1. На главную
  2. Электронные версии
  3. Биология моря
  4. T. 48, № 6, 2022

Биология моря, 2022, T. 48, № 6, стр. 402-412

Морфофункциональные характеристики эритроидных клеток гемолимфы двустворчатого моллюска Anadara kagoshimensis (Tokunaga, 1906) в условиях сероводородной нагрузки

А. А. Солдатов 1, 2, *, Е. С. Кладченко 1, В. Н. Рычкова 1, Т. А. Кухарева 1, А. О. Лантушенко 2, Я. В. Мегер 2

1 Федеральный исследовательский центр Институт биологии южных морей им. А.О. Ковалевского РАН
299011 Севастополь, Россия

2 Севастопольский государственный университет
299053 Севастополь, Россия

* E-mail: alekssoldatov@yandex.ru

Поступила в редакцию 15.03.2022
После доработки 28.06.2022
Принята к публикации 30.06.2022

Аннотация

В условиях эксперимента исследовали влияние сероводородной нагрузки (СН) на морфофункциональные характеристики эритроидных элементов гемолимфы двустворчатого моллюска Anadara kagoshimensis (Tokunaga, 1906). Работа выполнена на взрослых особях с высотой раковины 26–38 мм. Контрольную группу животных содержали в аквариуме с концентрацией кислорода 7.0–7.1 мг О2/л (нормоксия). Экспериментальную группу подвергали действию СН, создаваемой при растворении в воде Na2S до финальной концентрации 6 мг S2–/л. Спустя сутки концентрация кислорода в воде составляла 1.8 мг О2/л, а сероводород не был обнаружен. Часть моллюсков подвергли повторной сероводородной нагрузке, добавив Na2S до конечной концентрации 9 мг S2–/л. К концу вторых суток в воде регистрировали 1.9 мг S2–/л и следовую концентрацию кислорода 0.03 мг О2/л. Сочетанное действие сульфидов и гипоксии разной интенсивности вызвало ряд однозначных изменений в функциональном состоянии эритроидных клеток анадары: увеличился мембранный потенциал митохондрий при одновременном сокращении их числа в клетках; на фоне повышения продукции активных форм кислорода снизилась осмотическая стойкость эритроцитов. В связи с повышением содержания макроцитов в гемолимфе существенно увеличился среднеклеточный объем. В эритроцитах снизилось число содержащих гематин зернистых включений, которые массово переместились в гемолимфу моллюска. Предполагается, что совокупность этих процессов направлена на нейтрализацию высоких концентраций сульфидов в среде.

Ключевые слова: моллюски, Anadara kagoshimensis (Tokunaga, 1906), сероводород, гемолимфа, эритроидные элементы

Список литературы

  1. Беляев В.И., Совга Е.Е. Сероводород в Черном море не взорвется // Пробл. экол. 1991. № 10. С. 47−57.

  2. Золотницкая Р.П. Методы гемотологических исследований // Лабораторные методы исследования в клинике: Справочник / Ред. В.В. Меньшикова. М.: Медицина. 1987. С. 106−148.

  3. Зуева Н.В., Гришуткин Н.В., Зуев Ю.А. и др. Оценка экологического состояния системы реки Паз по гидроботаническим показателям: Материалы VI Международ. конф. молодых ученых, 1–5 сентября 2020 г. Петрозаводск: ФИЦ “Карельский научный центр РАН”, Институт водных проблем Севера КарНЦ РАН.

  4. Манских В.Н. Пути гибели клетки и их биологическое значение // Цитология. 2007. Т. 49. № 11. С. 909–915.

  5. Маслов А.В., Подковыров В.Н. Редокс-статус океана 2500–500 млн лет назад: современные представления // Литология и полезные ископаемые. 2018. № 3. С. 207−231. https://doi.org/10.7868/S0024497X18030023

  6. Миндукшев И.В., Судницына Ю.С., Скверчинская Е.А. и др. Ингибирование реакций эритроцитов на осмотический, аммонийный и окислительный стресс в условиях гипоксии // Биолог. мембраны. 2019. Т. 36. № 5. С. 358–372. https://doi.org/10.1134/S1990747819040081

  7. Новицкая В.Н., Солдатов А.А. Эритроидные элементы гемолимфы Anadara inaequivalvis (Mollusca: Arcidae) в условиях экспериментальной аноксии: функциональные и морфометрические характеристики // Мор. экол. журн. 2011. Т. X. № 1. С. 56−64.

  8. Орехова Н.А., Коновалов С.К. Кислород и сульфиды в донных отложениях прибрежных районов севастопольского региона Крыма // Океанология. 2018. Т. 58. № 5. С. 739−750.https://doi.org/10.1134/S0030157418050106

  9. Солдатов А.А., Андреенко Т.И., Сысоева И.В., Сысоев А.А. Тканевая специфика метаболизма у двустворчатого моллюска Anadara inaequivalvis Br. в условиях экспериментальной аноксии // Журн. эвол. биохим. и физиол. 2009. Т. 45. № 3. С. 284–289.

  10. Солдатов А.А., Кухарева Т.А., Андреева А.Ю., Ефремова Е.С. Эритроидные элементы гемолимфы двустворчатого моллюска Anadara kagoshimensis (Tokunaga, 1906) в условиях сочетанного действия гипоксии и сероводородной нагрузки // Биол. моря. 2018. Т. 44. № 6. С. 390–394.

  11. Ташкэ К. Введение в количественную цитологическую морфологию. Бухарест: Изд-во АН Социал. Респ. Румынии. 1980. 291 с.

  12. Чижевский А.Л. Структурный анализ движущейся крови. М.: Изд-во АН СССР. 1959. 474 с.

  13. Affonso E.G., Polez V.L.P., Correa C.F. Blood parameters and metabolites in the teleost fish Colossoma macropomum exposed to sulfide or hypoxia // Comp. Biochem. Physiol., Part C: Toxicol. Pharmacol. 2002. V. 133. P. 375–382. https://doi.org/10.1016/S1532-0456(02)00127-8

  14. Affonso E.G., Polez V.L.P., Correa C.F. Metabolic and blood responses of Hoplosternum littorale (Siluriformes, Callichthyidae) exposed to acute hydrogen sulfide // Proc. Int. Congr. Biol. Fish “Fish Response to Toxic Environments”. Baltimore MD: Towson Univ. 1998. P. 153–167.

  15. Arp A.J., Childress J.J. Blood function in the hydrothermal vent vestimentiferan tube worm // Science. 1981. V. 213. P. 342–344.https://doi.org/10.1126/science.213.4505.342

  16. Arp A.J., Childress J.J. Sulfide binding by the blood of the hydrothermal vent tube worm Riftia pachyptila // Science. 1983. V. 219. P. 295–297.https://doi.org/10.1126/science.219.4582.295

  17. Bagarinao T. Sulfide as an environmental factor and toxicant: tolerance and adaptations in aquatic organisms // Aquat. Toxicol. 1992. V. 24. P. 21–62. https://doi.org/10.1016/0166-445X(92)90015-F

  18. Bagarinao T., Vetter R.D. Oxidative detoxification of sulfide by mitochondria of the California killifish Fundulus parvipinnis and the speckled sanddab Citharichthys stigmaeus // J. Comp. Physiol. B. 1990. V. 160. P. 519–527. https://doi.org/10.1007/BF00258979

  19. Bagarinao T., Vetter R.D. Sulphide tolerance and adaptation in the California killifish, Fundulus parvipinnis, a salt marsh resident // J. Fish Biol. 1993. V. 42. P. 729–748. https://doi.org/10.1111/j.1095-8649.1993.tb00381.x

  20. Brauner C.J., Ballantyne C.L., Randall D.J., Val A.L. Air breathing in the armoured catfish (Hoplosternum littorale) as an adaptation to hypoxic, acidic, and hydrogen sulphide rich waters // Can. J. Zool. 1995. V. 73. P. 739–744. https://doi.org/10.1139/z95-086

  21. Cao Y., Wang H.G., Cao Y.Y. et al. Inhibition effects of protein-conjugated amorphous zinc sulfide nanoparticles on tumor cells growth // J. Nanopar. Res. 2011. V. 13. № 7. P. 2759. https://doi.org/10.1007/s11051-010-0163-4

  22. Cooper C.E., Brown G.C. The inhibition of mitochondrial cytochrome oxidase by the gases carbon monoxide, nitric oxide, hydrogen cyanide and hydrogen sulfide: chemical mechanism and physiological significance // J. Bioenerg. Biomemebr. 2008. V. 40. P. 533–539. https://doi.org/10.1007/s10863-008-9166-6

  23. Cortesi P., Cattani O., Vitali G. et al. Physiological and biochemical responses of the bivalve Scapharca inaequivalvis to hypoxia and cadmium exposure: Erythrocytes versus other tissues // Sci. Total Environ., in Marine Coastal Eutrophication, Proceedings of an Internatio-nal Conference. Bologna, Italy. 21–24 March, 1990, 1992, P. 1041–1053. https://doi.org/10.1016/B978-0-444-89990-3.50090-0

  24. Grieshaber M.K., Völkel S. Animal adaptations for tolerance and exploitation of poisonous sulfide // Annu. Rev. Physiol. 1998. V. 60. P. 33–53. https://doi.org/10.1146/annurev.physiol.60.1.33

  25. Holden J.A., Pipe R.K., Quaglia A., Ciani G. Blood cells of the arcid clam, Scapharca inaequivalvis // J. Mar. Biol. Assoc. U.K. 1994. V. 74. № 2. P. 287–299. https://doi.org/10.1017/S0025315400039333

  26. Holk K. Effects of isotonic swelling on the intracellular Bohr factor and the oxygen affinity of trout and carp blood // Fish Physiol. Biochem. 1996. V. 15. P. 371–375. https://doi.org/10.1007/BF01875579

  27. Houchin D.N., Munn J.I., Parnell B.L. A method for the measurement of red cell dimensions and calculation of mean corpuscular volume and surface area // Blood. 1958. V. 13. № 12. P. 1185–1191. https://doi.org/10.1182/blood.V13.12.1185.1185

  28. Jensen F.B., Fago A., Weber R.E. Hemoglobin structure and function // Fish Physiol. 1998. V. 17. P. 1−40. https://doi.org/10.1016/S1546-5098(08)60257-5

  29. Kim J.H., Lee H.M., Cho Y.G. et al. Flow cytometric characterization of the hemocytes of blood cockles Anadara broughtonii (Schrenck, 1867), Anadara kagoshimensis (Lischke, 1869), and Tegillarca granosa (Linnaeus, 1758) as a biomarker for coastal environmental monitoring // Marine Pollution Bulletin. 2020. V. 160. P. 111654. https://doi.org/10.1016/j.marpolbul.2020.111654

  30. Kladchenko E.S., Andreyeva A.Y., Kukhareva T.A., Soldatov A.A. Morphologic, cytometric and functional characterisation of Anadara kagoshimensis hemocytes // Fish Shellfish Immunol. 2020. V. 98. P. 1030–1032. https://doi.org/10.1016/j.fsi.2019.11.061

  31. Kladchenko E.S., Andreyeva A.Y., Mindukshev I.V., Gambaryan S. Cellular osmoregulation of the ark clam (Anadara kagoshimensis) hemocytes to hyposmotic media // J. Exp. Zool. Part A: Ecol. Integr. Physiol. 2022. P. 1–6. https://doi.org/10.1002/jez.2578

  32. Mindukshev I., Kudryavtsev I., Serebriakova M. et al. Flow cytometry and light scattering technique in evaluation of nutraceuticals // Nutraceuticals: Efficacy, Safety and Toxicity. 2016. P. 319–332. https://doi.org/10.1016/B978-0-12-802147-7.00024-3

  33. Miyamoto Y., Iwanaga C. Effects of sulphide on anoxia-driven mortality and anaerobic metabolism in the ark shell Anadara kagoshimensi // J. Mar. Biol. Assoc. U.K. 2017. V. 97. Iss. 2. P. 329–336. https://doi.org/10.1017/S0025315416000412

  34. Nakano T., Yamada K., Okamura K. Duration rather than frequency of hypoxia causes mass mortality in ark shells Anadara kagoshimensis // Mar. Pollut. Bull. 2017. V. 125. № 1–2. P. 86–91. https:/doi.org/ https://doi.org/10.1016/j.marpolbul.2017.07.073

  35. Nikinmaa M., Cech J.J., Ryhaenen L., Salama A. Red cell function of carp (Cyprinus carpio) in acute hypoxia // J. Exp. Biol. 1987. V. 47. № 1. P. 53–58.

  36. Peterson L.C., Haug G.H. Variability in the mean latitude of the Atlantic Intertropical Convergence Zone as recor-ded by riverine input of sediments to the Cariaco Basin (Venezuela) // Palaeogeography Palaeoclimatology Palaeoecology. 2006. V. 234. № 1. P. 97–113. https://doi.org/10.1016/j.palaeo.2005.10.021

  37. Pierron D., Wildman D.E., Hüttemann M. et al. Cytochrome-c-oxidase: Evolution of control via nuclear subunit addition // Biochim. Biophys. Acta. 2012. V. 1817. № 4. P. 590–597. https://doi.org/10.1016/j.bbabio.2011.07.007

  38. Powell E.N., Crenshow M.A., Rieger R.W. Adaptations to sulfide in sulfide-system meiofauna. Endproducts of sulfide detoxification in three turbellarians and a gastrotrich // Mar. Ecol. Prog. Ser. 1980. V. 2. P. 169–177. https://booksite.elsevier.com/9780123748553/01~BIB.PDF

  39. Rosenberg R., Nilsson H.C., Diaz R.J. Response of benthic fauna and changing sediment redox profiles over a hypoxic gradient // Estuar. Coastal Shelf Sci. 2001. V. 53. P. 343–350. https://doi.org/10.1006/ecss.2001.0810

  40. Salama A., Nikinmaa M. Effect of oxygen tension on catecholamine-induced formation of cAMP and on swel-ling of carp red blood cells // Am. J. Physiol.: Cell Physiol. 1990. V. 259. P. C723–C726. https://doi.org/10.1152/ajpcell.1990.259.5.C723

  41. Sergeeva N.G., Ürkmez D., Revkova T. Meiobenthic nematodes at the deep oxic/anoxic boundary of the Black Sea (Istanbul Strait Outlet Area) with new records for Turkey // Reg. Stud. Mar. Sci. 2021. V. 46. Article № 101904. https://doi.org/10.1016/j.rsma.2021.101904

  42. Stewart F.J., Cavanaugh C.M. Bacterial endosymbioses in Solemya (Mollusca: Bivalvia) – model systems for stu-dies of symbiont-host adaptation // Antonie van Leeuwenhoek. 2006. V. 90. P. 343−360. https://doi.org/10.1007/s10482-006-9086-6

  43. Tobler M., DeWitt T.J., Schlupp I. Toxic hydrogen sulfide and dark caves: phenotypic and genetic divergence across two abiotic environmental gradients in Poecelia mexicana // Evolution. 2008. V. 62. P. 2643–2649. https://doi.org/10.1111/j.1558-5646.2008.00466.x

  44. Tobler M., Palacios M., Chapman L.J. et al. Evolution in extreme environments: replicated phenotypic differentiation in livebearing fish inhabiting sulfidic springs // Evolution. 2011. V. 65. № 8. P. 2213–2228. https://doi.org/10.1111/j.1558-5646.2011.01298.x

  45. Val A.L., De Menezes G.C., Wood C.M. Red blood cell adrenergic responses in Amazonian teleosts // J. Fish Biol. 1998. V. 52. P. 83–93. № 1. https://doi.org/10.1111/j.1095-8649.1998.tb01554.x

  46. Vismann B. Hematin and sulfide removal in hemolymph of the hemoglobin-containing bivalve Scapharca inaequivalvis // Mar. Ecol.: Prog. Ser. 1993. V. 98. P. 115–122. https://doi.org/10.3354/meps098115

  47. Völkel S., Berenbrink M. Sulphaemoglobin formation in fish: a comparison between the haemoglobin of sulphide-sensitive rainbow trout (Oncorhynchus mykiss) and of the sulphide-tolerant common carp (Cyprinus carpio) // J. Exp. Biol. 2000. V. 203. P. 1047–1058. https://doi.org/10.1242/jeb.203.6.1047

  48. Wu B., Teng H., Yang G. Hydrogen sulfide inhibits the translational expression of hypoxia-inducible factor-1α // Br. J. Pharmacol. 2012. V. 167. P. 1492–1505. https://doi.org/10.1111/j.1476-5381.2012.02113.x

  49. Zeng Y., Huo Y., Yang H. Immunological assays of hemocytes in the Northern Quahog Mercenaria mercenaria // Fish Shellfish Immunol. 2021. V. 118. P. 261–269. https://doi.org/10.1016/j.fsi.2021.09.006

  50. Zwaan A., Babarro J.M.F. Anoxic survival potential of bivalves: (arte)facts // Comp. Biochem. Physiol. Part A: Mol. Integr. Physiol. 2002. V. 131. № 3. P. 615–624. https://doi.org/10.1016/S1095-6433(01)00513-X

Дополнительные материалы отсутствуют.

Инструменты

следующая статья выпуска предыдущая статья выпуска содержание выпуска

Биология моря

Архивы выпусков Информация о журнале Отправить рукопись в журнал