Российская сельскохозяйственная наука, 2021, № 5

УДК 546.74: 576.851.13: 633.11

DOI:10.31857/S2500262721050094

РОСТ И МИНЕРАЛЬНОЕ ПИТАНИЕ ЯРОВОЙ ПШЕНИЦЫ

ПРИ ВНЕСЕНИИ РОСТСТИМУЛИРУЮЩНЕЙ РИЗОСФЕРНОЙ БАКТЕРИИ

В УСЛОВИЯХ ЗАГРЯЗНЕНИЯ ПОЧВЫ НИКЕЛЕМ*

В.П. Шабаев, доктор биологических наук

В.Е. Остроумов, старший научный сотрудник

Институт физико-химических и биологических проблем почвоведения РАН,

142290, Пущино, Московская обл., ул. Институтская, 2

E-mail: VPSH@rambler.ru

В вегетационном опыте изучено влияние стимулирующей рост растений ризосферной бактерии Pseudomonas fluorescens

20 на урожай яровой пшеницы при искусственном загрязнении агросерой почвы водорастворимым соединением никеля.

Растения выращивали до фазы выхода в трубку на фоне внесения NPK-удобрений и NiCl₂•6H₂O из расчета 300 мг Ni/кг

почвы, что значительно превышает предельно допустимую концентрацию элемента в почве. Изучали химический со-

став растений, а также вынос из почвы никеля и питательных элементов вегетативной массой и корнями. Содержа-

ние Ni и других зольных элементов определяли методами эмиссионно-оптической спектроскопии индуктивно-связанной

плазмы и пламенной фотометрии после мокрого озоления растительного материала. Содержание азота в растениях

устанавливали феноловым методом. При внесении бактерии устойчивость растений к токсическому действию тя-

желого металла возрастала, что выражалось в увеличении массы вегетативных органов и корней в загрязненных усло-

виях. Одновременно улучшалось минеральное питание яровой пшеницы, которое сопровождалось увеличением выноса

питательных элементов из почвы растениями, что, вероятно, обусловлено их ответной протекторной реакцией на

загрязнение почвы Ni. Это происходило вследствие стимуляции роста инокулированных бактериями растений, в целом

без значимых изменений содержания элементов в вегетативной массе и корнях. Использование бактерии усиливало

процесс фитоэкстракции (очистки почвы от тяжелого металла) и вынос никеля корнями без значимых изменений его

концентрации в вегетативной массе и корнях. Корни аккумулировали на порядок больше металла, чем вегетативная

масса. Загрязнение почвы Ni, независимо от бактериальной инокуляции, увеличивало содержание Mg и ряда других пи-

тательных элементов в вегетативной массе и корнях растений.

GROWTH AND MINERAL NUTRITION OF SPRING WHEAT UNDER APPLICATION

OF PLANT GROTH-PROMOTING RHIZOBACTERIUM IN CONDITIONS

OF SOIL CONTAMINATION WITH NICKEL

Shabayev V.P., Ostroumov V.E.

Institute of Physicochemical and Biological Problems in Soil Science, Russian Academy of Sciences,

142290, Pushchino, Moskovskaya obl., ul. Institutskaya, 2

E-mail: VPSH@rambler.ru

Influence of plant growth-promoting rhizobacterium Pseudomonas fluorescens 20 on the yield of spring wheat under artificial

contamination of agro-gray soil with a water-soluble nickel compound was studied in pot experiment. Plants were grown up to the

booting stage against the background of NPK fertilizers and NiCl₂•6H₂O at the rate of 300 mg Ni/kg soil, significantly exceeding

the maximum permissible concentration of the element in soil. Elemental chemical composition of plants and uptake of nickel and

nutrients from soil by shoots and roots were studied. Concentration of Ni and other ash elements, except potassium in shoots and roots

were determined respectively by the methods of emission-optical spectroscopy of inductively coupled plasma and flame photometry after

wet combustion of plant material. N content in plants was determined by phenol method. Increase in plant resistance to toxic effect

of heavy metal, which was expressed in increase in the mass of shoots and roots in contaminated conditions was found when applied

bacterium. Under inoculation with bacterium improvement in mineral nutrition of spring wheat - increase in nutrient uptake from soil

by plants, which was probably due to their response to soil contamination with Ni was established. This was due to growth promotion

of bacterially-inoculated plants, in general, without significant changes in content of elements in shoots and roots. Application of

bacterium increased Ni uptake by shoots from soil - it enhanced the process of phytoextraction (cleaning soil from heavy metal) and

element uptake by roots without significant changes in its concentration in shoots and roots. An order of magnitude more metal was

accumulated in roots than in shoots. Soil contamination with Ni, regardless of bacterial inoculation, increased the content of Mg and

a number of other nutrients in shoots and roots of plants.

Ключевые слова: Pseudomonas fluorescens 20, Triticum aes-

Key words: Pseudomonas fluorescens 20, Triticum aestivum L.,

tivum L., NiCl₂•6H₂0, агросерая почва, химический состав

NiCl₂•6H₂0, agrogray soil, chemical composition of plants

растений

Основные антропогенные источники загрязнения

шенном содержании Ni в почве происходит угнетение

биосферы Ni - сжигание топлива, поступление из раз-

роста и развития растений, снижается содержание хло-

ных отраслей промышленности, осадки сточных вод и

рофилла в листьях [1]. В качестве одной из стратегий

свалки. В сельском хозяйстве источником загрязнения

ремедиации загрязненных тяжелыми металлами почв

почвы Ni могут быть минеральные и органические удо-

многие исследователи рассматривают возможность ис-

брения, а также средства защиты растений. При повы-

пользования стимулирующих рост растений ризосфер-

*Работа выполнена в рамках госзадания Физико-химические и биогеохимические процессы в антропогенно измененных почвах ААА-

А-А18-118013190180-9 и ААА-А18-118013190181-6.

Авторы благодарят ЦКП ИФХиБПП РАН за определение зольных элементов в растворах.

Российская сельскохозяйственная наука, 2021, № 5

ных бактерий (PGPR) [2, 3, 4]. При этом особое вни-

растений высушивали при 70 ^oС и взвешивали. Корни

мание из-за широкой распространенности и наличия

отмывали от почвы водопроводной, а затем дистилли-

совокупности полезных для растений свойств уделяют

рованной водой. Растительный материал (0,5 г) после

представителям рода Pseudomonas [5]. Биопрепараты,

сжигания в смеси концентрированных кислот HNO₃ :

включающие бактерии этого рода, наиболее эффектив-

HClO₄ (2 : 1) анализировали на содержание Ni и других

но улучшали такие ростовые показатели различных

зольных элементов. Содержание валового азота опре-

сельскохозяйственных культур, как высота, биомасса и

деляли феноловым методом после сжигания раститель-

созревание [6]. Использование PGPR [7], в том числе

ного материала (0,1 г) в разбавленной серной кислоте

бактерий Pseudomonas [3, 8, 9], существенно умень-

(1 : 2) с катализатором (K₂SO₄ : Zn : Se : CuSO₄•4H₂O

шало фитотоксичность Ni и повышало устойчивость

= 100 : 24 : 2 : 0,2). Концентрацию Ni и других золь-

растений к токсическому действию этого тяжелого

ных элементов (кроме калия) в растворах определяли

металла. Инокуляция ростстимулирующими бактери-

методом эмиссионно-оптической спектроскопии ин-

ями рода Pseudomonas способствовала значительному

дуктивно-связанной плазмы на спектрометре ICP OES

уменьшению поступления свинца и кадмия из загряз-

Optima 5300 DV (США). Калий определяли методом

ненной агросерой почвы в вегетативную массу ячменя

пламенной фотометрии на пламенном фотометре BWB

на ранних стадиях онтогенеза, повышая устойчивость

XP (Великобритания). Статистическую обработку дан-

растений к токсическому действию тяжелых металлов

ных проводили с использованием функций MS Excel

[10, 11]. Стимулирование роста сельскохозяйственных

2010. Нормальность распределений определяли по

культур при использовании бактерий рода Pseudomonas

критерию Пирсона. Для оценки погрешности вычис-

происходило, в том числе, вследствие улучшения ми-

ляли стандартные отклонения от среднего, а для оцен-

нерального питания культур [12, 13]. Влияние ростсти-

ки достоверности различий концентрации элементов в

мулирующих ризосферных бактерий на минеральное

пробах использовали t-тест Стьюдента.

питание растений при загрязнении почвы тяжелыми

Результаты и обсуждение. При загрязнении почвы

металлами, том числе Ni, изучено недостаточно.

Ni происходило значительное ингибирование роста

Цель исследований - определение влияния рост-

яровой пшеницы (табл. 1). Это выражалось в форми-

стимулирующей ризосферной бактерии P. fluorescens

ровании вдвое меньшей массы вегетативных органов

20 на рост яровой пшеницы и элементный химический

и целых растений к фазе выхода в трубку, относитель-

состав растений, включая содержание в них Ni, при за-

но контроля - варианта без загрязнения тяжелым ме-

грязнении почвы тяжелым металлом.

таллом и бактериальной инокуляции. Масса корней в

Методика. Работу проводили в 2021 г. при выра-

условиях Ni стресса так же уменьшилась более чем

щивании яровой пшеницы (T. aestivum L.), сорта Злата

вдвое. Использование бактерии P. fluorescens 20 значи-

(Московский НИИСХ «Немчиновка») в вегетационном

тельно снижало токсическое действие тяжелого метал-

опыте в оранжерее при искусственном загрязнении

ла на растения. При внесении бактерии вегетативная

почвы водорастворимым соединением Ni. В сосудах

масса растений, подвергнутых Ni стрессу, была в 1,5

диаметром 10 см и высотой 11 см, наполненных 800

раза больше, чем в варианте с загрязнением почвы без

г почвы, выращивали по 10 растений до фазы выхо-

инокуляции. Одновременно улучшался рост корневой

да в трубку в течение 26 дней. Изучали влияние 20-го

системы. Масса корней растений в почве, загрязнен-

штамма бактерии P. fluorescens на рост и элементный

ной тяжелым металлом, при инокуляции P. fluorescens

химический состав растений, в том числе содержание

20 увеличилась на 70 %. Вегетативная масса при ис-

в них Ni. Схема опыта предусматривала следующие ва-

пользовании бактерии достигала 82 % от уровня кон-

рианты: без загрязнения почвы Ni и инокуляции бакте-

троля, масса корней - 68 %.

рией (контроль); загрязнение почвы Ni без инокуляции

Инокуляция P. fluorescens 20 не оказала существен-

бактерией; загрязнение почвы Ni c инокуляцией бак-

ного влияния на содержание Ni в вегетативной массе и

терией. Использовали пахотную, среднесуглинистую

корнях (см. табл. 1). При этом в корнях его концентра-

агросерую почву (Luvisol) из слоя 0…20 см, на кото-

ция была в десятки раз больше, чем в надземной части

рой в предшествующий год выращивали ячмень. Хи-

растений. Внесение бактерии увеличивало вынос Ni (в

мически чистую соль NiCl₂•6H₂O вносили за 10 дней

мкг/сосуд) вегетативной массой растений и корнями

до посева семян из расчета 300 мг Ni/кг в виде рас-

из загрязненной тяжелым металлом почвы в 1,7…1,8

твора, равномерно перемешивая его со всем объемом

почвы в сосуде. Такая доза Ni превышает предельно

Табл. 1. Масса растений и содержание Ni в растениях

допустимую концентрацию тяжелого металла в почве

при загрязнении почвы и внесении бактерии

в валовой форме более, чем в 3,5 раза, в подвижной

форме, содержание которой в исходной почве находи-

Вариант

Масса растений (сухое

Содержание Ni

вещество)

лось на «следовом» уровне, - в 75 раз. Минеральные

удобрения вносили из расчета по 100 мг действующего

вегета-

корни

целое

вегета-

корни,

вещества азота, фосфора и калия на 1 кг почвы соот-

тивная

растение

тивная

масса

масса,

ветственно в виде азотнокислого аммония, двухзаме-

мг/кг

г/сосуд

щенного фосфорнокислого калия и сернокислого ка-

лия. При посеве пророщенные семена инокулировали

Без Ni и инокуляции

2,44

1,08

3,52

8а*

0,02^а

водной суспензией бактерии из расчета 10⁸ клеток на

бактерией (контроль)

растение. В варианте без инокуляции семена обрабаты-

Ni без инокуляции

1,20

0,43

1,63

254^б

1,21^б

вали аналогичным образом адекватным количеством

бактерией

автоклавированной бактериальной суспензии. Влаж-

Ni + P. fluorescens 20

2,00

0,73

2,73

265^б

1,27^б

ность почвы в сосудах в течение вегетационного пери-

ода поддерживали поливами на уровне не ниже 60 %

НСР₀₅

0,37

0,12

0,60

ПВ. Повторность опыта пятикратная.

*величины, обозначенные разными буквами, отличаются между

После окончания выращивания (в фазе выхода в

собой при уровне значимости 5 %.

трубку) вегетативную массу (листья и стебли) и корни

Российская сельскохозяйственная наука, 2021, № 5

Табл. 2. Вынос Ni растениями при загрязнении почвы

лишь некоторое изменение содержания азота в надзем-

и внесении бактерии

ной части растений, при незначительном уменьшении

величины этого показателя в корнях после инокуля-

Вариант

Вегетатив-

Корни,

Целое растение

ции, относительно контрольного варианта.

ная масса,

мкг/сосуд

Использование P. fluorescens 20 в условиях Ni

мкг/сосуд

стресса увеличивало вынос всех изученных пита-

мкг/сосуд

% от вне-

сенной

тельных элементов из почвы, относительно варианта

дозы

без инокуляции, вегетативными органами растений в

Без Ni и инокуляции

216

236

1,7…2,0 раза, корнями - в 1,3…2,2 раза (табл. 4). За-

бактерией (контроль)

грязнение почвы Ni без инокуляцией бактериями, на-

Ni без инокуляции

305

5203

5508

1,9

против, значительно уменьшило вынос вегетативной

бактерией

массой растений, по сравнению с контролем, большин-

Ni + P. fluorescens 20

530

9271

9801

3,3

ства элементов, за исключением Mg, Zn и Cu. При этом

количество Mg в растениях увеличилось примерно в

НСР₀₅

1711

1805

1,5 раза, а Zn и Cu - не изменилось. С корнями умень-

шился вынос всех элементов (за исключением Ca).

раза (табл. 2). Доля Ni в суммарной массе растений по

Использование бактерии P. fluorescens 20 при вне-

вариантам опыта составляла 1,9…3,3 % от внесенного

сении водорастворимого соединения Ni в агросерую

количества, увеличиваясь при инокуляции бактерией.

почву значительно уменьшило токсическое действие

Инокуляция бактерией на фоне загрязнения почвы

тяжелого металла на растения яровой пшеницы в фазе

Ni не оказала значительного влияния на содержание

трубкования. При этом установлена стимуляция их ро-

всех изученных макро- и микроэлементов в вегетатив-

ста и увеличение массы вегетативных органов и кор-

ных органах и корнях растений, по сравнению с вари-

ней в загрязненных условиях.

антом без бактерии в загрязненных условиях (табл.

Известно, что инокуляты, состоящие из бактерий

3). Относительно контрольного варианта, при загряз-

рода Pseudomonas, обеспечивали увеличение массы

нении почвы Ni содержание Mg в вегетативной массе

растений нута в вегетационном опыте при концен-

возросло в 3,2…3,3 раза, Zn - в 2,1, Cu - в 1,8…1,9,

трации 2 mM Ni [14] и значительно повышали массу

P - в 1,5, Mn - в 1,3…1,4 раза, количество Ca в вегета-

горчицы сарептской (Brassica juncea) при выращива-

тивной массе в загрязненных условиях уменьшилось в

нии на загрязненной Ni почве [15]. Ранее в результате

2,4…2,5 раза.

проведения вегетационных опытов было установлено,

В корнях, как и в вегетативных органах растений,

что при загрязнении агросерой почвы соединениями

на загрязненной Ni почве, установлено значительное

Pb и Cd внесение ростстимулирующих бактерий рода

(в 2,1 раза) увеличение содержания Mg, по сравнению

Pseudomonas полностью устраняло токсическое дей-

с контролем. При этом, в отличие от надземной части

ствие тяжелых металлов на растения ячменя [10, 11].

растений, в том числе с внесением бактерий, обнару-

При этом их масса была такой же, как и у выращенных

жено повышение концентрации Ca более чем втрое.

без загрязнения почвы тяжелыми металлами [10, 11]. В

Кроме того, в корнях при загрязнении Ni более значи-

нашем опыте инокуляция бактериями при загрязнении

тельно (в 1,7…1,8 раза), чем в вегетативных органах,

агросерой почвы Ni, несмотря на значительное умень-

увеличивалось содержание Fe, а Р, Zn и Cu - изменя-

шение негативного действия тяжелого металла на рас-

лось менее существенно, Mn - возрастала примерно в

тения яровой пшеницы не устраняла его полностью.

такой же степени, как и в вегетативных органах. Под

Вероятно, это было связано с использованием высокой

влиянием загрязнения Ni концентрация K, как в кор-

дозы Ni, а также с большей чувствительностью к тяже-

нях, так и в вегетативной массе по всем вариантам

лым металлам яровой пшеницы, по сравнению с ячме-

опыта изменялась несущественно. При загрязнении Ni

нем, который, как известно, относится к числу видов

независимо от бактериальной инокуляции установлено

устойчивых к токсическому действию Cd [16]

Табл. 3. Содержание питательных элементов в растениях при загрязнении почвы Ni и внесении бактерии

Вариант

Fe*

мкг/кг

Вегетативная масса

Без Ni и инокуляции

3,9^а**

0,4^а

0,5^а

215^а

159^а

42^а

22^а

12^а

бактерией (контроль)

Ni без инокуляции

4,1^а

0,6^б

0,4^а

0,2^б

685^б

180^б

54^б

45^б

22^б

бактерией

Ni + P. fluorescens 20

4,1^а

0,6^б

0,4^а

0,2^б

710^б

179^б

57^б

45^б

23^б

Корни

Без Ni и инокуляции

3,1^а

0,7^а

2,1^а

0,5^а

663^а

0,2^а

277^а

89^а

144^а

бактерией (контроль)

Ni без инокуляции

3,1^а

0,7^а

2,1^а

1,7^б

1380^б

0,4^б

333^б

103^б

144^а

бактерией

Ni + P. fluorescens 20

2,6^а

0,6^а

2,0^а

1,7^б

1380^б

0,4^б

420^б

99^б

162^б

*содержание Fe в корнях дано в %;

**величины, обозначенные разными буквами, различаются между собой при уровне значимости 5 %.

Российская сельскохозяйственная наука, 2021, № 5

Табл. 4. Вынос питательных элементов растениями при загрязнении почвы Ni и внесении бактерии

Вариант

мг/cосуд

мкг/сосуд

Вегетативная масса

Без Ni и инокуляции

525

388

103

бактерией (контроль)

Ni без инокуляции

822

216

бактерией

Ni + P. fluorescens 20

1420

358

114

НСР₀₅

132

Корни

Без Ni и инокуляции

716

2497

299

155

бактерией (контроль)

Ni без инокуляции

593

1690

143

бактерией

Ni + P. fluorescens 20

1007

3635

268

118

НСР₀₅

103

624

Положительное влияние испытанной бактерии на

органах и корневой системе. При этом вынос Ni воз-

рост растений в условиях загрязнения почвы Ni и по-

растал вследствие увеличения их массы. Одновремен-

вышение их устойчивости к токсическому действию

но усиливался процесс фитоэкстракции, способствуя

тяжелого металла при внесении бактерии, можно объ-

тем самым очистке почвы от тяжелого металла.

яснить увеличением накопления питательных элемен-

Таким образом, внесение ростстимулирующей ри-

тов в вегетативной массе и корнях инокулированных

зосферной бактерии P. fluorescens 20 в искусственно

растений и, следовательно, улучшением их минераль-

загрязненную Ni агросерую почву значительно умень-

ного питания. Микробы, ассоциированные с растени-

шало фитотоксичность тяжелого металла, стимулиро-

ями, могут стимулировать их рост, оказывая положи-

вало рост и увеличивало массу вегетативных органов

тельное влияние на минеральное питание растений,

и корневой системы яровой пшеницы в фазе трубкова-

в том числе в присутствии тяжелых металлов [4, 10,

ния, что, вероятно, было обусловлено ответной протек-

11]. Вынос питательных элементов и Ni вегетативны-

торной реакцией инокулированных растений на загряз-

ми органами и корневой системой из загрязненной

нение почвы Ni. Инокуляция бактериями не устраняла

почвы после инокуляции увеличился вследствие по-

полностью токсическое действие на растения тяжелого

вышения их массы, то есть в результате стимуляции

металла, внесенного в дозе 300 мг/кг почвы. Повыше-

ростовых процессов, в целом без существенных изме-

ние устойчивости яровой пшеницы к токсическому

нений содержания элементов в вегетативных органах

действию Ni при бактериальной инокуляции было об-

и корневой системе. Результаты наших исследований

условлено улучшением минерального питания и сопро-

свидетельствуют, что под влиянием бактерий в услови-

вождалось увеличением выноса вегетативной массой

ях Ni стресса происходило увеличение выноса расте-

и корневой системой макро- и микроэлементов. При

ниями из загрязненной почвы питательных элементов,

этом существенных изменений содержания питатель-

в том числе Mg, который входит в состав хлорофилла

ных элементов в вегетативной массе и корнях в целом

и непосредственно участвует в процессе фотосинтеза.

не происходило. Использование бактерии увеличило

Это, вероятно, служит ответной протекторной реакци-

вынос Ni из загрязненной почвы вегетативными орга-

ей инокулированных растений на присутствие Ni. Без

нами и корнями растений, что усилило процесс фито-

использования бактерий загрязнение почвы Ni ингиби-

экстракции. Это также происходило из-за увеличения

ровало рост растений и уменьшало их массу. При этом

их массы без существенного изменения содержания

установлено увеличение содержание Mg и ряда других

тяжелого металла. Загрязнение почвы Ni независимо от

элементов в вегетативной массе и корнях неинокули-

бактериальной инокуляции увеличивало концентрацию

рованных растений.

Mg в вегетативной массе и корневой системе растений.

Внесение бактерии Pseudomonas sp. в загрязнен-

ную Ni почву увеличивало биомассу горчицы сарепт-

Литература

ской и не оказывало влияния на содержание тяжелого

1. Нейтрализация загрязненных почв / под ред. Ма-

металла в растениях [15]. Инокуляция индийской гор-

жайского Ю.А. Рязань: Мещерский ф-л ВНИИГиМ

чицы (Indian mustard) бактерией Pseudomonas Ps29C,

РАСХН, 2008. 528 с.

устойчивой к Ni, защищала растения от тяжелого ме-

2. Phytoremediation of heavy metals contaminated

талла, внесенного в различных концентрациях в почву,

soil using plant growth promoting rhizobacteria

не воздействуя при этом на аккумуляцию Ni в побегах

(PGPR): A current perspective / A. Handsa, V. Kumar,

и корнях [17]. В наших исследованиях прибавки массы

A. Anshumali, et al. // Recent Research in Science

растений были отмечены при использовании бактерии

Technology. 2014. Vol. 6. No. 1. P. 131-134.

P. fluorescens 20 в загрязненных условиях, без суще-

3. Ризосферные бактерии рода Pseudomonas в совре-

ственных изменений концентрации Ni в вегетативных

менных агробиотехнологиях / Т.О. Анохина, Т.В.

Российская сельскохозяйственная наука, 2021, № 5

Сиунова, О.И. Сизова и др. // Агрохимия. 2018. №

нии стимулирующих рост растений ризосферных

10. С. 54-66.

бактерий // Почвоведение. 2012. № 5. С. 601-611.

4. Beneficial Microbes for Sustainable Agriculture / A.K.

11. Шабаев В.П., Бочарникова Е.А., Остроумов В.Е.

Chandel, H. Chen, H. Ch. Sharma, et al. // Microbes for

Ремедиация загрязненной кадмием почвы при при-

Sustainable Development and Bioremediation. Chapter

менении стимулирующих рост растений ризобак-

15 / Eds Chandra R., Sobti R.C. Boca Raton: CRC

терий и природного цеолита // Почвоведение. 2020.

Press, 2020. 386 p.

№ 6. С. 738-750.

5. Dorjey S., Dolkar D., Sharma R. Plant growth

12. Шабаев В.П. Минеральное питание растений при

promoting rhizobacteria Pseudomonas: A review //

инокуляции ростстимулирующими ризосферными

International Journal of Current Microbiology and

бактериями рода Pseudomonas // Успехи современ-

Applied Sciences. 2017. Vol. 6. No. 7. P. 1335-1344.

ной биологии. 2012. Т. 132. № 3. С. 268-281.

6. Developing novel bacterial based bioformulation

13. Plant-microbe interactions in agro-ecological

having PGPR properties for enhanced production of

perspectives. Volume 1: Fundamental mechanisms,

agricultural crops / M. Kalita, M. Bharadwaz, T. Dey,

methods and functions // Eds. Singh D.R., Singh H.B.,

et al. // Indian Journal of Experimental Biology. 2015.

Prabha R. Springer, 2017. Chapter 10.4. Beneficial

Vol. 53. No. 1. P. 56-60.

role of rhizosphere microbes on plants. P. 185-189.

7. Burd G.I., Dixon D.G., Glick B.R. A plant growth-

14. Tank N., Saraf M. Enhancement of plant growth and

promoting bacterium that decreases nickel toxicity in

decontamination of nickel-spiked soil using PGPR //

seedlings // Applied and Environmental Microbiology.

Journal of Basic Microbiology. 2009. Vol. 49. No. 2. P.

1998. Vol. 64. No. 10. P. 3663-3668.

195-204.

8. The use of transgenic canola (Brassica napus) and plant

15. Inoculation of endophytic bacteria on host and non-

growth-promoting bacteria to enhance plant biomass

host plants-effects on plant growth and Ni uptake /

at a nickel-contaminated field site / A.J. Farwell, S.

Y. Ma, M. Rajkumar, Y. Luo, et al. // Journal Hazard

Vesely, V. Nero, et al. // Plant and Soil. 2006. Vol. 288.

Mater. 2011. Vol. 195. P. 230-237.

No. 1-2. P. 309-318.

16. Казнина Н.М., Титов А.Ф. Влияние кадмия на физи-

9. Tolerance of transgenic canola plants (Brassica napus)

ологические процессы и продуктивность растений

amended with plant growth-promoting bacteria to

семейства Poaceae // Успехи современной биологии.

flooding stress at a metal-contaminated field site / A.J.

2013. Т. 133. № 6. С. 588-603.

Farwell, S. Vesely, V. Nero, et al. // Environmental

17. Rajkumar M., Freitas H. Effects of inoculation of plant-

Pollution. 2007. Vol. 147. No. 3. P. 540-545.

growth promoting bacteria on Ni uptake by Indian

10. Шабаев В.П. Почвенно-агрохимические аспекты

mustard // Bioresource Technology. 2008. Vol. 99. No.

ремедиации загрязненной свинцом почвы при внесе-

9. P. 3491-3498.

Поступила в редакцию 03.06.2021

После доработки 22.07.2021

Принята к публикации 13.08.2021