ПАРАЗИТОЛОГИЯ, 2022, том 56, № 5, с. 418-428.

УДК 576.895.421

ФАУНА, ОБИЛИЕ И ИНФИЦИРОВАННОСТЬ

ОПАСНЫМИ ДЛЯ ЧЕЛОВЕКА ПАТОГЕНАМИ

ИКСОДОВЫХ КЛЕЩЕЙ

НА ОСТРОВЕ ПОПОВА (ПРИМОРСКИЙ КРАЙ)

А. В. Ляпунов^a, Д. М. Рудаков^a, В. Ю. Колесникова^a,

Н. С. Гордейко^b, Е. И. Андаев^a

^aИркутский научно-исследовательский противочумный институт Роспотребнадзора,

Иркутск, 664047 Россия

^bПриморская противочумная станция Роспотребнадзора,

Уссурийск, 692512 Россия

^*e-mail: nikitin_irk@mail.ru

Поступила в редакцию 15.09.2022 г.

После доработки 14.10.2022 г.

Принята к публикации 15.10.2022 г.

При эпизоотологическом обследовании острова Попова (Приморский край) 23.05-25.05.2022 г.,

как и в предшествующие годы (1982 и 2014 гг.), здесь при сборах с растительности зарегистри-

ровано четыре вида иксодовых клещей: Ixodes pavlovskyi pavlovskyi Pomerantsev, 1946 (77.5%

от суммы всех особей), Ixodes persulcatus Schulze, 1930 (15.3%), Haemaphysalis concinna Koch,

1844 (4.5%) и Haemaphysalis japonica douglasi Nuttall et Warburton, 1915 (2.7%). Всего отловлена

651 особь. По территории острова клещи встречаются не равномерно. Обнаружен участок (мыс

Ликандера), где обилие иксодид доходит до 100 особей на флаго-час. При индивидуальном

исследовании 387 клещей четырех видов методом ПЦР РНК или ДНК возбудителей выявлена

среди 346 особей только из рода Ixodes. У представителей этого рода РНК вируса клещевого

энцефалита обнаружена у 0.9 ± 0.50% клещей, ДНК боррелий - у 37.0 ± 2.60%, генетический

материал возбудителей моноцитарного эрлихиоза человека - у 9.0 ± 1.54, гранулоцитарно-

го анаплазмоза человека - у 7.2 ± 1.39% клещей. Наблюдаемые значения обилия иксодовых

клещей и их инфицированность возбудителями инфекций не позволяют относить территорию

острова Попова к эпидемиологически малоопасной, что требует проведения на нем комплекса

профилактических мероприятий.

Ключевые слова: иксодовые клещи, острова Приморья, обилие, инфицирован-

ность возбудителями

DOI: 10.31857/S0031184722050040, EDN: fhcepn

418

Остров Попова является третьим по величине (площадь 12.4 км²) в заливе Петра

Великого Японского моря и входит в центральную группу архипелага Императри-

цы Евгении, самую многочисленную и разнообразную по размерам участков суши,

особенностям их рельефа и ландшафтов. Остров удален от материка на 10.5 км. На

о. Попова находится два населенных пункта (пос. Старка и Попова) с постоянно про-

живающим населением (суммарно 1370 человек в 2010 г.); в весенне-осенний период

действует несколько турбаз, домов отдыха, работают кемпинги и палаточные лагеря.

Часть острова (мыс Ликандера) входит в состав территории морского биосферного

заповедника с ограниченным доступом для населения. Существует план соединения

автодорожным мостом о. Попова и о. Русский, что значительно увеличит уже суще-

ствующую антропогенную нагрузку на неустойчивую островную биоту. Дальнейшая

судьба острова неизбежно связана с ростом потока туристов и отдыхающих; соот-

ветственно, возрастет риск контакта людей с иксодовыми клещами.

В ряде публикаций (Колонин, 1986; Леонова, 1997; Бурухина и др., 2012; Ники-

тин и др., 2018; Шутикова и др., 2019; Зверева и др., 2022) с той или иной степенью

детализации описаны современная фауна и особенности функционирования геми-

популяций пастбищных видов иксодовых клещей на островах Приморья, имеющих

населенные пункты: Русский, Рейнеке, Путятина. Четвертый из островов залива Петра

Великого с круглогодично проживающим населением - о. Попова, причем совре-

менная фауна иксодид здесь изучена в наименьшей степени. Возможно, это служит

одной из причин стойкой убежденности сотрудников туристических фирм, жителей

острова и прибрежной части материка, что клещи на его территории редки и, соот-

ветственно, эпидемиологический риск по инфекциям, передающимся клещами, сведен

к минимуму.

Цель работы - описать современную фауну гемипопуляций иксодовых клещей, их

обилие, распределение в пространстве и инфицированность опасными для человека

патогенами на о. Попова.

МАТЕРИАЛ И МЕТОДИКА

Сбор взрослых клещей на о. Попова проведен на флаг с растительности 23.05-25.05.2022

г. Обследовано шесть локаций (рис. 1). Географические координаты маршрутов исследований

примерно соответствуют их центрам (табл. 1).

В соответствии с физико-географическим и геоботаническим описанием острова, при-

веденным в работе Ганзей с соавторами (2018), его рельеф преимущественно низкогорный.

Абсолютные высоты не более 160 м над ур. м. Климат муссонный, со средним количеством

осадков около 800 мм в год, 85% из которых приходится на лето. Среднегодовая температура

воздуха около 6°С. Самым теплым месяцем является август (20-21°С). На территории острова

зарегистрировано 570 видов сосудистых растений. В ХХ веке во время устойчивого поте-

пления сформировалась его современная растительность: многовидовые широколиственные

419

леса, преимущественно состоящие из дуба монгольского (Quercus mongolica), березы даурской

(Betula davurica) с примесью ясеня носолистного (Fraxinus rhynchophylla), граба сердцелистного

(Carpinus cordata), ольхи (Alnus japonicus), калопанакса семилопастного (Kalopanax septemlobus)

с кустарниковым ярусом из калины, малины, с разнотравно-папоротниковым покровом. Места

вырубок и пожаров заняли гмелинополынники. В северной части острова распространены за-

болоченные низменности.

Суммарно на о. Попова нами отработано 19.0 флаго-часов и собрана 651 особь иксодовых

клещей четырех видов (табл. 1). Видовую принадлежность иксодид определяли по морфоло-

гическим признакам (Померанцев, 1950; Филиппова, 1977, 1997) с использованием стереоми-

кроскопов МС-2 «Биомед» (увеличение ×80) и МБС-10 (×84), в отраженном свете.

Таблица 1. Описание точек сбора иксодовых клещей на о. Попова (Приморский край)

Table 1. Description of collection sites of hard ticks on Popova Island (Primorsky Krai)

Географические

Номера

Наименование

Число собранных

координаты

точек

исследуемой локации

клещей (обилие

Виды клещей

середины маршрута

маршрутов

(положение на карте)

на флаго-час)

(с.ш., в.д.)

Пос. Старк, дороги

42.9666°, 131.7401°

10 (4.3)

I. pavlovskyi,

вдоль кладбища

I. persulcatus,

(северо-восток

H. japonica

острова)

Бухта Алексеева

42.9748°, 131.7320°

8 (4.0)

I. pavlovskyi,

(север острова)

I. persulcatus

Бухта Пограничная

42.9552°, 131.7429°

22 (7.3)

I. pavlovskyi,

(юго-восток

I. persulcatus,

острова)

H. japonica,

H. concinna

Мыс Низкий

42.9552°, 131.7397°

64 (40.8)

I. pavlovskyi,

(северо-запад

I. persulcatus,

острова)

H. japonica,

H. concinna

Мыс Ликандера

42.9297°, 131.7290°

543 (67.8)

I. pavlovskyi,

(юг острова)

I. persulcatus,

H. japonica,

H. concinna

Пос. Старк,

42.9645°, 131.7533°

4 (2.0)

I. pavlovskyi

экотропа (восточная

часть острова)

Сумма

651 (34.3)

420

Рисунок 1. Картосхема мест сбора иксодовых клещей на о. Попова (2022 г.). Номера точек

сбора на картосхеме соответствуют номерам, приведенным в тексте и табл. 1.

Figure 1. Scheme of collection sites of hard ticks in Popov Island (2022). The numbers

of collection sites on the map of Popov Island are given in the text and Table 1.

Выявление в клещах ДНК вируса клещевого энцефалита, боррелий, анаплазм и эрли-

хий проведено путем индивидуального исследования 387 голодных особей методом ПЦР

с гибридизационно-флуоресцентной детекцией с применением тест-системы «АмплиСенс®

TBEV, B. burgdorferi sl, A. phagocytophillum, E. chaffeensis / E. muris-FL» («АмплиСенс»,

Россия). Амплификация, анализ и учёт результатов выполнены с помощью прибора «Rotor-

Gene Q» (Qiagen GmbH, Германия).

Все статистические расчеты, в том числе нахождение индексов обилия, видового разноо-

бразия Симпсона и Пиелу, определение значений среднеарифметических и ошибок средних,

сравнение выборок по методу Стьюдента для качественных показателей, проведены в ком-

пьютерной программе Excel, в соответствии с общепринятыми подходами (Уиттекер, 1980;

Сообщества …, 2010; Ивантер, Коросов, 2013).

421

РЕЗУЛЬТАТЫ И ОБСУЖДЕНИЕ

Во время эпизоотологического обследования территории о. Попова в 2022 г. здесь

собраны (в порядке убывания): Ixodes pavlovskyi pavlovskyi Pomerantzev, 1946 (495

особей), Ixodes persulcatus Schulze, 1930 (98), Haemaphysalis concinna Koch, 1844 (29)

и Haemaphysalis japonica douglasi Nuttall et Warburton, 1915 (17) (табл. 2). Всего была

собрана 651 особь, но до вида определены 639 клещей (точно не идентифицированы

по шесть нимф Haemaphysalis и Ixodes). Интересно отметить, что на острове не за-

регистрирован Dermacentor silvarum Olenev, 1932, который обычен на островах При-

морья, в том числе выявлен на двух соседних: массово встречается на о. Рейнеке и

единично - на о. Русский (Колонин, 1986; Никитин и др., 2018; Гордейко, 2019). Как

и на других островах Залива Петра Великого, на о. Попова отсутствует выраженное

доминирование одного из видов иксодид, которое типично для материка юга При-

морского края. Во всех сборах (исключение точка № 6), в том числе самых маленьких

по числу особей, с различных частей острова в них регистрировали от двух (точка 2)

до четырех (точки 3-5) видов иксодовых клещей (рис. 1, табл. 1).

Если сравнить данные о фауне гемипопуляций взрослых клещей, собранных нами

в 2014 г., с материалами работы Колонина (1986), то очевидно, что структура видов

иксодид за этот период времени не претерпела существенных изменений (табл. 2).

В сезон 2014 г. нами обследованы локации под номерами 1, 3, 5 (рис. 1), а также ряд

участков возле пос. Старка, не вошедших в представленное исследование. При этом

подтверждено сложившееся среди населения мнение о низком обилии иксодовых

клещей на о. Попова: индекс обилия имаго (ИО) составил 4.3 особи на флаго-час

с максимумом на мысе Ликандера - точка 5. В этой связи, вне зависимости от харак-

тера зараженности клещей опасными для человека патогенами, эпидемиологический

риск от пребывания людей на территории острова, можно было считать не высоким,

так как вероятность контакта с переносчиком была низкой.

Однако обследование территории острова, проведенное в 2022 г., существенно

скорректировало эти представления (табл. 2). Доказанным фактом является рост оби-

лия иксодид на о. Попова. Наибольший ИО клещей выявлен на территории мысов

Ликандера (точка 5) и Низкий (точка 4), находящихся на противоположных частях

острова (рис. 1, табл. 1). Причем на мысе Ликандера величина ИО колеблется от

19.0 на большей части его территории до 100 особей на флаго-час при сборе имаго

с растительности вдоль дороги на южной оконечности острова. Последняя цифра

особенно удивительна, так как совершенно не типична для других островов Примо-

рья и юга материка, где показатель ИО обычно варьирует в пределах 20-50 особей

на флаго-час (Никитин и др., 2018; Гордейко, 2019; Зверева и др., 2022). Несмо-

тря на значительное изменение ИО клещей на о. Попова, общее число видов и их

422

состав остались прежними, хотя соотношение претерпело существенные изменения

(табл. 2). На острове резко возросла встречаемость I. pavlovskyi (с 16.7 до 77.5%),

уменьшилась доля I. persulcatus (с 46.7 до 15.3%) и H. concinna (с 33.3 до 4.5%).

Как следствие этих изменений наблюдаются почти двукратное сокращение видового

разнообразия, оцениваемого по величине индекса Симпсона, и уменьшение ниже

0.5 индекса Пиелу (табл. 2), что считается указанием на неблагоприятность совре-

менных условий для всех видов иксодовых клещей, кроме доминанта - I. pavlovskyi

(Сообщества …, 2010). Однако обследование, проведенное в сжатые сроки в течение

одного сезона, не позволяет считать этот вывод однозначно доказанным.

Таблица 2. Данные о фауне иксодовых клещей на о. Попова из различных источников

Table 2. Data on the fauna of hard ticks in Popov Island from various sources

Источник /

I. persulcatus,

I. pavlovskyi,

H. concinna,

H. japonica,

Сумма

дата сбора

число (%)

(Колонин, 1986) /

104 (50.7)

39 (19.0)

55 (26.8)

7 (3.4)

205 (100)

26.05.1982

Индексы:

разнообразия

Симпсона

2.73

(0.701)

(выравненности

Пиелу)

Собственные

данные / 01.06-

14 (46.7)

5 (16.7)

10 (33.3)

1 (3.3)

30 (100)

02.06.2014

Индексы:

разнообразия

Симпсона

2.80

(0.705)

(выравненности

Пиелу)

Собственные

данные / 24.05-

98 (15.3)

495 (77.5)

29 (4.5)

17 (2.7)

639* (100)

25.05.2022

Индексы:

разнообразия

Симпсона

1.60

(0.449)

(выравненности

Пиелу)

Примечание. ^*До вида не определены 12 особей: по шесть нимф Haemaphysalis и Ixodes.

Note. ^*12 individuals have not been identified to the species level: six each of Haemaphysalis

and Ixodes nymphs.

423

Одной из причин роста встречаемости I. pavlovskyi на о. Попова может быть высо-

кое разнообразие условий обитания, характерное и для других островов залива Петра

Великого (Гуремина, 2005; Лящевская, 2016; Ганзей и др., 2018; Зверева и др., 2022).

Антропогенное преобразование ландшафтов также увеличивает гетерогенность среды

обитания, что, вероятно, благоприятно для этого вида.

Таким образом, по современным данным, несмотря на пространственную моза-

ичность распределения клещей (табл. 1), наблюдаемые значения ИО не позволяют

относить его территорию к эпидемиологически малоопасной.

Более полную информацию о характере эпидемиологического риска по инфекциям,

передаваемым иксодовыми клещами, можно получить из табл. 3. Всего методом ПЦР

индивидуально изучена инфицированность 387 иксодовых клещей четырех видов. Все

четыре опасные для человека и регистрируемые с помощью использованной тест-

системы инфекции выявлены только в 346 особях рода Ixodes, собранных на острове.

РНК вируса клещевого энцефалита выявлена в двух особях I. pavlovskyi и в одной

особи I. persulcatus, что позволяет оценить вирусофорность представителей рода

Ixodes в 0.9 ± 0.50%. Это значение не выходит из границ показателей инфициро-

ванности клещей вирусом энцефалита, наблюдаемых в Приморье в последние годы

(Никитин и др., 2017, 2018; Гордейко, 2019; Шутикова и др., 2019; Леонова, 2020).

Инфицированность клещей рода Ixodes ДНК боррелий (37.0 ± 2.60%) на о. По-

пова значимо не отличается от показателей, выявляемых на островах залива Петра

Великого: от 29.8 ± 2.32% (Никитин и др., 2017; Гордейко, 2019) до 43.3 ± 9.05%

(Шутикова и др., 2019). Вместе с тем зараженность клещей возбудителями иксодового

клещевого боррелиоза на юге материка ниже и колеблется от 15.0 ± 1.33 (Никитин и

др., 2017; Гордейко, 2019) до 28.3% (Шутикова и др., 2019), что, вероятно, является

одним из факторов более низкой заболеваемости иксодовыми клещевыми боррелиоза-

ми в континентальной части Приморья (Бурухина и др., 2012; Никитин и др., 2017).

Генетический материал возбудителя моноцитарного эрлихиоза человека обнаружен

в 9.0 ± 1.54% особей, а гранулоцитарного анаплазмоза человека у 7.2 ± 1.39% клещей

из рода Ixodes на о. Попова. Доля клещей, инфицированных этими возбудителями на

материке, колеблется от 2.2 ± 1.28% и 3.7 ± 1.64%, соответственно, для моноцитар-

ного эрлихиоза и гранулоцитарного анаплазмоза человека (Шутикова и др., 2019), до

3.5 ± 0.68% и 5.0 ± 0.81% (Гордейко, 2019), т.е. в континентальной части юга При-

морья является более низкой, чем на о. Попова. Ранее аналогичный характер различий

в отношении зараженности клещей на материке и о. Русский выявлен по инфици-

рованности возбудителем гранулоцитарного анаплазмоза человека (Шутикова и др.,

2019).

Так как мы не исследовали инфицированность клещей риккетсиями, эпидемиоло-

гический риск в отношении клещевых риккетсиозов на острове к настоящему времени

424

остается неизвестным. Вместе с тем показано, что на соседнем о. Рейнеке у 6.8 ±

2.3% изученных особей H. concinna выявлена инфицированность патогенной для че-

ловека Rickettsia heilongjiangensis (Никитин и др., 2018). Лишь низкая встречаемость

на о. Попова представителей рода Haemaphysalis (табл. 2) позволяет исключить воз-

можность высокой заболеваемости людей сибирским клещевым тифом и другими

риккетсиозами, что все же требует специального изучения.

Отметим, что наиболее массовый на о. Попова вид - I. pavlovskyi - по сумме

данных имеет несколько более высокую зараженность возбудителями инфекций, чем

I. persulcatus (табл. 3), хотя значимые межвидовые различия установлены лишь по

уровню инфицированности двух видов переносчиков возбудителем моноцитарного

эрлихиоза человека (Р < 0.01).

Таблица 3. Инфицированность возбудителями инфекций иксодовых клещей,

собранных на о. Попова (2022 г.)

Table 3. Infection rate of pathogens of Ixodid ticks collected in Popov Island (2022)

Инфицированность

ДНК

РНК вируса

ДНК возбудителя

возбудителя

Вид клещей

ДНК боррелий,

клещевого

гранулоцитарного

моноцитарного

число (%)

энцефалита,

анаплазмоза,

эрлихиоза,

число (%)

I. pavlovskyi

267

101 (37.8 ± 2.97)

2 (0.8 ± 0.53)

23 (8.6 ± 1.72)

30 (11.2 ± 1.93)*

I. persulcatus

26 (34.3 ± 5.67)

1 (1.3 ± 1.32)

2 (2.7 ± 1.86)

1 (1.3 ± 1.32)

Нимфы

1 (25.0 ± 21.65)

Ixodes

Всего

346

128 (37.0 ± 2.60)

3 (0.9 ± 0.50)

25 (7.2 ± 1.39)

31 (9.0 ± 1.54)

Ixodes

H. concinna

H. japonica

Нимфы

Haemaphysalis

^⁕ По инфицированности эрлихиями I. pavlovskyi значимо превосходит I. persulcatus (Р < 0.01)

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

На о. Попова сложился бидоминантный тип населения иксодид и совмещенный

поливекторный природный очаг нескольких инфекций, передаваемых иксодовыми

клещами. За 8 лет, прошедших после нашего предшествующего эпизоотологическо-

го обследования его территории, произошло резкое увеличение ИО клещей, хотя их

425

численность распределена в пространстве крайне неравномерно. В структуре видов

гемипопуляций имаго иксодовых клещей наблюдается увеличение встречаемости

I. pavlovskyi, присутствующего во всех сборах (рис. 1, табл. 1). При этом доля

I. persulcatus и H. concinna в сборах имаго с растительности сократилась. Так как

I. pavlovskyi является потенциально опасным для человека переносчиком вируса кле-

щевого энцефалита и боррелий (Коренберг и др., 2013) и, кроме того, выявлена его

высокая инфицированность возбудителями иксодовых клещевых боррелиозов, моно-

цитарного эрлихиоза и гранулоцитарного анаплазмоза человека (табл. 3), в настоящее

время нет оснований считать эпидемиологический риск по инфекциям, передаваемым

иксодовыми клещами на о. Попова, низким. Этот факт предполагает необходимость

разработки комплекса профилактических мероприятий, которые должны обеспечить

безопасность жителей и посещающих о. Попова отдыхающих и туристов.

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

Бурухина Е.Г., Жебровская Е.В., Петрова Н.К., Просянникова М.Н., Захарова Г.А., Симонов С.Б. 2012.

Иксодовые клещи и их эпизоотологическое значение на острове Русский. Здоровье. Медицинская

экология. Наука 49-50 (3-4): 187-190. [Buruxina E.G., Zhebrovskaya E.V., Petrova N.K., Prosyannikova

M.N., Zaxarova G.A., Simonov S.B. 2012. Ixodid ticks and their epizootological significance on Russky

Island. Health. Medical ecology. Science 49-50 (3-4): 187-190. (In Russian)].

Ганзей К.С., Киселёва А.Г., Родникова И.М., Лящевская М.С., Пшеничникова Н.Ф. 2018. Природные и

антропогенные факторы развития геосистем острова Попова (Японское море). География и при-

родные ресурсы 1: 131-141. [Ganzei K.S., Kiselyova A.G., Rodnikova I.M., Lyashchevskaya M.S., Psh-

enichnikova N.F. 2018. Natural and anthropogenic development factors for geosystems of Popov Island

(the Sea of Japan). Geography and Natural Resources 1: 131-141. (In Russian)]. https://doi.org/10.21782/

GIPR0206-1619-2018-1(131-141)

Гордейко Н.С. 2019. Клещи семейства Ixodidae Приморья: типы населения, паразито-хозяинные связи,

инфицированность патогенами (на примере материковых и островных сообществ). Автореф. дис.

… канд. биол. наук. Иркутск, 22 с. [Gordeyko N.S. 2019. Ticks of the family Ixodidae of Primorye:

population types, parasite-host relationships, infection with pathogens (on the example of mainland and

island communities). Avtoreferat diss. … cand. biol. nauk. Irkutsk, 22 pp. (In Russian)].

Гуремина Н.В. 2005. Ландшафтная характеристика и рекреационное освоение островов залива Петра Вели-

кого (Японское море). Дис

канд. геогр. наук. Владивосток, 185 с. [Guremina N.V. 2005. Landscape

characteristics and recreational development of the islands of Peter the Great Bay (Sea of Japan): Diss. …

cand. geogr. nauk. Vladivostok, 185 pp. (In Russian)].

Зверева Т.В., Никитин А.Я., Солодкая Н.С., Вержуцкая Ю.А., Гордейко Н.С., Балахонов С.В. 2022. Эколого-

фаунистический комплекс видов иксодовых клещей (Parasitiformes, Ixodidae) на острове Путятина

(Приморский край). Паразитология 56 (4): 317-328. [Zvereva T.V., Nikitin A.Ya., Solodkaya N.S.,

Verzhutskaya Yu.A., Gordeyko N.S., Balakhonov S.V. 2022. Ecological-faunistic complex of ixodid ticks

species (Parasitiformes, Ixodidae) on Putyatin Island (Primorsky Krai). Parasitologiya 56 (4): 317-328.

(In Russian)]. https://doi.org/10.31857/S0031184722040044

Ивантер Э.В., Коросов А.В. 2013. Элементарная биометрия. Петрозаводск, Изд-во ПетрГУ, 110 с. [Ivanter

Je.V., Korosov A.V. 2013. Elementary biometrics. Petrozavodsk, PetrGU, 110 pp. (In Russian)].

Колонин Г.В. 1986. Материалы по фауне иксодовых клещей юга Приморского края. Паразитология 20 (1):

15-18. [Kolonin G.V. 1986. Findings on the ixodid ticks fauna in the south of Primorsky Krai. Parasi-

tologiya 20 (1): 15-18. (In Russian)].

426

Коренберг Э.И., Помелова В.Г., Осин Н.С. 2013. Природноочаговые инфекции, передающиеся иксодовыми

клещами. М., Изд-во «Комментарий», 463 с. [Korenberg Je.I., Pomelova V.G., Osin N.S. 2013. Infections

with natural focality transmitted by Ixodid ticks. M., Kommentarij, 463 pp. (In Russian)].

Леонова Г.Н. 1997. Клещевой энцефалит в Приморском крае: вирусологические и эколого-

эпидемиологические аспекты. Владивосток, Дальнаука, 190 с. [Leonova G.N. 1997. Tick-borne en-

cephalitis in Primorsky Kray: virological and environmental, epidemiological aspects. Vladivostok, Dal-

nauka, 190 pp. (In Russian)].

Леонова Г.Н. 2020. Клещевой энцефалит в Дальневосточном очаговом регионе евразийского континента.

Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии 97 (2): 150-158. [Leonova G.N. 2020.

Tick-borne encephalitis in the Far East focal region of the Eurasian Continent. Journal of Microbiology,

Epidemiology and Immunobiology 97 (2): 150-158. (In Russian)]. https://doi.org/10.36233/0372-9311-

2020-97-2-150-158

Лящевская М.С. 2016. Ландшафтно-климатические изменения на островах залива Петра Великого (Японское

море) за последние 20000 лет. Успехи современного естествознания 11 (2): 372-379. [Lyaschevskaya

M.S. 2016. Landscape-climate changes of the Islands of Peter the Great Bay (Sea of Japan) during last 20

000 years. Advances in Modern Natural Science 11(2): 372-379. (In Russian)].

Никитин А.Я., Ананьев В.Ю., Андаев Е.И., Алленов А.В., Сидорова Е.А., Хомичук Т.Ф., Бурухина Е.Г.,

Просянникова М.Н., Петрова Н.К., Гордейко Н.С., Морозов И.М., Балахонов С.В. 2017. Основные

факторы, обуславливающие высокую заболеваемость населения иксодовыми клещевыми боррелиоза-

ми на острове Русском. Медицинская паразитология и паразитарные болезни 4: 38-41. [Nikitin A.Ya.,

Ananyev V.Yu., Andaev E.I., Allenov A.V., Sidorova E.A., Khomichuk T.F., Bumkhina E.G., Pmsyannikova

M.N., Petrova N.K., Gordeiko N.S., Morozov I.M., Balakhonov S.V. 2017. The main factors causing the

high incidence of Ixodes tick-borne borreliosis in the population on the Russky Island. Medical parasitol-

ogy and parasitic diseases 4: 38-41. (In Russian)].

Никитин А.Я., Морозов И.М., Андаев Е.И., Алленов А.В., Сидорова Е.А., Яковчиц Н.В., Бондаренко Е.И.,

Гордейко Н.С., Балахонов С.В. 2018. Видовой состав и возможное эпидемиологическое значение

иксодовых клещей (Ixodidae) на острове Рейнеке (Приморский край). Медицинская паразитология

и паразитарные болезни 1: 48-52. [Nikitin A.Ya., Morozov I.M., Andaev E.I., Allenov A.V., Sidorova

E.A., Yakovchits N.V., Bondarenko E.I., Gordeiko N.S., Balakhonov S.V. 2018. The species composition

and possible epidemiological importance of ticks (Ixodidae) on Reyneke Island (The Primorye Territory).

Medical parasitology and parasitic diseases 1: 48-52. (In Russian)].

Померанцев Б.И. 1950. Иксодовые клещи (Ixodidae). Фауна СССР. Паукообразные, 4 (2). М., Л., Изд-во

АН СССР, 224 с. [Pomerancev B.I. 1950. Ixodid ticks (Ixodidae). Fauna of the USSR. Arachnoidea. 4

(2). M., L., USSR Academy of Sciences, 224 pp. (In Russian)].

Сообщества и популяции животных: экологический и морфологический анализ. 2010. Новосибирск-Мо-

сква, Товарищество научных изданий КМК, 256 с. [Animal communities and populations: ecological

and morphological analysis. 2010. Novosibirsk, Moscow, KMK Scientific Press, 256 pp. (In Russian)].

Уиттекер Р. 1980. Сообщества и экосистемы. Пер. с англ. М., Прогресс, 326 с. [Whittaker R. 1980. Com-

munities and Ecosystems. Moscow, Progress, 326 pp. (In Russian)]. (Whittaker R.H. 1975. Communities

and Ecosystems. 2^nd ed. New York, Macmillan Publishing Co, 385 pp.).

Филиппова Н.А. 1977. Иксодовые клещи подсем. Ixodinae (Фауна СССР. Паукообразные; IV (4)). Л., Наука,

396 с. [Filippova N.A. 1977. Ixodid ticks of subfamily Ixodinae (Fauna of USSR. Arachnoidea IV (4).

L., Nauka, 396 pp. (In Russian)].

Филиппова Н.А. 1997. Иксодовые клещи подсем. Ambliominae. (Фауна России и сопредельных стран.

Паукообразные; IV (5)). СПб., Наука, 436 с. [Filippova N.A. 1997. Ixodid ticks of subfamily Amblio-

minae. (Fauna of Russia and neighboring countries. Arachnoidea IV (5). St. Petersburg, Nauka, 436 pp.

(In Russian)].

427

Шутикова А.Л., Леонова Г.Н., Лубова В.А. 2019. Эпизоотологическая ситуация по клещевым инфекциям

в 2018 году на юге Дальнего Востока. Здоровье. Медицинская экология. Наука 1: 11-18. [Shutikova

A.L., Leonova G.N., Lubova V.A. 2019. Epizootological situation of tick-borne infections in 2018 in the

south of the Far East. Health. Medical ecology. Science 1: 11-18. (In Russian)]. https://doi.org/10.5281/

zenodo.2592479

FAUNA AND ABUNDANCE OF IXODID TICKS AND THEIR INFECTION

OF PATHOGENS DANGEROUS FOR HUMANS

ON POPOV ISLAND (PRIMORSKY KRAI)

A. Ya. Nikitin, T. V. Zvereva, Yu. A. Verzhutskaya, A. V. Lyapunov,

D. M. Rudakov, V. Yu. Kolesnikova, N. S. Gordeiko, E. I. Andaev

Keywords: ixodid ticks, Primorye Islands, abundance, infection rate of pathogens

SUMMARY

During epizootological examination of the Popov Island (Primorsky Territory) in May 23-25,

2022, four species of hard ticks were recorded by collection from vegetation: Ixodes pavlovskyi

pavlovskyi Pomerantsev, 1946 (77.5% of the total all individuals), Ixodes persulcatus Schulze, 1930

(15.3%), Haemaphysalis concinna Koch, 1844 (4.5%), and Haemaphysalis japonica douglasi Nuttall

et Warburton, 1915 (2.7%). A total of 651 tick specimens were collected. In previous years (1982

and 2014), these four species of ixodid ticks were also recorded here. In the territory of the island

ticks are distributed unevenly. A local site was revealed (Cape Likander), where the abundance of

ixodid ticks reached 100 individuals per hour. In an individual study of 387 ticks of four species

by PCR, the RNA / DNA of pathogens were detected only among 346 individuals from the genus

Ixodes. Tick-borne encephalitis virus was registered in 0.9 ± 0.50% of ticks, Borrelia - in 37.0 ±

2.60%, causative agents of human monocytic ehrlichiosis - in 9.0 ± 1.54%, causative agents of hu-

man anaplasmosis - in 7.2 ± 1.39% of ixodids. Observed values of the population density of hard

ticks and their infection with pathogens do not allow classifying the territory of the Popov Island as

epidemiologically low-risk area; therefore, a complex of preventive measures is required.

428