ПАРАЗИТОЛОГИЯ, 2022, том 56, № 2, с. 154-167.

УДК 576.895.421

АНОМАЛИИ ЭКЗОСКЕЛЕТА IXODES PAVLOVSKYI OCCIDENTALIS

(PARASITIFORMES, IXODIDAE)

И. М. Морозов^a

А. Б. Тимошкин^b, В. В. Панов^c, В. Ю. Колесникова^a

^aИркутский научно-исследовательский противочумный институт Роспотребнадзора,

ул. Трилиссера, 78, Иркутск, 664047 Россия

^bЦентр гигиены и эпидемиологии в Красноярском крае Роспотребнадзора,

ул. Сопочная, 38, Красноярск, 660100 Россия

^cИнститут систематики и экологии животных СО РАН,

ул. Фрунзе, 11, Новосибирск, 630091 Россия

⁕e-mail: nikitin_irk@mail.ru

Поступила в редакцию 31.01.2022 г.

После доработки 16.02.2022 г.

Принята к публикации 18.02.2022 г.

Исследовано морфологическое строение экзоскелета 293 половозрелых самок Ixodes pav-

lovskyi occidentalis Filippova et Panova, 1998 из Западной и Восточной Сибири. У 44 из них

(15.0±2.09%) выявлено шесть типов аномалий тела. Наиболее часто встречается повреждение

поверхности скутума - «шагреневая кожа» (77.3±6.32% от числа особей с нарушениями экзо-

скелета). Зарегистрированы четыре самки (1.4±0.68%), каждая из которых имеет одновременно

две аномалии тела.

У самцов I. p. occidentalis выявлено четыре типа аномалий у восьми особей из 243 ис-

следованных (3.3±1.15%), что достоверно меньше, чем у самок. Большинство самцов

I. p. occidentalis имели парные вдавления на конскутуме, поэтому данный признак считали

нормой строения для этого вида, тогда как у Ixodes persulcatus Schulze, 1930 такой фенотип

является наиболее распространенным нарушением экзоскелета. Самцы I. p. occidentalis с двумя

аномалиями не зарегистрированы.

Показано, что у самок и самцов I. p. occidentalis частота нарушений развития экзоске-

лета меньше, чем в гемипопуляциях I. persulcatus азиатской части России, но больше, чем

у I. p. pavlovskyi (остров Русский, Приморский край).

Ключевые слова: аномалии экзоскелета, Ixodes pavlovskyi, структура популяций

DOI: 10.31857/S0031184722020053, EDN: FFJYPF

154

Вид Ixodes pavlovskyi Pomerantsev, 1946 представлен двумя подвидами: I. p. pav-

lovskyi Pomerantsev, 1946 и I. p. occidentalis Filippova et Panova, 1998 (Померанцев,

1950; Филиппова, Панова, 1998). Первый встречается на Дальнем Востоке России

и в Японии; второй - в Сибири, Восточном Казахстане, Киргизии (Филиппова, Ушако-

ва, 1967; Nakao et al., 1992; Бардзимашвили, 1997; Якименко и др., 2013; Филиппова,

2017; и др.).

I. p. occidentalis по сравнению с его сородичем, обитающим по современным дан-

ным преимущественно на островах Японского моря (Болотин и др., 1977; Колонин,

1986; Nakao et al., 1992; Филиппова, 2017; Гордейко, 2019), имеет более обширный

ареал и большую степень изученности различных аспектов экологии, биологии и

эпидемиологического значения (Филиппова, Ушакова, 1967; Ушакова, Филиппова,

1968; Чигирик и др., 1974; Филиппова, Панова, 1998; Korenberg et al., 2010; Ливанова

и др., 2011, 2012; Малькова и др., 2012; Якименко и др., 2013; Коренберг и др., 2013;

Чичерина и др., 2015; Romanenko et al., 2016; Ефимова, Дроздова, 2017 и др.). Вме-

сте с тем, практически ничего не известно о гетерогенности природных популяций

I. p. occidentalis по морфологическим нарушениям строения экзоскелета, несмотря

на достаточно большое число публикаций в отношении встречаемости и распростра-

ненности аномалий развития тела у родственных видов иксодовых клещей (Перво-

майский, 1954; Alekseev, Dubinina, 1996; Zharkov et al., 2000; Dubinina et al., 2004;

Алексеев и др., 2008; Панова, 2011; Щучинова, 2014; Морозов и др., 2015; Никитин,

Морозов, 2016, 2017а, 2017б; Chitimia-Dobler et al., 2017; Nikitin, Morozov, 2017 и др.).

Цель сообщения - описать типы и частоту встречаемости аномалий строения эк-

зоскелета половозрелых самок и самцов I. p. occidentalis, собранных на территории

Западной и Восточной Сибири.

МАТЕРИАЛ И МЕТОДИКА

Сбор имаго клещей проведен на флаг с растительности в лесопарковой зоне Новосибир-

ского научного центра (55°23' N, 83°08' E-54°08' N, 84°22' E), вдоль автомобильной трассы

Бердск-Новосибирск и в рекреационной зоне г. Красноярска (56°01'58'' N, 92°39'31'' E), преиму-

щественно в третьей декаде мая 2017-2021 гг. (табл. 1). Отметим, что ранее I. p. occidentalis

регистрировали на юге Красноярского края единично (Хазова, 2007), и обнаруженный участок

с высокой численностью этого вида является первым наблюдением подобного рода на терри-

тории Восточной Сибири.

Известно, что I. p. occidentalis наблюдают в одних и тех же биотопах и в те же сроки, что

и Ixodes persulcatus Schulze, 1930 (Якименко и др., 2013; Филиппова, 2017). Доля I. p. occiden-

talis от суммы двух представителей рода Ixodes по отдельным сборам в районах исследований

колебалась от 23.5±3.89 до 91.0±1.79% (табл. 1).

155

Таблица 1. Годы сбора и объемы выборок имаго иксодовых клещей с территории Сибири

в местах массовой встречаемости Ixodes pavlovskyi occidentalis (2017-2021 гг.)

Table 1. Years of collection and volumes of samples of adult ixodid ticks from Siberia in places

of mass occurrence of Ixodes pavlovskyi occidentalis (2017-2021)

Собрано клещей рода

Доля I. pavlovskyi

Всего

Ixodes, экз.

Дата сбора

Район сбора

от числа Ixodes,

собрано

I. pavlovskyi

I. persulcatus

клещей, экз.

21.05.2017

г. Новосибирск

233

91.0

259*

(Академгородок)

24.05.2017

Автотрасса Бердск-

124

81.0

158*

Новосибирск

20.06.2018

г. Красноярск

23.6

110

(пос. Овинный)

25.05.2019

г. Красноярск

23.5

120*

(пос. Овинный)

21.05.2020

г. Красноярск

39.5

147

(пос. Овинный)

27.05.2021

г. Красноярск

42.9

156

(пос. Овинный)

Итого

536

405

57.0

950*

*В сборах, кроме клещей рода Ixodes, единично присутствуют Dermacentor reticulatus.

Обследованные биотопы в пригородах Новосибирска (Академгородок) и вдоль автотрас-

сы Бердск-Новосибирск ранее описаны в научных публикациях и представлены березово-

сосновыми борами с включением осины (Ливанова и др., 2011, 2012; Малькова и др., 2012;

Чичерина и др., 2015).

Участок массовой встречаемости I. p. occidentalis в окрестностях пос. Овинный (Красно-

ярский край) находится в 8 км от административного центра субъекта. Сбор клещей на этом

участке проходил вдоль дороги и троп через березово-осиновый лес с включениями сосны

среди густой травяной растительности. Доля вида (имаго) в течение четырех лет наблюдений

в период максимальной активности представителей рода Ixodes колебалась от 23.5±3.89 до

47.6±4.12% (табл. 1). Число имаго I. p. occidentalis составляло в сборах от 26 до 67 особей.

Подтверждение в течение четырех лет обитания половозрелых I. p. occidentalis вблизи пос.

Овинный позволяет считать доказанным факт формирования на этой территории самостоя-

тельной группировки (популяции) этого вида иксодовых клещей.

Видовая диагностика иксодовых клещей проведена по определителям (Померанцев, 1950;

Филиппова, 1977; Якименко и др., 2013). Кроме уже упомянутых двух представителей рода

Ixodes в сборах с растительности единично регистрировали Dermacentor reticulatus (Fabricius,

1794).

156

Строение наружного скелета имаго анализировали с использованием стереомикроскопов

в отраженном свете (увеличение ×80, МС-2 «Биомед» и ×84, МБС-10, ЛОМО, Россия). Клас-

сификация выявляемых аномалий дана в соответствии со схемой типизации, разработанной

Алексеевым с соавторами при описании изменчивости экзоскелета I. persulcatus и Ixodes ricinus

(Linnaeus, 1758) (Alekseev, Dubinina, 1996; Zharkov et al., 2000; Dubinina et al., 2004; Алексеев

и др., 2008). За норму строения (морфологический стандарт) принимали фенотип, присущий

большинству особей изучаемого подвида, соответственно все отклонения от нормы называли

аномалиями или нарушениями строения экзоскелета.

Всего проанализировано строение экзоскелета 293 самок и 243 самцов I. p. occidentalis,

собранных на территории Западной и Восточной Сибири.

Статистическая обработка материала выполнена стандартными методами вариационной

статистики (Елисеева, Юзбашев, 2004).

РЕЗУЛЬТАТЫ И ОБСУЖДЕНИЕ

По оценке специалистов участки повышенной встречаемости I. p. occidentalis

в окрестностях ряда городов Западной Сибири (г. Томск, г. Новосибирск, г. Бердск),

сформировались в конце ХХ - начале первого десятилетия ХХI века (Романенко, 2011;

Ливанова и др., 2011, 2012; Малькова и др., 2012; Чичерина и др., 2015). В пригородах

Кемерово I. p. occidentalis регистрировали уже в 70-х годах ХХ века (Чигирик и др.,

1974). Зона симпатрии с высокой долей этого вида в окрестностях г. Красноярска,

вероятно, возникла в последние 5-7 лет, так как в предшествующие годы I. p. oc-

cidentalis на территории Красноярского края и других субъектов Восточной Сибири

никогда и нигде в массовом количестве не регистрировали (Емельянова, Захлебная,

1969; Опыт создания …, 1974; Хазова, 2007; Якименко и др., 2013; Филиппова, 2017).

При описании морфологической изменчивости экзоскелета имаго I. p. occidenta-

lis данные по отдельным точкам и годам для каждого пола представлены в сумми-

рованном виде (табл. 2 и 3). Такой подход позволяет выявить типы наиболее рас-

пространенных нарушений строения тела и сравнить их встречаемость у этого вида

с данными по I. persulcatus (Никитин, Морозов, 2016, 2017а; Nikitin, Morozov, 2017)

и I. p. pavlovskyi, особи которых были собраны нами на о-ве Русский (Приморский

край).

У самок I. p. occidentalis зарегистрировано шесть типов аномалий строения эк-

зоскелета (табл. 2). Наиболее часто встречается нарушение, которое названо «ша-

греневая кожа» (Р9): фенотип с конгломератом выпуклостей и вдавлений на скутуме

(рис. 1д). Строение особи без аномалий скутума приведено на рис. 1а. Именно ано-

малия Р9 наиболее распространена в гемипопуляциях I. persulcatus (Никитин, Мо-

розов, 2016, 2017а, 2017б), а также у особей из восточной части ареала I. pavlovskyi.

157

Аномалия Р9 зарегистрирована у 34 самок I. p. occidentalis, что составляет 11.6±1.87%

от всех исследованных особей, или 77.3±6.32% от числа клещей, имеющих нарушения

строения тела. У самок I. persulcatus аномалия Р9 наблюдается в гемипопуляциях азиат-

ской части России с частотой от 17.8±1.58 до 47.6±4.12%. Таким образом, частота ано-

малии Р9 у самок I. p. occidentalis близка к нижней границе проявления этого фенотипа

у имаго таежного клеща, но значительно выше, чем у самок I. p. pavlovskyi (2.1±0.68%

из 437 исследованных особей).

Таблица 2. Встречаемость аномалий экзоскелета в выборках самок

Ixodes pavlovskyi occidentalis (2017-2021 гг.)

Table 2. The incidence of abnormalities of the exoskeleton in the samples of male

Ixodes pavlovskyi occidentalis (2017-2021)

Встречаемость

Тип нарушения экзоскелета

Число самок

аномалии, %

(обозначение типов аномалий по: Алексеев и др., 2008)

с аномалией, экз.

(X±m)

Вмятина слева за цервикальной бороздой (Р6)

0.7±0.48

Парные вдавления на одной из сторон скутума (Р7)

2.7±0.95

Одиночное вдавление на одной из сторон скутума (Р8)

1.4±0.68

Неровная поверхность скутума (Р9)

11.6±1.87

Нарушение развития, затрагивающее одновременно два

0.3±0.34

или более члеников одной ноги (Р22)

Разрастание хитина

0.3±0.34

Самки с двумя аномалиями

1.4±0.68

Всего проанализировано самок

293

Всего особей с аномалиями

15.0±2.09

Число типов аномалий

Вторая по встречаемости у самок I. p. occidentalis является аномалия Р7 - парные

симметричные вдавления на обеих сторонах скутума (табл. 2). Она выявлена у 8 осо-

бей (2.7±0.95% от числа исследованных). Кроме перечисленных, зарегистрированы

две самки с аномалией Р6 - двойными вдавлениями с одной стороны скутума и одна

самка с аномалией Р22 - нарушением развития члеников ног, а также четыре самки

с Р8 - одиночным вдавлением скутума. У одной самки наблюдали разрастание хитина

скутума. Такая аномалия не включена в схему типизации, используемую нами при

описании нарушений строения тела имаго иксодовых клещей (Алексеев и др., 2008).

158

Рисунок 1. Примеры аномалий экзоскелета, регистрируемых у Ixodes pavlovskyi occidentalis.

Обозначения нарушений строения приведены по Алексеев и др., 2008: а - самка

I. p. occidentalis без аномалий (Восточный Казахстан, 1968); б - самец I. p. occidentalis

без аномалий (Восточный Казахстан, 1968); в - внешний вид спинной поверхности самцов

I. pavlovskyi (Таежный клещ …, 1985); г - самец I. p. occidentalis, хорошо видны парные

вдавления на конскутуме (Новосибирск, 2017); д - самка I. p. occidentalis с аномалией

скутума Р9 - «шагреневая кожа» (Новосибирск, 2017); е - самец I. p. occidentalis

с аномалией Р9 на конскутуме (Красноярск, 2018). Экземпляры а, б определены и любезно

предоставлены Н.А. Филипповой (Зоологический институт РАН, Санкт-Петербург)

для коллекции Иркутского научно-исследовательского противочумного института.

Figure 1. Examples of exoskeleton anomalies recorded in Ixodes pavlovskyi occidentalis.

Designations of structural disorders are given according to the work of Alekseev et al. (2008):

а - female I. p. occidentalis without abnormalities (East Kazakhstan, 1968); б - male

I. p. occidentalis without abnormalities (East Kazakhstan, 1968); в - drawing of covers

of the dorsal surface of males of I. pavlovskyi (Taiga tick…, 1985); г - male I. p. occidentalis

with clearly visible paired indentations on the conscutum (Novosibirsk, 2017); д - female

I. p. occidentalis with scutum anomaly P9 - “shagreen skin” (Novosibirsk, 2017); е - male

I. p. occidentalis with P9 anomaly on the conscutum (Krasnoyarsk, 2018). Specimens а, б

(from East Kazakhstan, 1968) identified and kindly provided by N.A. Filippova (Zoological

Institute of the Russian Academy of Sciences, Saint Petersburg) for the collection of the Irkutsk

Research Antiplague Institute.

159

У 44 из 293 исследованных самок I. p. occidentalis (15.0±2.09%) выявлено

шесть типов аномалий экзоскелета. Это существенно меньше, чем у I. persulcatus

в гемипопуляциях азиатской части России (Никитин, Морозов, 2016), но статисти-

чески достоверно больше (Р<0.001), чем у самок I. p. pavlovskyi (5.5±1.09% из 437

исследованных).

Известно, что у самок I. persulcatus у одной особи могут быть одновременно две

или очень редко три аномалии экзоскелета (Панова, 2011; Никитин, Морозов, 2016).

В нашей выборке самок I. p. occidentalis у четырех особей (1.4±0.68%) отмечено по

два нарушения строения тела: три особи с Р9+Р6 и одна особь с Р9+Р7. Интерес-

но, что встречаемость самок с аномалиями строения тела несколько выше в сборах

иксодовых клещей, проведенных вдоль автотрассы Новосибирск-Бердск, и меньше

у особей из пригородов Красноярска, что может отражать степень антропогенного

воздействия.

В выборке из 243 самцов I. p. occidentalis выявлено четыре типа аномалий экзо-

скелета (табл. 3). Как и у особей I. p. pavlovskyi, большинство исследованных самцов

I. p. occidentalis на поверхности идиосомы имели в задней части парные вдавления

(рис. 1б-1г). В определителе Филипповой (1977) и монографии (Таежный клещ …,

1985) изображена идиосома самца I. pavlovskyi с парными вдавлениями (рис. 1в).

Судя по фотографии особи, происходящей из западной части ареала вида (рис. 1г),

можно считать, что рассматриваемый признак идентичен аномалии, выявляемой

у самцов I. persulcatus (Алексеев и др., 2008; Никитин, Морозов, 2017а; Nikitin, Mo-

rozov, 2017). Вместе с тем, частота регистрации и форма вмятин у двух родственных

видов различаются. У I. p. occidentalis, как и у I. p. pavlovskyi, вмятины наблюдают-

ся на конскутуме абсолютного большинства самцов (отсутствие признака выявлено

у 3.7±1.21% особей). Именно поэтому уже в начале работ по доказательству валидно-

сти вида I. pavlovskyi было приведено изображение этих вмятин (рис. 1в) (Филиппова,

1977; Таежный клещ …, 1985). Следовательно, у I. pavlovskyi данный фенотип должен

рассматриваться как норма. У I. persulcatus фенотип с парными вдавлениями на кон-

скутуме в гемипопуляциях из азиатской части России регистрировали у 16.4±0.72%

самцов (Никитин, Морозов, 2017а). Форма вдавлений у I. persulcatus чаще всего вы-

глядит как аккуратные округлые, симметричные ямки, с почти не нарушенной внутри

них пунктировкой. У I. pavlovskyi парные вдавления обычно имеют форму широких

треугольников с неправильными очертаниями и нарушенной пунктировкой (рис. 1б,

1г, 1е).

160

Таблица 3. Встречаемость аномалий экзоскелета в выборках самцов

Ixodes pavlovskyi occidentalis (2017-2021 гг.)

Table 3. Occurrence of exoskeleton abnormalities in samples of male

Ixodes pavlovskyi occidentalis (2017-2021)

Тип нарушения экзоскелета самцов

Число самцов

Встречаемость

(обозначение типов аномалий по:

с аномалией,

аномалии, %

Алексеев и др., 2008)

экз.

(X±m)

Неровная поверхность скутума (Р9)

1.6±0.82

Одиночные вдавления на конскутуме (Р12)

0.4±0.41

Деформация краевого валика, которая может

0.8±0.58

сопровождаться вмятинами на конскутуме (Р14)

Деформация вентральных щитков (Р15)

0.4±0.41

Самцы с двумя аномалиями

Всего проанализировано самцов

243

Всего самцов с аномалиями

3.3±1.15

Число типов аномалий

Самым распространенным нарушением экзоскелета самцов I. p. occidentalis, как

и самок, является аномалия Р9: зарегистрирована у четырех клещей, что составляет

1.6±0.82% от числа исследованных самцов, или 50.0±17.7% от числа самцов, имею-

щих отклонения в строении (табл. 3; рис. 1е).

Второй по встречаемости аномалией у самцов I. p. occidentalis является изменение

формы задней части тела (Р14) - зарегистрировано два самца (0.8±0.58% от числа

исследованных). Кроме того, выявлено по одной особи с аномалией Р12 - вдавлением

на конскутуме и аномалией Р15 - деформацией вентральных щитков.

Всего самцов, имеющих нарушения строения экзоскелета, зарегистрировано во-

семь (3.3±1.15%). Имаго с двумя аномалиями одновременно отсутствовали.

Доля самцов I. p. occidentalis с аномалиями экзоскелета ниже, чем самок. Это

также характерно для I. p. pavlovskyi и I. persulcatus (Никитин, Морозов, 2017б).

Встречаемость самцов I. p. occidentalis с аномалиями экзоскелета существенно

меньше, чем в большинстве гемипопуляций I. persulcatus азиатской части России

(Никитин, Морозов, 2017а, 2017б), но статистически достоверно не отличается от

доли аномальных имаго у I. p. pavlovskyi (1.6±0.66% из 366 исследованных).

161

Таким образом, наблюдается значительное сходство по типам выявляемых анома-

лий в популяциях I. persulcatus, I. ricinus (Алексеев и др., 2008), а также I. pavlovskyi.

Это хорошо прослеживается по наиболее распространенным аномалиям экзоскелета:

Р9 - преобладает в гемипопуляциях самок всех трех видов клещей; парные вдавле-

ния на конскутуме самцов для I. pavlovskyi являются нормой строения тела, а для

I. persulcatus и I. ricinus - часто встречаемыми нарушениями развития экзоскелета.

Следует подчеркнуть и определенное сходство частоты регистрации аномалий

у представителей рода Ixodes в зависимости от климата в районе исследований. Ранее

показано, что с увеличением географической широты (ростом континентальности

климата) в популяциях I. persulcatus наблюдается увеличение доли взрослых особей

с аномалиями экзоскелета (Панова, 2011; Никитин, Морозов, 2016, 2017а, 2017б). Не-

что подобное проявляется и у I. pavlovskyi: в гемипопуляциях подвида, обитающего

в более высоких широтах (I. p. occidentalis с территории Сибири), выявлено больше

взрослых самцов и самок с аномалиями экзоскелета, чем среди особей из более юж-

ных районов (I. p. pavlovskyi, собранных на о-ве Русский, Приморский край).

Следовательно, изменчивость экзоскелета самок и самцов изученных представи-

телей рода Ixodes характеризуется гомологией по типам аномалий, которые могут

проявляться с разной частотой на уровне видов, подвидов и популяций.

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

Алексеев А.Н., Дубинина Е.В., Юшкова О.В. 2008. Функционирование паразитарной системы «клещ-воз-

будители» в условиях усиливающегося антропогенного пресса. СПб., Инсанта, 146 с. [Alekseev

A.N., Dubinina H.V., Yushkova O.V. 2008. Functioning of the “ticks-pathogens” parasitic system under

the influence of increasing anthropogenic pressing. St. Petersburg, Insanta, 146 pp. (in Russian)].

Бардзимашвили Э.А. 1997. Надсемейство Ixodoidea. Кадастр генетического фонда Кыргызстана. Бишкек, 2:

112-113. [Bardzimashvili E.A. 1997. Superfamily Ixodoidea. Cadastre of the genetic Fund of Kyrgyzstan.

Bishkek, 2: 112-113. (in Russian)].

Болотин Е.И., Колонин Г.В., Киселев А.Н., Матюшина О.А. 1977. Распространение и экология Ixodes

pavlovskyi (Ixodidae) в Сихотэ-Алине. Паразитология 11 (3): 225-229. [Bolotin E.I., Kolonin G.V.,

Kiselev A.N., Matjushina O.A. 1977. The distribution and ecology of Ixodes pavlovskyi (Ixodidae) on

Sykhote-Alin. Parazitologiya 11 (3): 225-229. (in Russian)].

Гордейко Н.С. 2019. Клещи семейства Ixodidae Приморья: типы населения, паразито-хозяинные связи,

инфицированность патогенами (на примере материковых и островных сообществ). Автореф. дис.

… канд. биол. наук. Иркутск, 22 с. [Gordeyko N.S. 2019. Ticks of the family Ixodidae of Primorye:

population types, parasite-host relationships, infection with pathogens (on the example of mainland and

island communities). Abstract of the dissertation of the candidate of biological Sciences. Irkutsk, 22 pр.

(in Russian)].

162

Елисеева И.И., Юзбашев М.М. 2004. Общая теория статистики: учебник. М., Финансы и статистика, 656

с. [Yeliseyeva I.I., Yuzbashev M.M. 2004. General Theory of Statistics. Moscow, Finance and Statistics,

656 pр. (in Russian)].

Емельянова Н.Д., Захлебная О.Д. 1969. Некоторые данные об эктопаразитах Центральной части Восточного

Саяна. Доклады научно-исследовательского противочумного института. 8: 287-289. [Emelyanova N.D.,

Zakhlebnaya O.D. 1969. Some data on ectoparasites of the Central part of the Eastern Sayan. Reports of

the Irkutsk Anti-Plague Institute 8: 287-289. (in Russian)].

Ефимова А.Р., Дроздова О.М. 2017. Эпидемиологическая характеристика сочетанного природного очага

иксодового клещевого боррелиоза и клещевого энцефалита в Кемеровской области. Эпидемиология

и вакцинопрофилактика 16 (2): 70-75. [Efimova A.R., Drozdova O.M. 2017. Epidemiological charac-

teristic of combined natural focus of Lyme bоrreliosis and tick-borne encephalitis in Kemerovo region.

Epidemiology and Vaccinal Prevention 16 (2): 70-75. (in Russian)].

Колонин Г.В. 1986. Материалы по фауне иксодовых клещей юга Приморского края. Паразитология 20 (1):

15-18. [Kolonin G.V. 1986. Materials on the fauna of Ixodid ticks in the South of the Primorye territory.

Parazitologiya 20 (1): 15-18. (in Russian)]

Коренберг Э.И., Помелова В.Г., Осин Н.С. 2013. Природноочаговые инфекции, передающиеся иксодовыми

клещами. М., Комментарий, 464 с. [Korenberg E.I., Pomelova V.G., Osin N.S. 2013. Natural focal infec-

tions transmitted by Ixodid ticks. Moscow, Comment, 464 pр. (in Russian)].

Ливанова Н.Н., Ливанов С.Г., Панов В.В. 2011. Особенности распределения клещей Ixodes persulcatus

и Ixodes pavlovskyi на границе лесной и лесостепной зон Приобья. Паразитология 45 (2): 94-103.

[Livanova N.N., Livanov S.G., Panov V.V. 2011. Features of distribution of Ixodes persulcatus and Ixodes

pavlovskyi ticks on the border of forest and forest-steppe zones of the Ob region. Parazitologiya 45 (2):

94-103. (in Russian)].

Ливанова Н.Н., Тикунова Н.В., Ливанов С.Г., Фоменко Н.В. 2012. Определение видовой принадлежности

клещей Ixodes persulcatus и Ixodes pavlovskyi occidentalis (Ixodidae) на основании результатов ана-

лиза фрагментов гена COI (цитохромоксидазы I). Паразитология 46 (5): 340-349. [Livanova N.N.,

Tikunova N.V., Livanov S.G., Fomenko N.V. 2012. Identification of Ixodes persulcatus and Ixodes pav-

lovskyi occidentalis (Ixodidae) by the analysis of the gene fragment COI (Cytochrome Oxidase Subunit

I). Parazitologiya 46 (5): 340-349. (in Russian)].

Малькова М.Г., Якименко В.В., Танцев А.К. 2012. Изменение границ ареалов пастбищных иксодовых кле-

щей рода Ixodes Latr., 1795 (Parasitiformes, Ixodidae) на территории Западной Сибири. Паразитология

46 (5): 369-383. [Malkova M.G., Yakimenko V.V., Tancev A.K. 2012. Changes in the ranges of pasture

Ixodid ticks of the genus Ixodes Latr., 1795 (Parasitiformes, Ixodinae) in Western Siberia. Parazitologiya

46 (5): 369-383. (in Russian)].

163

Морозов И.М., Алексеев А.Н., Дубинина Е.В., Никитин А.Я., Мельникова О.В., Андаев Е.И. 2015. Поли-

морфизм фенотипической структуры популяции таежного клеща и его эпидемиологическое значение.

Медицинская паразитология и паразитарные болезни 3: 42-45. [Morozov I.M., Alekseev A.N., Dubinina

H.V., Nikitin A.Ya., Melnikova O.V., Andaev E.I. 2015. Polymorphism of the phenotypic structure of the

taiga tick population and its epidemiological significance. Medical parasitology and parasitic diseases 3:

42-45. (in Russian)].

Никитин А.Я., Морозов И.М. 2016. Аномалии экзоскелета самок в популяциях таежного клеща азиатской

части России. Паразитология 50 (5): 395-403. [Nikitin A.Ya., Morozov I.M. 2016. Exoskeleton anomalies

in tick females from populations of the Asian part of Russia. Parazitologiya 50 (5): 395-403. (in Russian)].

Никитин А.Я., Морозов И.М. 2017а. Аномалии экзоскелета самцов в популяциях таежного клеща азиатской

части России. Паразитология 51 (1): 39-44. [Nikitin A.Ya., Morozov I.M. 2017a. Exoskeleton anomalies

in tick males from populations of the Asian part of Russia. Parazitologiya 51 (1): 39-44. (in Russian)].

Никитин А.Я., Морозов И.М. 2017б. Географическая изменчивость экзоскелета таежного клеща. Медицин-

ская паразитология и паразитарные болезни 3: 28-32. [Nikitin A.Ya., Morozov I.M. 2017b. Geographical

variability of the taiga tick exoskeleton. Medical parasitology and parasitic diseases 3: 28-32. (in Russian)].

Опыт создания карты иксодовых клещей Азиатской России. 1974. / Прохоров Б.Б. (ред.). Иркутск, Институт

географии Сибири и Дальнего Востока СО РАН, 84 с. [Experience in creating a map of Ixodid ticks

in Asiatic Russia. 1974. Prokhorov B.B. (ed.). Irkutsk, Institute of Geography of Siberia and the Far East

of the Siberian Branch of the Russian Academy of Sciences, 84 pр. (in Russian)].

Панова Т.С. 2011. Экологические и морфологические особенности популяций таежного клеща в контраст-

ных условиях обитания (на примере территорий юга и севера Иркутской области). Автореф. дис.

… канд. биол. наук. Иркутск, 19 с. [Panova T.S. 2011. Ecological and morphological features of taiga

tick populations in contrasting habitat conditions (on the example of the territories of the south and north

of the Irkutsk region). Abstract of the dissertation of the candidate of biological Sciences. Irkutsk, 19 pр.

(in Russian)].

Первомайский Г.С. 1954. Изменчивость пастбищных клещей (Acarina, Ixodidae) и значение её для систе-

матики. Труды Всесоюзного энтомологического общества 44: 62-201. [Pervomaisky G.S. 1954. Vari-

ability of pasture ticks (Acarina, Ixodidae) and its significance for taxonomy. Proceedings of the All-Union

Entomological Society 44: 62-201. (in Russian)].

Померанцев Б.И. 1950. Иксодовые клещи (Ixodidae). Фауна СССР. Паукообразные. М.-Л., АН СССР, 4

(2), 224 с. [Pomerancev B.I. 1950. Ixodid ticks (Ixodidae). Fauna of the USSR. Arachnoidea. Moscow -

Leningrad, Publishing house of the USSR Academy of Sciences, Vol. 4, Issue 2, 224 pр. (in Russian)].

Романенко В.Н. 2011. Многолетняя динамика численности и видового состава иксодовых клещей (Ixodidae)

на антропогенно нарушенных и естественных территориях. Паразитология, 45 (5): 384-391. [Ro-

manenko V.N. 2011. Long-term dynamics of abundance and species composition of Ixodid ticks (Ixodidae)

in anthropogenically disturbed and natural areas. Parasitology 45 (5): 384-391. (in Russian)].

164

Таежный клещ Ixodes persulcatus Schulze (Acarina, Ixodidae). Морфология, систематика, экология, медицин-

ское значение. 1985. / Филиппова Н.А. (ред.). Л., Наука, 416 с. [Taiga tick Ixodes persulcatus Schulze

(Acarina, Ixodidae). Morphology, systematics, ecology, medical significance. 1985. / Filippova N.A. (ed.).

Leningrad, Nauka, 416 pр. (in Russian)].

Ушакова Г.В., Филиппова Н.А. 1968. О видах группы Ixodes persulcatus (Parasitiformes, Ixodidae). II. К

экологии I. pavlovskyi Pom. в Восточном Казахстане. Паразитология, 2 (4): 334-338. [Ushakova G.V.,

Filippova N.A. 1968. On the species of the group Ixodes persulcatus (Parasitiformes, Ixodidae). II. To

the ecology of I. pavlovskyi Pom. in Eastern Kazakhstan. Parazitologiya 2 (4): 334-338. (in Russian)].

Филиппова Н.А. 1977. Иксодовые клещи. Подсемейство Ixodinae. Фауна СССР. Паукообразные. Л., Наука,

4 (4), 396 с. [Filippova N.A. 1977. Ixodid ticks. Subfamily Ixodinae. Fauna of the USSR. Arachnoidea.

Leningrad, Nauka, Vol. 4, Issue 4, 396 pр. (in Russian)].

Филиппова Н.А. 2017. История ареала у иксодовых клещей (Acarina, Ixodidae) -переносчиков возбудителей

природноочаговых болезней как один из факторов формирования их внутривидового биоразноо-

бразия. Энтомологическое обозрение 96 (1): 157-184. [Filippova N.A. 2017. The history of the range

of Ixodid ticks (Acarina, Ixodidae) - carriers of pathogens of natural focal diseases as one of the factors

in the formation of their intraspecific biodiversity. Entomological review 96 (1): 157-184. (in Russain)].

Филиппова Н.А., Панова И.В. 1998. Географическая изменчивость всех активных фаз онтогенеза как основа

для оценки внутривидовой таксономической структуры Ixodes pavlovskyi (Ixodidae). Паразитоло-

гия 32(5): 396-411. [Filippova N.A., Panova I.V. 1998. Geographical variability of all active phases of

ontogeny as a basis for evaluating the intraspecific taxonomic structure of Ixodes pavlovskyi (Ixodidae).

Parazitologiya 32 (5): 396-411. (in Russian)].

Филиппова Н.А., Ушакова Г.В. 1967. О видах группы Ixodes persulcatus (Ixodidae, Parasitiformes). I. pav-

lovskyi Pom. в Восточном Казахстане: переописание самки и описание самца. Паразитология 1 (4):

269-278. [Filippova N.A., Ushakova G.V. 1967. About the species of the Ixodes persulcatus group (Ix-

odidae, Parasitiformes). I. I. pavlovskyi Pom. in Eastern Kazakhstan; re-description of the female and

description of the male. Parazitologiya 1 (4): 269-278. (in Russian)].

Хазова Т.Г. 2007. Эколого-паразитологическая характеристика природных очагов клещевого энцефалита в

Красноярском крае. Бюллетень СО РАМН 126 (4): 94-99. [Khazova T.G. 2007. Ecological and parasi-

tological characteristics of natural foci of tick-borne encephalitis in the Krasnoyarsky Krai. Bulletin of the

Siberian Branch of Russian Academy of Medical Sciences 126 (4): 94-99. (in Russian)].

Чигирик Е.Д., Селютина И.А., Бирюкова М.Т., Бирюкова М.Т., Истраткина С.В. 1974. Обнаружение очагов

высокой численности клещей Ixodes pavlovskyi Pom. (Parasitiformes, Ixodidae) и спонтанная заражен-

ность их вирусом клещевого энцефалита. Паразитология 8 (2): 181-182. [Chigirik E.D., Selyutina I.A.,

Biryukova M.T., Istratkina S.V. 1974. The finding of a foci of great abundance of ticks Ixodes pavlovskyi

Pom. (Parasitiformes, Ixodidae) and their spontaneous infection with the tick-borne encephalitis virus.

Parasitologiya 8 (2): 181-183. (in Russian)].

165

Чичерина Г.С., Морозова О.В., Панов В.В., Романенко В.Н., Бахвалов С.А., Бахвалова В.Н. 2015. Срав-

нительный анализ зараженности голодных иксодовых клещей Ixodes pavlovskyi Pomerantsev 1946 и

Ixodes persulcatus Schulze вирусом клещевого энцефалита в зоне симпатрии их ареалов. Эпидемиоло-

гия и инфекционные болезни 20 (1): 20-26. [Chicherina G.S., Morozova O.V., Panov V.V., Romanenko

V.N., Bakhvalov S.A., Bakhvalova V.N. 2015. Comparative analysis of the tick-borne encephalitis virus

(TBEV) infection of unfed adult Ixodid ticks Ixodes pavlovskyi Pomerantsev 1946 and Ixodes persulcatus

Schulze in the area of sympatria of their natural habitats. Epidemiology and Infectious Diseases 20 (1):

20-26. (in Russian)]. DOI: 10.17816/EID40837

Щучинова Л.Д. 2014. Встречаемость иксодовых клещей с аномалиями экзоскелета и их зараженность ви-

русом клещевого энцефалита в Республике Алтай. Российский паразитологический журнал 2: 18-21.

[Sshuchinova L.D. 2014. Occurrence of Ixodid ticks with exoskeleton anomalies and their infection with

tick-borne encephalitis virus in the Altai Republic. Russian Journal of Parasitology 2: 18-21. (in Russian)].

Якименко В.В., Малькова М.Г., Шпынов С.Н. 2013. Иксодовые клещи Западной Сибири: фауна, эколо-

гия, основные методы исследования. Омск, Изд-во ООО ИЦ «Омский научный вестник», 240 с.

[Yakimenko V.V., Malkova M.G., Shpynov S.N. 2013. Ixodid ticks of Western Siberia: fauna, ecology,

main research methods. Omsk, Publishing house Omsk scientific Bulletin, 240 pр. (in Russian)].

Alekseev A.N., Dubinina H.V. 1996. Some aspects of mite (Oppiidae) and tick (Ixodidae) pathology as a result

of antropogenic pressure. Acarology 7: 117-120.

Chitimia-Dobler L., Bestehorn M., Bröker M., Borde J., Moleaanyi T., Adersen N.S., Pfeffer M., Dobler G. 2017.

Morphological anomalies in Ixodes ricinus and Ixodes inopinatus collected from tick-borne encephalitis

natural foci in Central Europe. Experimental and Applied Acarology 72: 379-397.

Dubinina H.V., Alekseev A.N., Svetashova E.S. 2004. New Ixodes ricinus tick populations appearing as a result

of, and tolerant to, cadmium contamination. Russian Journal of Acarology 12 (2): 141-149.

Korenberg E.I., Nefedova V.V., Romanenko V.N., Gorelova N.B. 2010. The tick Ixodes pavlovskyi as a host of

spirochetes pathogenic for humans and its possible role in the epizootiology and epidemiology of bor-

relioses. Vector borne zoonotic diseases 19 (5): 453-458.

Nakao M., Miyamoto K., Kitaoka S. 1992. A new record of Ixodes pavlovskyi Pomerantzev from Hokkaido, Japan

(Acari: Ixodidae). Japan Journal Sanitary Zoology 43 (3): 229-234.

Nikitin A.Ya., Morozov I.M. 2017. Exoskeleton anomalies in Taiga tick males from populations of the Asian part

of Russia. Entomological Review 97 (2): 251-254.

Romanenko V., Leonovich S., Shcherbakov M. 2016. Horizontal migrations of the tick Ixodes pavlovskyi toward

a pedestrian walkway in an urban biotope (Tomsk, Western Siberia). Ticks and Tick-borne diseases 7:

1035-1043.

Zharkov S.D., Dubinina H.V., Alekseev A.N., Jensen P.M. 2000. Anthropogenic pressure and changes in Ixodes

tick populations in the Baltic region of Russia and Denmark. Russian Journal of Acarology 8: 137-141.

166

EXOSKELETAL ANOMALIES IN IXODES PAVLOVSKYI OCCIDENTALIS

(PARASITIFORMES, IXODIDAE)

A. Ya. Nikitin, Yu. A. Verzhutskaya,

I. M. Morozov

A. B. Timoshkin,

V. V. Panov, V. Yu. Kolesnikova

Keywords: anomalies of the exoskeleton, Ixodes pavlovskyi, population structure

SUMMARY

The types of exoskeletal abnormalities and their frequency are described in 293 females and 243

males of Ixodes pavlovskyi occidentalis Filippova et Panova, 1998, collected by flagging from vegeta-

tion in the suburbs of Novosibirsk, Berdsk, and Krasnoyarsk in 2017-2021. Six types of exoskeletal

abnormalities were detected in 44 females of I. p. occidentalis (15.0±2.09%). The most frequent

damage of the scutum surface is "shagreen skin" (77.3±6.32% of the number of tick individuals with

exoskeletal disorders). Four females (1.4±0.68%) were registered with two body abnormalities at the

same time. Four types of abnormalities were detected in eight individuals of male I. p. occidentalis

(3.3±1.15%), which is significantly less than in females. Most males of I. p. occidentalis had paired

depressions on the conscutum, so this trait was considered the norm of structure in this species,

whereas in Ixodes persulcatus Schulze, 1930, this phenotype is the most common type of exoskeletal

disorders. No males of I. p. occidentalis with two anomalies were registered. Similarity of types of

exoskeleton abnormalities in I. pavlovskyi, I. persulcatus and Ixodes ricinus (Linnaeus, 1758) was reg-

istered. The frequency of exoskeletal disorders in females and males of I. p. occidentalis is less than

in populations of I. persulcatus from the Asian part of Russia, but exceeds than in I. p. pavlovskyi.

Thus, the proportion of individuals with anomalies in I. persulcatus and I. pavlovskyi in popula-

tions from higher latitudes with a continental climate (Siberia) is higher than in ticks living to the

South (Primorsky Territory, Russian Island).

167