Российская сельскохозяйственная наука, 2020, № 6

Защита растений

УДК 632.4:633.1

DOI:10.31857/S2500262720060058

СОВМЕСТНАЯ ВСТРЕЧАЕМОСТЬ МЕТАБОЛИТОВ ГРИБОВ Alternariа И Fusarium,

АССОЦИИРОВАННЫХ С ЗЕРНОВЫМИ КУЛЬТУРАМИ*

О.П. Гаврилова¹, А.С. Орина¹, кандидаты биологических наук,

Н.Н. Гогина², кандидат сельскохозяйственных наук, Т.Ю. Гагкаева¹, кандидат биологических наук

¹Всероссийский научно-исследовательский институт защиты растений,

196608, Санкт-Петербург - Пушкин, ш. Подбельского, 3

²Всероссийский научно-исследовательский и технологический институт птицеводства,

141311, Московская область, Сергиев Посад, ул. Птицеградская, 10

E-mail: t.gagkaeva@mail.ru

Проведен анализ встречаемости грибов Alternaria и Fusarium в зерне пшеницы и ячменя из Уральского региона России.

Методом количественной полимеразной цепной реакции выявлено содержание ДНК грибов, доминирующих в микобио-

те зерна и относящихся к двум секциям рода Alternaria и четырем видам рода Fusarium. Отмечены различия по встре-

чаемости и обилию биомассы грибов в зерне двух культур: содержание ДНК грибов Alternaria секции Infectoriae, а также

F. graminearum и F. sporotrichioides в зерне пшеницы достоверно выше, чем в зерне ячменя. ДНК грибов F. avenaceum и

F. poae чаще выявляли в зерне ячменя. Приведены данные, полученные методом ВЭЖХ-МС/МС, о контаминации зерна

вторичными метаболитами анализируемых грибов. Представленность микотоксинов грибов в зерне пшеницы была

выше - 13, чем в ячмене - 8. Из 23 проанализированных вторичных метаболитов чаще выявляли тентоксин, тенуазо-

новую кислоту, НТ-2 токсин и боверицин. Установлены положительные связи между грибами Alternaria и Fusarium и их

метаболитами, что указывает на приспособленность этих организмов друг к другу в зерновом биоценозе.

CO-OCCURRENCE OF THE METABOLITES OF Alternariа AND Fusarium

FUNGI ASSOCIATED WITH SMALL-GRAIN CEREALS

Gavrilova O.P.¹, Orina A.S.¹, Gogina N.N.², Gagkaeva T.Yu.¹

¹All-Russian Institute of Plant Protection,

196608, Sankt-Peterburg - Pushkin, sh. Podbelskogo, 3

²All-Russian Research and Technological Institute of Poultry,

141311, Moskovskaya oblast, Sergiev Posad, Ptitsegradskaya ul., 10

E-mail: t.gagkaeva@mail.ru

The analysis of occurrence of Alternaria and Fusarium fungi in wheat and barley grain obtained from the Ural Region was carried

out. The DNA content of fungi belonging to two sections of the genus Alternaria, and four species of the genus Fusarium, which

are prevailing in the grain mycobiota, was analyzed by quantitative PCR. Differences in the occurrence and abundance of fungal

biomass in the grain of different cereals were revealed. The DNA content of Alternaria fungi of the Infectoriae section, as well as

F. graminearum and F. sporotrichioides in wheat grain was significantly higher than in barley grain. On the contrary, the DNA of

F. avenaceum and DNA of F. poae were more often detected in barley grain. The current information obtained by the HPLC-MS/

MS method on grain contamination with mycotoxins that revealed data on both regulated and emerging toxic metabolites was

presented. The diversity of fungal secondary metabolites in wheat grain was 13 and higher, than in barley - 8. Of the 23 analyzed

mycotoxins, tentoxin, tenuazonic acid, HT-2 toxin, and beauvericin were detected more often than others. Statistically significant

positive correlations between Alternaria and Fusarium fungi and their mycotoxins, which indicate the mutual adaptation of these

organisms to each other in the grain biocenosis were established.

Ключевые слова: зерно, микромицеты, взаимовлияние,

Key words: grain, micromycetes, interaction, quantitative PCR,

количественная ПЦР, вторичные метаболиты, ВЭЖХ-МС/МС

secondary metabolites, HPLC-MS/MS

Разнообразие микромицетов, ассоциированных

личных вторичных метаболитов, среди которых к наи-

с зерновыми культурами, является темой многочис-

более распространенным в зерне относятся микоток-

ленных исследований и дискуссий. Особое внима-

сины альтернариол (АОЛ), его монометиловый эфир

ние привлекают грибы, образующие токсичные для

(АМЭ), тентоксин (ТЕН) и тенуазоновая кислота (ТК)

теплокровных организмов вторичные метаболиты -

[7, 8]. Грибы рода Fusarium образуют трихотеценовые

микотоксины. К наиболее распространенным видам

микотоксины группы А (T-2 и HT-2 токсины, T-2 три-

на зерновых культурах в России относятся Alternaria

ол, неосоланиол (НЕО), диацетоксисцирпенол (ДАС))

tenuissima (Kunze) Wiltshire [1], а также Fusarium

и группы Б (дезоксиниваленол (ДОН) и его ацетили-

avenaceum (Fr.) Sacc., F. sporotrichioides Sherb. и F.

рованные производные (3-ацетатДОН, 15-ацетатДОН),

poae (Peck) Wollenw. [2, 3]. Известно, что грибы имеют

ДОН-3-глюкозид), ниваленол (НИВ) и его ацетили-

четко выраженный видоспецифичный характер ток-

рованное производное фузаренон-Х (4-ацетил-НИВ),

синообразования [4, 5], однако реализация их токси-

а также зеараленон (ЗЕН) и его производные (α- и

генного потенциала связана с адаптацией организмов

β-зеараленолы), фумонизины (ФУМ), монилиформин

к конкретным условиям обитания. У грибов часто не

(МОН), боверицин (БОВ) [9].

совпадают факторы, благоприятные для их оптималь-

В России согласно техническим регламентам та-

ного роста и продуцирования микотоксинов [6].

моженного союза 015/2011 “О безопасности зерна” и

Грибы рода Alternariа являются продуцентами раз-

021/2011 “О безопасности пищевой продукции” уста-

* Работа выполнена при поддержке Российского научного фонда (проект № 19-76-30005).

Российская сельскохозяйственная наука, 2020, № 6

новлены предельно допустимые количества (ПДК) для

микотоксинов, образуемых грибами рода Fusarium: 100

мкг/кг для Т-2 токсина, 700-1000 мкг/кг для ДОН, 200-

1000 мкг/кг для ЗЕН и 200-5000 мкг/кг для фумонизи-

нов, в зависимости от вида зерновой продукции и ее

целевого назначения. В то же время количество мико-

токсинов грибов рода Alternaria в зерне не регламенти-

ровано. Недавно опубликованы сведения о присутствии

значительных количеств микотоксинов, образуемых

грибами Fusarium и Alternaria в российском зерне [10].

Ранее исследования состава микобиоты зерна прово-

дили только по морфологическим признакам грибов. С

развитием молекулярных исследований появилась воз-

можность количественного выявления в зерне биомас-

сы разных видов грибов по содержанию продуктов их

первичного метаболизма - ДНК [11]. В последние годы

метод количественной полимеразной цепной реакции -

кПЦР начали применять в мониторинговых исследова-

ниях распространения токсинопродуцирующих грибов,

проводимых на территории нашей страны [3, 12]. В то же

время применение высокоэффективной жидкостной хро-

Рис. 1. Содержание биомассы грибов Alternaria в зерне

матографии в сочетании с масс-спектрометрией (ВЭЖХ-

пшеницы и ячменя из Уральского региона. Отрезками

МС/МС) позволяет получить точные количественные

указан доверительный интервал.

данные о широком разнообразии вторичных метаболи-

тов, продуцируемых разными видами грибов [13].

зователей для остальных представителей микобиоты.

Целью нашей работы было выявление содержания

Численность и биомасса альтернариевых грибов, как

ДНК грибов Alternaria и Fusarium, а также спектра их

правило, значительно выше, чем всех других членов

вторичных метаболитов в зерне пшеницы и ячменя, вы-

грибного сообщества.

ращенных в Уральском регионе, и установление связей

Анализ зараженности зерна фузариевыми гриба-

между этими грибами в сходных условиях обитания.

ми с помощью кПЦР подтвердил недавно получен-

Методика. Материалом для исследований служили

ные нами результаты [3] о доминировании в зерне из

36 образцов зерна пшеницы и 15 - зерна ячменя, выра-

Уральского региона видов F. sporotrichioides, F. poae и

щенных в 2017-2018 гг. в четырех областях Зауралья:

F. avenaceum (рис. 2). В 19% образцов пшеницы и 13%

Курганской, Свердловской, Тюменской и Челябинской.

образцов ячменя ДНК фузариевых грибов не была вы-

Зерно каждого образца (20 г) размалывали на мельни-

явлена, а в зерне 44% образцов пшеницы и 33% - ячме-

це Tube Mill Control (IKA, Германия). Выделение ДНК

ня определена ДНК только одного вида Fusarium. ДНК

из муки проводили с помощью набора Genomic DNA

всех четырех анализируемых видов Fusarium выявлена

Purification Kit (Thermo Fisher Scientific, Литва).

в зерне лишь двух образцов пшеницы и одного ячменя.

Содержание ДНК грибов секций Alternaria и

Содержание ДНК грибов F. sporotrichioides варьирова-

Infectoriae рода Alternaria и вида F. sporotrichioides

ло в диапазоне (6-379)×10^-4 пг/нг, F. graminearum - (6-

выявляли методом кПЦР с красителем SYBR Green [4,

2160)×10^-4 пг/нг, которые чаще обнаруживались в зерне

14]. Количество ДНК трех других видов Fusarium оце-

пшеницы (в 39 и 28% образцов соответственно), чем

нивали с помощью кПЦР с пробами TaqMan [4, 15, 16].

ячменя (20% в обоих случаях).

Количество ДНК грибов выражали в виде доли от об-

Содержание ДНК F. avenaceum в зерне варьирова-

щей ДНК, выделенной из зерновой муки (пг/нг общей

ло в диапазоне (5-377)×10^-4 пг/нг, F. poae - (5-681)×10^-4

ДНК, сокращенно - пг/нг) с нижним пределом обнару-

пг/нг. Эти виды Fusarium чаще выявляли в зерне яч-

жения 5×10^-4 пг/нг общей ДНК.

меня: ДНК F. avenaceum обнаружена в 47% образцов,

Получение экстракта вторичных метаболитов гри-

а ДНК F. poae - в 73%, тогда как в зерне пшеницы эти

бов из зерновой муки и его хроматографическое раз-

грибы были в 33% образцов. Среднее количество ДНК

деление проводили по описанной методике [3, 13].

F. avenaceum и особенно F. poae в зерне ячменя также

Методом ВЭЖХ-МС/МС анализировали содержание

оказалось выше, чем в пшенице. Между количеством

четырех микотоксинов, образуемых грибами Alternaria,

ДНК F. avenaceum и F. poae отмечена достоверная по-

и 19 микотоксинов, образуемых грибами Fusarium.

ложительная связь (r=0,45). Вероятно, эти виды грибов

Результаты и обсуждение. Пшеницу и ячмень в

характеризуются сходными экологическими требова-

Уральском регионе возделывают на больших площа-

ниями.

дях, поэтому выявление ассоциированных с ними гри-

Содержание вторичных токсичных метаболитов,

бов и микотоксинов имеет большое научное и практи-

продуцируемых грибами Alternaria и Fusarium, зна-

ческое значение. Установлена 100%-ная встречаемость

чительно варьировало (табл.). Микотоксины грибов

в зерне пшеницы и ячменя грибов рода Alternaria,

Alternaria не выявлены только в двух образцах зерна

относящихся к видам секций Alternaria - содержание

ячменя. Вторичные метаболиты грибов Fusarium не

их ДНК составило (497-5568)×10^-4 пг/нг и Infectoriae -

обнаружены в 28% образцов зерна пшеницы и 20% об-

(26-3616)×10^-4 пг/нг (рис.1). Различий по содержанию

разцов ячменя.

биомассы грибов Alternaria секции Alternaria в зерне

Одновременно все четыре вторичных метаболитов

пшеницы и ячменя не выявлено, в то же время содер-

грибов рода Alternaria (АОЛ, АМЭ, ТЕН и ТК) обнару-

жание ДНК представителей секции Infectoriae в зерне

жены в 9,8% образцов. Содержание ТЕН в зерне варьи-

ячменя было достоверно выше, чем в зерне пшеницы.

ровало от 3 до 80 мкг/кг, диапазон количества ТК соста-

Грибы рода Alternaria в зерновых биоценозах до-

вил 15-593 мкг/кг. АОЛ и АМЭ выявляли реже и в более

минируют, выполняя, вероятно, функцию средообра-

низких количествах - до 26 и 5 мкг/кг, соответственно.

Российская сельскохозяйственная наука, 2020, № 6

кг в зерне пшеницы, что согласуется с инфор-

мацией о контаминации этим микотоксином

зерна в странах Скандинавии [10].

Между количеством ДНК F. sporotrichioides

и продуцируемыми им микотоксинами (Т-2 и

НТ-2 токсины, Т-2 триол, НЕО) в зерне также

выявлена положительная достоверная связь

(r = от 0,74 до 0,93). Высокая положительная

связь между содержанием Т-2 и НТ-2 токси-

нов (r=0,93) подтверждает частую одновре-

менную контаминацию ими зерна. При по-

падании в организм животного или человека

Т-2 токсин в результате щелочного гидролиза

быстро метаболизируется в не менее токсич-

ный НТ-2 токсин, поэтому опасность этих

микотоксинов считается одинаковой [19]. В

нашей работе единственное превышение ПДК

Т-2 токсина, но более чем в 26 раз, выявлено

в зерне ячменя из Челябинской области. В то

же время количество НТ-2 токсина выше 100

мкг/кг обнаруживали чаще - в зерне трех об-

Рис . 2. Содержание биомассы грибов Fusarium в зерне пшеницы и

разцов пшеницы и двух образцов ячменя.

ячменя из Уральского региона. Отрезками указан доверительный

Результаты нашего исследования подтвер-

интервал среднего.

ждают массовое появление одного из наибо-

лее агрессивных патогенов зерновых культур

Установлено, что АОЛ и АМЭ встречались в зерне пше-

F. graminearum на территории Уральского региона,

ницы и ячменя в равной степени, в то время как ТЕН и

а также высокие риски, связанные с контаминацией

ТК чаще в зерне пшеницы, чем ячменя. Выявлена до-

зерна продуцируемыми этим грибом ДОН и ЗЕН, что

стоверная связь между количеством ТЕН и ТК в зер-

согласуется с ранее полученной информацией [14].

не (r=0,60), а также между количеством АОЛ и АМЭ

Корреляционный анализ выявил достоверную положи-

(r=0,75), что отмечалось ранее [17] и может указывать

тельную связь между количеством ДНК F. graminearum

на их неспецифичное совместное продуцирование.

и ДОН (r = 0,61), а также ЗЕН (r = 0,99).

От одного до семи совместно встречающихся вто-

Совместная встречаемость различных грибов на

ричных метаболитов, продуцируемых грибами рода

зерне может приводить к его загрязнению широким

Fusarium, выявлено в образцах. К редко встречающим-

спектром метаболитов. В нашем исследовании 96%

ся в зерне микотоксинам (в нашем исследовании обна-

проанализированных образцов содержали более од-

руженным не более чем в 7% всех образцов) были от-

ного микотоксина. Совместная встречаемость четы-

несены трихотеценовые микотоксины: ДАС (5 мкг/кг),

рех микотоксинов: ТЕН и ТК, образуемых грибами

НЕО (3 и 15 мкг/кг), 3-АцДОН (29 мкг/кг), 15-АцДОН

Alternaria, с НТ-2 токсином и БОВ, продуцируемых

и ДОН-3-глюкозид (21-34 мкг/кг), а также ЗЕН (2 мкг/

грибами Fusarium, выявлена чаще других комбинаций

кг). Из 19 проанализированных фузариотоксинов в об-

(в 24% образцов).

разцах зерна не выявлено фумонизинов, фузаренона-X,

Негативный эффект присутствия в зерне метабо-

α- и β-зеараленолов. В зерне пшеницы спектр микоток-

литов грибов Alternaria на его зараженность грибами

синов, продуцируемых грибами Fusarium, достигал 13

Fusarium не определен, что указывает на приспосо-

метаболитов, тогда как в зерне ячменя их разнообразие

бленность этих организмов друг к другу в биоценозе.

было ниже - 8 микотоксинов. Наиболее часто встре-

Более того, обнаружена слабая положительная связь

чающимся микотоксином в зерне обеих культур был

между содержанием ДНК грибов Alternaria секции

НТ-2 токсин.

Alternaria и ДНК F. avenaceum (r=0,27), подтверждаю-

Установлены достоверные положительные связи

щая наблюдение о том, что обилие данных видов уве-

между содержанием ДНК видов грибов Fusarium в

личивается прямо пропорционально [6, 20]. Вероятно,

зерне и количеством их микотоксинов: между количе-

это пример симбиотических взаимоотношений между

ством ДНК F. avenaceum и МОН (r=0,66), а также меж-

представителями двух групп грибов в зерне, что ранее

ду количеством ДНК F. poae и НИВ (r=0,75). Предпо-

уже отмечено при исследовании микобиоты овса [16].

ложительно, НИВ играет важную роль в патогенезе F.

Также выявлена положительная связь содержания ДНК

poae [18]. Количество редко анализируемого метаболи-

F. graminearum с микотоксинами грибов Alternaria -

та БОВ также было достоверно связано с содержанием

АОЛ и АМЭ (r = 0,46 и r = 0,29), но не с ДНК пред-

ДНК F. poae (r=0,80). В нашей работе БОВ обнаружен

ставителей Alternaria. Содержание АОЛ в зерне поло-

в 31% образцов с максимальным содержанием 49 мкг/

жительно коррелировало с содержанием микотоксинов

Содержание вторичных метаболитов грибов Alternaria и Fusarium в образцах зерна пшеницы и ячменя

из Уральского региона

Культура

Доля загрязненных микотоксинами образцов, % / количественный диапазон микотоксинов, мкг/кг

(число

образцов)

АОЛ

АМЭ

ТЕН

ТК

НТ-2

Т-2 ток-

Т-2

НИВ

ДОН

МОН

БОВ

токсин

син

триол

Пшеница (36)

22/ 2-19

8/ 3-5

100/ 3-80

94/ 15-593

53/ 8-152

14/ 9-66

6/ 6; 12

11/ 8-120

31/ 7-414

11/ 23-112

25/ 3-49

Ячмень (15)

20/3-26

13/5; 5

80/5-28

53/ 43-177

60/6-481

40/6-2652

20/22-60

27/10-194

20/18-44

13/7; 50

47/5-31

Российская сельскохозяйственная наука, 2020, № 6

F. graminearum - ДОН (r=0,28) и ЗЕН (r=0,47). Ранее

10. Кононенко Г.П., Буркин А.А., Зотова Е.В. Микоток-

установлено, что при совместном выращивании раз-

сикологический мониторинг. Сообщение 2. Зерно пше-

личных штаммов F. graminearum и A. alternata в жид-

ницы, ячменя, овса, кукурузы // Ветеринария сегодня.

кой среде in vitro между ними наблюдается конкурент-

- 2020. - T. 2. - N 33. - C. 139-145. doi:10.29326/2304-

ное взаимодействие: замедляется рост A. alternata, но

196X-2020-2-33-139-145.

при этом снижается количество ДОН и повышается

11. Yli-Mattila T., Paavanen-Huhtala S., Jestoi M., Parikka P.,

Hietaniemi V., Gagkaeva T., Sarlin T., Haikara A., Laaksonen

количество ЗЕН, образуемых F. graminearum [21]. В

S., Rizzo A. Real-time PCR detection and quantification of

другом исследовании показано, что предварительная

Fusarium poae, F. graminearum, F. sporotrichioides and F.

обработка зерна пшеницы АОЛ приводит к усилению

langsethiae in cereal grains in Finland and Russia // Arch.

роста F. graminearum. В то же время скорость колони-

Phytopathol. Pflanzenschutz. - 2008. - V. 41. - N 4. - P.

зации зерна грибом A. tenuissima и количество образуе-

243-260. doi:10.1080/03235400600680659

мых им АОЛ и АМЭ существенно увеличивались, если

12. Каракотов С.Д., Аршава Н.В., Башкатова М.Б. Мони-

зерно предварительно обрабатывали микотоксинами

торинг и контроль заболеваний пшеницы в Южном Зау-

ДОН или ЗЕН [22].

ралье // Защита и карантин растений. - 2019. - N 7. - С.

Таким образом, продуцирование вторичных мета-

18-25.

болитов позволяет основным представителям мико-

13. Malachová A., Sulyok M., Beltrán E., Berthillera F., Krska

биоты зерновых культур не только адаптироваться к

R. Optimization and validation of a quantitative liquid

условиям среды, но и взаимодействовать с другими

chromatography-tandem mass spectrometric method

участниками биоценоза, определяя качество получае-

covering 295 bacterial and fungal metabolites including

мого зерна.

all regulated mycotoxins in four model food matrices

Авторы благодарят сотрудников компаний ООО

// J. Chromatogr. A. - 2014. - V. 1362. - P. 145-156.

«Сингента» и АО «Байер» за предоставленные образ-

doi:10.1016/j.chroma.2014.08.037

цы зерна.

14. Орина А.С., Гаврилова О.П., Гагкаева Т.Ю., Ганнибал

Ф.Б. Микромицеты Alternaria spp. и Bipolaris sorokiniana

Литература

и микотоксины в зерне, выращенном в Уральском феде-

1. Торопова Е.Ю., Кириченко А.А., Казакова О.А. и др.

ральном округе // Микология и фитопатология. 2020 -T.

Альтернариоз зерна яровой пшеницы и ячменя в Запад-

54. - N 5. - C. 365-377. doi:10.31857/S0026364820050086

ной Сибири и Восточном Зауралье // Защита и каран-

15. Yli-Mattila T., Paavanen-Huhtala S., Parikka P., Jestoi M.,

тин растений. - 2015. - N 1. - С. 20-22.

Klemsdal S.S., Rizzo A. Genetic variation, real-time PCR,

2. Пирязева Е.А., Кононенко Г.П., Буркин А.А. Пора-

metabolites and mycotoxins of Fusarium avenaceum and

женность грубых кормов токсинообразующими гри-

related species // Mycotox. Res. - 2006. - V. 22. - P. 79-86.

бами рода Fusarium // Сельскохозяйственная биоло-

doi:10.1007/BF02956768

гия. - 2016. - Т. 51. - N 6. - С. 937-945. doi:10.15389/

16. Орина А.С., Гаврилова О.П., Гагкаева Т.Ю., Лоскутов

agrobiology.2016.6.937rus

И.Г. Симбиотические взаимоотношения грибов рода

3. Gagkaeva T., Gavrilova O., Orina A., Lebedin Y., Shanin

Fusarium и Alternaria, колонизирующих зерно овса //

I., Petukhov P., Eremin S. Analysis of toxigenic Fusarium

Сельскохозяйственная биология. - 2017. - T. 52. - N 5. -

species associated with wheat grain from three regions of

С. 986-994. doi: 10.15389/agrobiology.2017.5.986rus

Russia: Volga, Ural, and West Siberia // Toxins. - 2019. -

17. Xu W., Xiaomin H., Li F., Zhang L. Natural occurrence of

V. 11. - N 5. - P. 252. doi:10.3390/toxins11050252

Alternaria toxins in the 2015 wheat from Anhui province,

4. Frisvad J.C., Andersen B., Thrane U. The use of secondary

China // Toxins. - 2016. - V. 8. - P. 308. doi:10.3390/

metabolite profiling in chemotaxonomy of filamentous

toxins8110308

fungi // Mycol. Res. - 2008. - V. 112. - P. 231-240.

18. Vogelgsang S., Sulyok M., Hecker A., Jenny E., Krska R.,

doi:10.1016/j.mycres.2007.08.018

Schuhmacher R., Forrer H.R. Toxigenicity and pathogenicity

5. Zwickel T., Kahl S.M., Rychlik M., Müller M.E.H.

of Fusarium poae and Fusarium avenaceum on wheat // Eur.

Chemotaxonomy of mycotoxigenic small-spored Alternaria

J. Plant Pathol. - 2008. - V. 122. - P. 265-276. doi:10.1007/

fungi - do multitoxin mixtures act as an indicator for

s10658-008-9279-0

species differentiation? // Front. Microbiol. 2018. - V. 9. -

19. Schuhmacher-Wolz U., Heine K., Schneider K. Report

P. 1368. doi:10.3389/fmicb.2018.01368

on toxicity data on trichothecene mycotoxins HT-2 and

6. Magan N. Medina A. Aldred D. Possible climate-change

T-2 toxins // EFSA Supp. Publ. - 2010. - V. 7. - EN-65.

effects on mycotoxin contamination of food crops pre- and

doi:10.2903/sp.efsa.2010.EN-65

postharvest // Plant Pathol. - 2011. - V. 60. - N 1. -P.

20. Kosiak B., Torp M., Skjerve E., Andersen B. Alternaria

150-163. doi:10.1111/j.1365-3059.2010.02412.x

and Fusarium in Norwegian grains of reduced quality

7. Fraeyman S., Croubels S., Devreese M., Antonissen

- a matched pair sample study // Int. J. Food Microbiol.

G. Emerging Fusarium and Alternaria mycotoxins:

- 2004. - V.

93.

- N 1. - P. 51-62. doi:10.1016/j.

occurrence, toxicity and toxicokinetics // Toxins. - 2017. -

ijfoodmicro.2003.10.006

V. 9. - N 7. - E228. doi:10.3390/toxins9070228

21. Sass V., Milles J., Kraemer J., Prange A. Competitive

8. Tralamazza S.M., Piacentini K.C., Iwase C.H.T., de

interactions of Fusarium graminearum and Alternaria

Oliveira Rocha L. Toxigenic Alternaria species: impact in

alternata in vitro in relation to deoxynivalenol and

cereals worldwide // Curr. Opin. Food Sci. - 2018. - V. 23.

zearalenone production // J. Food Agric. Environ. 2007. - N

- P. 57. doi:10.1016/j.cofs.2018.05.002

1. - P. 257-261. doi:10.1234/4.2007.771.

9. D’Mello J.P.F., Placinta C.M., Macdonald A.M.C.

22. Müller M.E., Urban K., Köppen R. Siegel D., Korn U.,

Fusarium mycotoxins: a review of global implications for

Koch M. Mycotoxins as antagonistic or supporting agents

animal health, welfare and productivity // Anim. Feed Sci.

in the interaction between phytopathogenic Fusarium and

Technol. - 1999. - V. 80. - P. 183-205. doi:10.1016/S0377-

Alternaria fungi // World Mycotoxin J. - 2015. - V. 8. - P.

8401(99)00059-0

311-321. doi:10.3920/WMJ2014.1747

Поступила в редакцию 20.10.20

Принята к публикации 09.11.20