кутикула. Является производной от гиподермы и образует оболочку тела. В передней

части тела она не имеет отчетливой поперечной исчерченности, далее, по направле-

нию назад к бурсе, кутикула имеет морфологически отличающиеся одна от другой

зубчатые формы. Кутикула нематоды T. tenuis, как и у других видов из семейства

Trichostrongylidae, представляет собой три основных слоев: кортикальный; средний,

или гомогенный; фибриллярный. Каждый из них, в свою очередь, делится на не-

сколько слоев. Снаружи кутикула покрыта мембраной, или эпикутикулой, далее идут

внешний и внутренний корковые слои; гомогенный, или средний слой; трехслойный

волокнистый слой; базальная мембрана (рис. 1B).

Нематоды, в том числе T. tenuis, до достижения половозрелой формы проходят

процесс линьки. До начала линьки нижние слои старой кутикулы растворяются.

В это время в гиподерме начинают развиваться новые слои кутикулы. Экзувиальная

жидкость, образовавшаяся между этими слоями (новой и старой), смягчая старую

кутикулу, выталкивает ее на поверхность. Мы наблюдали обновление кутикулы ли-

чинки 4-й стадии и формирование новой кутикулы уже у половозрелого гельминта

T. tenuis (рис. 2). Структура кутикулы личинки 4-й стадии мало отличается от структуры

кутикулы половозрелого гельминта. Видны все три основных слоя. На рис. 2А уже

заметно образование границы между новой и старой кутикулой и общие недиффе-

ренцированные слои новой кутикулы (на рис. 2А черными стрелками показан старый

слой, белыми стрелками показано начало образования новой кутикулы). На рис. 2В,

2С наблюдается образование жидкости на границе новой и старой кутикул (обозна-

чена черными звездочками) и прослеживается движение старой кутикулы в сторону

поверхности тела. В новой кутикуле четко виден волокнистый слой. Уже сформирован

внешний и внутренний корковые слои. На рис. 2D отмечается частичное отслоение

старой кутикулы; на рис. 2Е у новой кутикулы уже образовались все слои, и старая

кутикула полностью отслоилась. Таким образом, линька личинки 4-й стадии и фор-

мирование кутикулы у половозрелой нематоды T. tenuis полностью прослежены на

электронограммах (рис. 2A-2E).

Гиподерма. Расположена между кутикулой и мышечным слоем. Здесь имеются

митохондрии, аппарат Гольджи, эндоплазматическая сеть и гликоген. Митохондрии

маленькие, кристы плохо видны. В гиподерме нематоды T. tenuis обнаруживается

4 гиподермальных валика (2 латеральных, 1 дорсальный и 1 вентральный - рис. 1С).

В латеральных валиках проходят выделительные каналы (рис. 3C, 3D; просвет канала

обозначен белой звездочкой), а в дорсальном и вентральном - продольные стволы

нервной системы (рис. 3A, 3B; обозначены белыми звездочками). Латеральные валики

крупнее дорсального и вентрального валиков, но содержат меньше митохондрий. Гипо-

дерма снизу подстилается базальной мембраной (рис. 3C; обозначена белой стрелкой).

Мышечный слой. Разделен гиподермальными валиками на 4 сектора. Мышечные

клетки состоят из сильно развитой сократимой и плазматической части. Сократимая

часть состоит из двух крупных фибриллярных стволов. Фибриллярные стволы делятся

на фибриллярные пучки, а они, в свою очередь, - на толстые и тонкие филаменты.

Плазматическая часть меньше, чем сократимая (рис. 4).

404

Рисунок 1. Кожно-мускульный мешок нематоды Trichostrongylus tenuis (самец).

A-C: электронно-микроскопические фотографии ультратонких срезов (50-70 нм),

окрашенных уранилацетатом и цитратом свинца; D - фотография на световом микроскопе,

полутонкий срез (1 мкм), двухслойное окрашивание методом D’Amico; A - кожно-

мускульный мешок; B - кутикула; C - выделительный канал (обозначен белыми

звездочками), проходящий через боковые гиподермальные валики кожно-мускульного мешка;

D - кожно-мускульный мешок и кутикула.

Условные обозначения: двусторонняя черная стрелка (A) или парная черная стрелка (D) -

кутикула; односторонняя белая стрелка - гиподерма; двусторонняя белая стрелка -

мышечный слой; 1 - внешняя мембрана, или эпикутикула; 2 - внешний корковый слой;

3 - внутренний корковый слой; 4 - гомогенный, или средний слой; 5 - внешний волокнистый

слой; 6 - средний волокнистый слой; 7 - внутренний волокнистый слой; 8 - базальная

мембрана; 9 - гиподерма; 10 - мышечный слой, белые звездочки (D) - мышечный слой.

Figure 1. Body wall of Trichostrongylus tenuis (male): A-C: - electron microscopic photographs

of ultra-thin sections (50-70 nm) stained by uranyl acetate and lead citrate; D - light microscopic

photograph of a semi-thin section (1 μm), two-layer staining by D’Amico method. A - body wall;

B - cuticle; C - excretory canal (indicated by snowflakes) passing through the lateral hypodermal

ridges of the body wall; D - body wall.

Designations: two-sided black arrow (A) or a pair of black arrows (D) - cuticle, one-sided white

arrow - hypodermis, two-sided white arrow - muscle layer, 1 - epicuticle, 2 - outer cortical layer,

3 - inner cortical layer, 4 - homogeneous or middle layer, 5 - outer fibrous layer, 6 - middle

fibrous layer, 7 - inner fibrous layer, 8 - basement membrane, 9 - hypodermis, 10 - muscle layer ,

white snowflakes (D) - muscle layer.

405

Рисунок 2. Линька личинки 4-й стадии Trichostrongylus tenuis (самец) и формирование новой

кутикулы у половозрелой особи. Электронно-микроскопические фотографии ультратонких

срезов (50-70 нм), окрашенных уранилацетатом и цитратом свинца. A - старая кутикула

(черная стрелка) и новая кутикула (белая стрелка); B и C - скопление жидкости между

старыми и новыми слоями кутикулы (черная звездочка); D - частичное отслоение старой

кутикулы; E - линька завершена, и новая кутикула полностью сформирована.

Figure 2. Molting of the 4^th stage larva (male) and formation of a new cuticle in the adult

Trichostrongylus tenuis. Electron microscopic photographs of ultra-thin sections (50-70 nm) stained

by uranyl acetate and lead citrate A - old cuticle (black arrow) and new cuticle (white arrow);

B, C - accumulation of fluid between the old and new layers of the cuticle (black star); D - partial

detachment of the old cuticle; E - molt is completed, and the new cuticle is fully formed.

406

Рисунок 4. Мышечный слой Trichostrongylus tenuis (самец). Электронно-микроскопическая

фотография ультратонкого среза (50-70 нм), окрашенного уранилацетатом и цитратом

свинца. Условные обозначения: белая звездочка - сократимая часть мышечной клетки,

черная звездочка - плазматическая часть мышечной клетки.

Figure 4. Muscle layer of Trichostrongylus tenuis (male). Electron microscopic photograph

of an ultra-thin section (50-70 nm) stained by uranyl acetate and lead citrate. Designations:

white asterisk - contractible part of a muscle cell, black asterisk - plasma part of a muscle cell.

Соотношение основных слоев кожно-мускульного мешка: 35.95 % кутикула, 6.35 %

гиподерма и 57.7 % мышечный слой; подробные статистические параметры даны

в табл. 1.

Таблица 1. Некоторые статистические расчеты кожно-мускульного мешка

и каждого из его слоев нематоды Trichostrongylus tenuis

Table 1. Some statistical calculations of body wall and its layers from the nematode

Trichostrongylus tenuis

Min

Max

S стандартное

Параметр

X средняя

(nm)

отклонение

X ± S_x

(nm)

Кутикула

616.55

1112.35

874.98

122.56

874.98 ± 15.82

Гиподерма

113.29

199.63

154.38

24.41

154.38 ± 3.15

Мышечный слой

1116.25

1959.03

1403.83

246.71

1403.83 ± 31.85

Кожно-мускульный мешок

2067.75

3099.35

2495.21

289.49

2495.21 ± 37.37

Для каждого параметра n = 60.

ОБСУЖДЕНИЕ

Детальное изучение ультраструктуры кутикулы, гиподермы и мышечных клеток

трихостронгилид проводилось некоторыми исследователями (Lee, 1965, 1970; Kenneth,

Eric, 1972; Lee, Nicholls, 1983; Martin, Lee, 1983; Wharton, 1986; Beveridge, Durette-

Desset, 1994; Neuhaus et al., 1996). Все авторы пришли к единому выводу, что у ис-

следованных нематод (14 видов) кутикула состоит из трех основных слоев (корковый,

гомогенный и фибриллярный). Они, в свою очередь, также делятся на несколько слоев.

Наши результаты подтверждают это наблюдение. Слои кутикулы нематоды T. tenuis

и по количеству (8), и по типу идентичны с таковыми Nematodirus battus (Crofton

et Thomas, 1951), T. columbriformis и Haemonchus placei (Place, 1893) (Kenneth, Eric,

1972; Martin, Lee, 1983) (табл. 2).

408

При этом ультраструктура кутикулы T. tenuis отличается от таковой у ранее изу-

ченной трихостронгилидной нематоды Nippostrongylus brasiliensis (Travassos, 1914)

(Lee, 1965, 1970; Lee, Nicholls, 1983) и еще 8 видов (Beveridge, Durette-Desset, 1994).

У некоторых нематод в гомогенном, или среднем слое, который обладает эстеразной

активностью (Lee, 1962) и находится между корковым и фибриллярными слоями,

присутствуют темные кутикулярные распорки, содержащие тирозин. Эти распорки

различаются по форме, количеству и составу (Durette-Desset, 1985). Из изученных

нематод они были выявлены на гомогенном слое у N. brasiliensis, Austrostrongy-

lus victoriensis (Cassone, 1983), Patricialina birdi (Humphery-Smith et Durette-Desset,

1981), Woolleya monodelphis (Mawson, 1973), Paraustrostrongylus ratti (Obendorf, 1979),

Nippostrongylus magnus (Mawson, 1961), Odilia bainae (Beveridge et Durette-Desset,

1992), Cooperia oncophora (Railliet, 1898) и Camelostrongylus mentulatus (Railliet

et Henry, 1909). Но у T. tenuis их нет (рис. 1A, 1B).

На электронограммах видно, что корковый слой кутикулы T. tenuis темнее других

слоев (рис. 1А). Причиной этого является наличие в данном слое кератина, который

защищает паразита от пищеварительного эффекта пепсина и трипсина, присутствующих

в кишечнике хозяина. В принципе, у большинства нематод, кроме Oesophagostomum

dentatum (Rudolphi, 1803), N. brasiliensis и C. mentulatus, паразитирующих в пищева-

рительной системе (Lee, 1965, 1970; Neuhaus et al., 1996; Beveridge, Durette-Desset,

1994), имеется два отдела коркового слоя - внешний и внутренний (Богоявленский,

1973; Martin, Lee, 1983; Wright, 1987). Фибриллярные слои кутикулы у исследованных

нематод тоже варьируют. У N. brasiliensis (Lee, 1965) и C. mentulatus (Beveridge, Durette-

Desset, 1994) их два, а у N. battus, T. columbriformis, H. placei, O. dentatum (Kenneth,

Eric, 1972; Martin, Lee, 1983; Neuhaus et al., 1996) и у T. tenuis их три (табл. 2).

Кутикулярные крылья (гребни) нематод, и особенно трихостронгилид, постепенно

обретают все большее значение в таксономическом и филогенетическом положении

паразитов. Они отличаются друг от друга количеством, размером и формой. Например,

у нематоды N. brasiliensis вдоль всего тела расположено 14 продольных гребней (Lee,

1965), у C. mentulatus - 4 (Beveridge, Durette-Desset, 1994), у N. battus и O. dentatum -

всего 2 (Martin, Lee, 1983; Neuhaus et al., 1996), а у T. tenuis на передней части тела

они отсутствуют, и чем ближе к задней части, тем их больше; морфологически видоиз-

меняясь, они образуют различные зубчатые формы (Rzayev et al., 2020). Кутикулярные

гребни у данной нематоды малы по размеру, но по количеству их больше (> 14), чем

у других изученных видов (табл. 2).

Электронно-микроскопических работ по изучению линьки трихостронгилидных

нематод очень мало. Так, у N. brasiliensis было проведено детальное исследование

линьки личинки 4-й стадии и формирования кутикулы половозрелой нематоды (Lee,

1970). Сравнивая эти данные с нашими, можно заметить, что кутикулярные гребни

у N. brasiliensis появляются уже на ранних этапах линьки, а у T. tenuis - на последнем,

когда старая кутикула полностью отделяется от новой (рис. 2Е).

Гиподерма изучена на ультраструктурном уровне у следующих видов: N. brasiliensis,

N. battus, T. colubriformis, H. placei, Ancylostoma duodenale (Dubini, 1843), Strongylus

edentatus (Looss, 1900), S. equinus (Muller, 1780), Oesophagostomum columbianum (Curtice,

1890), Amidostomum anseris (Zeder, 1800), Epomidiostomum orispinum (Molin, 1861),

Haemonchus contortus (Rudolphi, 1802), Mecistocirrus digitatus (Linstow, 1906), Ostertagia

ostertagi (Stiles, 1892) и Dictyocaulus viviparus (Bloch, 1782) (Lee, 1965; Kenneth, Eric,

410

1972; Богоявленский, 1973; Martin, Lee, 1983). У всех исследованных нематод, в том

числе и у T. tenuis, было обнаружено 4 гиподермальных валика (2 латеральных, 1 дор-

сальный и 1 вентральный). Но митохондрии в гиподерме у нематоды T. tenuis более

мелкие и их кристы хуже различимы, чем у N. brasiliensis.

Ультраструктура мышечного слоя кожно-мускульного мешка трихостронгилид

изучена у N. brasiliensis, N. battus, T. colubriformis и H. placei (Lee, 1965; Kenneth,

Eric, 1972; Martin, Lee, 1983). Сравнение с нашими данными показывает, что плазма-

тическая часть мышечного слоя у T. tenuis, в отличие от этого слоя у других нематод,

значительно меньше, чем сократимая.

ВЫВОДЫ

Кутикула T. tenuis состоит из восьми различных слоев. В отличие от других изучен-

ных нематод, в гомогенном слое этого вида не было выявлено темных кутикулярных

распорок. Имеющие диагностическое значение кутикулярные гребни малы по размеру,

но их количество больше, чем у других видов.

Электронно-микроскопическим методом описано обновление кутикулы личинки

4-й стадии (самец) и формирование новой кутикулы у половозрелой особи T. tenuis.

Показано, что кутикулярные гребни у T. tenuis появляются на последнем этапе линьки,

а не на ранних этапах, как у других видов.

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

Богоявленский Ю.К. 1973. Структура и функции покровных тканей паразитических нематод. Москва, Наука,

205 с.

Дубинина М.Н. 1971. Паразитологическое исследование птиц. Методы паразитологических исследований.

Ленинград, Наука, 140 с.

Рыжиков К.М. 1967. Определитель гельминтов домашних водоплавающих птиц. Москва, Наука, 262 с.

Сеидбейли М.И. 2018. К изучению гельминтофауны домашних водоплавающих птиц Нахичеванской АР.

VI Съезд Паразитологического общества, Санкт-Петербург, Лемма, 215.

Сеидбейли М.И., Магеррамов С.Г. 2018. Гельминтофауна домашних водоплавающих птиц (гусь - Anser

anser dom. и утка - Anas platyrhynchos dom.) Нахичеванской АР. Вестник Харьковского национального

университета им. В.Н. Каразина, серия «Биология» 31: 107-113.

Скрябин К.И.1928. Метод полевых гельминтологических вскрытий позвоночных, включая человека. Москва,

Московский государственный университет, 46 с.

Beveridge I., Durette-Desset M. 1994. Comparative ultrastructure of the cuticle of trichostrongyle nematodes.

International Journal for Parasitology 24: 887-898.

D’Amico F. 2005. A polychromatic staining method for epoxy embedded tissue: a new combination of methylene

blue and basic fuchsine for light microscopy. Biotechnic and Histochemistry 80 (5-6): 207-210.

Durette-Desset M.C. 1985. Trichostrongyloid nematodes and their vertebrate hosts: reconstruction of the phylogeny

of a parasitic group. Advances in Parasitology 24: 239-306.

Issarapong P., Pewpan M., Oranuch S., Penchom J., Tongjit T., Kittisak S., Nimit M., Wanchai M. 2013. Molecular

evidence of Trichostrongylus colubriformis and Trichostrongylus axei infections in humans from Thailand and

Lao PDR. The American Journal of Tropical Medicine and Hygiene 89 (2): 376-379.

Kareem M., Abdel-Rahman B., Mona F., Salma Y. 2014. Haemonchus longistipes Railliet & Henry, 1909 (Nematoda,

Trichostrongylidae) from the Egyptian dromedary, Camelus dromedarius (Artiodactyla: Camelidae), first

identification on the basis of light and ultrastructural data. Parasitology Research 113: 4579-4585.

Kenneth S., Eric H. 1972. The ultrastructure of the adult stage of Trichostrongylus colubriformis and Haemonchus

placei. Parasitology 64: 173-179.

Kuo J. 2007. Electron microscopy: methods and protocols. Totowa, Humana Press, 625 pp.

Lattes S., Ferte H., Delaunay P., Depaquit J., Vassallo M., Vittier M., Kokcha S., Coulibaly E., Marty P. 2011.

Trichostrongylus colubriformis nematode infections in humans, France. Emerging Infectious Diseases Journal

17: 1301-1302.

411

Lee D.L.1962. The distribution of esterase enzymes in Ascaris lumbricoides. Parasitology 52: 241-260.

Lee D.L. 1965. The cuticle of adult Nippostrongylus brasiliensis. Parasitology 55: 173-l81.

Lee D.L. 1970. Moulting in nematodes: the formation of the adult cuticle during the final moult of Nippostrongylus

brasiliensis. Tissue and Cell 2: 139-l 53.

Lee D.L., Nicholls C.D. 1983. The use of plasma etching to reveal the internal structure of Nippostrongylus

brasiliensis. Parasitology 86: 477-480.

Martin J., Lee D.L. 1983. Nematodirus battus: structure of the body wall of the adult. Parasitology 86: 481-488.

Neuhaus В., Bresciani J., Christensen C.M., Frandsen F. 1996. Ultrastructure and development of the body cuticle

of Oesophagostomum dentatum (Strongylida, Nematoda) 1996. Journal of Parasitology 82 (5): 820-828.

Rzayev F.H., Seyidbeyli M.I., Maharramov S.H., Gasimov E.K. 2020. Forms and ultrastructural features of the

lateral alae of the helminth Trichostrongylus tenuis Mehlis, 1846 (Nematoda: Trichostrongylidae). The Journal

of V.N. Karazin Kharkiv National University 34: 112-119.

Sato M., Yoonuan T., Sanguankiat S., Nuamtanong S., Pongvongsa T., Phimmayoi I., Phanhanan V., Boupha B.,

Moji K., Waikagul J. 2011. Human Trichostrongylus colubriformis infection in a rural village in Laos. The

American Journal of Tropical Medicine and Hygiene 84: 52-54.

Seyidbeyli M.I. 2019. Dynamics of the invasion with helmints of domestic waterfowl birds in the regions of

Nakhchivan AR. Scientific Works of Azerbaijan State Agrarian University, Ganja 2: 64-73 [In Azerbaijanian].

Seyidbeyli M.I., Maharramov S.H., Rzayev F.H. 2019. Specificity of helminths and reasons for the similarity of

helminth fauna of domestic waterbirds and wild birds in the territory of Nakhchivan AR. Azerbaijan Agrarian

Scientific Journal 1: 58-63 [In Azerbaijanian].

Seyidbeyli M.I., Rzayev F.H. 2018. Helminth fauna of waterfowl poultry in the territory of Babek region of Na-

khchivan AR. Journal of Entomology and Zoology Studies 6 (1): 1668-1671.

Wharton D. 1986. The structure of the cuticle and sheath of the infective juvenile of Trichostrongylus colubriformis.

Zeitschrift für Parasitenkunde 72: 779-787.

Wright K. 1987. The nematode’s cuticle-its surface and the epidermis: function, homology, analogy-a current

consensus. The Journal of Parasitology 73 (6): 1077-1083.

ULTRASTRUCTURAL FEATURES OF THE BODY WALL

OF THE HELMINTH TRICHOSTRONGYLUS TENUIS (MEHLIS, 1846)

(NEMATODA: TRICHOSTRONGYLIDAE)

M. I. Seyidbeyli, F. H. Rzayev, E. K. Gasimov

Key words: nematodes, Trichostrongylus tenuis, cuticle, hypodermis, muscle layer,

ultrastructure, transmission electron microscope

SUMMARY

The structure of the body wall (cuticle, hypoderm, and muscle layer) of the Trichostrongylus

tenuis (Mehlis, 1846) (male) nematode from the Trichostrongylidae family, was studied using light

and electron microscopy methods at ultrastructural level. It was found that the adult helminth cuticle

consists of 8 layers (1 - an outer membrane layer or epicuticle, 2 - outer cortical layer, 3 - inner

cortical layer, 4 - homogeneous or middle layer, 5 - outer fibrous, 6 - middle fibrous, 7 - inner

fibrous, 8 - basement membrane). Unlike other nematodes, in the homogeneous layer of the T. tenuis

cuticle, no dark cuticle struts were detected. The cuticular ridges, which are of diagnostic value, in

this nematode are small in size but larger in number than in comparison with other studied species.At

the ultrastructural level, the renewal of the cuticle (shedding) of the 4^th larvae stage (male) helminth

is gradually traced and described. The cuticular ridges in T. tenuis appear at the last stage of moult,

when the old cuticle is completely separated from the new, and not like other similar species, in the

early stages. In muscle cells of the T. tenuis nematode, the plasma part is less than contractible. The

muscle layer, being larger than the other two layers, is 1.6 times thicker than the cuticle and 9.1 times

than the hypodermis.

412