1. На главную
  2. Электронные версии
  3. Биологические мембраны: Журнал мембранной и клеточной биологии
  4. T. 39, № 5, 2022

Биологические мембраны: Журнал мембранной и клеточной биологии, 2022, T. 39, № 5, стр. 404-416

Слияние мембран пероксисомы и липидной капли: расширение π-образной структуры

Р. Ю. Молотковский a, *, П. И. Кузьмин a

a Институт физической химии и электрохимии им. А.Н. Фрумкина РАН
119071 Москва, Россия

* E-mail: rodion.molotkovsky@gmail.com

Поступила в редакцию 26.04.2022
После доработки 14.05.2022
Принята к публикации 17.05.2022

Аннотация

Классическая теория слияния рассматривает слияние бислойных мембран как объединение материала самих мембран и окруженных ими водных объемов. Было показано, что слияние мембран сопровождается значительной деформацией липидных монослоев. Оптимальная траектория процесса проходит через несколько промежуточных структур, характеризующихся локальными минимумами свободной энергии системы; минимумы разделены энергетическими барьерами. Ключевыми интермедиатами слияния являются сталк, в котором контактирующие монослои мембран уже слились, а дистальные монослои – еще нет, и диафрагма полуслияния – структура с протяженным липидным бислоем, образованным двумя дистальными монослоями сливающихся мембран, располагающимся в центре между радиально сместившимися слившимися контактными монослоями. В настоящей работе с позиций классической теории изучалось слияние бислойной мембраны и липидного монослоя, находящегося на границе раздела вода–триолеин. Была рассмотрена промежуточная π-образная структура, образующаяся в результате слияния монослоя липидной капли и бислоя пероксисомы, и проанализирована зависимость ее энергии от геометрических параметров и упругих характеристик системы. В частности, было показано, что π-образная структура схожа с диафрагмой полуслияния классической теории слияния бислойных мембран – увеличение радиальных размеров обеих структур становится более энергетически выгодным при уменьшении спонтанной кривизны монослоев мембраны. Этот результат согласуется с имеющимися экспериментальными данными по слиянию липидных капель с пероксисомами.

Ключевые слова: липидная мембрана, теория упругости, слияние мембран, липидная капля, пероксисома, спонтанная кривизна

Список литературы

  1. Poste G., Allison A.C. 1973. Membrane fusion. Biochim. Biophys. Acta – Rev. Biomembr. 300, 421–465.

  2. Pinto da Silva P., Nogueira M.L. 1977. Membrane fusion during secretion. A hypothesis based on electron microscope observation of Phytophthora Palmivora zoospores during encystment. J. Cell Biol. 73, 161–181.

  3. LeNeveu D.M., Rand R.P. 1977. Measurement and modification of forces between lecithin bilayers. Biophys. J. 18, 209–230.

  4. Rand R.P. 1981. Interacting phospholipid bilayers: Measured forces and induced structural changes. Annu. Rev. Biophys. Bioeng. 10, 277–314.

  5. Papahadjopoulos D., Poste G., Vail W.J. 1979. Studies on membrane fusion with natural and model membranes. In: Methods in Membrane Biology. Eds. Korn E.D. Boston, MA: Springer, p. 1–121.

  6. Cullis P.R., Hope M.J. 1978. Effects of fusogenic agent on membrane structure of erythrocyte ghosts and the mechanism of membrane fusion. Nature. 271, 672–674.

  7. Козлов М.М., Маркин В.С. 1983. Возможный механизм слияния мембран. Биофизика. 28, 242–247.

  8. Markin V., Kozlov M., Borovjagin V. 1984. On the theory of membrane fusion. The stalk mechanism. Gen. Physiol. Biophys. 5, 361–377.

  9. Leikin S.L., Kozlov M.M., Chernomordik L.V., Markin V.S., Chizmadzhev Y.A. 1987. Membrane fusion: Overcoming of the hydration barrier and local restructuring. J. Theor. Biol. 129, 411–425.

  10. Chernomordik L.V., Kozlov M.M., Melikyan G.B., Abidor I.G., Markin V.S., Chizmadzhev Y.A. 1985. The shape of lipid molecules and monolayer membrane fusion. Biochim. Biophys. Acta – Biomembr. 812, 643–655.

  11. Chernomordik L.V., Kozlov M.M., Zimmerberg J. 1995. Lipids in biological membrane fusion. J. Membr. Biol. 146, 1–14.

  12. Yang L., Huang H.W. 2002. Observation of a membrane fusion intermediate structure. Science. 297, 1877–1879.

  13. Marrink S.J., de Vries A.H., Tieleman D.P. 2009. Lipids on the move: Simulations of membrane pores, domains, stalks and curves. Biochim. Biophys. Acta – Biomembr. 1788, 149–168.

  14. Aeffner S., Reusch T., Weinhausen B., Salditt T. 2012. Energetics of stalk intermediates in membrane fusion are controlled by lipid composition. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 109, E1609–E1618.

  15. Cohen F.S., Melikyan G.B. 2004. The energetics of membrane fusion from binding, through hemifusion, pore formation, and pore enlargement. J. Membr. Biol. 199, 1–14.

  16. Chernomordik L.V., Kozlov M.M. 2008. Mechanics of membrane fusion. Nat. Struct. Mol. Biol. 15, 675–683.

  17. Hamm M., Kozlov M.M. 2000. Elastic energy of tilt and bending of fluid membranes. Eur. Phys. J. E. 3, 323–335.

  18. Kuzmin P.I., Zimmerberg J., Chizmadzhev Y.A., Cohen F.S. 2001. A quantitative model for membrane fusion based on low-energy intermediates. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 98, 7235–7240.

  19. Kozlov M.M., Chernomordik L.V. 1998. A mechanism of protein-mediated fusion: Coupling between refolding of the influenza hemagglutinin and lipid rearrangements. Biophys. J. 75, 1384–1396.

  20. Chernomordik L.V., Frolov V.A., Leikina E., Bronk P., Zimmerberg J. 1998. The pathway of membrane fusion catalyzed by influenza hemagglutinin: Restriction of lipids, hemifusion, and lipidic fusion pore formation. J. Cell Biol. 140, 1369–1382.

  21. Chizmadzhev Y.A. 2004. The mechanisms of lipid–protein rearrangements during viral infection. Bioelectrochemistry. 63, 129–136.

  22. Акимов С.А., Молотковский Р.Ю., Галимзянов Т.Р., Радаев А.В., Шилова Л.А., Кузьмин П.И., Батищев О.В., Воронина Г.Ф., Чизмаджев Ю.А. 2014. Модель слияния мембран: непрерывный переход в пору слияния с учетом гидрофобных и гидратационных взаимодействий. Биол. мембраны. 31, 14–24.

  23. Молотковский Р.Ю., Кузьмин П.И., Акимов С. А. 2015. Слияние мембран. Два возможных механизма понижения высоты энергетического барьера при участии белков слияния. Биол. мембраны. 32, 79–79.

  24. Molotkovsky R.J., Galimzyanov T.R., Jiménez-Munguía I., Pavlov K.V., Batishchev O.V., Akimov S.A. 2017. Switching between successful and dead-end intermediates in membrane fusion. Int. J. Mol. Sci. 18, 2598.

  25. Molotkovsky R.J., Alexandrova V.V., Galimzyanov T.R., Jiménez-Munguía I., Pavlov K.V., Batishchev O.V., Akimov S.A. 2018. Lateral membrane heterogeneity regulates viral-induced membrane fusion during HIV entry. Int. J. Mol. Sci. 19, 1483.

  26. Akimov S.A., Polynkin M.A., Jiménez-Munguía I., Pavlov K.V., Batishchev O.V. 2018. Phosphatidylcholine membrane fusion is pH-dependent. Int. J. Mol. Sci. 19, 1358.

  27. Olzmann J.A., Carvalho P. 2019. Dynamics and functions of lipid droplets. Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 20, 137–155.

  28. Gao Q., Goodman J.M. 2015. The lipid droplet–a well-connected organelle. Front. Cell Dev. Biol. 3, 49.

  29. Murphy S., Martin S., Parton R.G. 2009. Lipid droplet-organelle interactions; sharing the fats. Biochim. Biophys. Acta – Mol. Cell Biol. Lipids 1791, 441–447.

  30. Joshi A.S. 2021. Peroxisomal membrane contact sites in yeasts. Front. Cell Dev. Biol. 9, 735031.

  31. Binns D., Januszewski T., Chen Y., Hill J., Markin V.S., Zhao Y., Gilpin C., Chapman K.D., Anderson R.G.W., Goodman J.M. 2006. An intimate collaboration between peroxisomes and lipid bodies. J. Cell Biol. 173, 719–731.

  32. Hayashi Y., Hayashi M., Hayashi H., Hara-Nishimura I., Nishimura M. 2001. Direct interaction between glyoxysomes and lipid bodies in cotyledons of the Arabidopsis thaliana ped1 mutant. Protoplasma. 218, 83–94.

  33. Bascom R.A., Chan H. Rachubinski R.A. 2003. Peroxisome biogenesis occurs in an unsynchronized manner in close association with the endoplasmic reticulum in temperature-sensitive yarrowia lipolytica Pex3p mutants. Mol. Biol. Cell. 14, 939–957.

  34. Thazar-Poulot N., Miquel M., Fobis-Loisy I., Gaude T. 2015. Peroxisome extensions deliver the Arabidopsis SDP1 lipase to oil bodies. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 112, 4158–4163.

  35. Bartz R., Li W.H., Venables B., Zehmer J.K., Roth M.R., Welti R., Anderson R.G.W., Liu P., Chapman K.D. 2007. Lipidomics reveals that adiposomes store ether lipids and mediate phospholipid traffic. J. Lipid Res. 48, 837–847.

  36. Fei W., Shui G., Zhang Y., Krahmer N., Ferguson C., Kapterian T.S., Lin R.C., Dawes I.W., Brown A.J., Li P., Huang X., Parton R.G., Wenk M.R., Yang H. 2011. A role for phosphatidic acid in the formation of “supersized” lipid droplets. PLoS Genet. 7, e1002201.

  37. Осипенко Д.С., Галимзянов Т.Р., Акимов С.А. 2016. Латеральное перераспределение трансмембранных белков и жидко-упорядоченных доменов в липидных мембранах с неоднородной кривизной. Биол. мембраны 33, 176–186.

  38. Kondrashov O.V., Galimzyanov T.R., Molotkovsky R.J., Batishchev O.V., Akimov S.A. 2020. Membrane-mediated lateral interactions regulate the lifetime of gramicidin channels. Membranes. 10, 368.

  39. Kondrashov O.V., Pinigin K.V., Akimov S.A. 2021. Characteristic lengths of transmembrane peptides controlling their tilt and lateral distribution between membrane domains. Phys. Rev. E. 104, 044411.

  40. Kondrashov O.V., Kuzmin P.I., Akimov S.A. 2022. Hydrophobic mismatch controls the mode of membrane-mediated interactions of transmembrane peptides. Membranes. 12, 89.

  41. Kuzmin P.I., Akimov S.A., Chizmadzhev Y.A., Zimmerberg J., Cohen F.S. 2005. Line tension and interaction energies of membrane rafts calculated from lipid splay and tilt. Biophys. J. 88, 1120–1133.

  42. Galimzyanov T.R., Molotkovsky R.J., Kheyfets B.B., Akimov S.A. 2013. Energy of the interaction between membrane lipid domains calculated from splay and tilt deformations. JETP Lett. 96, 681–686.

  43. Galimzyanov T.R., Molotkovsky R.J., Bozdaganyan M.E., Cohen F.S., Pohl P., Akimov S.A. 2015. Elastic membrane deformations govern interleaflet coupling of lipid-ordered domains. Phys. Rev. Lett. 115, 088101.

  44. Molotkovsky R.J., Galimzyanov T.R., Batishchev O.V., Akimov S.A. 2019. The effect of transmembrane protein shape on surrounding lipid domain formation by wetting. Biomolecules. 9, 729.

  45. Pinigin K.V., Kondrashov O.V., Jiménez-Munguía I., Alexandrova V.V., Batishchev O.V., Galimzyanov T.R., Akimov S.A. 2020. Elastic deformations mediate interaction of the raft boundary with membrane inclusions leading to their effective lateral sorting. Sci. Rep. 10, 4087.

  46. Молотковский Р.Ю., Акимов С.А. 2009. Расчет линейного натяжения в различных моделях кромки поры в липидном бислое. Биол. мембраны. 26, 149–158.

  47. Акимов С.А., Муковозов А.А., Воронина Г.Ф., Чизмаджев Ю.А., Батищев О.В. 2014. Линейное натяжение и структура кромки сквозной поры в липидном бислое. Биол. мембраны. 31, 323–330.

  48. Akimov S.A., Volynsky P.E., Galimzyanov T.R., Kuzmin P.I., Pavlov K.V., Batishchev O.V. 2017. Pore formation in lipid membrane I: Continuous reversible trajectory from intact bilayer through hydrophobic defect to transversal pore. Sci. Rep. 7, 12152.

  49. Akimov S.A., Volynsky P.E., Galimzyanov T.R., Kuzmin P.I., Pavlov K.V., Batishchev O.V. 2017. Pore formation in lipid membrane II: Energy landscape under external stress. Sci. Rep. 7, 12509.

  50. Пинигин К.В., Воловик М.В., Батищев О.В., Акимов С.А. 2020. Взаимодействие границ упорядоченных липидных доменов и амфипатических пептидов регулирует вероятность образования пор в мембранах. Биол. мембраны. 37, 337–349.

  51. Bashkirov P.V., Akimov S.A., Evseev A.I., Schmid S.L., Zimmerberg J., Frolov V.A. 2008. GTPase cycle of dynamin is coupled to membrane squeeze and release, leading to spontaneous fission. Cell. 135, 1276–1286.

  52. Frolov V.A., Escalada A., Akimov S.A. Shnyrova A.V. 2015. Geometry of membrane fission. Chem. Phys. Lipids. 185, 129–140.

  53. Shnyrova A.V., Bashkirov P.V., Akimov S.A., Pucadyil T.J., Zimmerberg J., Schmid S.L., Frolov V.A. 2013. Geometric catalysis of membrane fission driven by flexible dynamin rings. Science. 339, 1433–1436.

  54. Espadas J., Pendin D., Bocanegra R., Escalada A., Misticoni G., Trevisan T., del Olmo A.V., Montagna A., Bova S., Ibarra B., Kuzmin P.I., Bashkirov P.V., Shnyrova A.V., Frolov V.A., Daga A. 2019. Dynamic constriction and fission of endoplasmic reticulum membranes by reticulon. Nat. Commun. 10, 5327.

  55. Kondrashov O.V., Galimzyanov T.R., Jiménez-Munguía I., Batishchev O.V., Akimov S.A. 2019. Membrane-mediated interaction of amphipathic peptides can be described by a one-dimensional approach. Phys. Rev. E. 99, 022401.

  56. Pinigin K.V., Kuzmin P.I., Akimov S.A., Galimzyanov T.R. 2020. Additional contributions to elastic energy of lipid membranes: Tilt-curvature coupling and curvature gradient. Phys. Rev. E. 102, 042406.

  57. Akimov S.A., Molotkovsky R.J., Kuzmin P.I., Galimzyanov T.R. Batishchev O.V. 2020. Continuum models of membrane fusion: Evolution of the theory. Int. J. Mol. Sci. 21, 3875.

  58. Leikin S., Kozlov M.M., Fuller N.L., Rand R.P. 1996. Measured effects of diacylglycerol on structural and elastic properties of phospholipid membranes. Biophys. J. 71, 2623–2632.

  59. Nagle J.F., Tristram-Nagle S. 2000. Lipid bilayer structure. Curr. Opin. Struct. Biol. 10, 474–480.

  60. Hamm M., Kozlov M.M. 1998. Tilt model of inverted amphiphilic mesophases. Eur. Phys. J. B. 6, 519–528.

  61. Ryham R.J., Klotz T.S., Yao L., Cohen F. S. 2016. Calculating transition energy barriers and characterizing activation states for steps of fusion. Biophys. J. 110, 1110–1124.

  62. Rawicz W., Olbrich K.C., McIntosh T., Needham D., Evans E. 2000. Effect of chain length and unsaturation on elasticity of lipid bilayers. Biophys. J. 79, 328–339.

  63. Hossein A., Deserno M. 2020. Spontaneous curvature, differential stress, and bending modulus of asymmetric lipid membranes. Biophys. J. 118, 624–642.

  64. Pinigin K.V., Galimzyanov T.R., Akimov, S.A. 2021. Amphipathic peptides impede lipid domain fusion in phase-separated membranes. Membranes. 11, 797.

  65. akotonirina-Ricquebourg R., Costa V., Teixeira V. 2022. Hello from the other side: Membrane contact of lipid droplets with other organelles and subsequent functional implications. Prog. Lipid Res. 85, 101141

  66. Penno A., Hackenbroich G., Thiele C. 2013. Phospholipids and lipid droplets. Biochim. Biophys. Acta – Mol. Cell Biol. Lipids 1831, 589–594.

  67. Yang H., Galea A., Sytnyk V., Crossley M. 2012. Controlling the size of lipid droplets: lipid and protein factors. Curr. Opin. Cell Biol. 24, 509–516.

  68. Башкиров П.В., Чекашкина К.В., Акимов С.А., Кузьмин П.И., Фролов В.А. 2011. Изменение состава липидной мембраны при сильном изгибе. Биол. мембраны. 28, 145–152.

Дополнительные материалы отсутствуют.

Инструменты

предыдущая статья выпуска содержание выпуска

Биологические мембраны: Журнал мембранной и клеточной биологии

Архивы выпусков Информация о журнале Отправить рукопись в журнал