ПАРАЗИТОЛОГИЯ, 2023, том 57, № 1, с. 3-19.
УДК 595.421(470.22)
ИКСОДОВЫЕ КЛЕЩИ И ПЕРЕНОСИМЫЕ ИМИ ИНФЕКЦИИ
В КАРЕЛИИ: АНАЛИЗ КЛЕЩЕЙ, ПОСТУПИВШИХ
ОТ НАСЕЛЕНИЯ В ЦЕНТР ГИГИЕНЫ И ЭПИДЕМИОЛОГИИ
В РЕСПУБЛИКЕ КАРЕЛИЯ (Г. ПЕТРОЗАВОДСК)
© 2023 г. С. В. Бугмыринa,*, Т. Б. Поутоненb, Т. Н. Пахомоваb,
Л. А. Беспятоваa, В. Е. Чевскаяb, Н. А. Кочероваa
a Институт биологии КарНЦ РАН, ФИЦ «Карельский научный центр РАН»,
ул. Пушкинская, 11, Петрозаводск, 185910 Россия
b ФБУЗ «Центр гигиены и эпидемиологии в Республике Карелия»,
ул. Пирогова, 12, Петрозаводск, 185002 Россия
* e-mail: sbugmyr@mail.ru
Поступила в редакцию 19.12.2022 г.
После доработки 20.01.2023 г.
Принята к публикации 22.01.2023 г.
На базе Центра гигиены и эпидемиологии (ЦГЭ) в Республике Карелия (г. Петрозаводск)
в 2019 и 2021 годах проводили исследования по изучению видового состава клещей, посту-
пивших от населения. В результате работы определено около 2.5 тыс. особей, относящих-
ся к шести видам семейства Ixodidae: Ixodes persulcatus Schulze, 1930, I. ricinus (Linnaeus,
1758), Dermacentor marginatus (Sulzer, 1776), D. reticulatus Fabricius, 1794, Hyalomma mar-
ginatum Koch, 1844 и Rhipicephalus sanguineus (Latreille, 1806). Часть клещей (2%), в т.ч.
и все не обитающие в Карелии виды, поступила в ЦГЭ из других регионов. Из Карелии
были определены два вида: I. persulcatus (около 95% от общего числа клещей) и I. ricinus.
Определение возбудителей инфекций проводили методом полимеразной цепной реакции
с гибридизационно-флуоресцентной детекцией набором реагентов «АмплиСенс® TBEV,
B. burgdorferi sl, A. phagocytophilum, E. chaffeensis/E. muris - FL». Встречаемость вируса кле-
щевого энцефалита в I. persulcatus составила 1.5%. В I. ricinus вирус не выявлен. Зараженность
боррелиями комплекса Borrelia burgdorferi s. l. и Ehrlichia sp. у I. persulcatus составила 32.5
и 3.3%, у I. ricinus 16.3 и 0.8%, соответственно. Единичный случай обнаружения Anaplasma
phagocytophillum был отмечен у I. persulcatus (зараженность 0.04%). В целом, эпидемиологи-
ческая ситуация в Карелии определяется широким распространением и высокой численностью
I. persulcatus.
Ключевые слова: Ixodes ricinus, I. persulcatus, возбудители инфекций, вирус клещевого
энцефалита, Borrelia burgdorferi s. l., Карелия, сезон активности
DOI: 10.31857/S0031184723010015; EDN: FJALBP
3
Иксодовые клещи (Acarina, Ixodidae) составляют группу высокоспециализирован-
ных временных эктопаразитов с длительным питанием (Балашов, 1982). Изучению
этих эктопаразитов уделяется особое внимание, что связано с их участием в передаче
многих опасных для человека и животных возбудителей трансмиссивных инфекций
(Коренберг и др., 2013). На сегодняшний день в мировой фауне описано 729 видов
клещей сем. Ixodidae C.L. Koch, 1844 (Guglielmone, Robbins, 2018), из которых на тер-
ритории Карелии обитает шесть: Ixodes persulcatus Schulze, 1930, I. ricinus (Linnaeus,
1758), I. trianguliceps Birula, 1895, I. apronophorus Schulze, 1924, I. lividus Koch, 1844
и I. uriae White, 1852 (Бобровских, 1989; Беспятова, Бугмырин, 2012). Из перечислен-
ных клещей два вида I. persulcatus и I. ricinus - переносчики возбудителей опасных
заболеваний человека - имеют первостепенное медицинское значение.
Изучение иксодовых клещей проводится в Карелии с 1940-х годов по настоящее
время. Анализ данных, полученных более чем за 70-летний период, позволил просле-
дить основные изменения географического распространения I. persulcatus и I. ricinus,
которые определяются существенным расширением ареала I. persulcatus в северном
и западном направлениях и снижением численности I. ricinus (Хейсин, 1950; Лутта,
Шульман, 1954; Лутта и др., 1959; Бобровских, 1989; Беспятова, Бугмырин, 2012,
2017, 2021; Бугмырин и др., 2013; Bugmyrin et al., 2013). По результатам наших ис-
следований, проведенных в Карелии с 2007 по 2018 годы, были получены данные
о пространственной и временной динамике зараженности I. persulcatus и I. ricinus
возбудителями вирусных и бактериальных инфекций (Bugmyrin et al., 2022).
В настоящее время краудсорсинговый подход в исследовании (привлечение насе-
ления для выполнения какой-либо работы) находит широкое применение в биологии
и медицине, поскольку за ограниченный промежуток времени позволяет получить
большой объем информации. В Финляндии в 2015 г. в рамках национального крауд-
сорсинга было собрано около 20 тыс. клещей, анализ которых позволил оценить как
особенности пространственного размещения иксодовых клещей, так и разнообразие,
и встречаемость патогенов у I. persulcatus и I. ricinus в разных географических зонах
(Laaksonen et al., 2017, 2018; Kulha et al., 2022).
Анализ иксодовых клещей, поступающих от населения из разных районов Ка-
релии, на их зараженность возбудителями особо опасных инфекций проводится
в г. Петрозаводск в «Центре гигиены и эпидемиологии в Республике Карелия» (ЦГЭ).
Ежегодно число обращений составляет более 3 тыс. (Государственный доклад о со-
стоянии окружающей среды в Республике Карелия, 2022), что создает возможность
для реализации на базе ЦГЭ регионального «краудсорсинга». Протокол исследования
клещей в ЦГЭ не предусматривает определение вида переносчика, поэтому в 2019 и
2021 годах нами была проведена специальная работа по видовой диагностике клещей,
полученных от населения. Цель исследования - определение видового состава клещей
и оценка их зараженности возбудителями особо опасных инфекций.
4
МАТЕРИАЛ И МЕТОДЫ
Исследования проводили с мая по сентябрь в 2019 и 2021 гг. на базе «Центра гигиены и
эпидемиологии в Республике Карелия» (ЦГЭ), расположенного в г. Петрозаводск. Всего за два
года в ЦГЭ от населения поступило около 6.5 тыс. экз. клещей, из которых 2496 экз. были
определены до вида. В анкете, заполняемой при регистрации каждого клеща, указана информа-
ция по дате и месту (административном районе) возможного присасывания. Определение вида
клеща проводили прижизненно с использованием стереомикроскопа (х14) по морфологическим
признакам (Филиппова, 1977, 1997).
Выделение РНК из клещевой суспензии и обратную транскрипцию выполняли с по-
мощью наборов РНК/ДНК «РИБО-преп» и РЕВЕРТА-Л» (ЦНИИ эпидемиологии, Россия).
Полученную кДНК использовали для выявления вируса клещевого энцефалита (ВКЭ), боррелий
комплекса Borrelia burgdorferi sensu lato, аноплазмы - Anaplasma phagocytophillum, эрлихий -
Ehrichia chaffeensis / E. muris методом полимеразной цепной реакции с гибридизационно-
флуоресцентной детекцией (real-time PCR) набором реагентов «АмплиСенс® TBEV,
B. burgdorferi sl, A. phagocytophilum, E. chaffeensis/E. muris - FL» (ЦНИИ Эпидемиологии,
Россия) согласно протоколу производителей.
Для описания зараженности иксодовых клещей возбудителями инфекций были рассчитаны
показатели их встречаемости и доверительные интервалы (95%). Различия оценивались с по-
мощью точного критерия Фишера (Fisher's Exact Test) при уровне значимости p < 0.05. Расчеты
выполнены в программе Quantitative Parasitology (Reiczigel et al., 2019).
РЕЗУЛЬТАТЫ
В результате видовой диагностики клещей, поступивших в 2019 и 2021 гг., опреде-
лено 6 видов, относящихся к семейству Ixodidae: Ixodes persulcatus - 2318 экз. (2232
самки, 76 самцов и 10 нимф), I. ricinus - 123 экз. (111 самок, 2 самца и 10 нимф),
Dermacentor marginatus (Sulzer, 1776) - 1 экз. (самка), D. reticulatus Fabricius, 1794 -
1 экз. (самка), Hyalomma marginatum Koch, 1844 - 1 экз. (самец) и Rhipicephalus
sanguineus (Latreille, 1806) - 1 экз. (самка).
Для 55 клещей (из 2496), куда вошли и все не обитающие в Карелии виды (D. mar-
ginatus, D. reticulatus, H. marginatum, R. sanguineus), район возможного нападения
расположен за пределами Республики Карелия (рис. 1).
Значительное большинство клещей, поступивших с территории республики (95%
от общего числа), приходится на I. persulcatus. Случаи нападения I. persulcatus на
человека чаще всего регистрировались в центральных районах южной Карелии -
Прионежском, Кондопожском и Пряжинском. Находки клещей в северных районах
Карелии были единичными (рис. 2).
Доля в общих сборах клеща I. ricinus составила 3%. Большинство особей были
доставлены из ближайшего к ЦГЭ Прионежского района, при этом вид был отмечен
и на севере Карелии (рис. 2).
Согласно данным по обращаемости населения в ЦГЭ, активность нападения
иксодовых клещей в Карелии наблюдалась с апреля по октябрь, с максимальными
5
значениями в мае (рис. 3). Данная ситуация, главным образом, определяется ходом
сезонной активности I. persulcatus, максимальная численность которого в 2019 и 2021
годах отмечена во вторую и третью декады мая (рис. 4). Самая поздняя регистрация
таежного клеща (питающаяся самка) датирована в Карелии 13 сентября (2019 г.). Ак-
тивность европейского лесного клеща наблюдалась с июня по октябрь, с максимумом
в августе - сентябре (рис. 5).
Рисунок 1. Клещи, поступившие в Центр гигиены и эпидемиологии Республики Карелия
(зеленый) из других регионов (серый): ARK - Архангельская область, BRY - Брянская
область, CHV - Чувашская Республика, CR - Республика Крым, FIN - Финляндия,
KAL - Калужская область, KAR - Республика Карелия KRA - Краснодарский край,
LEN - Ленинградская область, MOS - Московская область, NGR - Новгородская область,
NIZ - Нижегородская область, TVE - Тверская область, VLA - Владимирская область,
VLG - Вологодская область VOR - Воронежская область, YAR - Ярославская область.
Figure 1. Ticks delivered to the Center for Hygiene and Epidemiology of the Republic of Karelia
(green) from other regions (gray): ARK - Arkhangelsk Province, BRY - Bryansk Province,
CHV - Chuvash Republic, CR - Republic of Crimea, FIN - Finland, KAL - Kaluga Province,
KAR - Republic of Karelia, KRA - Krasnodar Territory, LEN - Leningrad Province,
MOS - Moscow Province, NGR - Novgorod Province, NIZ - Nizhny Novgorod Province,
TVE - Tver Province, VLA - Vladimir Province, VLG - Vologda Province,
VOR - Voronezh Province, YAR - Yaroslavl Province.
6
Рисунок 2. Число клещей, поступивших из разных муниципальных районов Карелии:
для каждого района в числителе - I. persulcatus, в знаменателе - I. ricinus.
Figure 2. Distribution of tick deliveries to the Center for Hygiene and Epidemiology
of the Republic of Karelia by provenance (districts of Karelia).
7
Рисунок 3. Обращаемость населения в Республиканский центр гигиены и эпидемиологии
РК (г. Петрозаводск) в связи с присасыванием клещей: 1 и 2 - количество человек в сутки,
3 и 4 - среднее за неделю.
Figure 3. Appeals for service detected by the Center for Hygiene and Epidemiology
of the Republic of Karelia (Petrozavodsk) after tick attacks: 1 and 2 - number of persons per day,
3 and 4 - weekly average.
Рисунок 4. Сезонная активность Ixodes persulcatus в Карелии по данным
обращаемости населения в Центр гигиены и эпидемиологии РК.
Figure 4. Seasonal activity of Ixodes persulcatus in Karelia based on appeals for service detected
by the Center for Hygiene and Epidemiology of the Republic of Karelia.
8
Рисунок 5. Сезонная активность Ixodes ricinus в Карелии по данным
обращаемости населения в Центр гигиены и эпидемиологии РК.
Figure 5. Seasonal activity of Ixodes ricinus in Karelia based on appeals for service detected
by the Center for Hygiene and Epidemiology of the Republic of Karelia.
Встречаемость ВКЭ в I. persulcatus в 2019 и 2021 гг. составила 1.5% [1.9-2.9].
Вирус выявлен в клещах из восьми муниципальных районов Карелии (табл. 1). Раз-
личия в зараженности самок (1.5% [1.1-2.1]) и самцов (3.0% [0.5-10.2]) I. persulcatus
не значимы (p > 0.05). У взрослых I. ricinus (n = 123) и нимф I. persulcatus (n = 10)
ВКЭ не выявлен.
Таблица 1. Встречаемость основных возбудителей инфекций человека в районах Карелии
(данные за 2019 и 2021 гг.)
Table 1. Distribution of tick-borne pathogens across Karelia (data for 2019 and 2021)
Встречаемость возбудителей инфекций
Поступило клещей,
Район,
экз.
ВКЭ
Borrelia burgdorferi s. l.
Ehrlichia*
год
I.per
I.ric
I.per
I.per
I.ric
I.per
Прионежский
672
38
1.5%
28.7%
13%
3.4%
Кондопожский
366
7
1.6%
35%
3 из 7 экз.
5.5%
Пряжинский
290
6
1.0%
33.1%
2 из 6
3.1%
г. Петрозаводск
208
13
1.9%
31.7%
3 из 13
2.4%
Медвежьегорский
146
1
2.1%
32.9%
0
1.4%
Питкярантский
99
15
1.0%
27.3%
7%
1.0%
9
Таблица 1. Продолжение
Table 1. Continuation
Встречаемость возбудителей инфекций
Поступило клещей,
Район,
экз.
ВКЭ
Borrelia burgdorferi s. l.
Ehrlichia*
год
I.per
I.ric
I.per
I.per
I.ric
I.per
Пудожский
74
0
1.4%
25.7%
-
8.1%
Суоярвский
64
5
3.1%
40.6%
1 из 5
3.1%
Олонецкий
60
4
0
33.3%
2 из 4
3.3%
Сегежский
31
3
0
29%
0
3.2%
Сортавальский
18
12
0
22%
2 из 12
0
Беломорский
9
0
0
0
-
0
Лахденпохский
0
3
-
-
0
-
Кемский
2
0
0
1 из 2
-
0
Муезерский
2
0
0
0
-
0
Костомукшcкий ГО
1
1
0
0
0
0
Калевальский
0
1
-
-
0
-
Район не указан
276
14
1.8%
42.4%
1 из 14
2.2%
2019
1287
61
1.5%
38.6%
13.1%
3.4
2021
1031
62
1.5%
24.9%
19.3%
3.3
Итого
2318
123
1.5%
32.5%
16.3%
3.3%
[1.9-2.9]
[30.6-34.5]
[10.8-23.8]
[2.7-4.1]
Примечания. *Ehrlichia chaffeensis / E. muris; ВКЭ - вирус клещевого энцефалита
(Tick-borne encephalitis virus); I.per - Ixodes persulcatus; I.ric - Ixodes ricinus. При малом
(<15 экз.) количестве исследованных клещей приводится число зараженных (например,
3 из 7 экз. и т.д.); 0 - возбудители инфекций не обнаружены; прочерк - клещи не исследованы.
Боррелии комплекса B. burgdorferi s. l. были обнаружены у иксодовых клещей
в большинстве районов Карелии, за исключением территорий с небольшим числом
исследованных особей (табл. 1). Зараженность I. persulcatus боррелиями составила
32.5% [30.6-34.5], что выше (p < 0.05), чем у I. ricinus - 16.3% [10.8-23.8]. Различия
зараженности самок - 33.1% [31.2-35.1] и самцов - 38.8% [27.5-51.2] I. persulcatus
не значимы (p > 0.05). Боррелии также были выявлены у одной из 10 исследованных
нимф I. persulcatus.
Встречаемость Ehrlichia sp. у I. persulcatus составила 3.3% (табл. 1). У един-
ственной самки I. ricinus из Прионежского района в августе 2021 г. была отмечена
10
Ehrlichia sp. (зараженность 0.8%). Единственный случай обнаружения Anaplasma
phagocytophillum был зарегистрирован у самки I. persulcatus (зараженность 0.04%)
в Пудожском районе.
ОБСУЖДЕНИЕ
Большинство иксодовых клещей поступило из районов, расположенных на тер-
ритории Карелии. Вместе с тем, для 2% клещей было отмечено, что их нападение
на человека (или домашних животных) произошло за пределами республики. Как
правило, это граничащие с Карелией более южные Ленинградская и Вологодская
области (рис. 1). Самый дальний случай завоза клещей человеком был зарегистриро-
ван в июне 2021 г., когда место нападения клеща было указано «Приморский край»
(вид клеща не известен). Подобные случаи обычны. Длительный период питания и
способность выживать в голодном состоянии делают возможным даже трансконтинен-
тальный перенос иксодовых клещей (Jaenson et al., 1994; Ляпунов и др., 2012). Среди
поступивших в ЦГЭ иксодовых клещей были и виды, не обитающие в Карелии, -
D. marginatus, D. reticulatus, H. marginatum, Rh. sanguineus. До недавнего времени
только D. marginatus был отмечен в Карелии (Котовский, Бугмырин, 2013). Голодная
самка была собрана с собаки при проведении учетов в городском парке Петроза-
водска, что может быть следствием заноса вида ещё на фазе нимфы. В июле 2021
г. в материалах из ветеринарной клиники г. Олонца (юг Карелии) была обнаружена
питавшаяся самка D. reticulatus, снятая с собаки. Поскольку информации о месте
присасывания клеща нет, нельзя исключать заносной характер и этой находки.
Полученные в ходе исследований результаты подтверждают выводы по видовому
составу и распространению основных переносчиков возбудителей природноочаговых
болезней в Карелии (Беспятова, Бугмырин, 2012, 2021; Bugmyrin et al., 2013, 2019).
Наиболее массовым видом на большей части территории Карелии является I. per-
sulcatus, который определяет характер сезонной динамики и эпидемиологию транс-
миссивных инфекций. В отличие от данных о числе активных клещей, собранных
с растительности, данные о числе клещей, поступивших в медицинские учрежде-
ния, зависят не только от численности переносчика в конкретном районе, но и от
плотности населения, а также удаленности этого места от административного центра
(г. Петрозаводск). Так, больше всего клещей в ЦГЭ поступило из ближайших муни-
ципальных образований. В то время как из удаленных Суоярвского, Питкярантского
и Пудожского районов клещей поступило меньше, причем локальная численность
I. persulcatus здесь может достигать высоких значений (Bugmyrin et al., 2013; Бес-
пятова, Бугмырин, 2017).
Европейский лесной клещ регистрировался на всей территории южной Карелии,
за исключением самого восточного Пудожского района (рис. 2), что согласуется с ре-
зультатами полевых исследований (Беспятова, Бугмырин, 2021). Сезонная активность
этого вида в Карелии наступает позже, чем у I. persulcatus (рис. 5), и продолжается до
11
ноября. В 2021 г. в Кондопожском районе недопитавшаяся самка I. ricinus была снята
с собаки 29 ноября. Самая высокая численность этого вида в сборах с растительности
в Карелии отмечена в Лахденпохском районе (Беспятова, Бугмырин, 2021), однако его
удаленность от Петрозаводска сказалась на малом числе поступивших в ЦГЭ клещей.
Факты единичных находок взрослых особей I. persulcatus и I. ricinus в северных
районах Карелии (Калевальском, Кемском и Лоухском) пока недостаточны для доказа-
тельства длительного существования здесь локальных популяций. Велика вероятность
заноса нимф клещей, например, птицами, к тому же место обнаружения клеща (на
себе или домашнем животном) часто не совпадает с местом его нападения. Вместе
с тем, участившиеся в последние годы случаи регистрации взрослых иксодовых
клещей в Сегежском и Беломорском районах, могут свидетельствовать о смещении
границ их ареалов на север (в первую очередь I. persulcatus), по сравнению с пред-
шествующим периодом (Хейсин, 1950; Бугмырин и др., 2013), и расширении терри-
тории, потенциально опасной по клещевым инфекциям.
Анализ встречаемости инфекций показал более высокую зараженность клеща
I. persulcatus по сравнению с I. ricinus, что согласуется с ранее полученными данны-
ми на материале из природы (Bugmyrin et al., 2022). Мы не выявили ВКЭ в I. ricinus,
что указывает на низкую встречаемость вируса у этого переносчика. Ранее в Карелии
вирус отмечали у I. ricinus только на островах, в местах его совместного обитания
с I. persulcatus (Bugmyrin et al., 2022). В I. persulcatus вирус зарегистрирован во
многих районах южной Карелии с частотой встречаемости 1-3%, и его отсутствие
в нашем исследовании на севере и юго-западе Карелии определяется недостаточным
числом исследованных клещей. Общая зараженность клещей ВКЭ, поступивших
от населения, ниже, чем у клещей, собранных с растительности (1.5 против 4.4%)
(Bugmyrin et al., 2022). Согласно ряду работ (Мельникова и др., 1997; Романенко,
Кондратьева, 2011; Suss et al., 2004), встречаемость вируса КЭ у питавшихся клещей
выше, чем у голодных, что определяется, с одной стороны, репликацией вируса при
питании клеща, с другой - большей подвижностью зараженных особей (Алексеев и
др., 1988; Belova et al., 2012). Более высокая зараженность клещей, собранных в при-
родных условиях, по сравнению с зараженностью клещей, полученных от населения,
может быть связана с пространственной неоднородностью территории по встречаемо-
сти вируса КЭ. Так, по результатам предыдущих исследований в Карелии значитель-
ная часть клещей была собрана в очаге КЭ (д. Гомсельга) с высокими показателями
заражения вирусом (около 7%), что, в свою очередь, определило и более высокие
средние значения (Bugmyrin et al., 2022). Материал, полученный от населения, ран-
домизирован и не имеет локальной привязки к конкретному очагу.
Боррелии комплекса B. burgdorferi s. l. - наиболее часто выявляемые возбудители
инфекции в Карелии в клещах I. persulcatus и I. ricinus. Во всех районах, где были
отмечены боррелии, зараженность I. persulcatus не опускалась ниже 22%, а самая
высокая встречаемость составила 40% (Суоярвский район). Из-за небольшого числа
12
исследованных клещей I. ricinus мы не можем оценить пространственное распростра-
нение боррелий у этого вида, но, по общему показателю, встречаемость боррелий
в I. ricinus ниже, чем в I. persulcatus.
В целом подобную картину - более низкую зараженность I. ricinus по сравнению
с I. persulcatus - наблюдали и в других районах симпатрии этих видов клещей (Koren-
berg et al., 2001; Коротков и др., 2008; Geller et al., 2013; Katargina et al., 2013; Laak-
sonen et al., 2017). В то же время в местах одиночного обитания I. ricinus (например,
Норвегии и Финляндии) показатели зараженности как боррелиями, так и ВКЭ могут
достигать высоких значений (Pettersson et al., 2014; Soleng et al., 2018; Sormunen
et al., 2020; Vikse et al., 2020). Различия в зараженности двух переносчиков во многом
определяются экологическими характеристиками конкретного местообитания, которые
включают в себя и видовой состав основных прокормителей взрослых и личиночных
фаз развития иксодовых клещей (Кисленко и др., 1993; Бахвалова и др., 2001; Gandy
et al., 2021). Ранее для территории Финляндии было показано, что разнообразие и
уровень зараженности I. ricinus бактериями выше в районах одиночного обитания
этого вида, по сравнению с районами совместного обитания с I. persulcatus (Laaksonen
et al., 2018). В Карелии I. ricinus абсолютно доминирует только на территории Лах-
денпохского района, однако результаты настоящего исследования и ранее полученные
данные свидетельствуют о менее напряженной здесь эпидемиологической ситуации
по клещевым инфекциям, по сравнению с ситуацией в центральных районах южной
Карелии.
Помимо ВКЭ и боррелий комплекса B. burgdorferi s. l., в клещах, поступивших
в ЦГЭ, были выявлены возбудители моноцитарного эрлихиоза (Ehrlichia chaffeensis
/ E. muris) и гранулоцитарного анаплазмоза (Anaplasma phagocytophillum). Ehrlichia
sp. обнаружена в I. persulcatus во многих районах Карелии, и уровень зараженности
согласуется с данными из природы (Bugmyrin et al., 2022). Этот возбудитель впервые
обнаружен в Карелии в клещах I. ricinus.
Anaplasma phagocytophillum - возбудитель гранулоцитарного анаплазмоза, редкий
в Карелии вид. В 2021 г. при исследовании более 3 тыс. клещей было зарегистриро-
вано лишь 3 положительных случая (Государственный доклад о состоянии…, 2022),
один из которых - завозной (I. ricinus из Воронежской обл.), второй из г. Петроза-
водска (вид клеща не определен) и третий - I. persulcatus - на востоке Карелии.
В районах симпатрии двух видов клещей A. phagocytophillum чаще выявляют в I. rici-
nus (Masuzawa et al., 2008; Katargina et al., 2012), хотя в ареале I. persulcatus встре-
чаемость этого патогена может достигать высоких значений (Rar et al., 2010; Stuen
et al., 2013).
В Карелии взрослые особи иксодовых клещей являются основными переносчиками
возбудителей инфекций человеку, доля нимф от общего числа просмотренных в ЦГЭ
клещей I. persulcatus и I. ricinus составляла всего около 0.4 и 9%, соответственно. Это
согласуется с результатами полевых исследований, демонстрирующих низкую числен-
13
ность нимф как I. persulcatus (Bugmyrin et al., 2019), так и I. ricinus (Беспятова, Буг-
мырин, 2021) в сборах с растительности на флаг. В западной Европе именно нимфы
I. ricinus играют существенную роль в непосредственной передаче патогенов человеку
(Gray et al., 2016). Такие различия в соотношении клещей взрослой и нимфальной
фазы в сборах из разных регионов обычны и связаны с комплексом биотических
и абиотических условий, определяющих, в первую очередь, вероятность нападения
нимф на более крупных млекопитающих (Korotkov et al., 2015). Несмотря на то, что
значительное большинство поступивших клещей были самками, значение самцов как
переносчиков инфекций, особенно клещевого энцефалита, нельзя недооценивать. По-
казатели зараженности клещевыми инфекциями самцов и самок I. persulcatus сходны,
а соотношение в природной популяции близко к 1 : 1 (Bugmyrin, Gorbach, 2022). Сам-
цы клещей рода Ixodes являются афагами, однако возможно их непродолжительное
прикрепление к прокормителям (Балашов, 1967; Леонович, 2022). Вместе с тем ВКЭ
локализуется в слюнных железах клеща и попадает в кровь сразу при повреждении
кожного покрова (Алексеев, Чунихин, 1990).
Результаты, полученные в нашем исследовании, основаны на анализе лишь 40%
от общего числа поступивших в ЦГЭ клещей, которые были определены до вида.
В абсолютных значениях это составляет сотни особей, что стало достаточным для
оценки общей ситуации по распространению иксодовых клещей и переносимых ими
инфекций в Карелии. На сегодняшний день на территории республики основным
переносчиком опасных инфекций с высокими показателями заражения является I. per-
sulcatus. Широкое распространение и высокая численность этого вида определяют
эпидемиологическую ситуацию в изучаемом регионе.
БЛАГОДАРНОСТИ
Авторы благодарны Г.Г. Каргановой и О.А. Беловой (Институт полиомиелита,
Москва) за ценные замечания и предложения при подготовке рукописи статьи. Мы
признательны двум рецензентам за полезные комментарии.
Финансовое обеспечение исследований осуществлялось из средств феде-
рального бюджета на выполнение государственного задания ИБ КарНЦ РАН
(№ г.р. 122032100130-3) и проекта DIAS (Данные по инвазионным и чужеродным
видам, № KA5046).
СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ
Алексеев А.Н., Буренкова Л.А., Чунихин С.П. 1988. Особенности поведения Ixodes persulcatus P. Sch.,
зараженных вирусом клещевого энцефалита. Медицинская паразитология и паразитарные болезни
(2): 71-75. [Alekseev A.N., Burenkova L.A., Chunikhin S.P. 1988. Behavioral characteristics of Ixodes
persulcatus P. Sch. ticks infected with the tick-borne encephalitis virus. Meditsinskaya Parazitologiya i
Parazitarnye Bolezni (2): 71-75. (in Russian)].
Алексеев А.Н., Чунихин С.П. 1990. Передача вируса клещевого энцефалита иксодовыми клещами в экспе-
рименте (механизмы, сроки, видовые и половые различия). Паразитология 24 (3): 177-185. [Alekseev
14
A.N., Chunikhin S.P. 1990. Transmission of the tick-borne encephalitis virus by ixodid ticks in the experi-
ment (mechanisms, terms, species and sexual distinctions). Parazitologia 24 (3): 177-185. (in Russian)].
Балашов Ю.С. 1967. Кровососущие клещи (Ixodoidea) - переносчики болезней человека и животных.
Л., Наука, 320 с. [Balashov Yu.S. 1967. Krovososushchie kleshchi (Ixodoidea) - perenoschiki boleznej
cheloveka i zhivotnyh. Leningrad, Nauka, 320 pp. (in Russian)].
Балашов Ю.С. 1982. Паразито-хозяинные отношения членистоногих с наземными позвоночными. Л., Наука,
320 с. [Balashov Yu.S. 1982. Parazito-hozyainnye otnosheniya chlenistonogih s nazemnymi pozvonochnymi.
Leningrad, Nauka, 320 pp. (in Russian)].
Бахвалова В.Н., Морозова О.В., Добротворский А.К., Панов В.В., Матвеева В.А., Попова Р.В., Коробова
С.А. 2001. Участие обыкновенной бурозубки Sorex araneus (Insectivora, Soricidae) в циркуляции
вируса клещевого энцефалита на юге Западной Сибири. Паразитология 35 (5): 376-385. [Bakhvalova
V.N., Morozova O.V., Dobrotvorsky A.K., Panov V.V., Matveeva V.A., Popova R.V., Korobova S.A. 2001.
Involvement of the common shrew Sorex araneus (Insectivora, Soricidae) in circulation of the tick-borne
encephalitis virus in the south of Western Siberia. Parazitologia 35 (5): 376-385. (in Russian)].
Государственный доклад о состоянии окружающей среды Республики Карелия в 2021 г. Петрозаводск,
Министерство природных ресурсов и экологии Республики Карелия 2022. 263 с. [Gosudarstvennyi
doklad o sostoianii okruzhaiushchei sredy Respubliki Karelia v 2021. Petrozavodsk, 263 pp. (In Russian)]
Беспятова Л.А., Бугмырин С.В. 2021. О распространении европейского лесного клеща Ixodes ricinus
(Acarina, Ixodidae) в Республике Карелия (Россия). Зоологический журнал 100 (7): 745-755. [Be-
spyatova L.A., Bugmyrin S.V. 2021. On the distribution of the castor bean tick, Ixodes ricinus (Acarina,
Ixodidae), in the Republic of Karelia, Russia. Zoologicheskiy Zhurnal 100 (7): 745-755. (in Russian)].
https://doi.org/10.31857/S0044513421070035
Беспятова Л.А., Бугмырин С.В. 2017. Видовой состав, распространение основных переносчиков и эпи-
демиологическая ситуация по клещевому энцефалиту в Республике Карелия. Актуальные вопросы
ветеринарной биологии 1 (33): 13-20. [Bespyatova L.A., Bugmyrin S.V. 2017. Species composition,
distribution of the diseace vectors and epidemiology of tick-borne encephalities in the Republic of Karelia.
Actual Questions of Veterinary Biology 1 (33): 13-20. (in Russian)].
Беспятова Л.А., Бугмырин С.В. 2012. Иксодовые клещи Карелии (распространение, экология, клещевые
инфекции). Петрозаводск, Карельский научный центр РАН, 100 с. [Bespyatova L.A., Bugmyrin S.V.
2012. Ixodid ticks of Karelia (distribution, ecology, the main tick-borne infect). Petrozavodsk, Karelian
Research Centre of RAS, 100 pp. (in Russian)].
Бобровских Т.К. 1989. Иксодовые клещи (подсемейство Ixodinae) Карелии. Петрозаводск, Карельский
филиал АН СССР, 85 с. [Bobrovskih T.K. 1989. Iksodovye kleshchi (podsemejstvo Ixodinae) Karelii.
Petrozavodsk, Karel’skij filial AN SSSR, 85 pp. (in Russian)].
Бугмырин С.В., Назарова Л.Е., Беспятова Л.А., Иешко Е.П. 2013. К вопросу о северной границе рас-
пространения Ixodes persulcatus (Acari: Ixodidae) в Kарелии. Известия Российской академии наук.
Серия биологическая (2): 240-244. [Bugmyrin S.V., Nazarova L.E., Bespyatova L.A., Ieshko E.P. 2013.
Concerning the problem of the northern limit of Ixodes persulcatus (Acari: Ixodidae) distribution in Karelia.
Biology Bulletin 40 (2): 217-220]. https://doi.org/10.1134/S1062359013020039
Кисленко Г.С., Коротков Ю.С., Чунихин С.П., Караванов А.С. 1993. Опыт серологического обследования
мелких млекопитающих в природном очаге клещевого энцефалита Средней Сибири. Медицинская
паразитология и паразитарные болезни (3): 34-38. [Kislenko G.S., Korotkov Yu.S., Chunikhin S.P.,
Karavanov A.S. 1993. Opyt serologicheskogo issledovaniya melkikh mlekopitayushchikh v prirodnom
ochage kleshchevogo entsefalita Sredney Sibiri. Meditsinskaya parazitologiya i parazitarnyye bolezni (3):
34-38. (in Russian)].
15
Коренберг Э.И., Помелова В.Г., Осин Н.С. 2013. Природноочаговые инфекции, передающиеся иксодовыми
клещами. М., Комментарий, 463 с. [Korenberg E.I., Pomelova V.G., Osin N.S. 2013. Infections with
natural focality transmitted by Ixodid ticks. M., Kommentarij, 463 pp. (in Russian)].
Коротков Ю.С. Кисленко Г.С., Буренкова Л.А., Рудникова Н.А., Карань Л.С. 2008. Пространственная и
временная изменчивость зараженности клещей Ixodes ricinus и Ixodes persulcatus возбудителем бо-
лезни Лайма в Московской области. Паразитология 42 (6): 441-451. [Korotkov Yu.S, Kislenko G..,
Burenkova L. A., Rudnikova N.A., Karan L.S. 2008. Spatial and temporal variability of Ixodes ricinus
and Ixodes persulcatus infection with the Lyme disease agent in Moscow region. Parazitologia 42 (6):
441-451. (in Russian)].
Котовский Н.Ю., Бугмырин С.В. 2013. Находка Dermacentor marginatus (Acari, Ixodidae) в Карелии (Россия).
Зоологический журнал 92 (4): 490-491. [Kotovskii N.Yu., Bugmyrin S.V. 2013. A finding of Derma-
centor marginatus (Acari, Ixodidae) in Karelia. Zoologicheskiy Zhurnal 92 (4): 490-491. (in Russian)].
https://doi.org/10.7868/S0044513413040089
Леонович С.А. 2022. Афагия самцов у иксодовых клещей подсемейства Ixodinae. Паразитология 56 (4):
267-281. [Leonovich S.A. 2019. Male aphagia in ixodid ticks of the subfamily Ixodinae. Parazitologia 56
(4): 267-281. (in Russian)]. https://doi.org/10.31857/S0031184722040019
Лутта А.С., Хейсин Е.М., Шульман Р.Е. 1959. К распространению иксодовых клещей в Карелии. Вопросы
паразитологии Карелии: Труды Карельского филиала АН СССР XIV: 72-83. [Lutta A.S., Kheisin E.M.,
Shul’man R.E. 1959. K rasprostraneniyu iksodovyh kleshchej v Karelii. Voprosy parazitologii Karelii:
Trudy Karel’skogo filiala AN SSSR XIV: 72-83. (in Russian)].
Лутта А.С., Шульман Р.Е. 1954. О западной границе распространения Ixodes persulcatus Р. Sch. Зооло-
гический журнал 33 (6): 1231-1235. [Lutta A.S., Shul’man R.E. 1954. On the western boundary of
Ixodes persulcatus distribution in the territory of Karelian-Finnish ASSR. Zoologicheskiy Zhurnal 33 (6):
1231-1235 (in Russian)].
Ляпунов А.В., Хаснатинов М.А., Арбатская Е.В., Данчинова Г.А. 2012. Находка клеща Amblyomma
americanum L., 1758 в Восточной Сибири (Россия). Проблемы особо опасных инфекций 1 (111):
99-101. [Lyapunov A.V., Khasnatinov M.A., Arbatskaya E.V., Danchinova G.A. 2012. Findings of Am-
blyomma americanum L., 1758 in the Territory of Eastern Siberia (Russia). Problems of Particularly Dan-
gerous Infections (1(111): 99-101. (in Russian)]. https://doi.org/10.21055/0370-1069-2012-1(111)-99-101
Мельникова О.В., Ботвинкин А.Д., Данчинова Г.А. 1997. Сравнительные данные о зараженности клеще-
вым энцефалитом голодных и питавшихся таежных клещей (по результатам иммуноферментного
анализа). Медицинская паразитология и паразитарные болезни 1: 44 - 49. [Melnikova O.V., Botvinkin
A.D., Danchinova G.A., 1997. Comparative data on tick-borne encephalitis virus infection of the hungry
and fed ticks (on the results of ELISA). Meditsinskaya Parazitologiya i Parazitarnye Bolezni (1): 44-49.
(in Russian)].
Романенко В.Н., Кондратьева Л.М. 2011. Зараженность иксодовых клещей, снятых с людей, вирусом кле-
щевого энцефалита на территории города Томска и его окрестностей. Паразитология 45 (1): 3-10.
[Romanenko V.N., Kondrat’eva L.M., 2011. The infection of ixodid ticks collected from humans with
the tick-borne encephalitis virus in Tomsk city and its suburbs. Parasitologia 45 (1): 3-10. (in Russian)].
Филиппова Н.А. 1977. Иксодовые клещи подсем. Ixodinae. Фауна СССР. Паукообразные, т. IV, вып. 4.
Л., Наука, 396 с. [Filippova N.A., 1977. Ixodid Ticks of the Subfamily Ixodinae. Fauna of the USSR.
Arachnoides, vol. 4, fasc. 4. Leningrad, Nauka, 396 pp. (In Russian)].
Филиппова Н.А. 1997. Иксодовые клещи подсем. Amblyomminae. Фауна России и сопредельных стран.
Паукообразные, Т. IV, вып. 5. СПб., Наука, 436 с. [Filippova N.A. 1997. Ixodid ticks of subfamily
Amblyomminae. Fauna of Russia and neighboring countries. Arachnoidea, vol. 4, fasc. 5. St. Petersburg,
Nauka, 436 pp. (In Russian)].
16
Хейсин Е.М. 1950. К вопросу о северной границе распространения клещей в Карело-Финской ССР. Зоо-
логический журнал 29 (6): 572-574. [Kheisin E.M. 1950. Northern boundary of propagation of ticks
Ixodes ricinus and Ixodes persulcatus in Karelian-Finnish SSR. Zoologicheskiy Zhurnal 29 (6): 572-574.
(In Russian)].
Belova O.A., Burenkova L.A., Karganova G.G. 2012. Different tick-borne encephalitis virus (TBEV) prevalences
in unfed versus partially engorged ixodid ticks-evidence of virus replication and changes in tick behaviour.
Ticks and Tick-borne Diseases 3 (4): 240-246. https://doi.org/10.1016/j.ttbdis.2012.05.005
Bugmyrin S.V., Bespyatova L.A., Ieshko E.P., Korotkov Y.S., Burenkova L.A., Belova O.A., Romanova L.I.,
Kozlovskaya L.I., Karganova G.G. 2013. Distribution of Ixodes ricinus and I. persulcatus ticks in southern
Karelia (Russia). Ticks and Tick-borne Diseases 4 (1-2): 57-62. https://doi.org/10.1016/j.ttbdis.2012.07.004
Bugmyrin S.V., Bespyatova L.A., Korotkov Y.S. 2019. Long-term dynamics of Ixodes persulcatus (Acari: Ixodidae)
abundance in the north-west of its range (Karelia, Russia). Experimental and Applied Acarology 77 (2):
229-240. https://doi.org/1 0.1007/s10493-019-00342-y
Bugmyrin S.V., Gorbach V.V. 2022. Mark-release-recapture of ticks: A case study of estimating the abun-
dance of Ixodes persulcatus (Acari, Ixodidae). Medical and Veterinary Entomology 36 (2): 185-193.
https://doi.org/10.1111/mve.12565
Bugmyrin S.V., Romanova L.Yu., Belova O.A., Kholodilov I.S., Bespyatova L.A., Chernokhaeva L.L., Gmyl L.V.,
Klimentov A.S., Ivannikova A.Y., Polienko A.E., Yakovlev A.S., Ieshko E.P., Gmyl A.P., Karganova G.G.
2022. Pathogens in Ixodes persulcatus and Ixodes ricinus ticks (Acari, Ixodidae) in Karelia (Russia). Ticks
and Tick-borne Diseases 13 (6): 102045. https://doi.org/10.1016/j.ttbdis.2022.102045
Gandy S., Kilbride E., Biek R., Millins C., Gilbert L. 2021. Experimental evidence for opposing ef-
fects of high deer density on tick-borne pathogen prevalence and hazard. Parasites Vectors 14: 509.
https://doi.org/10.1186/s13071-021-05000-0
Geller J., Nazarova L., Katargina O., Golovljova I. 2013. Borrelia burgdorferi sensu lato prevalence in tick
populations in Estonia. Parasites and Vectors 6: 202. https://doi.org/10.1186/1756-3305-6-202
Gray J.S., Kahl O., Lane R.S., Levin M.L., Tsao J.I. 2016. Diapause in ticks of the medical-
ly important Ixodes ricinus species complex. Ticks and Tick-borne Diseases 7(5): 992-1003.
https://doi.org/10.1016/j.ttbdis.2016.05.006.
Guglielmone A.A., Robbins R.G. 2018. Hard ticks (Acari: Ixodida: Ixodidae) parasitizing humans: A global
overview. Berlin, Springer. 314 pp. https://doi.org/10.1007/978-3-319-95552-0
Jaenson T.G., Talleklint L., Lundqvist L., Olsen B., Chirico J., Mejlon H., 1994. Geographical distribution, host
associations, and vector roles of ticks (Acari: Ixodidae, Argasidae) in Sweden. Journal of Medical Ento-
mology 31 (2): 240-256. https://doi.org/10.1093/jmedent/31.2.240
Katargina O., Geller J., Alekseev A., Dubinina H., Efremova G., Mishaeva N., Vasilenko V., Kuznetsova T.,
Järvekülg L., Vene S., Lundkvist A., Golovljova I. 2012. Identification of Anaplasma phagocytophilum in
tick populations in Estonia, the European part of Russia and Belarus. Clinical Microbiology and Infection
18 (1): 40-46. https://doi.org/10.1111/j.1469-0691.2010.03457.x
Katargina O., Russakova S., Geller J., Kondrusik M., Zajkowska J., Zygutiene M., Bormane A., Trofimova Ju.,
Golovljova I. 2013. Detection and characterization of tick-borne encephalitis virus in Baltic Countries and
Eastern Poland. PLoS ONE 8 (5): e61374. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0061374
Korenberg E.I., Kovalevskii Y.V., Levin M.L., Shchyogoleva T.V. 2001. The prevalence of Borrelia burgdorferi
sensu lato in Ixodes persulcatus and I. ricinus ticks in the zone of their sympatry. Folia Parasitologica 48
(1): 63-68. https://doi.org/10.14411/fp.2001.009
Korotkov Yu., Kozlova T., Kozlovskaya L. 2015. Observations on changes in abundance of questing Ixodes ricinus,
castor bean tick, over a 35-year period in the eastern part of its range (Russia, Tula region). Medical and
Veterinary Entomology 29 (2): 129-136. https://doi.org/10.1111/mve.12101
17
Kulha N., Ruokolainen K., Vesterinen E.J., Lamppu M., Klemola T., Sormunen J.J. 2022. Does environmental
adaptation or dispersal history explain the geographical distribution of Ixodes ricinus and Ixodes persulcatus
ticks in Finland? Ecology and Evolution 12: e9538. https://doi.org/10.1002/ece3.9538
Laaksonen M., Klemola T., Feuth E., Sormunen J.J., Puisto A., Mäkelä S., Penttinen R., Ruohomäki K., Hän-
ninen J., Sääksjärvi I.E., Vuorinen I., Sprong H., Hytönen J., Vesterinen E.J. 2018. Tick-borne pathogens
in Finland: Comparison of Ixodes ricinus and I. persulcatus in sympatric and parapatric areas. Parasites
and Vectors 11: 556. https://doi.org/10.1186/s13071-018-3131-y
Laaksonen M., Sajanti E., Sormunen J.J., Penttinen R., Hänninen J., Ruohomäki K., Sääksjärvi I., Vesterinen E.J.,
Vuorinen I., Hytönen J., Klemola T. 2017. Crowdsourcing-based nationwide tick collection reveals the
distribution of Ixodes ricinus and I. persulcatus and associated pathogens in Finland. Emerging Microbes
and Infections 6 (1): е31. https://doi.org/10.1038/emi.2017.17
Masuzawa T., Kharitonenkov I.G., Okamoto Y., Fukui T., Ohashi N. 2008. Prevalence of Anaplasma phagocy-
tophilum and its coinfection with Borrelia afzelia in Ixodes ricinus and Ixodes persulcatus ticks inhabiting
Tver Province (Russia) - a sympatric region for both tick species. Journal of Medical Microbiology 57
(8): 986-991. https://doi.org/10.1099/jmm.0.47721-0
Pettersson J.H., Golovljova I., Vene S., Jaenson T.G.T. 2014. Prevalence of tick-borne encephalitis virus in Ixodes
ricinus ticks in northern Europe with particular reference to Southern Sweden. Parasites and Vectors 7:
102. https://doi.org/10.1186/1756-3305-7-102
Rar V.A., Livanova N.N., Panov V.V., Doroschenko E.K., Pukhovskaya N.M., Vysochina N.P., Ivanov L.I. 2010.
Genetic diversity of Anaplasma and Ehrlichia in the Asian part of Russia. Ticks and Tick-borne Diseases
1 (1): 57-65. https://doi.org/10.1016/j.ttbdis.2010.01.002
Reiczigel J., Marozzi M., Fabian I., Rozsa L. 2019. Biostatistics for parasitologists - a primer to Quantitative
Parasitology. Trends in Parasitology 35 (4): 277-281. https://doi.org/10.1016/j.pt.2019.01.003
Soleng A., Edgar K.S., Paulsen K.M., Pedersen B.N., Okbaldet Y.B., Skjetne I.E.B., Gurung D., Vikse R., An-
dreassen Å.K. 2018. Distribution of Ixodes ricinus ticks and prevalence of tick-borne encephalitis virus
among questing ticks in the Arctic Circle region of northern Norway. Ticks and Tick-borne Diseases 9
(1): 97-103. https://doi.org/10.1016/j.ttbdis.2017.10.002
Sormunen J.J., Andersson T., Aspi J., Bäck J., Cederberg T., Haavisto N., Halonen H., Hänninen J., Inkinen J.,
Kulha N., Laaksonen M., Loehr J., Mäkelä S., Mäkinen K., Norkko J., Paavola R., Pajala P., Petäjä T.,
Puisto A., Sippola E., Snickars M., Sundell J., Tanski N., Uotila A., Vesilahti Ella-Maria, Vesterinen E.J.,
Vuorenmaa S., Ylönen H., Ylönen J., Klemola T. 2020. Monitoring of ticks and tick-borne pathogens
through a nationwide research station network in Finland, Ticks and Tick-borne Diseases 11 (5): 101449.
https://doi.org/10.1016/j.ttbdis.2020.101449
Stuen S., Granquist E.G., Silaghi C. 2013. Anaplasma phagocytophilum - a widespread multi-host patho-
gen with highly adaptive strategies. Frontiers in Cellular and Infection Microbiology 3 (31): 1-33.
https://doi.org/10.3389/fcimb.2013.00031
Suss J., Schrader C., Falk U., Wohanka N. 2004. Tick-borne encephalitis (TBE) in Germany - epidemio-
logical data, development of risk areas and virus prevalence in field-collected ticks and in ticks re-
moved from humans. International Journal of Medical Microbiology 293 (Supplements 37): 69-79.
https://doi.org/1 0.1016/S1433-1128(04)80011-1
Vikse R., Paulsen K.M., Edgar K.S., Pettersson J.H.-O., Ottesen P.S., Okbaldet Y.B., Kiran N., Lamsal A., Lind-
stedt H.E.H., Pedersen B.N., Soleng A., Andreassen Å.K. 2020. Geographical distribution and prevalence
of tick-borne encephalitis virus in questing Ixodes ricinus ticks and phylogeographic structure of the Ixo-
des ricinus vector in Norway. Zoonoses Public Health 67 (4): 370-381. https://doi.org/10.1111/zph.12696
18
TICKS AND TICK-BORNE INFECTIONS IN KARELIA: ANALYSIS OF TICKS
BROUGHT BY CITIZENS TO BE TESTED
AT THE CENTER FOR HYGIENE AND EPIDEMIOLOGY
IN THE REPUBLIC OF KARELIA (PETROZAVODSK)
S. V. Bugmyrin, T. B. Poutonen, T. N. Pakhomova , L. A. Bespyatova,
V. E. Chevskaya, N. A. Kocherova
Keywords: Ixodes ricinus, I. persulcatus, tick-borne encephalitis virus, Borrelia burg-
dorferi s. l., Karelia, activity season
SUMMARY
In 2019 and 2021, species composition of the ticks provided by citizens was studied at the Center
for Hygiene and Epidemiology in the Republic of Karelia (based in Petrozavodsk). As a result, about
2 500 tick specimens were identified as belonging to the following species of the family Ixodidae:
Ixodes persulcatus Schulze, 1930, I. ricinus (Linnaeus, 1758), Dermacentor marginatus (Sulzer, 1776),
D. reticulatus Fabricius, 1794, Hyalomma marginatum Koch, 1844, and Rhipicephalus sanguineus
(Latreille, 1806). For 2% of the ticks, including all species not typically dwelling in Karelia, the
attacks occurred outside of Karelia. For districts of Karelia, two species were identified: I. persulca-
tus (approx. 95% of all ticks delivered) and I. ricinus. Prevalence of pathogens in ticks as analyzed
with the use of a commercial kit «AmpliSense® TBEV, B. burgdorferi sl, A. phagocytphillum,
E. chaffeensis/E. muris - FL» based on real-time PCR. Prevalence of the tick-borne encephalitis virus
in I. persulcatus was 1.5%. In I. ricinus ticks the virus was absent. The prevalence of the Borrelia
burgdorferi s. l. and Ehrlichia spp. complex constituted 32.5 and 3.3% in I. persulcatus versus 16.3
and 0.8% in I. ricinus, respectively. A single occurrence of Anaplasma phagocytophillum was found
in I. persulcatus (prevalence - 0.04%). The main determinant of the epidemiological situation in
Karelia is the wide distribution and high abundance of I. persulcatus.
19