1. На главную
  2. Электронные версии
  3. Биология моря
  4. T. 47, № 3, 2021

Биология моря, 2021, T. 47, № 3, стр. 147-152

Являются ли фукоиданы бурых водорослей антиоксидантами?

Т. И. Имбс 1, *, С. П. Ермакова 1

1 Тихоокеанский институт биоорганической химии им. Г.Б. Елякова ДВО РАН
690022 Владивосток, Россия

* E-mail: tatyanaimbs@mail.ru

Поступила в редакцию 12.11.2020
После доработки 17.12.2020
Принята к публикации 23.12.2020

Полный текст (PDF)

Аннотация

Анализ результатов исследований антиоксидантной активности (АОА) фукоиданов показал, что в научной литературе способность фукоиданов поглощать активные формы кислорода все еще является предметом дискуссии. С одной стороны, эксперименты in vitro и in vivo свидетельствуют о том, что фукоиданы бурых водорослей, регулируя системы антиоксидантной защиты и сигнальных путей, способны модулировать заболевания, обусловленные окислительным стрессом. С другой стороны, бесклеточные тест-системы демонстрируют связь приписываемой фукоиданам антиоксидантной активности с полифенольными соединениями, которые экстрагируются вместе с фукоиданами. Полифенольные соединения бурых водорослей – флоротаннины, известны как сильные антиоксиданты. В подавляющем большинстве исследований используются коммерческие препараты или экстракты, содержащие фукоидан и полифенольные соединения, однако содержание полифенольных соединений в образцах полисахаридов не определяется. В связи с этим до сих пор отсутствует четкое понимание, кому принадлежит приоритет в АОА – фукоиданам или экстрагирующимся с ними полифенольным соединениям.

Ключевые слова: бурые водоросли, фукоиданы, полифенолы, антиоксидантная активность, окислительный стресс

Известно, что аэробные организмы не способны жить и развиваться в отсутствие кислорода (Li et al., 2017). В живой клетке постоянно образуются активные формы кислорода (АФК) как продукты его нормального метаболизма. Наибольшее значение в биологических системах имеют такие АФК, как синглетный кислород, супероксид анион-радикал (${\text{O}}_{2}^{{\centerdot - }}$), пероксид водорода (H2O2), гидроксильный радикал (OH•), пероксильный радикал (ROO•), оксид азота (NO•) и пероксинитрит (ONOO–) (Lim et al., 2014; Schieber, Chandel, 2014). В клетках живых организмов АФК индуцируют разнообразные свободнорадикальные окислительные реакции. Развитие свободнорадикального окисления может быть прекращено ингибиторами, восстанавливающими свободные радикалы в стабильную молекулярную форму. Вещества, способные переводить свободные радикалы в неактивные формы, называются антиоксидантами. При нормальном развитии организма свободнорадикальное окисление контролируется активностью собственных антиоксидантных систем, представленных ферментами супероксиддисмутазой (SOD), каталазой (CAT), пероксидазой и глутатионредуктазой, а также низкомолекулярными липофильными и водорастворимыми соединениями (витаминами Е, А и С, глутатионом, убихиноном, таурином и др.) (Cuzzocrea et al., 2001; Pisoschi, Pop, 2015). Однако несбалансированность между прооксидантными и антиоксидантными системами, обусловленная факторами окружающей среды и патологическими процессами, вызывает окислительный стресс, который приводит к развитию сахарного диабета, а также является причиной и важной составляющей онкологических, сердечно-сосудистых и нейродегенеративных заболеваний, в том числе болезни Альцгеймера (Rahal et al., 2014; Li et al., 2017). Большое значение имеет фармакологическая поддержка собственных антиоксидантных систем организма. В этом направлении перспективными оказываются препараты на основе бурых водорослей, которые содержат комплекс веществ, обладающих антиоксидантным действием. Среди них каротиноид фукоксантин (D’Orazio et al., 2012), полифенольные соединения флоротаннины (Имбс, Звягинцева, 2018) и сульфатированные полисахариды фукоиданы, антиоксидантные свойства которых подтверждены в экспериментах in vitro и in vivo (Balboa et al., 2019; Wang et al., 2019; Zhong et al., 2019).

Универсальный метод оценки антиоксидантной активности (АОА) биологически активных веществ отсутствует. Свободнорадикальное окисление представляет собой цепь разветвленных реакций, инициированных разными видами АФК. Продукты деградации молекул, образовавшиеся в ходе этих реакций, обладают собственной активностью. Результаты, полученные с помощью лишь одного теста, по отношению к биологическим объектам можно интерпретировать с большой осторожностью. Поэтому в настоящее время АОА in vitro оценивают с использованием нескольких тест-систем, которые классифицируют по способности антиоксидантов ингибировать окислительное действие активных радикалов и реакционно-способных веществ. Первичными антиоксидантами называются вещества, которые действуют как акцепторы/поглотители свободных радикалов и ингибируют стадию инициации или прерывают стадию распространения автоокисления. Вторичные антиоксиданты – это “профилактические” антиоксиданты. С помощью различных механизмов они замедляют скорость реакций окисления: выступают в роли хелаторов для прооксидантов (ионов металлов), поставляют Н+ первичным антиоксидантам, деактивируют синглетный кислород, поглощают ультрафиолетовое излучение или действуют как поглотители кислорода. Основное различие между первичными и вторичными антиоксидантами состоит в том, что вторичные антиоксиданты не превращают свободные радикалы в стабильные молекулы (Lim et al., 2014).

Для измерения антиоксидантной способности веществ наиболее часто используют следующие методы: ингибирование радикала 2,2-дифенил-1-пикрилгидразила (DPPH) (Shimada et al., 1992) или катион-радикала 2,2'-азинобис3-этилбензотиазолин-6-сульфоната (ABTS) (Re et al., 1999); определение общей антиоксидантной активности (ТАС) (Prieto et al., 1999); определение способности поглощать радикалы кислорода (ORAC) (Cao et al., 1993); метод, основанный на восстановлении ионов трехвалентного железа (FRAP) (de Avellar et al., 2004); тесты по улавливанию супероксид-анионов и гидроксильных радикалов (Lim et al., 2014) и др. В настоящее время в качестве стандартов для количественной оценки АОА приняты водорастворимый аналог токоферола (витамина Е) тролокс (6-гидрокси-2,5,7,8-тетраметилхроман-2-карбоновая кислота), а также аскорбиновая (AAEq) и галловая (GAEq) кислоты. Их активность условно принимают за единицу, а антиоксидантную активность исследуемого вещества выражают в эквивалентных единицах тролокса (ET) (Böhm et al., 2002), аскорбиновой или галловой кислот (Kim et al., 2002) на массу образца.

Антиоксидантная активность фукоидана в экспериментах in vitro

Способность фукоиданов поглощать АФК описана в ряде публикаций. Так, показано, что низкомолекулярный (27 кДа) сульфатированный (25.19%) фукоидан F3 из Undaria pinnatifida умеренно ингибировал радикал DPPH (68.65% при концентрации образца 1 мг/мл) (Mak et al., 2013). В другом исследовании разные фракции сульфатированного фукоидана из U. pinnatifida в концентрации 1 мг/мл ингибировали радикал DPPH на 18–55% (Hu et al., 2010). Низкосульфатированный (15.2%) полисахарид STP-1 (молекулярная масса 190.4 кДа) из Sargassum thunbergii в концентрации 0.4 мг/мл ингибировал радикал DPPH на 95.23% (Ren et al., 2017). Отмечено, что полисахариды из Sargassum sp. обычно проявляли высокую способность к захвату свободного радикала DPPH. Неочищенные фракции фукоиданов FCSP-1 и FCSP-2 (в концентрации 1 мг/л), выделенные разными способами экстракции из Fucus evanescens, ингибировали радикал DPPH на 57.6 и 19.4% соответственно (Imbs et al., 2015). Фракции различались по содержанию полифенольных соединений, уроновых кислот и сульфатных групп. Дальнейшая очистка фукоиданов FCSP-1 и FCSP-2 методом хроматографии на ионообменном носителе позволила получить высокосульфатированные фракции 1F4 и 2F3, которые значительно различались по способности ингибировать радикалы DPPH (39.1 и 3.8% соответственно) и ABTS (10.1 и 1.3% соответственно). Во фракции 1F4 содержание полифенолов было почти в 20 раз больше, чем во фракции 2F3. Значения TAC у этих фукоиданов варьировали от 1.3 до 52.0 мг AAEq/г и были выше во фракциях, обогащенных полифенолами (Imbs et al., 2015). Значения TAC сульфатированных полисахаридов, полученных из Canistrocarpus cervicorvis, изменялись от 20.9 до 39.4 мг AAEq/г (Camara et al., 2011). Среди фракций фукоидана из Sargassum tenerrimum с ТАС от 6.13 до 41.6 мг AAEq/г наибольшее значение определено для фракций неочищенного фукоидана (Marudhupandi et al., 2014). Следует отметить, что значение TAC более 9 мг AAEq/г рассматривается как повышенная антиоксидантная активность (Chandini et al., 2008). Перечисленные выше фукоиданы из разных видов бурых водорослей в той или иной степени проявляли АОА, однако связь между структурой фукоидана и механизмом его антиоксидантного действия до сих пор не выяснена. Предполагается, что антиоксидантные свойства фукоидана определяются его молекулярной массой (Hou et al., 2012; Álvarez-Viñas et al., 2019), структурными особенностями, в частности, степенью сульфатирования и положением сульфатных групп (Wang et al., 2009; Marudhupandi et al., 2014), или содержанием глюкуроновой кислоты и фукозы в молекуле полисахарида (Zhao et al., 2008). Однако в ряде исследований отмечено отсутствие положительной корреляции между АОА фукоиданов и содержанием перечисленных групп (Camara et al., 2011; Imbs et al., 2015).

В последние годы появились исследования, доказывающие, что на способность фукоиданов поглощать АФК влияют не их структурные особенности, а примесные полифенольные соединения. Установлено, что в 100 г коммерческого фукоидана из Fucus vesiculosus (Sigma-Aldrich, Испания) содержание полифенолов варьирует от 260 до 960 мг эквивалента флороглюцина (Diaz-Rubio et al., 2009). Известно, что взаимодействие потенциального антиоксиданта с радикалом DPPH зависит от его структурной характеристики: число восстановленных молекул DPPH должно коррелировать с количеством электронодонорных гидроксильных групп в молекуле антиоксиданта (Mensor et al., 2001). Этому требованию соответствуют флоротаннины – полифенольные соединения, которые, как правило, экстрагируются вместе с полисахаридами в процессе их выделения (Balboa et al., 2019; Pozharitskaya et al., 2020). Флоротаннины содержат большое количество гидроксильных групп, хорошо растворяются в воде, прочно связываются с полисахаридами и другими биополимерами и имеют полимерную структуру. В результате исследования АОА фукоиданов из F. evanescens показано (Imbs et al., 2015), что она положительно коррелировала с содержанием в фукоиданах примесных полифенолов и не зависела от степени сульфатирования или содержания уроновой кислоты и фукозы в полисахариде. Авторы предположили, что полифенолы определяют АОА полисахарида. В другом исследовании (Lahrsen et al., 2018) при деполимеризации коммерческого фукоидана из F. vesiculosus перекисью водорода был получен образец фукоидана, который не содержал полифенольные примеси и не проявлял АОА, обнаруженную в исходном образце. Это подтвердило высказанное ранее предположение о том, что антиоксидантную активность проявляют экстрагирующиеся вместе с фукоиданом полифенольные соединения (Schneider et al., 2015), а не фукоидан. Известно, что полифенолы – это сильные антиоксиданты, которые проявляют активность в малых концентрациях (Audibert et al., 2010; Имбс, Звягинцева, 2018). Флоротаннины способны восстанавливать радикал DPPH примерно в 2–10 раз эффективнее, чем коммерческие антиоксиданты катехин, α-токоферол и аскорбиновая кислота (Wang et al., 2012). Из сказанного следует, что для использования фукоиданов в тестах по определению АОА необходимо предварительно анализировать образец на содержание примесных полифенольных соединений и при необходимости проводить дополнительную очистку. Для определения содержания полифенолов используются химические методы (например, с использованием реактива Фолине−Чеколтэу) (см.: Kuda, Ikemori, 2009), методы УФ‑спектроскопии (Imbs et al., 2015) или флуоресценции (Урванцева и др., 2004).

Существует мнение, что активность фукоидана по поглощению АФК в эксперименте in vitro в бесклеточных тест-системах может быть неактуальной в эксперименте на клеточных культурах. Фукоиданы из водорослей Fucus vesiculosus, F. distichus, F. serratus, Laminaria digitata и Saccharina latissima в предварительных бесклеточных тестах эффективно поглощали АФК. Исследование способности этих соединений предотвращать возрастную деградацию макулы (как защита от окислительного стресса) in vitro на клетках пигментного эпителия сетчатки глаза ARPE-19 и на клетках увеальной меланомы OMM-1 показало, что данные фукоиданы защищали клетки OMM-1 от окислительного стресса, увеличивая экспрессию SOD (см.: Dörschmann et al., 2019). Клетки ARPE-19 в отличие от клеток OMM-1 по своей природе очень устойчивы к окислительному стрессу (Klettner, 2012), и в условиях эксперимента их жизнеспособность защищал лишь фукоидан из S. latissima, а фукоиданы из F. serratus и F. distichus даже усугубляли действие стресса. Высказано предположение, что фукоиданы проявляют антиоксидантную активность, запуская “клеточные эффекты”, например, активируя антиоксидантные ферменты или действуя на разные клеточные сигнальные пути, причем их действие может различаться в зависимости от использованных в эксперименте типов клеток (Dörschmann et al., 2019). На нескольких экспериментальных моделях in vitro показано, что фукоиданы из разных источников ослабляли окислительный стресс, при этом были отмечены усиление экспрессии SOD и активация фактора транскрипции Nrf2 – “главного регулятора” реакции антиоксидантного стресса (Foresti et al., 2015; Ryu, Chung, 2016; Pittalà et al., 2017; Vomund et al., 2017; Wang et al., 2018; Kim et al., 2019).

Антиоксидантная активность фукоиданов в экспериментах in vivo

В экспериментах in vivo при повреждении организма животных, вызванном окислительным стрессом, фукоиданы оказывали терапевтическое действие, регулируя систему антиоксидантной защиты организма. Образцы фукоиданов из Costaria costata ингибировали окислительный стресс, индуцированный четыреххлористым углеродом: в печени животных снижался уровень малонового диальдегида (MDA) и повышалось содержание SOD (см.: Wang et al., 2014). При использовании фукоидана из Turbinaria decurrens в концентрации 75 мг/кг уменьшалось вызванное алкоголем окислительное повреждение печени (Meenakshi et al., 2014). После кормления крыс-алкоголиков фукоиданом в печени животных снижался уровень маркеров перекисного окисления липидов MDA и тиобарбитуровой кислоты, повышалось содержание глутатиона (GSH) и антиоксидантных ферментов SOD, CAT и глутатионпероксидазы. При оральном введении коммерческого фукоидана из F. vesiculosus (Sigma) в концентрации 100 мг/кг отмечены облегчение течения неалкогольной жировой болезни печени (НАЖБП) и ингибирование инсулинрезистентности, вызванные диетой с высоким содержанием жиров. При использовании фукоидана снижалась концентрация MDA и NO в печени и повышался уровень GSH, а также снижалась экспрессия факторов иммунной системы TNF-α, IL-1β и мРНК, что уменьшало выработку АФК в печени (Heeba, Morsy, 2015). Коммерческий фукоидан фирмы Dalian Aquaculture Group Co., Ltd. (Dalian, China) активировал SOD и повышал уровень GSH, ингибировал апоптоз клеток РС12 и положительно влиял на когнитивную способность мышей в модели болезни Альцгеймера (Wei et al., 2017). Фукоидан из Cladosiphon okamuranus значительно ингибировал окисление липопротеинов низкой плотности и стеатоз печени у мышей с дефицитом аполипопротеина Е, активируя липопротеинлипазу в плазме, а также благотворно влиял на состояние мышей с дислипидемией и атеросклерозом (Yokota et al., 2016). В другом исследовании способность фукоидана из Laminaria japonica предотвращать атеросклероз сосудов in vivo связывали с антиоксидантным (подавление путей сигнальной трансдукции АФК) и противовоспалительным действием полисахарида (Wang et al., 2016). При лечении НАЖБП у мышей с диабетом под действием низкомолекулярного фукоидана из L. japonica происходила активация сигнального пути SIRT1/AMPK/PGC1α. Полисахарид, усиливая активность ферментов антиоксидантной защиты SOD и CAT, ингибировал продукцию супероксида, снижал активность фактора некроза опухоли TNF-α и экспрессию фактора транскрипции NF-κB (Zheng et al., 2018). Эти исследования показали, что фукоиданы снижают выработку активных форм кислорода in vivo, а затем снимают окислительное повреждение опосредованно через различные сигнальные пути, связанные с окислительным стрессом.

Таким образом, фукоиданы демонстрировали способность in vitro и in vivo модулировать заболевания, связанные с окислительным стрессом, регулируя системы антиоксидантной защиты и сигнальные пути. Однако четкое понимание того, принадлежит эта способность фукоиданам или со-экстрагирующимся с ними полифенольным соединениям, отсутствует, поскольку в большинстве исследований были использованы коммерческие препараты или экстракты, содержавшие одновременно фукоидан и полифенольные соединения, а содержание последних в исследованных образцах полисахаридов не было определено.

Список литературы

  1. Имбс Т.И., Звягинцева Т.Н. Флоротаннины – полифенольные метаболиты бурых водорослей // Биол. моря. 2018. Т. 44. № 4. С. 217–227.

  2. Урванцева А.М., Бакунина И.Ю., Ким Н.Ю. и др. Выделение очищенного фукоидана из природного комплекса с полифенолами и его характеристика // Химия растит. сырья. 2004. № 3. С. 15–24.

  3. Álvarez-Viñas M., Flórez-Fernández N., González-Muñoz M.J., Domínguez H. Influence of molecular weight on the properties of Sargassum muticum fucoidan // Algal Res. 2019. V. 38. Art. ID 101393. https://doi.org/10.1016/j.algal.2018.101393

  4. Audibert L., Fauchon M., Blanc N. et al. Phenolic compounds in the brown seaweed Ascophyllum nodosum: distribution and radical-scavenging activities // Phytochem. Anal. 2010. V. 21. № 5. P. 399–405.

  5. Balboa E.M., Millán R., Demínguez H., Taboada C. Sargassum muticum hydrothermal extract: effects on serum parameters and antioxidant activity in rats // Appl. Sci. 2019. V. 9. Art. ID 2570. https://doi.org/10.3390/app9122570

  6. Böhm V., Puspitasari-Nienaber N.L., Ferruzzi M.G., Schwartz S.J. Trolox equivalent antioxidant capacity of different geometrical isomers of α-carotene, β-carotene, lycopene, and zeaxanthin // J. Agric. Food. Chem. 2002. V. 50. № 1. P. 221–226.

  7. Camara R.B.G., Costa L.S., Fidelis G.P. et al. Heterofucans from the brown seaweed Canistrocarpus cervicornis with anticoagulant and antioxidant activities // Mar. Drugs. 2011. V. 9. P. 124–138.

  8. Cao G., Alessio H.M., Cutler R.G. Oxygen-radical absorbance capacity assay for antioxidants // Free Radical Biol. Med. 1993. V. 14. № 3. P. 303–311.

  9. Chandini S.K., Ganesan P., Bhaskar N. In vitro antioxidant activities of three selected brown seaweeds of India // Food Chem. 2008. V.107. P. 707–713.

  10. Cuzzocrea S., Riley D.P., Caputi A.P., Salvemini D. Antioxidant therapy: a new pharmacological approach in shock, inflammation, and ischemia/reperfusion injury // Pharmacol. Rev. 2001. V. 53. P. 135–159.

  11. D’Orazio N., Gemello E., Gammone M.A. et al. Fucoxantin: a treasure from the sea // Mar. Drugs. 2012. V. 10. № 3. P. 604–616.

  12. de Avellar I.G.J., Magalhāes M.M., Silva A.B. et al. Reevaluating the role of 1,10-phenanthroline in oxidative reactions involving ferrous ions and DNA damage // Biochim. Biophys Acta, Gen. Subj. 2004. V. 1675. № 1–3. P. 46–53.

  13. Diaz-Rubio M.E., Pérez-Jimenez J., Saura-Calixto F. Dietary fiber and antioxidant capacity in Fucus vesiculosus products // Int. J. Food Sci. Nutr. 2009. V. 60. Suppl. 2. P. 23–34.

  14. Dörschmann P., Bittkau K.S., Neupane S. et al. Effects of fucoidans from five different brown algae on oxidative stress and VEGF interference in ocular cells // Mar. Drugs. 2019. V. 17. Art. ID 258. https://doi.org/10.3390/md17050258

  15. Foresti R., Bucolo C., Platania C.M.B. et al. Nrf2 activators modulate oxidative stress responses and bioenergetic profiles of human retinal epithelial cells cultured in normal or high glucose conditions // Pharmacol. Res. 2015. V. 99. P. 296–307.

  16. Heeba G.H., Morsy M.A. Fucoidan ameliorates steatohepatitis and insulin resistance by suppressing oxidative stress and inflammatory cytokines in experimental non-alcoholic fatty liver disease // Environ. Toxicol. Pharmacol. 2015. V. 40. № 3. P. 907–914.

  17. Hou Y., Wang J., Jin W. et al. Degradation of Laminaria japonica fucoidan by hydrogen peroxide and antioxidant activities of the degradation products of different molecular weights // Carbohydr. Polym. 2012. V. 87. P. 153–159.

  18. Hu T., Liu D., Chen Y. et al. Antioxidant activity of sulfated polysaccharide fractions extracted from Undaria pinnitafida in vitro // Int. J. Biol. Macromol. 2010. V. 46. № 2. P. 193–198.

  19. Imbs T.I., Skriptsova A.V., Zvyagintseva T.N. Antioxidant activity of fucose-containing sulfated polysaccharides obtained from Fucus evanescens by different extraction methods // J. Appl. Phycol. 2015. V. 27. P. 545–553.

  20. Klettner A. Oxidative stress induced cellular signaling in RPE cells // Front. Biosci., Scholar Ed. 2012. V. 4. P. 392–411.

  21. Kim D.-O., Lee K.W., Lee H.J., Lee C.Y. Vitamin C equivalent antioxidant capacity (VCEAC) of phenolic phytochemicals // J. Agric. Food Chem. 2002. V. 50. № 13. P. 3713–3717.

  22. Kim H., Ahn J.H., Song M. et al. Pretreated fucoidan confers neuroprotection against transient global cerebral ischemic injury in the gerbil hippocampal CA1 area via reducing of glial cell activation and oxidative stress // Biomed. Pharmacother. 2019. V. 109. P. 1718–1727.

  23. Kuda T., Ikemori T. Minerals, polysaccharides and antioxidant properties of aqueous solutions obtained from macroalgal beach-casts in the Noto Peninsula, Ishikawa, Japan // Food Chem. 2009. V. 112. № 3. P. 575–581.

  24. Lahrsen E., Liewert I., Alban S. Gradual degradation of fucoidan from Fucus vesiculosus and its effect on structure, antioxidant and antiproliferative activities // Carbohydr. Polym. 2018. V. 192. P. 208–216.

  25. Li H., Ding F., Xiao L. et al. Food-derived antioxidant polysaccharides and their pharmacological potential in neurodegenerative diseases // Nutrients. 2017. V. 9. Art. ID 778. https://doi.org/10.3390/nu9070778

  26. Lim S.J., Aida W.M.W., Maskat M.Y. et al. Isolation and antioxidant capacity of fucoidan from selected Malaysian seaweeds // Food Hydrocolloids. 2014. V. 42. P. 280–288.

  27. Mak W., Hamid N., Liu T. et al. Fucoidan from New Zealand Undaria pinnatifida: Monthly variations and determination of antioxidant activities // Carbohydr. Polym. 2013. V. 95. № 1. P. 606–614.

  28. Marudhupandi T., Kumar T.T.A., Senthil S.L., Devi K.N. In vitro antioxidant properties of fucoidan fractions from Sargassum tenerrimum // Pak. J. Biol. Sci. 2014. V. 17. P. 402–407.

  29. Meenakshi S., Umayaparvathi S., Saravanan R. et al. Hepatoprotective effect of fucoidan isolated from the seaweed Turbinaria decurrens in ethanol intoxicated rats // Int. J. Biol. Macromol. 2014. V. 67. P. 367–372.

  30. Mensor L.L., Menezes F.S., Leitão G.G. et al. Screening of Brazilian plant extracts for antioxidant activity by the use of DPPH free radical method // Phytother. Res. 2001. V. 15. № 2. P. 127–130.

  31. Pisoschi A.M., Pop A. The role of antioxidants in the chemistry of oxidative stress: A review // Eur. J. Med. Chem. 2015. V. 97. P. 55–74.

  32. Pittalà V., Fidilio A., Lazzara F. et al. Effects of novel nitric oxide-releasing molecules against oxidative stress on retinal pigmented epithelial cells // Oxid. Med. Cell. Longevity. 2017. V. 2017. Art. ID 1420892. https://doi.org/10.1155/2017/1420892

  33. Pozharitskaya O.N., Obluchinskaya E.D., Shikov A.N. Mechanisms of bioactivities of fucoidan from the brown seaweed Fucus vesiculosus L. of the Barents Sea // Mar. Drugs. 2020. V. 18. Art. ID 275. https://doi.org/10.3390/md18050275

  34. Prieto P., Pineda M., Aguilar M. Spectrophotometric quantitation of antioxidant capacity through the formation of a phosphomolybdenum complex: specific application to the determination of vitamin E // Anal. Biochem. 1999. V. 269. № 2. P. 337–341.

  35. Rahal A., Kumar A., Singh V. et al. Oxidative stress, prooxidants, and antioxidants: the interplay // BioMed Res. Int. 2014. V. 2014. Art. ID 761264.

  36. Re R., Pellegrini N., Proteggente A. et al. Antioxidant activity applying an improved ABTS radical cation decolorization assay // Free Radical Biol. Med. 1999. V. 26. № 9–10. P. 1231–1237.

  37. Ren B., Chen C., Li C. et al. Optimization of microwave-assisted extraction of Sargassum thunbergii polysaccharides and its antioxidant and hypoglycemic activities // Carbohydr. Polym. 2017. V. 173. P. 192–201.

  38. Ryu M.J., Chung H.S. Fucoidan reduces oxidative stress by regulating the gene expression of HO-1 and SOD-1 through the Nrf2/ERK signaling pathway in HaCaT cells // Mol. Med. Rep. 2016. V. 14. P. 3255–3260.

  39. Schieber M., Chandel N.S. ROS function in redox signaling and oxidative stress // Curr. Biol. 2014. V. 24. № 10. P. 453–462.

  40. Schneider T., Ehrig K., Liewert I., Alban S. Interference with the CXCL12/CXCR4 axis as potential antitumor strategy: superiority of a sulfated galactofucan from the brown alga Saccharina latissima and Fucoidan over heparins // Glycobiology. 2015. V. 25. P. 812–824.

  41. Shimada K., Fujikawa K., Yahara K., Nakamura T. Antioxidative properties of xanthan on the autoxidation of soybean oil in cyclodextrin emulsion // J. Agric. Food Chem. 1992. V. 40. P. 945–948.

  42. Vomund S., Schäfer A., Parnham M.J. et al. Nrf2, the master regulator of anti-oxidative responses // Int. J. Mol. Sci. 2017. V. 18. Art. ID 2772. https://doi.org/10.3390/ijms18122772

  43. Wang T., Jónsdóttir R., Liu H. et al. Antioxidant capacities of phlorotannins extracted from the brown algae Fucus vesiculosus // J. Agric. Food Chem. 2012. V. 60. № 23. P. 5874–5883.

  44. Wang J., Liu L., Zhang Q. et al. Synthesized oversulphated, acetylated and benzoylated derivatives of fucoidan extracted from Laminaria japonica and their potential antioxidant activity in vitro // Food Chem. 2009. V. 114. P. 1285–1290.

  45. Wang X., Pei L., Liu H. et al. Fucoidan attenuates atherosclerosis in LDLR–/– mice through inhibition of inflammation and oxidative stress // Int. J. Clin. Exp. Pathol. 2016. V. 9. P. 6896–6904.

  46. Wang Q., Song Y., He Y. et al. Structural characterisation of algae Costaria costata fucoidan and its effects on CCl4-induced liver injury // Carbohydr. Polym. 2014. V. 107. P. 247–254.

  47. Wang Y., Xing M., Cao Q. et al. Biological activities of fucoidan and the factors mediating its therapeutic effects: a review of recent studies // Mar. Drugs. 2019. V. 17. Art. ID 183. https://doi.org/10.3390/md17030183

  48. Wang Y.-Q., Wei J.-G., Tu M.-J. et al. Fucoidan alleviates acetaminophen-induced hepatotoxicity via oxidative stress inhibition and Nrf2 translocation // Int. J. Mol. Sci. 2018. V. 19. Art. ID 4050. https://doi.org/10.3390/ijms19124050

  49. Wei H.Y., Gao Z.X., Zheng L.P. et al. Protective effects of fucoidan on Aβ25-35 and D-Gal-induced neurotoxicity in PC12 cells and D-Gal-induced cognitive dysfunction in mice // Mar. Drugs. 2017. V. 15. Art. ID 77. https://doi.org/10.3390/md15030077

  50. Yokota T., Nomura K., Nagashima M., Kamimura N. Fucoidan alleviates high-fat diet-induced dyslipidemia and atherosclerosis in ApoEshl mice deficient in apolipoprotein E expression // J. Nutr. Biochem. 2016. V. 32. P. 46–54.

  51. Zhao X., Xue C.-H., Li B.-F. Study of antioxidant activities of sulfated polysacharides from Laminaria japonica // J. Appl. Phycol. 2008. V. 20. P. 431–436.

  52. Zheng Y., Liu T., Wang Z. et al. Low molecular weight fucoidan attenuates liver injury via SIRT1/AMPK/PGC1α axis in db/db mice // Int. J. Biol. Macromol. 2018. V. 112. P. 929–936.

  53. Zhong Q., Wei B., Wang S. et al. The antioxidant activity of polysaccharides derived from marine organisms: an overview // Mar. Drugs. 2019. V. 17. Art. ID 674. https://doi.org/10.3390/md17120674

Дополнительные материалы отсутствуют.

Инструменты

следующая статья выпуска содержание выпуска

Биология моря

Архивы выпусков Информация о журнале Отправить рукопись в журнал