ПАРАЗИТОЛОГИЯ, 2021, том 55, № 3, с. 226-237.
УДК 578.895
АНАЛИЗ НАХОДОК И ПАРАЗИТО-ХОЗЯИННЫЕ СВЯЗИ
ИКСОДОВОГО КЛЕЩА IXODES TRIANGULICEPS BIRULA, 1895
(IXODIDAE, IXODINAE) НА СЕВЕРО-ЗАПАДЕ РОССИИ
И НА ТЕРРИТОРИИ СОСЕДНИХ ЕВРОПЕЙСКИХ СТРАН
© 2021 г. Д. С. Федоровa, *, С. А. Леоновичa,**
aЗоологический институт РАН,
Университетская наб., 1, Санкт-Петербург, 199034 Россия
*e-mail: den_fedorov_93@mail.ru
** e-mail: leonssa@mail.ru
Поступила в редакцию 26.03.2021 г.
После доработки 14.04.2021 г.
Принята к печати 20.04.2021 г.
В обзоре обобщены и проанализированы литературные данные о распространении и паразито-
хозяинных связях иксодового клеща Ixodes trianguliceps Birula, 1895 (Ixodidae) на Северо-Западе
России и на территории сопредельных стран. Обсуждаются факторы среды обитания, основные
и дополнительные хозяева, влияющие на численность клещей.
Ключевые слова: Ixodes trianguliceps, распространение, хозяева, Северо-Запад России
DOI: 10.31857/S0031184721030030
Интерес к исследованиям иксодовых клещей подсемейства Ixodinae вызван их важ-
ной ролью в качестве переносчиков таких трансмиссивных заболеваний, как вирусный
клещевой энцефалит, клещевой боррелиоз (болезнь Лайма), бабезиоз и риккетсиозы.
В природе естественными резервуарами возбудителей этих заболеваний являются
дикие животные.
Хорошо изучена роль в передаче клещевых инфекций таких важных в медицинском
и ветеринарном отношении видов, как европейский лесной, или собачий, клещ Ixodes
ricinus (L., 1758) и таежный клещ I. persulcatus Schulze, 1930. Эти виды нападают на
человека и домашних животных, заражая их возбудителями, полученными от диких
животных. Инфицирование клещей возможно на личиночной и нимфальной стадиях.
Некоторые патогены могут передаваться трансовариально, когда вылупившиеся из яиц
личинки уже заражены патогеном.
226
Паразитизм клеща I. trianguliceps Birula, 1895 характеризуется интересной и важ-
ной особенностью. В отличие от клещей I. ricinus и I. persulcatus, он не нападает
на человека и домашних животных и никак с ними не контактирует. Его жизненный
цикл на всех фазах развития связан с мелкими млекопитающими (Estrada-Peña et al.,
2017). Можно предположить, что этот клещ имеет определенное значение в качестве
дополнительного переносчика и природного резервуара патогенов.
Ареал клеща I. trianguliceps на значительных пространствах совпадает с областью
распространения природных очагов ряда трансмиссивных инфекций, передаваемых
иксодовыми клещами. К примеру, зараженность I. trianguliceps боррелиями была по-
казана для нимф, собранных с мелких млекопитающих в горно-таежных лесах Перм-
ского края (Горелова и др., 1996). Присутствие боррелий было обнаружено примерно
у 10 % исследованных особей I. trianguliceps, собранных с мелких млекопитающих
во Франции (Doby et al., 1990). Отмечалась практически 100 % зараженность борре-
лиями нимф и личинок I. trianguliceps, что было установлено при их обследовании
на территории Новгородской обл. (Григорьева, Третьяков, 1998).
Мелкие млекопитающие считаются резервуарными хозяевами для возбудителя грану-
лоцитарного анаплазмоза человека, вызываемого бактерией Anaplasma phagocytophilum
(Foggie, 1949). Было установлено, что клещ I. trianguliceps участвует в циркуляции
анаплазм на территории Европы (Matei et al., 2019). Так, A. phagocytophilum была вы-
явлена у 15.2 % напитавшихся особей I. trianguliceps в Восточной Словакии (Blaňarová
et al., 2014).
Доказаны инфицирование личинок I. trianguliceps простейшим Babesia microti (Fran-
ça, 1912) и роль этого вида клещей в распространении бабезиоза в Великобритании
(Hussein, 1980). Согласно результатам, полученным при проведении ПЦР, у 11.8 % (от
общего числа исследованных) личинок I. trianguliceps, прокормителями которых были
красная и рыжая полевки, установлено наличие бабезий (Самохвалов и др., 2010).
Патогены Anaplasma phagocytophilum и Babesia microti были выделены из рыжих
полевок, на которых питался I. trianguliceps в Центральной Финляндии (Cayol et al.,
2018).
Однако вопрос о возможном участии клеща I. trianguliceps в носительстве вируса
клещевого энцефалита остается нерешенным на протяжении длительного времени
(Малюшина, Катин, 1965).
Выявление у I. trianguliceps опасных для человека патогенов, обнаруженных
в основных переносчиках на Северо-Западе России (I. ricinus и I. persulcatus), позво-
лило бы выяснить роль этого вида в циркуляции возбудителей в природных очагах
трансмиссивных болезней.
Данный обзор обобщает информацию о находках иксодового клеща I. trianguliceps
Birula, 1895 с целью оценки степени изученности и постановки очередных задач ис-
следований данного вида на Северо-Западе России и на сопредельных территориях.
227
ОБЩАЯ ХАРАКТЕРИСТИКА КЛЕЩА IXODES TRIANGULICEPS
Ixodes trianguliceps Birula, 1895 - треххозяинный иксодовый клещ подрода Exopal-
piger Schulze, 1935 (Филиппова, 1977). Это единственный широко распространенный
вид подрода Exopalpiger в фауне Палеарктики, чей ареал простирается от Испании
и Италии на юге и западе, до Алтайского края на востоке и юга Карелии на севере.
Непрерывные участки ареала I. trianguliceps приурочены к послеледниковым лесам от
подзоны южной тайги до зоны широколиственных лесов (Филиппова, 2011). Значитель-
ная протяженность ареала I. trianguliceps обусловлена тем, что основными хозяевами
клеща на всех активных фазах жизненного цикла являются мелкие млекопитающие,
главным образом бурозубки и мышевидные грызуны (Cotton, Watts 1967; Randolph
1975a, 1975b), фоновые виды-убиквисты которых населяют лесные и лесостепные
биотопы.
Клещ I. trianguliceps относится к видам, которые на всех фазах развития нападают
на хозяина с поверхности почвы (Леонович, 2015). Следовательно, наличие хорошо
развитой почвенной подстилки имеет принципиальное значение для обитания этого
вида. Определение, что I. trianguliceps- клещ-немобионт, пастбищно-подстерегающий
паразит, по старой терминологии, - на данный момент не однозначно. По некоторым
данным, контакт с хозяином происходит не только на открытом пространстве, но и
в ходах нор хозяев. Подробнее это будет обсуждено ниже.
Места находок I. trianguliceps на территории Северо-Запада России включают тер-
риторию Карелии, Санкт-Петербурга и Ленинградской обл., а также Новгородской
обл. Данных об обнаружении этого клеща на территории Псковской и Вологодской
областей мы не имеем. На сопредельных территориях I. trianguliceps отмечается
в Финляндии, Норвегии, Швеции, Эстонии, Латвии и Литве.
НАХОДКИ I. TRIANGULICEPS НА СЕВЕРО-ЗАПАДЕ РОССИИ
И НА ПОГРАНИЧНЫХ ТЕРРИТОРИЯХ
Карелия
Клещ I. trianguliceps был обнаружен в таежных биотопах на юге Карелии. В окрест-
ностях д. Малая Гомсельга (Кондопожский р-н) производили отлов мелких млекопи-
тающих на участках естественного лесовосстановления после рубок. Четыре участка,
где изучали численность I. trianguliceps и мелких млекопитающих, различались рас-
тительным составом (Беспятова, Бугмырин, 2014). Были показано, что на антропогенно
трансформированных территориях основными хозяевами личинок и нимф I. triangu-
liceps являются обыкновенная бурозубка (Sorex araneus L., 1758) и рыжая полевка
(Clethrionomys glareolus (Schreber, 1780)), а хозяином взрослых особей клещей является
только рыжая полевка. Эти доминирующие виды прокармливали 94.5 % всех собран-
ных клещей I. trianguliceps. В процессе лесовозобновления происходило изменение
численности клеща, а также роли видов хозяев в его прокормлении. Всего авторами
228
было собрано 697 экз. I. trianguliceps. На 1-м участке (вырубка 7+ лет) было отловлено
99 клещей, на 2-м участке (вырубка 12+) - 160 экз., на 3-м участке (древесный молод-
няк) - 121 экз., на 4-м участке (вторичный смешанный лес 80+) - 317 особей (Беспятова,
Бугмырин, 2014). Таким образом, при возобновлении лесного биотопа и формиро-
вании почвенной подстилки и листового опада происходит заселение этого биотопа
мелкими млекопитающими. К тому же процессы лесовозобновления способствовали
росту видового разнообразия мелких млекопитающих (Курхинен и др., 2006). В итоге
численность нимф и взрослых клещей постоянно росла, достигнув пика численности
во вторичном смешанном лесу. Роль основных хозяев в прокармливании разных видов
клещей изменялась по мере восстановления леса в зависимости от трофности и влаж-
ности участков. Роль обыкновенной бурозубки в прокармливании личинок и нимф
клещей на разных участках вторичной сукцессии от открытой вырубки до вторичного
смешанного леса уменьшилась для I. trianguliceps почти в 10 раз. Прокармливание
взрослой фазы развития I. trianguliceps отмечено только на рыжей полевке, значение
которой как прокормителя возрастала по мере трансформации лиственного молодняка
во вторичный смешанный лес (Беспятова, Бугмырин, 2015).
Было также показано, что численность I. trianguliceps и приуроченность отдельных
популяционных групп иксодовых клещей варьировали в зависимости от типа биотопа
(Беспятова и др., 2019). В более увлажненном биотопе - лиственном лесу - клещ
I. trianguliceps находил более благоприятные условия для обитания, и численность
каждой активной фазы развития на мелких млекопитающих была максимальной. Там,
как и в смешанном лесу, доминировала рыжая полевка, и она и прокармливала бóльшую
часть всех активных фаз развития клеща. Таким образом, численность, видовой состав
и размещение отдельных популяционных групп I. trianguliceps, паразитирующих на
мелких млекопитающих, изменялась в зависимости от типа лесного биотопа, опреде-
лявшего как состав и численность иксодовых клещей на разных фазах их развития,
так и их хозяев.
Таким образом, в условиях Карелии смешанный лес является одним из типичных
и наиболее благоприятных местообитаний для I. trianguliceps.
Санкт-Петербург
Для оценки численности клещей на озелененных территориях Санкт-Петербурга
был взят такой показатель как плотность клещей - число клещей, приходящихся на
одну особь мелких млекопитающих (Tretyakov, 2009). Наибольшая численность клещей
была отмечена в сборах, полученных при отлове мелких млекопитающих в Удельном
парке и Ржевском лесопарке. В Удельном парке были пойманы обыкновенная бурозубка
и полевая мышь (Apodemus agrarius (Pallas, 1771)), при этом количество зверьков на
100 ловушко-суток составило 10.4 и 6.3, соответственно, а суммарная плотность клещей
в итоге составила 2.18. Важную роль, которую играет полевая мышь в питании клеща
229
I. trianguliceps, автор объясняет достаточно высокой численностью этого вида грызунов
в Удельном парке. В Ржевском лесопарке тот же самый показатель составил 2.55. Здесь
были добыты (на 100 ловушко-суток) обыкновенная бурозубка - 5.9 зверьков, малая
бурозубка (S. minutus L., 1766) - 1 зверек, средняя бурозубка (S. caecutiens Laxmann,
1788) - 0.2 зверька, рыжая полевка - 1.9 зверьков и обыкновенная полевка (Microtus
arvalis (Pallas, 1778)) - 0.2 зверька. В лесах у железнодорожной станции Морская,
в окрестностях Северного и Южного кладбищ, в Шунгеровском и Юнтоловском ле-
сопарках индекс обилия I. trianguliceps был гораздо ниже (Tretyakov, 2009).
Здесь в связи с вышесказанным следует добавить, что I. trianguliceps на этих тер-
риториях встречается совместно с другими видами рода Ixodes, в частности на одной
и той же особи хозяина. К примеру, в Юнтоловском парке этот вид был обнаружен
на одной и той же особи хозяина вместе с I. apronophorus Schulze, 1924 - также па-
разитом мелких млекопитающих; на Южном кладбище, в Шунгеровском, Ржевском,
Невском лесопарках, ж.-д. пл. Морская - вместе с I. persulcatus. В лесу, окружающем
оз. Сестрорецкий Разлив, наблюдалось совместное питание на лесной мыши сразу
трех видов клещей - I. persulcatus, I. ricinus и I. trianguliceps (Медведев и др., 2009).
Древесные массивы, расположенные у ж. пл. Морская и на периферии Северного
и Южного кладбищ, Шунгеровский и Ржевский лесопарки, Павловский парк пред-
ставляют собой обширные, местами заболоченные, сосновые леса с обильной рас-
тительностью. Для ряда лесных массивов сохраняется возможность обмена фауной
с пригородными лесами и после строительства кольцевой автодороги (Tretyakov et al.,
2012). Однако внутригородские Удельный и Юнтоловский лесопарки, парк «Сосновая
поляна» окружены кварталами города или пригородной застройкой, и такая связь
с лесами Ленинградской обл. существенно затруднена.
Ленинградская область
Для территории Ленинградской обл. наиболее полные данные о распространении
I. trianguliceps были собраны с 1964 по 1974 г. (Сухомлинова, 1977). В общей сложности
было добыто 2070 экз. иксодовых клещей разных видов, из которых I. trianguliceps
составлял 427 экз. (20.7 %). Этот вид был обнаружен в ходе вылова мелких млекопи-
тающих на территории 14 из 16 обследованных районов Ленинградской обл. Исходя
из данных табл. 1, представленной в работе Сухомлиновой (1977), наиболее высокое
количество особей на всех стадиях жизненного цикла было добыто в Тосненском
(216 экз.), Выборгском (58 экз.) и Гатчинском (41 экз.) районах. Эти территории Ле-
нинградской обл. характеризуются наличием большой площади смешанных лесов и,
как следствие, подходящими условиями для обитания мелких млекопитающих и их
паразитов. Отловы продемонстрировали, что, как и на многих других близлежащих
территориях, многочисленная и широко распространенная рыжая полевка - основной
хозяин. С этого вида хозяев было снято 72.3 % всех клещей I. trianguliceps.
230
Данные сборов на территории лесонасаждений Санкт-Петербурга и Ленинградской
обл. выявили факты совместного паразитирования двух или трех разных видов иксо-
довых клещей на одной особи хозяина в разных сочетаниях. Это справедливо также и
для клещей, обитающих в других регионах ареала. Достаточная численность хозяев,
крупные размеры тела хозяев в сравнении с размерами самих паразитов и, наконец,
недолгий по сравнению с другими группами эктопаразитов период прикрепления на
теле хозяина позволяют избегать конкуренции.
Новгородская область
Чудовский р-н Новгородской обл. расположен в умеренной климатической зоне
c равнинным рельефом, где преобладают низменные, преимущественно плоские,
в некоторых местах заболоченные равнины. Значительная часть мест сборов клещей
покрыта лесами, в которых наряду с елью и сосной широко представлены лиственные
породы.
В окрестностях с. Оскуй с каждого экземпляра пойманных животных проводили
сбор всех особей эктопаразитов, что позволило оценить их видовое разнообразие,
численность в микросообществах и величину паразитарного груза (Балашов и др.,
2003; Балашов, 2004).
Данные отлова в этой местности продемонстрировали следующее: у нимф
I. trianguliceps активность продолжается при теплой погоде всю осень, а у личинок
даже может быть круглогодичной; пики численности личинок I. trianguliceps на хо-
зяевах приходятся на конец лета и осень, а у нимф - на весну и лето.
В процессе исследований были отловлены 265 особей малой бурозубки, с которых
было собрано 679 экз. эктопаразитов, принадлежащих к 13 видам. Результаты отлова
показали, что клещ I. trianguliceps - самый распространенный эктопаразит малой
бурозубки. На малой бурозубке большая часть клещей (423 экз.) относилась к виду
I. trianguliceps. Это значительно превышало количество особей таежного клеща на
этом виде хозяина (Третьяков, 2017). I. trianguliceps также отмечался как один из
основных паразитов обыкновенной бурозубки (Балашов и др., 2003). В частности,
с 1284 зверьков обыкновенной бурозубки, добытых с 1999 по 2004 г., всего было
снято 984 экз. I. trianguliceps. Бóльшую часть из них (872 экз.) составляли личинки
(Балашов, 2004). Бóльшая же часть взрослых клещей I. trianguliceps была собрана
с рыжей полевки. За тот же период времени исследований был отловлен 2021 экз.
рыжей полевки, на котором были обнаружены 39 питающихся самок I. trianguliceps.
Отдельные самки I. trianguliceps были сняты с лесной мыши (Apodemus uralensis
(Pallas, 1811)) (Балашов, 2004).
При этом роль основных хозяев в прокармливании личинок и нимф клещей менялась
в зависимости от трофности почвы и влажности разных местообитаний. Наиболее вы-
сокий показатель прокормления личинок I. trianguliceps был отмечен в мезофильных
231
местообитаниях: в ельнике и на вырубке вблизи ельника, т.е. там, где была выявлена
наиболее высокая численность обыкновенной бурозубки (Григорьева, Третьяков, 1998).
Финляндия
В Финляндии была изучена сезонная приуроченность клещей I. trianguliceps и
I. ricinus на рыжих полевках и растительности (Siukkola, 2014; Cayol et al., 2018).
Полевые исследования проводились в Центральной Финляндии с мая по сентябрь на
16 участках в районе г. Йювяскюля. Все участки представляли собой лесные массивы,
в большинстве из которых преобладали ели или смешанные леса с елью, сосной и
березами. На двух участках в лесу преобладала сосна. Восемь участков располагались
вблизи города, тогда как остальные восемь, не урбанизированных, находились вдалеке
от населенного пункта. Все выбранные участки представляли собой благоприятные
места для обитания рыжей полевки.
В ходе отлова рыжих полевок с пойманных грызунов были сняты в целом 961 экз.
I. trianguliceps и 333 экз. I. ricinus. Бóльшая часть полевок (52.2 %) была заражена
клещом I. trianguliceps, небольшое количество (19.7 %) было заражено клещом I. rici-
nus. При этом нельзя точно сказать, была ли здесь численность I. trianguliceps выше,
чем численность I. ricinus, поскольку последний был собран и с растительности. Но
можно сделать вывод о том, что высокая численность рыжей полевки, ненарушенная
почвенная подстилка и невысокий антропогенный пресс в целом создают достаточно
благоприятные условия для обитания I. trianguliceps на данной территории.
В Восточной Финляндии, на границе с российской территорией Карелии, в районе
научно-исследовательской станции Мекриярви и муниципалитета Кухмо, проводили
исследования таежного клеща (Bugmyrin et al., 2011). При этом с 45 мелких млекопи-
тающих (16 особей обыкновенной бурозубки, 24 особи рыжей полевки и одна пашенной
полевки (Microtus agrestis (L., 1761)) было снято 13 нимф и 16 личинок иксодовых
клещей, из которых 6 личинок и 11 нимф были I. trianguliceps. Важно подчеркнуть,
что I. trianguliceps был известен из Финляндии и ранее (Ulmanen, 1972).
Норвегия
В Норвегии также недавно (Mysterud et al., 2015) были исследованы виды иксодовых
клещей, паразитирующие на грызунах и бурозубках. Район исследования расположен
в западной части южной Норвегии, в муниципалитетах Фёрде и Аскволл в губер-
нии Вестланн, недалеко от городка Фёрде. Здесь на южных склонах гор преобладали
смешанные березово-ольховые леса с выраженным травянистым ярусом. На других
участках преобладали сосна и ель.
На грызунах были обнаружены клещи I. ricinus и I. trianguliceps, названные ав-
торами “generalist” и “specialist”, соответственно, эти определения отражают харак-
тер специализации клещей на хозяевах. В результате сборов отловлено 359 особей
мелких млекопитающих. С них снято 1106 экз. клещей I. ricinus, а также 737 экз.
232
I. trianguliceps (40.4 %). Среди особей I. trianguliceps личинки составляли 91.2 %,
нимфы - 8.7 %, взрослые самки - 0.1 %. Бóльшая часть (64.9 %) личинок I. trianguli-
ceps снята с обыкновенной бурозубки, которая имела наиболее высокую численность.
Меньшая часть (10 %) снята с европейской мыши (Apodemus sylvaticus (L., 1758)) и
рыжей полевки (9.5 %). При этом отдельные особи европейской мыши и рыжей по-
левки имели более высокую интенсивность заражения, чем обыкновенная бурозубка.
Малая бурозубка имела значительно более низкую интенсивность заражения, чем
остальные виды мелких млекопитающих.
Литва
В работе, посвященной уточнению видового состава фауны иксодовых клещей, их
распространению и хозяевам в балтийских странах (Paulauskas et al., 2010), рассмо-
трены находки I. trianguliceps в Литве. На юго-западе Литвы местами сборов являлись
смешанные и лиственные леса. Особенно заслуживают внимания находки в Юрбарк-
ском р-не. Здесь пойманные 44 особи рыжей полевки прокармливали 326 клещей, из
которых 243 были личинками, а 83 - нимфами. Пойманные 23 особи желтогорлой
мыши (Apodemus flavicollis (Melchior, 1834)) прокармливали только 11 клещей, из
которых 7 были личинками и 4 - нимфами. В Лаздийском р-не на 47 зверьках рыжей
полевки обнаружена только одна личинка I. trianguliceps. С 19 особей желтогорлой
мыши снято 12 клещей, из которых 11 личинок и одна нимфа, соответственно. Во
время сборов на востоке Литвы (окрестности д. Скайдишкес в Вильнюсском р-не) на
205 зверьках рыжей полевки найдено 29 клещей (13 личинок, 15 нимф и одна взрослая
особь). На 87 зверьках желтогорлой мыши обнаружены 6 клещей (3 личики, 2 нимфы
и одна взрослая особь). На северо-востоке Литвы (окрестности Дусетоса, Зарасайский
р-н ) на 37 зверьках обыкновенной полевки обнаружены 7 личинок I. trianguliceps.
В других районах Литвы на пойманных мелких млекопитающих I. trianguliceps не
выявлен.Клещ I. trianguliceps также отмечался на территории Латвии (Grīnbergs, 1966;
Salmane, 2012), Эстонии (Korenberg, Lebedeva, 1969) и на большей части террито-
рии Швеции (Jaenson et al., 1994). Однако сведения о находках клеща I. trianguliceps
в Эстонии и Латвии ограничиваются констатацией факта без конкретных сведений
о сборах (см. Salmane, 2012).
ЗАКЛЮЧЕНИЕ
На территории Северо-Запада России разные виды бурозубок и среди них, в осо-
бенности, обыкновенная бурозубка, а также рыжая полевка служат одними из основ-
ных прокормителей личинок и нимф клеща I. trianguliceps. Значимую роль в питании
I. trianguliceps играют некоторые виды лесных и полевых мышей рода Apodemus. Дан-
ный вывод согласуется с данными по ареалу I. trianguliceps в целом (Филиппова, 1977).
Согласно приведенным данным для обитания клеща I. trianguliceps смешанные и
широколиственные леса более благоприятны, чем хвойные. Однако определяющим
233
фактором для поддержания стабильной численности этого вида является наличие хо-
рошо развитой почвенной подстилки. На урбанизированных территориях, где сильно
нарушен естественный слой почвы, I. trianguliceps найден не был.
Клещ I. trianguliceps считается немобионтом с точки зрения места контакта с хо-
зяином (Филиппова, 1977; Леонович, 2019). Однако, на наш взгляд, вопрос о том,
характерен ли для непаразитических стадий этого клеща гнездо-норный или открытый
(пастбищный) тип обитания и, соответственно, нападения на хозяина, не следует
считать окончательно решенным. Описанные в литературе случаи находок личинок и
нимф в течение года (в том числе и зимой) (Арзамасов, 1963) косвенно свидетельствуют
о том, что особи I. trianguliceps в активном состоянии могут находиться в микропорах
поверхности ходов нор своих хозяев и нападать на хозяев оттуда. Так или иначе, этот
вопрос требует дальнейших проверок и уточнений.
Возможно, новые данные об этом древнем виде позволят прояснить вопрос о ста-
новлении гнездо-норового паразитизма у иксодовых клещей, предки которых эволю-
ционировали от свободноживущих немобионтов, а не от нидиколов (Леонович, 2005).
Несмотря на то, что I. trianguliceps известен своей специализацией на мышевидных
грызунах и бурозубках (что наглядно подтверждается находками на рассмотренных
выше территориях), он также был обнаружен и на не типичных для себя хозяевах. Уже
ранее было известно о единичных находках клеща на птицах и даже на живородящей
ящерице (Филиппова, 1977).
Обсуждая сведения о новых находках, следует упомянуть и другой единственный
отмеченный случай присутствия I. trianguliceps на нетипичном для него хозяине. Речь
идет о находке одной личинки клеща на одной особи летучей мыши - большой ноч-
ницы (Myotis myotis Borkhausen, 1797) - в Нижнесилезском воеводстве на юго-западе
Польши (Siuda et al., 2009). Как было прокомментировано самими авторами, этот вид
летучих мышей питается с земли, прежде всего, нелетающими наземными членистоно-
гими, особенно жужелицами из сем. Carabidae, и, следовательно, единственный способ
контакта летучей мыши с I. trianguliceps возможен с поверхности почвы. Справедли-
вости ради следует сказать, что этот факт говорит в пользу мнения Филипповой (1977)
о пастбищном типе обитания I. trainguliceps, ибо очевидно, что контакт с летучей
мышью в гнезде у него маловероятен. Подобные случаи паразитизма I. trianguliceps
на нетипичных хозяевах рассматриваются как исключение. Однако можно также пред-
положить, каким образом может происходить постепенное расширение круга хозяев
I. trianguliceps. В относительно стабильных условиях этот процесс, вероятно, будет
происходить очень медленно, но в случае резких изменений условий своего обитания
есть вероятность, что клещ со временем освоит новый круг хозяев или, как минимум,
расширит его другими видами из других крупных таксономических групп - например,
из числа видов птиц и рептилий или рукокрылых.
234
В большинстве работ, посвященных сборам эктопаразиитов с мелких млекопи-
тающих, I. trianguliceps просто упоминается. Его значение как потенциального пере-
носчика, как правило, вообще не рассматривается, поскольку остается практически
неизученным. В редких случаях в организме этого вида клещей выявлены только от-
дельные возбудители инфекций. Для прояснения роли этого уникального вида клещей
в циркуляции и сохранении возбудителей в природных очагах инфекций необходимы
дальнейшие исследования.
СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ
Арзамасов И.Т. 1963. Эктопаразиты грызунов. В кн.: Арзамасов И.Т. (ред.) Фауна и экология паразитов
грызунов. Минск, Наука и техника, 138-235. [Arzamasov I.T. 1963. Ektoparazity grysunov. Fauna i
ekologiya parazitov grysunov. Minsk, Nauka i tekhnika, 138-235. (in Russian)].
Балашов Ю.С. 2004. Структура сообществ паразитических членистоногих мелких лесных млекопитающих.
Паразитология 38 (6): 481-491. [Balashov Yu.S. 2004. Structure of parasitic arthropod communities in
forest small mammals. Parazitologiya 38 (6): 481-491. (in Russian)].
Балашов Ю.С., Бочков А.В., Ващенок В.С., Третьяков К.А. 2003. Структура и сезонная динамика сообщества
эктопаразитов обыкновенной бурозубки (Sorex araneus) в Ильмень-Волховской низине. Паразитология
37 (6): 443-455. [Balashov Yu.S., Bochkov A.V., Vashchonok V.S., Tretyakov K.A. 2003. Structure and
seasonal dynamics of ectoparasite community of the common shrew Sorex araneus in the Ilmen’Volkhov
lowland. Parazitologiya 37 (6): 443-455. (in Russian)].
Беспятова Л.А., Бугмырин С.В. 2014. Численность Ixodes trianguliceps (Acari: Ixodidae) и роль разных ви-
дов мелких млекопитающих в его прокармливании при лесовозобновлении в таежных экосистемах.
Актуальные вопросы ветеринарной биологии 21 (1): 40-46. [Bespyatova L.A., Bugmyrin S.V. 2014.
Ixodes trianguliceps (Acari: Ixodidae) abundances and the role of different small mammal species as its
hosts in the course of reforestation in boreal ecosystems. Actual questions of veterinary biology 21 (1):
40-46. (in Russian)]
Беспятова, Л.А., Бугмырин С.В. 2015. Иксодовые клещи (Parasitiformes: Ixodidae) мелких млекопитающих
при лесовозобновлении в таежных экосистемах европейского севера. Паразитология 49 (5): 376-390.
[Bespyatova L.A., Bugmyrin S.V. 2015. Ixodid ticks (Parasitiformes: Ixodidae) from small mammals in
deforested boreal habitats in the Northern European Russia. Parazitologiya 49 (5): 376-390. (in Russian)]
Беспятова Л.А., Бугмырин С.В., Кутенков С.А., Никонорова И.А. 2019. Численность иксодовых клещей
(Acari: Ixodidae) на мелких млекопитающих в лесных биотопах среднетаежной подзоны Карелии.
Паразитология 53 (6): 463-473. [Bespyatova L.A., Bugmyrin S.V., Kutenkov S.A., Nikonorova I.A. 2019.
The abundance ixodid ticks (Acari: Ixodidae) on small mammals in forest biotopes of the middle taiga
subzone of Karelia. Parazitologiya 53 (6): 463-473. (in Russian)]
Горелова Н.Б., Коренберг Э.И., Ковалевский Ю.В., Постик Д., Барантон Г. 1996. Изоляция боррелий от клеща
Ixodes trianguliceps (Ixodidae) и возможное значение этого вида в эпизоотологии иксодовых клещевых
боррелиозов. Паразитология 30 (1): 13-18. [Gorelova N.В., Korenberg Е.I., Kovalevskii Yu.V., Postic D.,
Baranton G. 1996. Isolation of borrelia from the tick Ixodes trianguliceps (Ixodidae) and the significance
of this species in epizootology of Ixodid tick-borne borellioses. Parazitologiya 30 (1): 13-18. (in Russian)].
Григорьева Л.А., Третьяков К.А. 1998.Особенности паразитарной системы иксодовые клещи-боррелии-
мелкие млекопитающие на Северо-Западе России. Паразитология 32 (5): 422-430. [Grigoryeva L.A.,
Tretyakov K.A. 1998. Peculiarity of parasitic system Ixodid ticks-Borrelia-Micromammalia in the North-
West of Russia. Parazitologiya 32 (5): 422-430. (in Russian)].
Курхинен Ю.П., Данилов П.И., Ивантер Э.В. 2006. Млекопитающие Восточной Фенноскандии в условиях
антропогенной трансформации таежных ландшафтов. Москва, Наука, 208 с. [Kurkhinen Yu.P., Danilov
P.I., Ivanter E.V. 2006. Mlekopitayushchie Vostochnoj Fennoskandii v usloviyah antropogennoj transformacii
taezhnyh landshaftov. Moskva, Nauka, 208. (in Russian)].
235
Леонович С.А. 2005. Сенсорные системы паразитических клещей. Спб., Наука, 232 с. [Leonovich S.A. 2005.
Sensory systems of parasitic ticks and mites, SPb., Nauka, 232 pp. (in Russian)].
Леонович С.А. 2015. Поисковое поведение иксодовых клещей (Ixodidae) в онтогенезе. Паразитология 49 (4):
273-288. [Leonovich S.A. 2015. Questing behavior of hard ticks (Ixodidae) in ontogenesis. Parazitologiya
49 (4): 273-288. (in Russian)]
Леонович С.А. 2019. О типах паразитизма иксодовых клещей (Ixodidae). Паразитология 53 (5): 416-420.
[Leonovich S.A. 2019. Types of parasitism of hard ticks (Ixodidae). Parazitologiya 53 (5): 416-420. (in
Малюшина Е.П., Катин А.А. 1965. О выделении вируса клещевого энцефалита из клещей Ixodes trianguli-
ceps Bir. Актуальные проблемы вирусных инфекций. М. 135-136. [Malyushina E.P., Katin A.A. 1965.
O vydelenii virusa kleshchevogo encefalita iz kleshchej Ixodes trianguliceps Bir. Aktual’nye problemy
virusnyh infektsyi. M., 135-136. (in Russian)]
Медведев С.Г., Третьяков К.А., Тронин А.А., Теплякова Т.Е., Айбулатов А.В. 2009. Кровососущие на-
секомые и иксодовые клещи лесонасаждений в окрестностях Санкт-Петербурга. Известия Санкт-
Петербургской лесотехнической академии 187: 199-207. [Medvedev S.G., Tretyakov K.A., Tronin
A.A., Teplyakova T.E., Ajbulatov A.V. 2009. Krovososushchie nasekomye i iksodovye kleshchi lesonasa-
zhdenij v okrestnostyah Sankt-Peterburga. Izvestia Sankt-Peterburgskoj lesotekhniceskoj akademii 187:
199-207. (in Russian)]
Самохвалов М.В., Ковалевский Ю.В., Коренберг Э.П., Морозов А.В., Кузиков И.В., Шефтель Б.П. 2010.
Мелкие млекопитающие как возможные резервуарные хозяева Babesia microti на Среднем Урале.
Зоологический журнал 89 (1): 101-105. [Samokhvalov M.V., Kovalevskii Yu.V., Korenberg E.I., Morozov
A.V., Kuzikov I.V., Sheftel B.I. 2010. Small mammals as possible reservoir hosts of Babesia microti in the
Middle Urals. Zoologichesky zhurnal 89 (1): 101-105. (in Russian)]
Сухомлинова. О.И. 1977. К экологии иксодовых клещей мелких млекопитающих Ленинградской области.
Паразитология 11 (5): 436-441. [Sukhomlinova О.I. 1977. On the ecology of ixodid ticks from small
mammals of Leningrad region. Parazitologiya 11 (5): 436-441 (in Russian)]
Третьяков К.А. 2017. Структура и сезонная динамика сообщества эктопаразитов малой бурозубки (Sorex
minutus) на территории Ильмень-Волховской низины. Паразитология 51 (5): 428-435. [Tretyakov K.A.
2017. Structure and seasonal dynamics of ectoparasite community on the pygmy shrew Sorex minutus in
the North of Ilmen-Volkhov lowland. Parazitologiya 51 (5): 428-435 (in Russian)]
Филиппова Н.А. 1977. Иксодовые клещи подсемейства Ixodinae. Фауна СССР. Паукообразные. Л., Наука, т.
4, вып. 4, 396 с. [Filippova N.A. 1977. Ixodid ticks of the subfamily Ixodinae. Fauna of USSR, Leningrad,
Nauka, V. 4, № 4, 396 pp. (in Russian)]
Филиппова Н.А. 2011. Особенности биоразнообразия европейской фауны иксодовых клещей (Acari, Ixodidae)
как переносчиков возбудителей природноочаговых болезней. Паразитология 45 (3): 161-181. [Filippova
N.A. 2011. Characteristic features of biodiversity in European ixodid ticks (Acari: Ixodidae) as vectors of
diseases with natural foci. Parazitologiya 45 (3): 161-181. (in Russian)]
Blaňarová L., Stanko M., Carpi G., Miklisová D., Víchová B., Mošanský L., Bona M., Derdáková M. 2014. Distinct
Anaplasma phagocytophilum genotypes associated with Ixodes trianguliceps ticks and rodents in Central
Europe. Ticks and Tick-borne Diseases 5(6): 928-938. doi:10.1016/j.ttbdis.2014.07.012
Bugmyrin S., Hokkanen T.J., Romanova L., Bespyatova L., Fyodorov F., Burenkova L., Yakimova A., Ieshko E.
2011. Ixodes persulcatus (Schulze 1930) (Acari: Ixodidae) in eastern Finland. Entomologica Fennica 22
(4): 268-273. doi:10.33338/ef.84556
Cayol C., Jääskeläinen A., Koskela E., Kyröläinen S., Mappes T., Siukkola A., Kallio E.R. 2018. Sympatric Ixodes-
tick species: pattern of distribution and pathogen transmission within wild rodent populations. Scientific
Reports 8 (16660). doi:10.1038/s41598-018-35031-0
Cotton M.J., Watts C.H.S. 1967. The ecology of the tick Ixodes trianguliceps Birula (Arachnida; Acarina; Ixodoi-
dea). Parasitology 57 (3): 525-531. doi:10.1017/S0031182000072401
Doby J.M, Bigaignon G., Launay H., Costil C., Lorvellec.O. 1990. Presence of Borrelia burgdorferi, agent of tick
spirochaetosis, in Ixodes (Exopalpiger) trianguliceps Birula, 1895 and Ixodes (Ixodes) acuminatus Neumann,
1901 (Acari: Ixodidae) and in Ctenophthalmus baeticus arvernus Jordan, 1931 and Megabothris turbidus
(Rothschild, 1909) (Insecta: Siphonaptera), ectoparasites of small mammals in forests in western France.
Bulletin de la Société Française de Parasitologie 8 (2): 311-322.
236
Estrada-Peña A., Mihalca A.D., Petney D. 2017. Ticks of Europe and North Africa. A guide to species identifica-
tion. Springer International Publishing, 404 pp. doi:10.1111/mve.12410
Grīnbergs A. 1966. Zooparazitoloģiskie faktori ērču encefalīta epidemioloģijā Latvijas PSR (Zooparasitological
factors of tick-borne encephalitis in Latvian SSR). Doctoral Thesis. Rīga, Latvijas Universitāte, 204 pp.
(in Latvian).
Hussein H.S. 1980. Ixodes trianguliceps: seasonal abundance and role in the epidemiology of Babesia microti
infection in north-western England. Annals of Tropical Medicine and Parasitology 74 (5): 531-539. doi:1
0.1080/00034983.1980.11687381
Jaenson T.G., Tälleklint L., Lundqvist L., Olsen B., Chirico J., Mejlon H. 1994. Geographical distribution, host
associations, and vector roles of ticks (Acari: Ixodidae, Argasidae) in Sweden. Journal of Medical Entomol-
ogy 31 (2): 240-256. doi: 10.1093/jmedent/31.2.240
Korenberg E.I., Lebedeva N.N. 1969. Distribution and some general features of the ecology of Ixodes trianguliceps
Bir. in the Soviet Union. Folia Parasitologica 16 (2): 143-152.
Matei I. A., Estrada-Peña A., Cutler S., Vayssier-Taussat M., Varela-Castro L., Potkonjak A., Zeller H., Mihalca
A.D. 2019. A review on the eco-epidemiology and clinical management of human granulocytic anaplasmosis
and its agent in Europe. Parasites and Vectors 12 (Art. 599). doi: 10.1186/s13071-019-3852-6
Mysterud A., Byrkjeland R., Qviller L., Viljugrein H. 2015. The generalist tick Ixodes ricinus and the specialist
tick Ixodes trianguliceps on shrews and rodents in a northern forest ecosystem - a role of body size even
among small hosts. Parasites & Vectors 8: 639. doi: 10.1186/s13071-015-1258-7
Paulauskas A., Radzievskaja A., Turčinavičienė J., Ambrasienė D., Galdikaitė E. 2010. Data on some Ixodid
tick species (Acari, Ixodidae) in the Baltic countries. Naujos ir retos Lietuvos vabzdžiu rušys 22: 43-51.
Randolph S.E. 1975a. Patterns of distribution of the tick Ixodes trianguliceps Birula on its hosts. Journal of Animal
Ecology 44 (2): 451-474. doi: 10.2307/3606
Randolph S.E. 1975b. Seasonal dynamics of a host-parasite system: Ixodes trianguliceps (Acarina: Ixodidae) and
its small mammal hosts. Journal of Animal Ecology 44 (2): 425-449. doi: 10.2307/3605
Salmane I. 2012. Ticks (Acari, Ixodida: Ixodidae and Amblyommidae) of Latvia. Latvijas Entomologs 51: 153-155.
Siuda K., Stanko M., Piksa K., Górz A. 2009. Ticks (Acari: Ixodida) parasitizing bats in Poland and Slovakia.
Wiadomości Parazytologiczne 55 (1): 39-45.
Siukkola A. 2014. Seasonality of Ixodes ricinus and Ixodes trianguliceps tick on the bank vole (Myodes glareolus)
and on vegetation in Central Finland. MSc, University of Jyväskylä, 28 pp.
Tretyakov K.A. 2009. Small mammals and their parasites (ixodid ticks) in urban forests and parks of St. Petersburg.
Estonian Journal of Ecology 58 (3): 232-239. doi: 10.3176/eco.2009.3.08
Tretyakov K.A., Medvedev S.G., Apanaskevich M.A. 2012. Ixodid ticks in St. Petersburg: a possible threat to
public health. Estonian Journal of Ecology 61 (3): 215-224. doi: 10.3176/eco.2012.3.04.
Ulmanen I. 1972. Distribution and ecology of Ixodes trianguliceps Birula (Acarina, Ixodidae) in Finland. Annales
Zoologici Fennici 9 (2): 111-115.
ANALYSIS OF FINDINGS AND HOST-PARASITE RELATIONS
OF THE TICK IXODES TRIANGULICEPS BIRULA, 1895
(IXODIDAE, IXODINAE) IN NORTHWESTERN RUSSIA
AND IN NEIGHBORING EUROPEAN COUNTRIES
D. S. Fedorov, S. A. Leonovich
Keywords: Ixodes trianguliceps, distribution, hosts, Northwestern Russia
SUMMARY
The review summarizes and analyzes the literary data on the distribution and host-
parasite relations of the tick Ixodes trianguliceps Birula, 1895 (Ixodidae) in Northwestern
Russia and in the adjacent European countries. The factors influencing the number of ticks
and the coincidence of their distribution with the habitat of the main and additional hosts
are discussed.
237
