ПАРАЗИТОЛОГИЯ, 2022, том 56, № 3, с. 197-208.
УДК 578.895
СТРОЕНИЕ ОРГАНА ГАЛЛЕРА У КЛЕЩА IXODES (EXOPALPIGER)
TRIANGULICEPS BIRULA, 1895 (PARASITIFORMES, IXODIDAE)
В СВЯЗИ С ТАКСОНОМИЕЙ РОДА IXODES LATREILLE, 1795
© 2022 г. Д. С. Федоров*
Зоологический институт РАН,
Университетская наб. 1, Санкт-Петербург, 199034 Россия
*e-mail: den_fedorov_93@mail.ru
Поступила в редакцию 01.04.2022 г.
После доработки 20.04.2022 г
Принята к публикации 22.04.2022 г.
Впервые методами сканирующей электронной микроскопии изучен орган Галлера - основ-
ной рецепторный орган у взрослых, нимф и личинок Ixodes (Exopalpiger) trianguliceps и дру-
гих иксодовых клещей. Рассмотрены различия в строении органа на каждой фазе развития
I. trianguliceps. Обсуждаются особенности строения органа в сравнении с аналогичными при-
знаками представителей ранее изученных подродов рода Ixodes и возможное использование по-
лученных данных для уточнения вопросов о таксономическом и филогенетическом положении
подрода Exopalpiger в системе рода Ixodes.
Ключевые слова: Ixodes trianguliceps, Exopalpiger, Ixodidae, орган Галлера, сканирующая
электронная микроскопия
DOI: 10.31857/S0031184722030036, EDN: FFVRJC
Настоящая публикация посвящена результатам исследования строения органа Гал-
лера клеща Ixodes (Exopalpiger) trianguliceps Birula, 1895 на всех фазах развития. Ин-
терес к исследованиям I. trianguliceps обусловлен как не изученностью этой сенсорной
структуры, так и значением этого вида в переносе клещевого энцефалита, боррелиоза,
туляремии, анаплазмоза и ряда других инфекций (Doby et al., 1990; Bown et al., 2008;
Kormilitsyna et al., 2016; Cayol et al., 2018; Matei et al., 2019).
Клещ I. trianguliceps - единственный вид подрода Exopalpiger Schultze, 1935, ко-
торый широко распространен в лесных биотопах Палеарктики. Кроме него из Ев-
разии известен еще I. (Exopalpiger) ghilarovi Filippova et Panova, 1988, который был
197
описан с территории Большого Кавказа. Остальные представители подрода Exopalpiger
являются обитателями Южного полушария. Так, I. alluaudi Neumann, 1913 известен из
фауны Южной Африки; I. andinus Kohls, 1957 и I. jonesae Kohls, Sonenshine et Clifford,
1969 описаны из Южной Америки - Перу и Венесуэлы, соответственно. Четыре вида
подрода Exopalpiger - I. antechini Roberts, 1960, I. fecialis Warburton et Nuttall, 1909,
I. priscicollaris Schulze, 1932 и I. vestitus Neumann, 1908 - распространены в Австра-
лии, Новой Гвинее и Новой Зеландии (Филиппова, 1977).
I. trianguliceps паразитирует на мелких млекопитающих - мышевидных грызу-
нах и бурозубках. Клещи других видов подрода Exopalpiger паразитируют не толь-
ко на мелких плацентарных млекопитающих, но и на сумчатых. Взрослые клещи
I. trianguliceps, как и другие представители подрода Exopalpiger, нападают на хозяев
с поверхности почвенной подстилки (Cotton, Watts, 1967; Филиппова, 1977; Tretyakov
et al., 2012; Леонович, 2015). Личинки и нимфы I. trianguliceps также могут нападать
на прокормителя из почвенных микропор в стенках туннелей нор (Арзамасов, 1963;
Estrada-Peña et al., 2018).
Орган Галлера изучен у представителей большинства подродов рода Ixodes.
В частности, он изучался у представителей как номинативного подрода Ixodes (Sixl
et al., 1971; Homsher, Sonenshine, 1975; Леонович, 1977, 2020; Hayashi, Hasegawa,
1983; Ronghang, Roy, 2014), так и других подродов рода Ixodes. В частности, ис-
следованиями органа Галлера были охвачены следующие подроды: Ixodiopsis Filip-
pova, 1957 (Homsher, Sonenshine, 1975; Леонович, 2020), Pholeoixodes Schulze, 1942
(Homsher, Sonenshine, 1975; Леонович, 2020), Trichotoixodes Reznik, 1961 (Homsher,
Sonenshine, 1977; Леонович, 2020), Ceratixodes Neumann, 1902 (Леонович, 2020), Ster-
nalixodes Schulze, 1938 (Homsher et al., 1988), Scaphixodes Schulze, 1941 (Леонович,
2020), Multidentatus Clifford, Sonenshine, Keirans et Kohls, 1973 (Homsher, Sonenshine,
1979; Homsher et al., 1988; Barros-Battesti et al., 2003), Endopalpiger Schulze (1935)
(Ash et al., 2017), Partipalpiger Hoogstraal, Clifford, Saito et Keirans 1973 (Леонович,
2020), Pomerantzevella Feider, 1965 (Леонович, 2020), Eschatocephalus Frauenfeld,
1851 (Hornok et al., 2015; Леонович, 2020), Afrixodes Morel, 1966 (Belozerov et al.,
1996; Леонович, 2020). Однако строение органа Галлера у представителей подрода
Exopalpiger - одного из древних и ключевых для понимания филогении таксона рода
Ixodes (Филиппова, 1977) - остается не изученным.
Ранее было показано, что основные таксономические признаки в строении этого
органа (Леонович, 2020) в пределах рода Ixodes являются общими в пределах отдель-
ных подродов (за исключением подродов с неясной таксономической структурой),
при практически полном отсутствии межвидовых различий (Leonovich, 2021). Таким
образом, можно допустить, что данные по одному виду могут достаточно полно от-
198
ражать особенности организации основных таксономических признаков строения
органа Галлера в подроде Exopalpiger в целом.
МАТЕРИАЛ И МЕТОДИКА
Всего в данной работе изучены четыре личинки, 15 нимф, один самец и две самки
I. trianguliceps. Клещи были собраны путем очеса мелких млекопитающих, отловленных ловуш-
ками Геро сотрудником лаборатории ЗИН РАН К.А. Третьяковым в лесу у железнодорожной
станции Морская (60.0027, 30.0705) и на Северном кладбище (60.0578, 30.2695) на окраи-
не Санкт-Петербурга в июне и сентябре 2006-2007 г. Собранных клещей помещали в 70%
этиловый спирт. Всего были отловлены 75 экз. мелких млекопитающих шести видов: Sorex
araneus L., 1758; Sorex minutus L., 1766; Apodemus agrarius (Pallas, 1771), Apodemus flavicollis
(Melchior, 1834), Apodemus uralensis (Pallas, 1811) и Myodes glareolus (Schreber, 1780). Виды
клещей определяли по монографии Филипповой (1977). Для исследований применяли световой
микроскоп Bresser Advance ICD 10x-160x (Bresser GmbX, Германия).
Спиртовой материал обезвоживали в серии спиртов (70%, 80, 90 и 96%, по 15 мин
в каждой концентрации). После обезвоживания клещей помещали в ультразвуковой очиститель
CD-3800A (Codyson, Китай) на 15 мин.
После подготовительных процедур высушенные на воздухе экземпляры клещей закрепля-
ли на столиках-подложках двухсторонней клейкой лентой, покрывали платиной в вакуумном
напылителе EIKO-5 (Япония), после чего изучали с помощью сканирующего электронного
микроскопа Quanta 250 (FEI, Нидерланды).
РЕЗУЛЬТАТЫ
Орган Галлера I. trianguliceps расположен на наружной поверхности дистальных
сегментов передних ног клеща (рис. 1, 1,2). Он включает в себя следующие основ-
ные отделы: сенсиллы дистального бугорка, капсулу с входящим в ее состав набором
сенсилл, а также сенсиллы передней группы и посткапсулярные сенсиллы - те же
самые, что и у всех исследованных ранее видов иксодовых клещей (Леонович, 2020).
Различия в строении этого органа на разных фазах развития проявляется в количестве
и размерах волосков в тех или иных группах сенсилл, а также в размере и форме
углубления для сенсилл передней группы.
Личинка обладает одной парой дистальных сенсилл, находящихся внутри своего
рода альвеолы в дистальном бугорке (рис. 1, 3). Капсула несет четыре отчетливо
заметных пористых волоска, которые выступают наружу из круглого капсулярного
отверстия (рис. 1, 4). Ямка для сенсилл передней группы представляет собой капле-
видную впадину, заметно укороченную по сравнению с постларвальными фазами.
Скопление передней группы сенсилл личинок состоит из пяти волосков, представлен-
ных тремя тонкими и двумя толстостенными щетинками позади них. Четыре пост-
капсулярные сенсиллы у личинки расположены в одну линию поперек ноги.
199
Рисунок 1. Общий вид нимфы Ixodes trianguliceps (1) и детали строения органа Галлера
нимф и личинок (2-4): 1 - нимфа, вентральная сторона; 2 - орган Галлера на тарзальном
членике передней ноги; 3 - орган Галлера личинки; 4 - капсулярное отверстие органа
Галлера личинки; ho - орган Галлера; at - сенсиллы передней группы (anterior trough
sensilla); po - пальпальный орган; ca - капсула; cas - капсулярные сенсиллы; p - поры.
Масштабная линейка (мкм): 1 - 100, 2 - 50, 3 - 30, 4 - 10.
Figure 1. General view of Ixodes trianguliceps nymph (1) and a detailed structure of the Haller’s
organ in the nymph and the larva (2-4): 1 - nymph, ventral view; 2 - the Haller’s organ on the
tarsal appendage of the foreleg; 3 - the Haller’s organ of the larva; 4 - capsular aperture of the
Haller’s organ in the larva.
Designations: ho - the Haller’s organ, at - anterior trough sensilla, po - palpal organ,
ca - capsule, cas - capsular sensilla, p - pores.
Scale (µm): 1 - 100,2 - 50, 3 - 30, 4 - 10.
Нимфа имеет две пары сенсилл на дистальном бугорке, которые приблизительно
одного размера и стоят либо в одну линию поперек ноги (рис. 2, 1), либо парами -
одна позади другой (рис. 2, 2). Капсула в виде относительно глубокой ямки погружена
под покровы и имеет связь с внешней средой через круглое сравнительно крупное
капсулярное отверстие, верхние края которого формируют подобие навеса. Капсула
содержит семь пористых волосков. Ямка для сенсилл передней группы представляет
200
собой впадину и несет шесть сенсилл передней группы; имеет форму овала и ста-
новится слегка конической в дистальном направлении к внутренней стороне ноги,
окружена валиком. Начиная с нимфы, к сенсиллам передней группы присоединяется
пористый волосок, расположенный в проксимально-латеральном положении по от-
ношению к тонким волоскам. Также у нимфы имеется уже шесть посткапсулярных
сенсилл, и их расположение друг относительно друга более хаотично, чем у личинки.
У взрослых клещей общий план строения органа Галлера такой же, как у ним-
фы. Различия проявляются в размерах самого органа и сенсилл. Взрослые клещи
имеют те же две пары сенсилл на дистальном бугорке. Но одна пара представлена
очень крупными пористыми волосками, особенно у исследованного самца (рис. 2, 3).
У самки один волосок этой пары сравнительно короче другого (рис. 2, 4). Эти длин-
ные волоски находятся строго впереди короткой пары волосков.
Рисунок 2. Орган Галлера нимфы (1, 2), самки (3) и самца (4) Ixodes trianguliceps:
dk - сенсиллы дистального бугорка (distal knoll sensilla), pcs - посткапсулярные сенсиллы.
Остальные обозначения как на Рис. 1. Масштабная линейка (мкм): 1 - 20, 2 - 10, 3 - 30, 4 - 40.
Figure 2. Haller’s organ in the nymph (1, 2), female (3), and male (4) of Ixodes trianguliceps.
Designations: dk - distal knoll sensilla, pcs - postcapsular sensilla.
The other designations are the same as in Fig. 1.
201
ОБСУЖДЕНИЕ
Настоящее исследование посвящено подробному описанию видимых наружных
отделов органа Галлера у I. trianguliceps, что позволяет проследить отличительные
черты в строении этого органа у представителя подрода Exopalpiger.
Орган Галлера у представителей Exopalpiger в основном сохраняет общий вид,
характерный для других клещей группы Prostriata. Специфические признаки прояв-
ляются в округлой форме и сравнительно больших размерах капсулярного отверстия,
а также во взаиморасположении сенсилл передней группы.
Исследование показало, что орган Галлера I. trianguliceps имеет ряд общих черт
с аналогичным органом большинства клещей из других подродов. Передняя группа со-
держит шесть обонятельных сенсилл, как у представителей подродов Eschatocephalus,
Pomerantzevella, Pholeoixodes и Ixodes, у которых передняя группа включает пять
или шесть сенсилл (Леонович, 2020). Таким образом, этот признак сближает под-
род Exopalpiger с другими вышеуказанными подродами. Семь сенсилл в передней
группе свойственны подродам Endopalpiger и Sternalixodes, большинство видов ко-
торых относится к Австралазийской фауне и являются паразитами широкого круга
сумчатых. С ними Exopalpiger схож формой капсулярного отверстия и углубления
для сенсилл передней группы, а также характером рядного расположения посткапсул-
лярных сенсилл друг относительно друга. Следует отметить, что сходство подродов
Exopalpiger, Endopalpiger и Sternalixodes в морфологическом отношении проявляется
также и в специализированном строении гнатосомы и кокс, которое, в свою очередь,
представлено многообразием развитых фиксаторных приспособлений, а также нали-
чием рудиментарных стернальных склеритов. Данные признаки считаются древними
и примитивными (Филиппова, 1977). И здесь стоит обратить внимание на филогению,
построенную на основании исследования изменчивости нуклеотидных последователь-
ностей гена 18S рРНК (Beati, Clompen, 2019). Там наряду с так называемой австра-
лийской группой иксодовых клещей, составляющей одну кладу и включающей в том
числе представителей подродов Endopalpiger и Sternalixodes, выделяется вторая клада,
частью которой является I. trianguliceps вместе с остальными представителями рода
Ixodes (рис. 3). С точки зрения кладистики вышеуказанные древние признаки следу-
ет считать унаследованными обеими ветвями от общего предка - плезиоморфиями.
Отсюда можно предположить, что число сенсилл передней группы, равное семи, яв-
ляется, по-видимому, древним признаком. Это, наряду с вышеуказанной молекуляр-
ной филогенией, служит морфологическим обоснованием для помещения подродов
Endopalpiger и Sternalixodes в одну кладу при построении того или иного варианта
филогении рода Ixodes. При этом подрод Exopalpiger, благодаря такому же числу
сенсилл передней группы и округлой форме капсулярного отверстия, приобретает
202
общие черты с Eschatocephalus, Pomerantzevella, Pholeoixodes и Ixodes, у некоторых из
которых капсулярного отверстие тоже имеет форму круга. Если считать эти признаки
частью одной ветви филогении, то их можно рассматривать в качестве апоморфий.
Рисунок 3. Филогения представителей рода Ixodes на основе последовательности гена
18S рРНК построенная методом Байесовского вывода. Цифры над ветвями обозначают
значения апостериорной вероятности; числа под ветвями указывают бутстреп-оценки
(по: Beati, Klompen, 2019).
Figure 3. Phylogeny based on the sequence of the gene 18S rRNA using the method of Baeysian
inference. The numbers above the branches denote posterior probability values; the numbers below
the branches indicate bootstrap values (from: Beati, Klompen, 2019).
При сравнении внешних признаков органа Галлера и паразито-хозяинных отноше-
ний, в первую очередь, бросается в глаза сходство между Exopalpiger и подродами
Endopalpiger и Sternalixodes. Exopalpiger и Endopalpiger в качестве хозяев в основном
используют однопроходных и сумчатых. Все три подрода происходят в основном из
Австралазийской биогеографической области. Sternalixodes характеризуется гораздо
более разнообразным кругом хозяев, в который, наряду с сумчатыми, входят дикие
птицы и домашние животные. Общий морфологический признак органа Галлера
у всех трех подродов - овальный желоб передних сенсилл, окруженный валиком.
Но у Endopalpiger и Sternalixodes на дистальном бугорке всего одна пара волосков;
передние сенсиллы включают семь волосков, в том числе два пористых волоска;
капсульное отверстие овальное и состоит из пяти сенсилл в капсуле. Таким образом,
можно предположить, что этот вариант органа Галлера (рис. 4) является наиболее
древним, а его обладатели из подродов Endopalpiger и Sternalixodes, преимуществен-
но паразиты однопроходных и сумчатых, являются наиболее древними видами кле-
щей. Это предположение согласуется с мнением Филипповой (1977), в соответствии
203
с которым самые древние иксодовые клещи были паразитами древних млекопитаю-
щих, живших в меловом периоде и близких к нынешним однопроходным и сум-
чатым. Вместе с тем, Exopalpiger, наряду со сходством с этими подродами, имеет
в строении органа Галлера черты, присущие подродам Trichotoixodes, Partipalpiger и
отчасти Ixodes. У последних также наблюдается округлое капсульное отверстие, все
они имеют шесть передних сенсилл и большинство из них - более двух дистальных
волосков. У Ixodiopsis, Pholeoixodes и отчасти у Ixodes встречаются и другие вари-
анты формы капсульного отверстия: округло-зубчатое и даже удлиненно-зубчатое.
Рисунок 4. Рисунок-схема органа Галлера Ixodes trianguliceps - личинка (A), нимфа (B),
самка (C), самец (D) (собственный рисунок-схема) и I. (Sternalixodes) anatis (E),
I. (Endopalpiger) woyliei (F) и I. (Ixodes) ricinus (G) (по: Леонович, 2020).
Figure 4. Schematic images of the Haller’s organ in Ixodes trianguliceps - larva (A), nymph (B),
female (C), male (D) (own drawings) and I. (Sternalixodes) anatis (E),
I. (Endopalpiger) woyliei (F) and I. (Ixodes) ricinus (G) (from: Leonovich, 2020).
У Pomerantzevella, Eschatocephalus, Ceratixodes и Scaphixodes наблюдается откры-
тая капсула или отверстие отсутствует. Таким образом, используя форму капсуль-
ного отверстия в качестве таксономического признака, можно предположить, что
у Exopalpiger строение органа Галлера является промежуточным вариантом между бо-
204
лее древним, присущим Endopalpiger и Sternalixodes, и более развитым и измененным
у подродов Trichotoixodes и Partipalpiger. Форма с открытой капсулой может быть
продолжением развития последних вариантов органа. На текущий момент подроды
в роде Ixodes выделены преимущественно на основе изучения изменчивости
большого количества наружных структур (Clifford et al., 1973). Межвидовые различия
в строении органа Галлера, наряду с другими морфологическими признаками, изуча-
лось ранее (Schulze-Rostock, 1935; Schulze, 1941, 1942). В более поздних исследо-
ваниях органа Галлера подтверждены специфичные для подродов особенности его
строения.
Представляется интересным оценить сходство построения различных филогений
иксодид, включая молекулярно-генетические, с учетом изучения особенностей строе-
ния органа Галлера, который может играть важную роль для подтверждения той или
иной гипотезы.
ВЫВОДЫ
Орган Галлера у I. trianguliceps по набору сенсилл и форме передней ямки схож
у взрослых клещей и нимф. Существенные различия по этим признакам наблюдаются
только между личиночными и послеличиночными фазами. Иными словами, в онто-
генезе клеща происходят яркие трансформации строения органа Галлера (Леонович,
2005).
Полового диморфизма в строении органа Галлера у Prostriata не отмечается (Лео-
нович, 2005). У единственного исследованного самца I. trianguliceps крупные обе
пористые дистальные сенсиллы, в то время как у самок - только одна из них. Объем
исследованной выборки не позволяет однозначно утверждать, что выявленные особен-
ности строения у самок и самца являются следствием полового диморфизма. Однако
важно отметить, что в строении органа Галлера у Metastriata наблюдается половой
диморфизм (Ghosh, Misra, 2012).
На основе сравнительного анализа органа Галлера у I. trianguliceps (подрод
Exopalpiger) и представителей других ранее описанных подродов высказана мысль
о связи между строением этого органа и таксономией внутри Prostriata. В частно-
сти, по признаку число сенсилл передней группы, и некоторым другим, выявлено
сходство I. trianguliceps с подродами Endopalpiger и Sternalixodes, которые скорее
всего являются плезиоморфиями, унаследованными от общего предка. В то же время
в строении органа Галлера I. trianguliceps наблюдаются черты свойственные дру-
гим подродам рода Ixodes, что позволяет их считать представителями одной клады.
В этом случае эти признаки можно рассматривать как апоморфии. Считаю необходи-
мым эти исследования развивать, для того чтобы выводы о филогении и таксономии
клещей базировались не только на данных о внешней морфологии и молекулярно-
205
генетических, но и учитывали особенности строения такого ключевого и важного
органа, каким является орган Галлера.
Хетотаксия - один из признаков, который используют для идентификации клещей
на личиночных фазах (Clifford, Anastos, 1960). Показано, что для каждого вида кле-
щей характер положения передних сенсилл остается строго постоянным (Леонович,
2020). Знание строения органа Галлера у личинок дает дополнительную информацию
для их видовой диагностики. Изучение органа Галлера позволяет проводить видовую
диагностику поврежденных экземпляров клещей любого возраста, в том числе при
изучении рациона других животных.
БЛАГОДАРНОСТИ
Автор искренне признателен К.А. Третьякову, чей материал был частично исполь-
зован в настоящей работе, своему научному руководителю С.А. Леоновичу за критиче-
ский разбор рукописи и помощь в подготовке иллюстраций, а также заведующему ла-
бораторией паразитических членистоногих ЗИН РАН С.Г. Медведеву за поддержку при
выполнении работы. Автор благодарит руководителя ЦКП «Таксон» А.А. Намятову
за любезно предоставленное разрешение на использование оборудования подразделе-
ния, инженеров ЦУП «Таксон» С.А. Илюткина и А.А. Миролюбова за качественную
и профессиональную помощь в получении снимков со сканирующего электронного
микроскопа. Работа выполнена с использованием оборудования ЦКП «Таксон».
Работа выполнена по теме «Разработка современных основ систематики и фило-
генетики паразитических и кровососущих членистоногих» (Гос. Регистрационный
номер 122031100263-1)».
СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ
Арзамасов И.Т. 1963. Эктопаразиты грызунов. В кн.: Арзамасов И.Т. (ред.) Фауна и экология паразитов
грызунов. Минск, Наука и техника, 138-235. [Arzamasov I.T. 1963. Ektoparazity grysunov. Fauna I
ekologiya parazitov grysunov. Minsk, Nauka i tekhnika, 138-235. (in Russian)].
Леонович С.А. 1977. Электронно-микроскопическое исследование органа Галлера клеща Ixodes persulcatus
(Ixodidae). Паразитология 11 (4): 340-347. [Leonovich S.A. 1977. Electron microscopy studies of Haller's
organ of the ticks Ixodes persulcatus (Ixodidae) Parazitologiya 11 (4): 340-347. (in Russian)].
Леонович C.A. 2005. Сенсорные системы паразитических клещей. Санкт-Петербург, Наука, 236 с. [Leonovich
S.A. 2005. Sensory systems of parasitic ticks and mites. St. Petersburg, Nauka, 236 pp. (in Russian)].
Леонович С.А. 2015. Поисковое поведение иксодовых клещей (Ixodidae) в онтогенезе. Паразитология 49 (4):
273-288. [Leonovich S.A. 2015. Questing behavior of hard ticks (Ixodidae) in ontogenesis. Parazitologiya
49 (4): 273-288. (in Russian)].
Леонович С.А. 2020. Строение органа Галлера и систематика иксодовых клещей подсемейства Ixodinae
(семейство Ixodidae). Паразитология 54 (6): 470-490. [Leonovich S.A. 2020. The structure of the Haller’s
organ and taxonomy of ixodid ticks of the subfamily Ixodidae. Parazitologiya 54 (6): 470-490. (in Rus-
sian)]. doi: 10.31857/S1234567806060024
Филиппова Н.А. 1977. Иксодовые клещи. Подсемейства Ixodinae. Фауна СССР. Паукообразные. Л, Наука,
4 (4), 396 с. [Filippova N.A. 1977. Ixodid ticks of the subfamily Ixodinae. Fauna of USSR, Leningrad,
Nauka, 4 (4), 396 pp. (in Russian)].
206
Ash A., Elliot A., Godfrey S., Burmej H., Abdad M.Y., Northover A., Wayne A., Morris K., Clode P., Lymbery
A., Thompson R.C.A. 2017. Morphological and molecular description of Ixodes woyliei n. sp. (Ixodidae)
with consideration for co-extinction with its critically endangered marsupial host. Parasites & Vectors 10
(1): 1-16. doi: 10.1186/s13071-017-1997-8
Barros-Battesti D.M., Arzua M., Pichorim M., Keirans J.E. 2003. Ixodes (Multidentatus) paranaensis n. sp.
(Acari: Ixodidae) a parasite of Streptoprocne biscutata (Sclater 1865) (Apodiformes: Apodidae) birds in
Beati L., Klompen H. 2019. Phylogeography of ticks (Acari: Ixodida). Annual review of entomology 64: 379-397.
Belozerov V.N., Kok D.J., Fourie L.J., Leonovich S.A. 1996. The external structure of Haller’s sensory organ
in the Karoo paralysis tick Ixodes (Afrixodes) rubicundus Neum. (Ixodidae). Proceedings IX International
Congress of Acarology (Michigan), 397-399.
Bown K.J., Lambin X., Telford G.R., Ogden N.H., Telfer S., Woldehiwet Z., Birtles R.J. 2008. Relative impor-
tance of Ixodes ricinus and Ixodes trianguliceps as vectors for Anaplasma phagocytophilum and Babesia
microti in field vole (Microtus agrestis) populations. Applied and environmental microbiology 74 (23):
7118-7125. doi: 10.1128/AEM.00625-08
Cayol C., Jääskeläinen A., Koskela E., Kyröläinen S., Mappes T., Siukkola A., Kallio E.R. 2018. Sympatric
Ixodes-tick species: pattern of distribution and pathogen transmission within wild rodent populations.
Scientific Reports 8 (16660). doi: 10.1038/s41598-018-35031-0
Clifford C.M., Anastos G. 1960. The use of chaetotaxy in the identification of larval ticks (Acarina: Ixodidae).
The Journal of Parasitology 46 (5): 567-578. doi: 10.2307/3274939
Clifford C.M., Sonenshine D.E., Keirans J.E., Kohls G.M. 1973. Systematics of the Subfamily Ixodinae (Acarina:
Ixodidae). 1. The Subgenera of Ixodes. Annals of the Entomological Society of America 66 (3): 489-500.
Cotton M.J., Watts C.H.S. 1967. The ecology of the tick Ixodes trianguliceps Birula (Arachnida; Acarina; Ixo-
doidea). Parasitology 57 (3): 525 - 531. doi: 10.1017/s0031182000072401
Doby J.M., Bigaignon G., Launay H., Costil C., Lorvellec O. 1990. Presence of Borrelia burgdorferi, agent of
tick spirochaetosis, in Ixodes (Exopalpiger) trianguliceps Birula, 1895 and Ixodes (Ixodes) acuminatus
Neumann, 1901 (Acari: Ixodidae) and in Ctenophthalmus baeticus arvernus Jordan, 1931 and Megabothris
turbidus (Rothschild, 1909) (Insecta: Siphonaptera), ectoparasites of small mammals in forests in western
France. Bulletin de la Société Française de Parasitologie 8 (2): 311-322.
Estrada-Peña A., Mihalc A.D., Petney T.N. (Eds) 2018. Ticks of Europe and North Africa: a guide to species
identification. Springer. doi: 10.1007/978-3-319-63760-0
Ghosh H.S., Misra K.K. 2012. Scanning electron microscope study of a snake tick, Amblyomma gervaisi (Acari:
Ixodidae). Journal of parasitic diseases 36 (2): 239-250. doi:10.1007/s12639-012-0117-0
Hayashi F., Hasegawa M. 1983. Immature stages and reproductive characteristics of the lizard tick, Ixodes asanu-
aez.18.315
Homsher P.J., Keirans J.E, Robbins R.G., Irwin-Pinkley L., Sonenshine D.E. 1988. Scanning electron microscopy
of ticks for systematic studies: structure of Haller's organ in eight species of the subgenus Sternalixo-
des of the genus Ixodes (Acari: Ixodidae). Journal of Medical Entomology 25 (5): 348-353. https://doi.
org/10.1093/jmedent/25.5.348
Homsher P.J., Sonenshine D.E. 1975. Scanning electron microscopy of ticks for systematic studies: fine structure
of Haller’s organ in ten species of Ixodes. Transactions of the American Microscopical Society 94 (3):
Homsher P.J., Sonenshine D.E. 1977. Scanning electron microscopy of ticks for systematic studies 2. Structure
of Hallerʼs organ in Ixodes brunneus and Ixodes frontalis. Journal of Medical Entomology 14 (1): 93-97.
Homsher P.J., Sonenshine D.E. 1979. Scanning electron microscopy of ticks for systematicstudies: 3. Structure
of Haller's organ in five species of the subgenus Multidentatus of the genus Ixodes. In Recent advances
in acarology 485-490. Academic Press.
207
Hornok S., Kontschán J., Estrada-Peña A., de Mera I.G.F., Tomanović S., de la Fuente J. 2015. Contributions to
the morphology and phylogeny of the newly discovered bat tick species, Ixodes ariadnae in comparison
with I. vespertilionis and I. simplex. Parasites and Vectors 8: 47. doi: 10.1186/s13071-015-0665-0
Kormilitsyna M.I., Korenberg E.I., Kovalevskii Yu.V., Meshcheryakova I.S. 2016. First molecular identification
of the tularemia agent in the ticks Ixodes trianguliceps Bir. in Russia. Molecular genetics, microbiology
and virology 31 (2): 82-86. doi 10.18821/0208-0613-2016-34-2-67-70
Leonovich S.A. 2021. Structure of Haller’s organ and taxonomy of hard ticks of the subfamily Amblyomminae
Matei I.A., Estrada-Peña A., Cutler, S., Vayssier-Taussat M., Varela-Castro L., Potkonjak A., Zeller H., Mihalca
A.D. 2019. A review on the eco-epidemiology and clinical management of human granulocytic anaplas-
mosis and its agent in Europe. Parasites and Vectors 12 (Art. 599). doi: 10.1186/s13071-019-3852-6
Ronghang B., Roy B. 2014. Scanning electron microscopic observations on sensilla of Ixodes acutitarsus recov-
ered from semi-wild cattle Bos frontalis Lambert. Entomology and Applied Science Letters 1 (4): 8-15.
Schulze-Rostock P. 1935. Zur vergleichenden Anatomie der Zecken. (Das Sternale, die Mundwerkzeuge, Anal-
furchen und Analbeschilderung, ihre Bedeutung, Ursprünglichkeit und Luxurieren). Zeitschrift für Mor-
phologie und Ökologie der Tiere 1-40.
Schulze P. 1941. Das Geruchsorgan der Zecken. Untersuchungen über die Abwandlungen eines Sinnesorgans
und seine stammesgeschichtliche Bedeutung. Zeitschrift für Morphologie und Ökologie der Tiere 37 (3):
491-564.
Schulze P. 1942. Die morphologische Bedeutung des Afters und seiner Umgebung bei den Zecken. Zeitschrift
für Morphologie und Ökologie der Tiere 38 (3): 630-658.
Sixl W., Denng E., Waltinger H. 1971. Das Hallersche Organ von Ixodes ricinus. Angewandte parasitologie 12
(4): 225-228.
Tretyakov K.A., Medvedev S.G., Apanaskevich M.A. 2012. Ixodid ticks in St. Petersburg: a possible threat to
public health. Estonian Journal of Ecology 61 (3): 215-224. doi: 10.3176/eco.2012.3.04
STRUCTURE OF THE HALLER’S ORGAN IN THE TICK IXODES (EXOPALPIGER)
TRIANGULICEPS BIRULA, 1895 (PARASITIFORMES, IXODIDAE) IN RELATION
TO TAXONOMY OF THE GENUS IXODES LATREILLE, 1795
D. S. Fedorov
Keywords: Ixodes trianguliceps, Exopalpiger, Ixodidae, Haller’s organ, scanning elec-
tron microscopy
Summary
The Haller’s organ, the main receptor organ of adults, nymphs and larvae of Ixodes (Exopalpiger)
trianguliceps and other hard ticks, was studied using the method of scanning electron microscopy for
the first time. The differences in the structure of the organ at each instar are considered. The structural
features of the organ are discussed in comparison with the analogous characters of representatives
of previously studied subgenera of the genus Ixodes and the possible use of the data obtained to
clarify questions about the taxonomic and phylogenetic position of the subgenus Exopalpiger in the
system of the genus Ixodes.
208
