ПАРАЗИТОЛОГИЯ, 2021, том 55, № 2, с. 125-133.

УДК 576.895.421

АНОМАЛИИ ЭКЗОСКЕЛЕТА IXODES PAVLOVSKYI PAVLOVSKYI

(PARASITIFORMES, IXODIDAE)

И. М. Морозов ^a, Н. С. Гордейко^b

^aИркутский научно-исследовательский противочумный институт

Роспотребнадзора, ул. Трилиссера, 78, Иркутск, 664047 Россия

^bПриморская противочумная станция Роспотребнадзора,

ул. Дзержинского, 46, Уссурийск, 692512 Россия

^* e-mail: nikitin_irk@mail.ru

Поступила в редакцию 20.10.2020 г.

После доработки 16.12.2020 г.

Принята к печати 03.03.2021 г.

Описаны типы аномалий экзоскелета и частота их встречаемости у 437 самок и 366 самцов

Ixodes pavlovskyi pavlovskyi Pomerantsev 1946, собранных на флаг с растительности на острове

Русском (Приморском край) в 2013-2019 гг.

У самок I. p. pavlovskyi выявлено шесть типов аномалий экзоскелета у 24 клещей (5.5 ± 1.09 %).

Наиболее часто встречается повреждение поверхности скутума - «шагреневая кожа» (37.5 ±

9.88 % от числа особей с нарушениями строения экзоскелета). Зарегистрировано три самки

(0.7 ± 0.39 %), имеющие одновременно две аномалии тела.

У самцов I. p. pavlovskyi выявлено пять типов аномалий у шести особей (1.6 ± 0.66 %), что

достоверно меньше, чем у самок. Большинство самцов I. p. pavlovskyi имели парные вдавления

на конскутуме, поэтому данный признак считали нормой строения, тогда как у Ixodes persulcatus

Schulze, 1930 подобный фенотип является наиболее распространенным типом нарушений экзо-

скелета. Самцов с двумя аномалиями у I. p. pavlovskyi не зарегистрировано.

Отмечается сходство типов регистрируемых аномалий экзоскелета у I. p. pavlovskyi и

I. persulcatus, при значительно большей частоте имаго с нарушениями у последнего вида.

Ключевые слова: аномалии экзоскелета, Ixodes pavlovskyi, структура популяций

DOI: 10.31857/S0031184721020046

Вид Ixodes pavlovskyi Pomerantsev, 1946 описан Померанцевым в 1936 г. по един-

ственной самке, удаленной с рябчика, добытого на территории Приморского края.

Первая публикация о новом виде появилась по инициативе академика Павловского

в 1946 г. в посмертном издании работ исследователя (Померанцев, 1950; Филиппова,

Ушакова, 1967; Филиппова, 1977). Переописание самки, а также первое описание самца

и других активных фаз I. pavlovskyi сделано Филипповой с коллегами при анализе

125

сборов иксодовых клещей из Западной Сибири и Восточного Казахстана (Филип-

пова, Ушакова, 1967; Ушакова, Филиппова, 1968; Филиппова, 1971). В 1998 г. этими

авторами обосновано, что в азиатской части России I. pavlovskyi представлен двумя

подвидами: I. p. pavlovskyi Pomerantsev, 1946 и I. p. occidentalis Filippova and Panova,

1998, имеющими разобщенный ареал (Филиппова, Панова, 1998; Якименко и др.,

2013; Филиппова, 2017).

На территории Российской Федерации I. pavlovskyi входит в тройку (Ixodes persul-

catus Schulze, 1930, Ixodes ricinus (Linnaeus, 1758) и I. pavlovskyi) наиболее опасных

переносчиков вируса клещевого энцефалита, боррелий, а также других возбудителей

природно-очаговых инфекций (Коренберг и др., 2013; Филиппова, 2017). Для I. persul-

catus (таежный клещ) и в меньшей степени для I. ricinus существует описание типов

и частоты выявления в их популяциях особей с аномалиями строения экзоскелета

(Alekseev, Dubinina, 1996; Алексеев и др., 2008; Морозов и др., 2015; Никитин, Мо-

розов, 2016; 2017; Chitimia-Dobler et al., 2017; Nikitin, Morozov, 2017). Вместе с тем,

несмотря на определенную практическую значимость этого вопроса, данные о типах

и встречаемости аномалий экзоскелета в популяциях обоих подвидов I. pavlovskyi

отсутствуют.

Цель сообщения - описать типы и частоту встречаемости аномалий строения эк-

зоскелета половозрелых самок и самцов I. p. pavlovskyi, собранных на о-ве Русский.

МАТЕРИАЛ И МЕТОДИКА

Сбор имаго клещей на о-ве Русский Приморского края проведен на флаг с растительности

и учетчика в луго-полевых и лесных стациях в период высокой сезонной активности пред-

ставителей рода Ixodes в 2013-2019 гг. (табл. 1). Фенотипическая изменчивость изучена у 803

I. p. pavlovskyi (437 самок и 366 самцов).

Остров имеет площадь 98 км² и расположен в заливе Петра Великого Японского моря на

удалении 800 м от материка. Он является самым большим из островов Приморья. С 2012 г.

о-в Русский и континент соединены автодорожным мостом. В это же десятилетие на его терри-

тории построено большое число культурно-развлекательных, туристических, образовательных

учреждений, в том числе Дальневосточный Федеральный университет. Перечисленное привело

к кардинальному росту антропогенного пресса, особенно на биоту п-ова Саперного, являющегося

восточной частью о-ва Русского.

Обследованные на о-ве Русском биотопы расположены в разных частях острова и по ха-

рактеру растительных комплексов и влиянию на них человека представлены двумя группами.

Первая - луго-полевая зона - находится на побережье, а также в непосредственной близости

от населенных пунктов, баз отдыха, т. е. имеет значительную рекреационную нагрузку. Для нее

характерен обедненный травяно-кустарниковый состав растительности: доминируют злаковые,

осоки, несколько видов полыни. Вторая группа участков представлена мелколиственными (то-

поль, ольха) и широколиственными (липа, ясень, березы маньчжурская и плосколистная, кле-

ны, граб, дуб монгольский) лесами. Эти территории в меньшей степени подвержены влиянию

человеческого фактора.

Имаго I. persulcatus и I. pavlovskyi встречаются на всех обследованных участках, хотя

в нехарактерных для них луго-полевых биотопах в значительно меньшем количестве. Отметим,

что в конце ХХ века I. pavlovskyi на о-ве Русском отсутствовал (Колонин, 1986), т. е., веро-

ятно, исследуемая зона симпатрии двух видов сформировалась достаточно недавно. Впервые

126

I. p. pavlovskyi на о-ве Русском выявлен в различных биотопах при достаточно высоких значениях

обилия в 2011 г. (Обеспечение…, 2013; Леонова и др., 2015; Гордейко, 2019). Доля I. pavlovskyi

от суммы двух представителей рода Ixodes в сборах с территории о-ва Русского в отдельные

годы колебалась от 28.2 до 72.8 % (табл. 1). Между 1983 г., когда документировано отсутствие

вида в репрезентативном по объему сборе иксодовых клещей (Колонин, 1986), и выявлением

I. p. pavlovskyi на всей территории о-ва Русского в 2011 г., в работах специалистов он проходил

под диагнозом I. persulcatus (Бурухина и др., 2012), что делает невозможным определение более

точных сроков экспансии вида.

Видовая диагностика иксодовых клещей проведена по таблицам, представленным в опреде-

лителях (Померанцев, 1950; Филиппова, 1977; Якименко и др., 2013).

Строение наружного скелета имаго анализировали с использованием стереомикроскопов

в отраженном свете (увеличение *80, МС-2 «Биомед» и - *84, МБС-10, ЛОМО, Россия). Клас-

сификация выявляемых аномалий дана в соответствии со схемой типизации, разработанной

Алексеевым с соавторами при описании изменчивости экзоскелета I. persulcatus и I. ricinus

(Alekseev, Dubinina, 1996; Zharkov et al., 2000; Dubinina et al., 2004; Алексеев и др., 2008).

Статистическая обработка выполнена стандартными методами вариационной статистики

(Елисеева, Юзбашев, 2004).

Таблица 1. Годы сбора и объемы выборок имаго Ixodes, в том числе I. pavlovskyi pavlovskyi,

с изученной морфологией (Приморский край, о-в Русский)

Table 1. Years of collection and volumes of samples of Ixodes imago, including I. pavlovskyi

pavlovskyi, studied morphologically (Primorsky Krai, Russky Island)

Число особей

Собрано клещей рода Ixodes

Индекс обилия

с изученной

иксодовых

морфологией

Дата сбора

Доля

клещей, особей

I. persulcatus

I. pavlovskyi

I. pavlovskyi от

на флаго-час

Самок

Самцов

числа Ixodes, %

31.05.2013

43.0

10.5

05.06.2014

190

73.4

8.9

23.05.2015

323

127

27.6

19.4

23.05.2016

194

182

14.4

14.3

17.05.2017

160

408

71.8

30.9

24.05.2018

164

209

56.0

18.9

108

17.05.2019

124

167

57.4

25.9

Всего

1091

1326

54.9

437

366

РЕЗУЛЬТАТЫ И ОБСУЖДЕНИЕ

В настоящее время на о-ве Русском I. p. pavlovskyi является массовым. Однако по

его территории вид распределен не равномерно. Так, в районе Форта № 9 (42°59´09.0˝N

131°48´35.1˝E - Google Карты) в лесном биотопе I. p. pavlovskyi замещает таежно-

го клеща, и его доля в сборах в отдельные сезоны превышает 90 %. Вместе с тем,

на п-ове Саперном (43°03´42.8˝N 131°53´28.1˝E - Google Карты), в схожем биотопе

доля I. p. pavlovskyi несколько выросла за 2011-2019 гг., но доминирующим остается

127

I. persulcatus (Гордейко, 2019). Кроме I. p. pavlovskyi и таежного клеща, на о-ве Русском

массово встречаются Haemaphysalis concinna Koch, 1844 (доминирует в луго-полевых

биотопах) и Haemaphysalis japonica douglasi Nuttall et Warburton, 1915, а также еди-

нично регистрируются Dermacentor silvarum Olenev, 1932. Среднемноголетний индекс

обилия иксодовых клещей на о-ве Русском составил 21.6 ± 2.18 особи на флаго-час.

Отметим, что все виды иксодовых клещей на острове инфицированы возбудителями

различных природно-очаговых болезней. Роль отдельных представителей семейства

Ixodidae в эпизоотическом и эпидемическом процессах на острове рассмотрена в спе-

циальных публикациях (Бурухина и др., 2012; Обеспечение…, 2013; Леонова и др.,

2015; Гордейко, 2019).

Данные о встречаемости отдельных типов аномалий экзоскелета у самок

I. p. pavlovskyi, собранных на о-ве Русском, представлены в табл. 2. При исследовании

437 имаго выявлено шесть типов аномалий. Доля самок, имеющих нарушение стро-

ения экзоскелета, составила 5.5 ± 1.09 %. Наиболее распространенным изменени-

ем экзоскелета у них является аномалия Р9, которая зарегистрирована у 9 особей

(2.1 ± 0.68 % от всех проанализированных самок, или 37.5 ± 9.88 % от числа особей

с нарушениями строения). Данный фенотип характеризуется конгломератом выпу-

клостей и вдавлений на поверхности скутума, напоминающих «шагреневую кожу»

(рис. 1б). У близкородственного таежного клеща доля самок с аномалией Р9 в азиатской

части России колеблется по участкам от 17.8 до 47.6 % от числа проанализированных,

т.е. значительно выше (Никитин, Морозов, 2016).

Таблица 2. Встречаемость аномалий различных типов в выборках самок

Ixodes pavlovskyi pavlovskyi на о-ве Русский (2013-2019)

Table 2. Occurrence of various types of anomalies in samples of female

Ixodes pavlovskyi pavlovskyi on the of Russky Island (2013-2019)

Встречаемость

Тип нарушения экзоскелета самок

Число самок

аномалий

(обозначение аномалии по: Алексеев и др., 2008)

с аномалией

(% ± m)

Вмятина слева за цервикальной бороздой (Р6)

0.46 ± 0.323

Парные вдавления на одной из сторон скутума (Р7)

0.46 ± 0.323

Одиночное вдавление на одной из сторон скутума (Р8)

1.60 ± 0.601

Неровная поверхность скутума (Р9)

2.06 ± 0.679

Нарушение развития ног, вплоть до полного их отсутствия

1.37 ± 0.557

(Р21, Р22, Р23)

Нарушение пиретремы

0.23 ± 0.229

Всего самок

437

В т. ч.

с двумя аномалиями

0.69 ± 0.395

с одной аномалией

5.49 ± 1.090

Число типов аномалий

Примечание. Здесь и в табл. 3 m - ошибка среднего.

128

Второе место по частоте выявления имеют нарушения строения ног, включающие

аномалии различной степени тяжести: от отсутствия отдельных члеников до утраты

конечности целиком (Р21-Р23). Всего зарегистрировано семь самок с такими нару-

шениями, что составляет 1.6 ± 0.60 %. На фотографии (рис. 1в) приведена особь

с полным отсутствием конечности (Р23).

У трех самок I. p. pavlovskyi наблюдалось одновременно два нарушения строения

тела: 0.7 ± 0.40 %. Отметим, что по типам аномалий и их соотношению у самок

I. p. pavlovskyi наблюдается сходство с I. persulcatus (Алексеев и др., 2008; Морозов и

др., 2015; Никитин, Морозов, 2016). Вместе с тем встречаемость нарушений строения

экзоскелета у самок исследуемого вида значительно ниже.

Рисунок 1. Примеры аномалий экзоскелета, регистрируемых у Ixodes pavlovskyi pavlovskyi.

Обозначения нарушений строения приведены по: Алексеев и др., 2008: а - скутум самки

без аномалий, б - изменение поверхности скутума самки «шагреневая кожа» (Р9),

в - отсутствие правой ноги IV у самки (Р23), г - самец без аномалий (видны симметричные

парные вдавления в средней части конскутума), д - четыре вдавления на конскутуме

самца (Р13), е - деформация вентральных щитков самца (Р15).

Figure 1. Examples of exoskeleton abnormalities recorded in Ixodes pavlovskyi pavlovskyi.

Structural disorders are denoted according to Alekseev et al. (2008): а - scutum of a female

without abnormalities, б - change in the surface of the female scutum “shagreen skin” (P9),

в - absence of the right leg IV in the female (P23), г - male without abnormalities (symmetrical

paired dents in the middle part of the conscutum are clearly visible), д - four dents on the male’s

conscutum (P13), е - deformity of the male ventral scutes (P15).

129

Анализ экзоскелета 366 самцов I. p. pavlovskyi выявил пять типов нарушений строе-

ния, которые суммарно регистрируются у 1.6 ± 0.66 % имаго (табл. 3). Это достоверно

меньше, чем у самок (Р < 0.001). Всего выявлено пять самцов с разными наруше-

ниями строения экзоскелета. И только аномалия Р13 зарегистрирована у двух особей

(табл. 3, рис. 1д). Преобладание аномальных по строению экзоскелета самок над самца-

ми ранее наблюдали и в популяциях таежного клеща азиатской части России (Морозов

и др., 2015; Никитин, Морозов, 2017; Nikitin, Morozov, 2017). Принципиальное различие

по типам аномалий экзоскелета между двумя близкородственными видами выявлено

лишь по одному признаку, а именно, парным вдавлениям в средней части конскутума

(рис. 1г). Большинство имаго мужского пола I. p. pavlovskyi имели подобные вдавления,

что позволяет рассматривать этот признак как норму строения тела у этого подвида.

В популяциях таежного клеща такой фенотип считается аномальным (обозначается

Р11) и является наиболее распространенным типом нарушений строения экзоскелета

у самцов этого вида (Алексеев и др., 2008; Морозов и др., 2015; Nikitin, Morozov,

2017). Доля таких особей по исследованным территориям варьировала от 0.5 до 9.7 %.

Различается и форма вмятин: у I. persulcatus чаще всего наблюдаются аккуратные

округлые ямки; у I. p. pavlovskyi - вдавления обычно в виде широких треугольников.

Таблица 3. Встречаемость аномалий различных типов в выборках самцов

Ixodes pavlovskyi pavlovskyi на о-ве Русский (2013-2019)

Table 3. Occurrence of various types of anomalies in the Ixodes pavlovskyi pavlovskyi males

from the Russky Island (2013-2019)

Встречаемость

Тип нарушения экзоскелета самцов

Число самцов

аномалий

(обозначение аномалии по: Алексеев и др., 2008)

с аномалией

(% ± m)

Неровная поверхность конскутума (Р9)

0.27 ± 0.270

Четыре вдавления на конскутуме (Р13)

0.55 ± 0.381

Деформация вентральных щитков (Р15)

0.27 ± 0.270

Отсутствие ног (Р23)

0.27 ± 0.270

Нарушение апрона

0.27 ± 0.270

Всего самцов

366

В т. ч.

с двумя аномалиями

с одной аномалией

1.64 ± 0.664

Число типов аномалий

Самцы с двумя аномалиями одновременно среди особей I. p. pavlovskyi с о-ва Рус-

ский не зарегистрированы. Таким образом, I. p. pavlovskyi, как самки, так и самцы,

имеют значительное сходство с таежным клещом по типам выявляемых аномалий, при

частоте встречаемости особей с нарушениями строения экзоскелета ниже.

На абсолютно большей части материка в Приморье I. p. pavlovskyi является редким

(Болотин и др., 1977; Колонин, 1986; Филиппова, 2017; Гордейко, 2019). По мнению

130

Филипповой (2017), не исключена вероятность его обитания в соседних странах. Ис-

ходя из данных о выявленных участках массовой встречаемости I. p. pavlovskyi, его

основной запас, как подвида, вероятно, сосредоточен на островах, в частности на о-ве

Хоккайдо, Япония (Nakao et al., 1992; Филиппова, 2017). Остров Русский, как самый

большой в архипелаге Приморья, является вторым по значимости участком ареала

подвида. Соответственно, оценки популяционных показателей, выполненные на о-ве

Русский, в значительной степени характеризуют подвидовые особенности I. p. pav-

lovskyi в целом. Именно на о-ве Русский изучение эпидемической роли I. p. pavlovskyi

наиболее актуально в силу транспортной доступности его территории и наличию боль-

шого числа социально значимых объектов активно посещаемых людьми, что приводит

к высокой частоте контактов населения с иксодовыми клещами в природных стациях.

Список литературы

Алексеев А.Н., Дубинина Е.В., Юшкова О.В. 2008. Функционирование паразитарной системы «клещ-воз-

будители» в условиях усиливающегося антропогенного пресса. СПб., Инсанта, 146 с. [Alekseev A.N.,

Dubinina H.V., Jushkova O.V. 2008. Functioning of the “ticks-pathogens” parasitic system under the influ-

ence of increasing anthropogenic pressing. St. Petersburg, Insanta, 146 p. (in Russian)].

Болотин Е.И., Колонин Г.В., Киселев А.Н., Матюшин О.А. 1977. Распространение и экология Ixodes pav-

lovskyi (Ixodidae) в Сихотэ-Алине. Паразитология 11 (3): 225-229. [Bolotin E.I., Kolonin G.V., Kiselev

A.N., Matushina O.A. 1977. Distribution and ecology of Ixodes pavlosckyi (Ixodidae) in Sikhote-Alin.

Parasitology 11 (3): 225-229. (in Russian)].

Бурухина Е.Г., Жебровская Е.В., Петрова Н.К., Просянникова М.Н., Захарова Г.А., Симонов С.Б. 2012.

Иксодовые клещи и их эпизоотологическое значение на острове Русский. Здоровье. Медицинская

экология. Наука 49-50 (3-4): 187-190. [Buruhina E.G., Zhebrovskaya E.V., Petrova N.K., Prosyannikova

M.N., Zaharova G.A., Simonov S.B. 2012. Ixodid ticks and their epizootic significance on the Russky

Island. Health. Medical ecology. Science 49-50 (3-4): 187-190. (in Russian)].

Гордейко Н.С. 2019. Клещи семейства Ixodidae Приморья: типы населения, паразито-хозяинные связи, инфи-

цированность патогенами (на примере материковых и островных сообществ). Автореф. дис. … канд.

биол. наук. Иркутск, 22 с. [Gordeyko N.S. 2019. Ticks of the family Ixodidae of Primorye: population

types, parasite-host relationships, infection with pathogens (on the example of mainland and island com-

munities). Abstract of the dissertation of the candidate of biological Sciences. Irkutsk. 180 p. (in Russian)].

Елисеева И.И., Юзбашев М.М. 2004. Общая теория статистики: учебник. М., Финансы и статистика, 656

с. [Eliseeva I.I., Juzbashev M.M. 2004. General Theory of Statistics: a Manual. Moscow, Finances and

statistics, 656 p. (in Russian)].

Колонин Г.В. 1986. Материалы по фауне иксодовых клещей юга Приморского края. Паразитология 20 (1):

15-18. [Kolonin G.V. 1986. Findings on the ixodid ticks fauna in the south of Primorsky Krai. Parasitol-

ogy 20 (1): 15-18. (in Russian)].

Коренберг Э.И., Помелова В.Г., Осин Н.С. 2013. Природноочаговые инфекции, передающиеся иксодовыми

клещами. М., Комментарий, 464 с. [Korenberg Je.I., Pomelova V.G., Osin N.S. 2013. Infections with

Natural Focality Transmitted by Ixodid ticks. M., Kommentarei, 463 p. (in Russian)].

Леонова Г.Н., Бондаренко Е.И., Хворостянко А.А., Курловская А.В. 2015. Изучение распространенности на

юге Дальнего Востока возбудителей инфекций, передаваемых иксодовыми клещами. Эпидемиология

и вакцинопрофилактика 80 (1): 31-35. [Leonova G.N., Bondarenko E.I., Xvorostyanko A.A., Kurlovskaya

A.V. 2015. The study of transmitted by ticks pathogens prevalence in the south of the FarEast. Epidemiol-

ogy and Vaccinal Prevention 80 (1): 31-35. (in Russian)].

131

Морозов И.М., Алексеев А.Н., Дубинина Е.В., Никитин А.Я., Мельникова О.В., Андаев Е.И. 2015. Поли-

морфизм фенотипической структуры популяции таежного клеща и его эпидемиологическое значение.

Медицинская паразитология и паразитарные болезни 3: 42-45. [Morozov I.M., Alekseev A.N., Dubinina

H.V., Nikitin A.Ya., Melnikova O.V., Andaev E.I. 2015. Polymorphism of the phenotypic structure of the

taiga tick population and its epidemiological significance. Medical parasitology and parasitic diseases 3:

42-45. (in Russian)].

Никитин А.Я., Морозов И.М. 2016. Аномалии экзоскелета самок в популяциях таежного клеща азиатской

части России. Паразитология 50 (5): 395-403. [Nikitin A.Ya., Morozov I.M. 2016. Exoskeleton anomalies

in tick females from populations of the Asian part of Russia. Parazitologiya 50 (5): 395-403. (in Russian)].

Никитин А.Я., Морозов И.М. 2017. Географическая изменчивость экзоскелета таежного клеща. Медицинская

паразитология и паразитарные болезни 3: 28-32. [Nikitin A.Ya., Morozov I.M. 2017. Geographical vari-

ability of the taiga tick exoskeleton. Medical parasitology and parasitic diseases. 3: 28-32. (in Russian)].

Обеспечение санитарно-эпидемиологического благополучия в период подготовки и проведения саммита

АТЭС-2012. 2013. Новосибирск, Наука - Центр, 419 с. [Ensuring sanitary and epidemiological well-

being during the preparation and holding of the APEC-2012 summit. 2013. Novosibirsk, Nauka - Center,

419 p. (in Russian)].

Померанцев Б.И. 1950. Иксодовые клещи (Ixodidae). Фауна СССР. Паукообразные. М., Л., Изд-во АН СССР,

т. 4, вып. 2, 224 с. [Pomerancev B.I. 1950. Ixodid ticks (Ixodidae). Fauna of the USSR. Arachnoidea.

Moscow - Leningrad. Publishing USSR Academy of Sciences, 4 (2), 224 p. (in Russian)].

Ушакова Г.В., Филиппова Н.А. 1968. О видах группы Ixodes persulcatus (Parasitiformes, Ixodidae). II. К

экологии I. pavlovskyi Pom. в Восточном Казахстане. Паразитология 2 (4): 334-338. [Ushakova G.V.,

Filippova N.A. 1968. On the species of the group Ixodes persulcatus (Parasitiformes, Ixodidae). II. To the

ecology of I. pavlovskyi Pom. in Eastern Kazakhstan. Parazitologiya 2 (4): 334-338. (in Russian)].

Филиппова Н.А. 1971. О видах группы Ixodes persulcatus (Ixodidae, Parasitiformes). VI. Особенности ареалов

I. pavlovskyi Pom. и I. persulcatus Schulze в связи с их палеогенезом. Паразитология 5 (5): 385-391.

[Filippova N.A. 1971. On the species of the Ixodes persulcatus group (Ixodidae, Parasitiformes). VI. Fea-

tures of the areas of I. pavlovskyi Pom. and I. persulcatus Schulze in connection with their paleogenesis.

Parazitologiya 5 (5): 385-391. (in Russian)].

Филиппова Н.А. 1977. Иксодовые клещи. Подсемейство Ixodinae. Фауна СССР. Паукообразные. Л., Наука, т.

4, вып. 4, 396 с. [Filippova N.A. 1977. Ixodid ticks. Subfamily Ixodinae. Fauna of the USSR. Arachnoidea.

Leningrad, Nauka, 4 (4), 396 p. (in Russian)].

Филиппова Н.А. 2017. История ареала у иксодовых клещей (Acarina, Ixodidae) -переносчиков возбудителей

природноочаговых болезней как один из факторов формирования их внутривидового биоразноо-

бразия. Энтомологическое обозрение 96 (1): 157-184. [Filippova N.A. 2017. The history of the range

of ixodid ticks (Acarina, Ixodidae) - carriers of pathogens of natural focal diseases as one of the factors

in the formation of their intraspecific biodiversity. Entomological review 96 (1): 157-184. (in Russain)].

Филиппова Н.А., Панова И.В. 1998. Географическая изменчивость всех активных фаз онтогенеза как основа

для оценки внутривидовой таксономической структуры Ixodes pavlovskyi (Ixodidae). Паразитология 32

(5): 396-411. [Filippova N.A., Panova I.V. 1998. Geographical variability of all active phases of ontogeny

as a basis for evaluating the intraspecific taxonomic structure of Ixodes pavlovskyi (Ixodidae). Parazitologiya

32 (5): 396-411. (in Russian)].

Филиппова Н.А., Ушакова Г.В. 1967. О видах группы Ixodes persulcatus (Ixodidae, Parasitiformes). I. I. pav-

lovskyi Pom. в Восточном Казахстане: переописание самки и описание самца. Паразитология 1 (4):

269-278. [Filippova N.A., Ushakova G.V. 1967. About the species of the Ixodes persulcatus group (Ixodidae,

Parasitiformes). I. I. pavlovskyi Pom. in Eastern Kazakhstan; re-description of the female and description

of the male. Parazitologiya 1(4): 269-278.] [in Russian].

132

Якименко В.В., Малькова М.Г., Шпынов С.Н. 2013. Иксодовые клещи Западной Сибири: фауна, экология,

основные методы исследования. Омск, Изд-во ООО ИЦ «Омский научный вестник», 240 с. [Yakimenko

V.V., Malkova M.G., Shpynov S.N. 2013. Ixodid ticks of Western Siberia: fauna, ecology, main research

methods. Omsk, Publishing house of LLC IC "Omsk scientific Bulletin", 240 p. (in Russian)].

Alekseev A.N., Dubinina H.V. 1996. Some aspects ofmite (Oppiidae) and tick (Ixodidae) pathology as a result of

antropogenic pressure. Acarology 7: 117-120.

Chitimia-Dobler L., Bestehorn M., Bröker M., Borde J., Moleaanyi T., Adersen N. S., Pfeffer M., Dobler G. 2017.

Morphological anomalies in Ixodes ricinus and Ixodes inopinatus collected from tick-borne encephalitis

natural foci in Central Europe. Experimental and Applied Acarology 72: 379-397.

Dubinina H.V., Alekseev A.N., Svetashova E. S. 2004. New Ixodes tick populations appearing as a result of, and

tolerant to, cadmium contamination. Acarina. Russian Journal of Acarology 12: 141-49.

Nakao M., Miyamoto K., Kitaoka S. 1992. A new record of Ixodes pavlovskyi Pomerantzev from Hokkaido, Japan

(Acari: Ixodidae). Japan Journal Sanitary Zoology 43 (3): 229-234.

Nikitin A.Ya., Morozov I.M. 2017. Exoskeleton Anomalies in Taiga Tick Males from Populations of the Asian

Part of Russia. Entomological Review 97 (2): 251-254.

Zharkov S.D., Dubinina H.V., Alekseev A.N., Jensen P.M. 2000. Anthropogenic pressure and changes in Ixodes tick

populations in the Baltic region of Russia and Denmark. Acarina. Russian Journal of Acarology 8: 137-141.

EXOSKELETAL ANOMALIES IN IXODES PAVLOVSKYI PAVLOVSKYI

(PARASITIFORMES, IXODIDAE)

Ya. Nikitin, Yu. A. Verzhutskaya,

I. M. Morozov

, N. S. Gordeyko

Keywords: exoskeleton anomalies, Ixodes pavlovskyi, population structure

SUMMARY

The types of exoskeleton anomalies and their frequency were described for female and male Ixodes

pavlovskyi pavlovskyi Pomerantsev 1946 collected from vegetation by flagging in forest and meadow-

field biotopes on Russky Island (Primorsky Krai, Russia) in 2013-2019. On the Russky Island I. p.

pavlovskyi distributed everywhere, but not evenly. Other common species on the island are Ixodes

persulcatus Schulze, 1930 (dominant or codominating species in different biotopes), Haemaphysalis

concinna Koch, 1844 (dominant in meadow-field biotopes), Haemaphysalis japonica douglasi Nuttall

et Warburton, 1915. Dermacentor silvarum Olenev, 1932 was rarely detected.

The exoskeleton morphology of I. p. pavlovskyi imagoes (n= 803) was studied using a stereomi-

croscope. Six types of anomalies were detected in 24 of 437 females, so female’s anomalies frequency

was 5.5 ± 1.09 %. The same as in I. persulcatus females, the most frequent anomaly in I. p. pavlovskyi

females’s was "shagreen skin" (damage of the scutum surface; 37.5 ± 9.88 % of all anomalies). In

three females (0.7 ± 0.39 %) two anomalies were detected simultaneously. The exoskeleton structures

of 366 males of I. p. pavlovskyi were characterized by five types of anomalies detected in six males

(1.6 ± 0.66 %), which is significantly less than in females. The most of males had pair depressions on

conscutum (back from pseudoscutum, on both sides of the conscutum), so we considered this feature

is normal for I. p. pavlovskyi males. This phenotype is considered anomalous for male I. persulcatus

and it is the most common type of their exoskeleton disturbance. Males I. p. pavlovskyi with double

anomalies were not found. The similar types and ratios of exoskeleton anomalies were revealed in

imagoes of I. p. pavlovskyi and I. persulcatus; however, the I. persulcatus imagoes were characterized

by much higher anomalies frequency.

133