Биологические мембраны: Журнал мембранной и клеточной биологии, 2023, T. 40, № 4, стр. 273-278

Электропорация липидных мембран не может быть описана моделью постоянного линейного натяжения кромки поры

П. К. Гифер ab*, О. В. Батищев a

a Институт физической химии и электрохимии им. А.Н. Фрумкина РАН
119071 Москва, Россия

b Московский физико-технический институт (национальный исследовательский университет)
141700 Московская обл., г. Долгопрудный, Россия

* E-mail: gifer.pk@phystech.edu

Поступила в редакцию 14.02.2023
После доработки 08.03.2023
Принята к публикации 09.03.2023

Аннотация

В работе был исследован процесс электропорации бислойных липидных мембран (БЛМ) из диолеоилфосфатидилхолина (ДОФХ). Экспериментально полученная зависимость среднего времени жизни от приложенного напряжения в диапазоне 200–375 мВ является немонотонной и не может быть описана в рамках классической теории электропорации. Эти результаты согласуются с современными моделями процесса образования сквозных проводящих пор в мембране, подразумевающими сложный профиль энергии поры и его зависимость от натяжения мембраны и внешнего электрического поля. Мы показали, что в рамках классической теории электропорации невозможно объяснить экспериментально наблюдаемые зависимости среднего времени жизни мембраны от приложенной разности потенциалов. Таким образом, теория требует дальнейших уточнений.

Ключевые слова: липидная мембрана, БЛМ, электропорация, линейное натяжение, диолеоилфосфатидилхолин, энергия поры

Список литературы

  1. Cunill-Semanat E., Salgado J. 2019. Spontaneous and stress-induced pore formation in membranes: Theory, experiments and simulations. J. Membrane Biol. 252, 241–260.

  2. Yarmush M.L., Golberg A., Serša G., Kotnik T., Miklavčič D. 2014. Electroporation-based technologies for medicine: Principles, applications, and challenges. Annu. Rev. Biomed. Eng. 16, 295–320.

  3. Golberg A., Sack M., Teissie J., Pataro G., Pliquett U., Saulis G., Stefan T., Miklavčič D., Vorobiev E., Frey W. 2016. Energy-efficient biomass processing with pulsed electric fields for bioeconomy and sustainable development. Biotechnol Biofuels. 9, 94.

  4. Kotnik T., Frey W., Sack M., Haberl Meglič S., Peterka M., Miklavčič D. 2015. Electroporation-based applications in biotechnology. Trends Biotechnol. 33, 480–488.

  5. Mahnič-Kalamiza S., Vorobiev E., Miklavčič D. 2014. Electroporation in food processing and biorefinery. J. Membrane Biol. 247, 1279–1304.

  6. Derjaguin B.V. 1989. Theory of stability of colloids and thin films. New York, US: Springer, p. 258.

  7. Молотковский Р.Ю., Акимов С.А. 2009. Расчет линейного натяжения в различных моделях кромки поры в липидном бислое. Биол. мембраны. 26, 149–158.

  8. Batishchev O.V., Alekseeva A.S., Tretiakova D.S., Galimzyanov T.R., Chernyadyev A.Yu., Onishchenko N.R., Volynsky P.E., Boldyrev I.A. 2020. Cyclopentane rings in hydrophobic chains of a phospholipid enhance the bilayer stability to electric breakdown. Soft Matter. 16, 3216–3223.

  9. Glaser R.W., Leikin S.L., Chernomordik L.V., Pastushenko V.F., Sokirko A.I. 1988. Reversible electrical breakdown of lipid bilayers: Formation and evolution of pores. Biochim. Biophys. Acta. 940, 275–287.

  10. May S. 2000. A molecular model for the line tension of lipid membranes. Eur. Phys. J. 3, 37–44.

  11. Bennett W.F.D., Sapay N., Tieleman D.P. 2014. Atomistic simulations of pore formation and closure in lipid bilayers. Biophys. J. 106, 210–219.

  12. Awasthi N., Hub J.S. 2016. Simulations of pore formation in lipid membranes: Reaction coordinates, convergence, hysteresis, and finite-size effects. J. Chem. Theory Comput. 12, 3261–3269.

  13. Akimov S.A., Mukovozov A.A., Voronina G.F., Chizmadzhev Yu.A., Batishchev O.V. 2014. Line tension and structure of through pore edge in lipid bilayer. Biochem. (Moscow) Suppl. Ser. A. 8, 297–303.

  14. Akimov S.A., Volynsky P.E., Galimzyanov T.R., Kuzmin P.I., Pavlov K.V., Batishchev O.V. 2017. Pore formation in lipid membrane I: Continuous reversible trajectory from intact bilayer through hydrophobic defect to transversal pore. Sci. Rep. 7, 12152.

  15. Akimov S.A., Volynsky P.E., Galimzyanov T.R., Kuzmin P.I., Pavlov K.V., Batishchev O.V. 2017. Pore formation in lipid membrane II: Energy landscape under external stress. Sci. Rep. 7, 12509.

  16. Hamm M., Kozlov M.M. 2000. Elastic energy of tilt and bending of fluid membranes. Eur. Phys. J. B. 6, 519–528.

  17. Панов П.В., Акимов С.А., Батищев О.В. 2014. Изопреноидные цепи липидов повышают устойчивость мембран к формированию сквозных пор. Биол. Мембраны. 31, 331–335.

  18. Batishchev O.V., Indenbom A.V. 2008. Alkylated glass partition allows formation of solvent-free lipid bilayer by Montal–Mueller technique. Bioelectrochem. 74, 22–25.

  19. Karal M.A.S., Ahamed Md.K., Rahman M., Ahmed M., Shakil Md.M., Siddique-e-Rabbani K. 2019. Effects of electrically-induced constant tension on giant unilamellar vesicles using irreversible electroporation. Eur. Biophys. J. 48, 731–741.

  20. Portet T., Dimova R. 2010. A new method for measuring edge tensions and stability of lipid bilayers: Effect of membrane composition. Biophys. J. 99, 3264–3273.

  21. Wu M., Ke Q., Bi J.,Li X., Huang S., Liu Z., Ge L. 2022. Substantially improved electrofusion efficiency of hybridoma cells: Based on the combination of nanosecond and microsecond pulses. Bioengineering (Basel). 9, 450.

  22. Mueller P., Rudin D.O., Tien H.T., Wescott W.C. 1963. Methods for the formation of single bimolecular lipid membranes in aqueous solution. J. Phys. Chem. 67, 534–535.

  23. Абидор И.Г., Айтьян С.Х., Черномордик Л.В., Черный В.В., Чизмаджев Ю.А. 1980. Определение внутримембранного падения потенциала с помощью потенциодинамического метода. Докл. АН СССР. 245, 977–981.

  24. Weaver J.C., Chizmadzhev Yu.A. 1996. Theory of electroporation: A review. Bioelectrochem. Bioenerg. 41, 135–160.

  25. Lafarge E.J., Muller P., Schroder A.P., Zaitseva E., Behrends J.C., Marques C.M. 2023. Activation energy for pore opening in lipid membranes under an electric field. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 120, e2213112120.

  26. Alvarez O., Latorre R. 1978. Voltage-dependent capacitance in lipid bilayers made from monolayes. Biophys J. 21, 1–17.

  27. Pastushenko V.F., Chizmadzhev Yu.A., Arakelyan V.B. 1979. Electric breakdown of bilayer lipid membranes II. Calculation of the membrane lifetime in the steady-state diffusion approximation. Bioelectrochem. Bioenerg. 6, 53–62.

  28. Зельдович Я.Б. К теории образования новой фазы. Кавитация.1942. ЖЭТФ. 12, 525–538.

Дополнительные материалы отсутствуют.