Биология моря, 2023, T. 49, № 6, стр. 407-416

Прокариотный планктон и вирусы в водах пролива Фрама в зимний период

М. П. Венгер 1*, В. Г. Дворецкий 1, А. В. Ващенко 1, Т. Г. Ишкулова 1, Т. М. Максимовская 1, В. В. Водопьянова 1

1 Мурманский морской биологический институт (ММБИ) РАН
183010 Мурманск, Россия

* E-mail: venger@mmbi.info

Поступила в редакцию 22.02.2023
После доработки 04.07.2023
Принята к публикации 20.09.2023

Полный текст (PDF)

Аннотация

Получены новые сведения о распределении прокариотного планктона и пелагических вирусов в прол. Фрама (Гренландское море) во время полярной ночи (конец ноября). В исследованном районе присутствовали 3 основных типа водных масс: поверхностные полярные, атлантические и трансформированные атлантические. Содержание минеральных биогенных элементов увеличивалось с глубиной. Концентрация хлорофилла а имела низкие значения (0.07–0.13 мг/м3). Численность и биомасса прокариот колебались от 286 тыс. до 675 тыс. кл/мл и от 2.7 до 11.7 мг С/м3 соответственно. В составе прокариотного планктона доминировали одиночные мелкие клетки (более 97% численности и более 68% биомассы). Средний объем клеток составлял 0.034–0.096 мкм3. Количество вирусов варьировало от 724 тыс. до 3920 тыс. частиц/мл, биомасса – от 0.040 до 0.216 мкг С/м3. На фоне локальных максимумов численности прокариотного планктона в слое 0–25 м наибольшие величины концентрации вирусов отмечены в поверхностном слое. В широтном распределении (с юга на север) выявлено повышение количества вирусов и прокариот. Установлена тесная связь их численности и биомассы с гидрологическими параметрами и содержанием фосфатов, роль тех или иных водных масс в вертикальном распределении микробов была несущественной. Относительно высокое обилие вирусов и прокариот свидетельствовало об их значительной активности в период полярной ночи.

Ключевые слова: гетеротрофный прокариотный планктон, вириопланктон, водные массы, влияние среды, обобщенные линейные модели, Арктика

Гетеротрофный прокариотный планктон (бактерии и археи), составляющий значительную часть общей биомассы планктона, осуществляет минерализацию органического вещества в экосистемах пелагиали (метаболиты фито- и зоопланктона, взвесь, отмершие организмы и прочее) (Fenchel, 1988). Играя ключевую роль в трансформации растворимой части органического вещества, прокариоты участвуют в передаче энергии на вышестоящие трофические уровни (Azam et al., 1983). Вирусы – это наиболее динамический и многочисленный компонент пелагических сообществ, количество которого в поверхностных слоях может достигать десятков миллиардов частиц на 1 л морской воды (Fuhrman, 1999). Вирусы контролируют численность популяций других микроорганизмов – от бактерий до фитопланктона, тем самым оказывая существенное влияние на продуктивность водных экосистем (Wommack, Colwell, 2000; Suttle, 2007).

В последние десятилетия в Арктике отмечены значительные климатические сдвиги – сокращение ледового покрова, повышение средней температуры воды, изменение структуры и продуктивности биотических сообществ, а также ареалов многих массовых видов рыб, бентоса и планктона (Dvoretsky, Dvoretsky 2013; ICES, 2022; Dvoretsky et al., 2023). Северный Ледовитый океан (СЛО) и прилегающие краевые моря сильно подвержены влиянию теплых вод, поступающих из Северной Атлантики (Ecosystem …, 2009; ICES, 2022). Главными путями проникновения атлантических вод в СЛО являются две транзитные зоны – Баренцево море и прол. Фрама (Гренландское море) (Arctic …, 1995; Hop et al., 2006; Ecosystem …, 2009).

Планктонные сообщества указанных акваторий служат объектом исследований на протяжении более 100 лет (Жизнь …, 1985; Планктон …, 1997; Hop et al., 2006; Ecosystem …, 2009). К настоящему времени накоплен значительный массив данных, касающихся структуры и функционирования основных планктонных групп. Однако многие аспекты остаются малоизученными. В частности, очень мало данных по распределению микробного планктона в зимний период (Berge et al., 2015). Это связано с неблагоприятными условиями проведения экспедиций и сложностью отбора проб (полярная ночь, штормы и наличие льда). Зимний период, который в высокоширотных районах длится с ноября по март, характеризуется пониженными температурами, малым количеством солнечной радиации, поступающей на поверхность водной толщи, и резким снижением биологической активности (Жизнь …, 1985; Berge et al., 2015). Ряд исследований показал, что морские микробные сообщества тесно связаны с распределением водных масс (Kirchman, 2008), тогда как другие работы такой зависимости не выявили (Dvoretsky et al., 2022). Показано также, что в зависимости от сезона абиотические и биотические факторы по-разному влияют на обилие микроорганизмов и вирусов, населяющих морские воды (Kirchman, 2008). Пролив Фрама – это акватория со сложной структурой течений и водных масс, определяемой влиянием теплых атлантических вод (восточная часть) и холодных потоков (западная часть) (Arctic …, 1995; Hop et al., 2006). Цели работы – исследовать количественное распределение гетеротрофных прокариот и пелагических вирусов в прол. Фрама в зимний период; выяснить, влияют ли водные массы на численность и биомассу указанных групп микробов; а также выявить внешние факторы, оказывающие наибольшее влияние на пространственные вариации микробных показателей.

МАТЕРИАЛ И МЕТОДИКА

Пробы были отобраны с борта НИС “Дальние Зеленцы” 20–21 ноября 2019 г. на пяти станциях (рис. 1, табл. 1). Температуру воды и электропроводность регистрировали зондом SEACAT SBE 19 plusV2. Воду для анализа отбирали при помощи комплекса Rosette с 5-литровыми батометрами Нискина на 5–9 горизонтах (0, 10, 25, 50 и 100 м, а также 200, 300, 400 м и придонный) в зависимости от глубины в районе станции.

Рис. 1.

Расположение станций отбора проб в прол. Фрама (зима 2019 г.).

Таблица 1.

Список станций и объем выполненных работ в прол. Фрама

Станция Координаты Дата Глубина, м Число проб
с.ш. в.д. микроорганизмы гидрохимические показатели и хлорофилл а
80 77°46′ 11°43′ 20.11.2019 122 9 14
81 78°07′ 09°59′ 20.11.2019 210 10 16
83 79°03′ 08°41′ 20.11.2019 570 11 18
84 79°33′ 08°42′ 21.11.2019 318 11 19
85 80°03′ 08°42′ 21.11.2019 495 13 23

Водные массы разделяли по гидрологическим критериям (Arctic …, 1995; Hop et al., 2006): ППВ – поверхностные полярные (температура/соленость < 0°C/< 34.7 psu или > 0°C/ < 34.4 psu), АВ – атлантические (> 2°C/< 34.9 psu) и АВТ – атлантические трансформированные, к которым отнесены АВ свежие (>1°C/34.4–34.9 psu), АВ холодные (0–2°C/>34.9 psu) и АВ измененные (0–1°C/34.4–34.9 psu).

Определение концентрации растворенного кислорода, насыщенности вод кислородом и содержания фосфатов, силикатов, нитритов и нитратов проводили стандартными методами (Strickland, Parsons, 1972). Концентрацию хлорофилла а (мг/м3) рассчитывали по стандартной процедуре (ГОСТ…, 2001). Пробы воды фиксировали 40% безбактериальным раствором формальдегида (конечная концентрация в пробе 2%). Численность прокариот определяли методом прямого счета на ядерных фильтрах с диаметром пор 0.2 мкм после окрашивания флуорохромом DAPI (Porter, Feig, 1980). Готовые препараты просматривали при увеличении ×1000 под микроскопом Olympus BX 53 с системой анализа изображения CellSensStandart (Япония). В пробе просчитывали более 400 клеток. Биомассу прокариот в углероде рассчитывали по уравнению С = 120 × V 0.72, где C – содержание углерода, фг/кл, V – средний объем клетки, мкм3 (Norland, 1993). По размерно-морфологическому составу выделяли одиночные клетки (диаметр и длина менее 2 мкм), среди которых отдельно учитывали ультрамикроорганизмы (объем клетки менее 0.04 мкм3, диаметр 0.2–0.4 мкм, длина до 1 мкм); крупные палочковидные клетки длиной более 2 мкм; нитевидные клетки, у которых соотношение длины к ширине больше 10; а также агрегированные клетки на частицах детрита. Вирусные частицы учитывали на фильтрах Ano-disc (диаметр пор 0.02 мкм) после окрашивания SYBR Green I (Noble, Fuhrman, 1997) при увеличении ×1000 под микроскопом Olympus BX 53. Биомассу рассчитывали, полагая, что масса одной вирусной частицы составляет 0.055 фгС (Steward et al., 2007).

Статистическую обработку данных проводили при помощи программы PAST 3.22. Средние величины рассчитывали со стандартной ошибкой. Для выявления различий между водными массами, а также горизонтами отбора проб использовали однофакторный дисперсионный анализ или тест Краскела–Уоллиса. Множественные сравнения проводили при помощи апостериорных тестов Данна или Тьюки–Крамера (Analysing …, 2007). Сравнение характеристик водных масс по всей совокупности микробиологических или гидрологических показателей проводили при помощи многомерного дисперсионного анализа (PERMANOVA) (Legendre, Legendre, 1998). Для оценки возможных связей между микробиологическими показателями и внешними факторами использовали обобщенные линейные модели (Statistica 10.0). Поскольку в большинстве случаев данные не были распределены нормально, до анализа их трансформировали, используя десятичный логарифм (Analysing …, 2007). Характер связи оценивали по коэффициенту линейной модели, значимость связей – по статистике Вальда (Legendre, Legendre, 1998). Аналогичным образом исследовали связи между микробиологическими показателями. Различия считали достоверными при p < 0.05.

РЕЗУЛЬТАТЫ

В исследуемом районе присутствовали 3 основных типа водных масс – ППВ, АВ и АВТ (свежие, холодные и измененные АВ) (рис. 2а, табл. 2). Отличающиеся пониженными значениями температуры и солености ППВ зарегистрированы в верхнем 25-метровом слое на ст. 80 и 85 (рис. 2); характеризующиеся более высокими значениями температуры и солености АВ отмечены на ст. 83–85 глубже 100 м, на ст. 81 они занимали всю водную толщу (табл. 2). АВТ отличались от АВ более низкой температурой и представлены на ст. 83 и 84 в верхнем 100-метровом слое, а на ст. 80 – в придонном. Между поверхностным и придонным слоями отмечены статистически значимые отличия по температуре и солености (p < 0.05) (табл. 2). Содержание кислорода и насыщение вод кислородом снижались от поверхностного слоя к придонному, при этом ППВ характеризовались повышенной концентрацией кислорода (табл. 2).

Рис. 2.

Вертикальное распределение а – водных масс (1 – поверхностные полярные, 2 – атлантические трансформированные, 3 – атлантические), б – численности прокариот (тыс. кл/мл), в – численности вирусов (тыс. частиц/мл).

Таблица 2.  

Гидрологические, гидрохимические и микробиологические показатели в разных водных массах прол. Фрама

Показатель a b c
ППВ АВ АВТ
Температура, °С $\frac{{--0.5{\kern 1pt} --{\kern 1pt} 1.2}}{{0.1 \pm {{{0.3}}^{{{\text{bc}}}}}}}$ $\frac{{4.0{\kern 1pt} --{\kern 1pt} 4.4}}{{4.3 \pm {{{0.2}}^{{{\text{ac}}}}}}}$ $\frac{{0.3{\kern 1pt} --{\kern 1pt} 4.4}}{{3.3 \pm {{{0.3}}^{{{\text{ab}}}}}}}$
Соленость, psu $\frac{{33.92{\kern 1pt} --{\kern 1pt} 34.43}}{{34.10 \pm {{{0.09}}^{{{\text{bc}}}}}}}$ $\frac{{34.90{\kern 1pt} --{\kern 1pt} 35.02}}{{34.95 \pm {{{0.01}}^{{{\text{ac}}}}}}}$ $\frac{{34.35{\kern 1pt} --{\kern 1pt} 34.92}}{{34.68 \pm {{{0.05}}^{{{\text{ab}}}}}}}$
Хлорофилл а, мг/м3 $\frac{{0.08{\kern 1pt} --{\kern 1pt} 0.12}}{{0.10 \pm 0.01}}$ $\frac{{0.09{\kern 1pt} --{\kern 1pt} 0.13}}{{0.10 \pm 0.01}}$ $\frac{{0.08{\kern 1pt} --{\kern 1pt} 0.13}}{{0.10 \pm 0.01}}$
Растворенный кислород, мл/л $\frac{{7.5{\kern 1pt} --{\kern 1pt} 7.9}}{{7.8 \pm {{{0.1}}^{{{\text{bc}}}}}}}$ $\frac{{6.8{\kern 1pt} --{\kern 1pt} 7.0}}{{6.9 \pm {{{0.0}}^{{\text{a}}}}}}$ $\frac{{6.8{\kern 1pt} --{\kern 1pt} 7.5}}{{7.2 \pm {{{0.1}}^{{\text{a}}}}}}$
Насыщение кислородом, % $\frac{{93.6{\kern 1pt} --{\kern 1pt} 97.6}}{{96.6 \pm 0.6}}$ $\frac{{94.3{\kern 1pt} --{\kern 1pt} 97.7}}{{96.0 \pm {{{0.4}}^{{\text{c}}}}}}$ $\frac{{87.4{\kern 1pt} --{\kern 1pt} 99.8}}{{96.7 \pm {{{0.9}}^{{\text{b}}}}}}$
Концентрация фосфатов, мкМ $\frac{{0.62{\kern 1pt} --{\kern 1pt} 0.88}}{{0.77 \pm {{{0.04}}^{{\text{b}}}}}}$ $\frac{{0.77{\kern 1pt} --{\kern 1pt} 1.21}}{{1.03 \pm {{{0.04}}^{{{\text{ac}}}}}}}$ $\frac{{0.74{\kern 1pt} --{\kern 1pt} 1.00}}{{0.85 \pm {{{0.03}}^{{\text{b}}}}}}$
Концентрация нитритов, мкМ $\frac{{0.04{\kern 1pt} --{\kern 1pt} 0.08}}{{0.06 \pm 0.01}}$ $\frac{{0.01{\kern 1pt} --{\kern 1pt} 0.13}}{{0.08 \pm 0.01}}$ $\frac{{0.01{\kern 1pt} --{\kern 1pt} 0.14}}{{0.06 \pm 0.01}}$
Концентрация нитратов, мкМ $\frac{{6.5{\kern 1pt} --{\kern 1pt} 8.2}}{{7.1 \pm {{{0.3}}^{{{\text{bc}}}}}}}$ $\frac{{9.5{\kern 1pt} --{\kern 1pt} 13.9}}{{11.3 \pm {{{0.4}}^{{{\text{ac}}}}}}}$ $\frac{{7.6{\kern 1pt} --{\kern 1pt} 11.9}}{{9.4 \pm {{{0.4}}^{{{\text{ab}}}}}}}$
Концентрация силикатов, мкМ $\frac{{1.8{\kern 1pt} --{\kern 1pt} 2.8}}{{2.5 \pm {{{0.1}}^{{\text{b}}}}}}$ $\frac{{2.7{\kern 1pt} --{\kern 1pt} 5.9}}{{4.0 \pm {{{0.3}}^{{{\text{ac}}}}}}}$ $\frac{{2.5{\kern 1pt} --{\kern 1pt} 4.2}}{{3.2 \pm {{{0.2}}^{{\text{b}}}}}}$
Численность прокариот, тыс. кл/мл $\frac{{286{\kern 1pt} --{\kern 1pt} 675}}{{481 \pm {{{54}}^{{\text{b}}}}}}$ $\frac{{252{\kern 1pt} --{\kern 1pt} 550}}{{366 \pm {{{24}}^{{{\text{ac}}}}}}}$ $\frac{{312{\kern 1pt} --{\kern 1pt} 571}}{{466 \pm {{{20}}^{{\text{b}}}}}}$
Биомасса прокариот, мгС/м3 $\frac{{4.4{\kern 1pt} --{\kern 1pt} 11.7}}{{7.2 \pm {{{1.1}}^{{\text{b}}}}}}$ $\frac{{3.2{\kern 1pt} --{\kern 1pt} 6.4}}{{4.9 \pm {{{0.2}}^{{\text{a}}}}}}$ $\frac{{2.7{\kern 1pt} --{\kern 1pt} 8.8}}{{5.8 \pm 0.5}}$
Средний объем клетки прокариот, мкм3 $\frac{{0.038{\kern 1pt} --{\kern 1pt} 0.070}}{{0.055 \pm 0.004}}$ $\frac{{0.034{\kern 1pt} --{\kern 1pt} 0.096}}{{0.055 \pm 0.005}}$ $\frac{{0.034{\kern 1pt} --{\kern 1pt} 0.080}}{{0.059 \pm 0.004}}$
Численность вирусов, тыс. частиц/мл $\frac{{724{\kern 1pt} --{\kern 1pt} 3920}}{{2322 \pm {{{1598}}^{{\text{b}}}}}}$ $\frac{{450{\kern 1pt} --{\kern 1pt} 2284}}{{1289 \pm {{{186}}^{{\text{a}}}}}}$ $\frac{{1100{\kern 1pt} --{\kern 1pt} 2530}}{{1653 \pm 224}}$
Биомасса вирусов, мкгС/м3 $\frac{{0.040{\kern 1pt} --{\kern 1pt} 0.216}}{{0.128 \pm {{{0.088}}^{b}}}}$ $\frac{{0.025{\kern 1pt} --{\kern 1pt} 0.126}}{{0.071 \pm {{{0.010}}^{{\text{a}}}}}}$ $\frac{{0.061{\kern 1pt} --{\kern 1pt} 0.139}}{{0.091 \pm 0.012}}$
Соотношение численности вирусов и прокариот $\frac{{1.7{\kern 1pt} --{\kern 1pt} 7.4}}{{4.6 \pm 2.9}}$ $\frac{{1.5{\kern 1pt} --{\kern 1pt} 6.2}}{{4.1 \pm 0.7}}$ $\frac{{2.0{\kern 1pt} --{\kern 1pt} 5.4}}{{3.7 \pm 0.5}}$

Примечание. Над чертой – диапазон, под чертой – среднее со стандартной ошибкой. Условные обозначения: ППВ – поверхностные полярные воды, АВ – атлантические воды, АВТ – атлантические воды (трансформированные). Строчными латинскими буквами обозначены значимые отличия множественных апостериорных сравнений (тест Тьюки–Крамера или тест Данна, p < 0.05).

Содержание биогенных элементов, за исключением нитритов, было значимо выше в придонных слоях воды (p < 0.05), максимальные концентрации всех биогенных элементов выявлены в АВ (табл. 2). Концентрация хлорофилла а в верхнем 100-метровом слое была низкой и слабо изменялась по всей исследуемой акватории (табл. 2), а глубже 100 м оказалась ниже величины чувствительности метода. Мультивариантный анализ показал существенные отличия по гидрологическим и гидрохимическим показателям как между водными массами (F = 15.45, p < 0.001), так и между горизонтами отбора проб (F = 3.51, p < 0.05).

Численность и биомасса прокариот изменялись в узких диапазонах 252–675 тыс. кл/мл и 2.7–11.7 мгС/м3 соответственно. Максимальные величины отмечены в поверхностном 25-метровом слое, по этой причине именно ППВ характеризовались наибольшей концентрацией прокариот (рис. 2б, табл. 2), средний объем клеток которых незначительно возрастал с глубиной. Значимых отличий по этому показателю между водными массами и горизонтами отбора проб не выявлено (табл. 2). Численность и биомасса вирусов достигали наибольших значений в поверхностном слое и ППВ (рис. 2в, табл. 2). Аналогичная картина отмечена и для соотношения численности вирусных частиц и прокариот (табл. 2). Для обеих групп микробов отмечена тенденция повышения их среднего количества с юга на север в верхнем 50-метровом слое независимо от локализации водных масс (рис. 1, 2б, 2в). Глубже 50–100 м значимые вариации не выявлены (рис. 2б, 2в).

Гетеротрофные прокариоты представлены в основном одиночными мелкими клетками и ультрамикроорганизмами, доля которых в общей численности достигала 97.8–99.8%, в общей биомассе – 67.4–99.4%. Доля ультрамикроорганизмов среди одиночных мелких клеток составляла 33.3–76.4%. Отмечен низкий вклад в общую численность и биомассу крупных палочковидных клеток и клеток, агрегированных на детрите (0–9.2% и 0–0.6% соответственно). По микробиологическим показателям выявлены статистически значимые отличия между АВ и АВТ (PERMANOVA, F = 4.95, p < 0.05), а также между поверхностным и придонным слоями (PERMANOVA, F = = 12.42, p < 0.005).

Отмечена обратная зависимость общей численности и биомассы прокариот от величины солености и концентрации кислорода; биомасса прокариот значимо повышалась с ростом содержания фосфатов (табл. 3). Средний объем клеток имел значимую прямую связь с температурой воды и глубиной. Глубина – это единственный фактор, значимо обратно связанный с распределением численности вирусов в водной толще и с соотношением количества вирусов и прокариот. Биомасса вирусов была прямо связана с содержанием фосфатов и обратно – с температурой и глубиной (табл. 3). Численность прокариот прямо связана с количеством и биомассой вирусов (GLZ, коэффициент 0.34–0.46, статистика Вальда 12–867, p < 0.001).

Таблица 3.  

Характеристики значимых линейных моделей, показывающих связь микробиологических показателей и внешних факторов в прол. Фрама

Параметр Предиктор Коэффициент Статистика Вальда p
Численность прокариот Соленость –0.260 6.318 0.012
Растворенный кислород –0.331 6.249 0.012
Хлорофилл а –1.218 7.438 0.006
Биомасса прокариот Соленость –0.828 7.553 0.006
Растворенный кислород –0.995 7.163 0.007
Концентрация фосфатов 0.438 4.679 0.031
Хлорофилл а –5.447 15.734 0.000
Средний объем клетки прокариот Температура 0.236 4.336 0.037
Глубина 0.002 3.940 0.047
Численность вирусов Глубина –0.001 20.440 0.000
Биомасса вирусов Температура –0.916 6.460 0.011
Концентрация фосфатов 2.749 7.266 0.007
Глубина –0.015 9.464 0.002
Хлорофилл а –15.648 5.634 0.018
Соотношение численности вирусов и прокариот Глубина –0.005 14.035 0.000

ОБСУЖДЕНИЕ

Сведений о зимнем состоянии наиболее массовых компонентов микропланктона в морях Западной Арктики не так много (например, Жизнь …, 1985; Широколобова и др., 2016). Информация о зимнем распределении бактериопланктона в прол. Фрама также незначительна (Wilson et al., 2017). Летом в исследуемом районе общая численность бактериопланктона варьирует в широком диапазоне, достигая максимума (105–106 кл/мл) в поверхностных слоях и существенно снижаясь с глубиной до 104 кл/мл (Fadeev et al., 2018; Müller et al., 2018; Cardozo-Mino et al., 2021). В литературе отсутствует информация о количестве пелагических вирусов в этом районе.

Наша работа дает первое представление о количественных характеристиках гетеротрофных прокариот и вирусов высокоарктических акваторий во время полярной ночи. Сопоставление средней температуры воды с многолетними данными (Arctic …, 1995; Hop et al., 2006) показало более высокие значения в 2019 г., что свидетельствовало о потеплении прол. Фрама в последние годы (Randelhoff et al., 2018). Обнаруженная тенденция характерна и для других районов, в частности, в Баренцевом море усиление притока АВ и связанное с ним увеличение теплосодержания вод отмечают с начала 2000-х гг. (ICES, 2022). Распределение пелагических вирусов и прокариот, отмеченное нами в работе, очевидно, отражает состояние микробных сообществ в теплый климатический период. В холодные годы количественные характеристики, вероятно, будут иными.

В районе исследования были выделены 3 основных типа водных масс, которые отличались не только по гидрологическим параметрам, но и по содержанию биогенных элементов. Вертикальное распределение нитратов, фосфатов, силикатов и кислорода в арктических морях имеет выраженную сезонную динамику (Жизнь …, 1985; Гидрометеорология …, 1992). Наименьшие концентрации характерны для наиболее продуктивного весеннего периода, когда за счет вегетации фитопланктона, содержание азота, фосфора и кремния в эвфотическом слое может снижаться до следовых значений. В осенне-зимний период происходит регенерация биогенных элементов, и к концу зимы их содержание достигает максимальных годовых величин (Планктон …, 1997; Ecosystem …, 2009). Распределение соединений азота, фосфора и кремния в прол. Фрама характеризовалось увеличением их количества с глубиной. Скорее всего, это определялось низкой скоростью водообмена в глубинных слоях, а также слабым вертикальным перемешиванием, которое препятствовало подъему биогенных элементов в поверхностный горизонт. Количество растворенного кислорода, напротив, достигало наибольших значений на поверхности, указывая на связь газообмена с атмосферой. Роль биологических процессов, по-видимому, была несущественной, ввиду низкой концентрации хлорофилла а и, следовательно, фитопланктона. Примечательно, что АВ отличались наибольшей концентрацией нитратов, фосфатов и силикатов, тогда как в более холодных ППВ их количество было ниже. Подобный результат объясняется тем, что воды, поступающие из Атлантического океана, обогащены всеми биогенными элементами и считаются наиболее продуктивными среди основных типов водных масс, представленных в арктических регионах (Ecosystem …, 2009; Randelhoff et al., 2018; ICES, 2022). В наших исследованиях концентрации всех биогенных элементов в прол. Фрама в начале зимы (ноябрь) были ниже, чем в середине зимнего периода (январь) (Randelhoff et al., 2018).

Низкое количество хлорофилла а характерно для зимы. Имеющиеся данные свидетельствуют, что во время полярной ночи концентрация фитопигментов редко превышает 0.15–0.25 мг/м3, обычно составляя <0.04 мг/м3 (Ecosystem …, 2009; Berge et al., 2015; Randelhoff et al., 2018). Это связано с низким обилием фитопланктона, хотя часть микроводорослей способна существовать и во время полярной ночи, однако их продукция невелика по сравнению с остальными сезонами (Berge et al., 2015).

Обилие микроорганизмов в арктических морях демонстрирует выраженные сезонные колебания. Отличительной особенностью весенне-летнего периода является резкое увеличение численности микроорганизмов и вирусов до значений, превышающих несколько млн клеток или частиц в 1 мл (Дворецкий и др., 2012; Венгер и др., 2012, 2016; Howard-Jones et al., 2002; Sturluson et al., 2008). Осенью количество гетеротрофных прокариот в арктических морях существенно выше, чем зимой, в первую очередь это касается шельфовых акваторий, подверженных интенсивному пресноводному стоку (Steward et al., 2007; Kopylov et al., 2022; von Jackowski et al., 2022). Хотя в Карском море и северной части Баренцева моря осенние показатели могут быть низкими (несколько сотен тыс. кл/мл по численности и несколько мгС/м3 по биомассе) (Копылов и др., 2015, 2017; Венгер и др., 2022; Dvoretsky et al., 2022), сопоставимыми с величинами, отмеченными нами зимой в прол. Фрама. В других арктических районах зимние значения параметров прокариот также невелики, в среднем <500–1000 тыс. кл/мл и <10–15 мгС/м3 (Жизнь …, 1985; Широколобова и др., 2016; Sherr et al., 2003; Payet, Suttle, 2008).

Для вириопланктона также отмечено понижение численности и биомассы в зимний период. Известно, что в Баренцевом море, как и в зал. Франклина (Канадская Арктика) средняя численность вирусов была в 2–4 раза выше (Широколобова и др., 2016; Payet, Suttle, 2008), чем в прол. Фрама. Подобные различия могут быть связаны с гидрологическими особенностями регионов (температурный режим, влияние прибрежного стока, относительная мелководность Баренцева моря и зал. Франклина), продукционными характеристиками районов (концентрация биогенных элементов, взвешенного органического вещества и фитопланктона) и составом микробных сообществ (обилие потенциальных хозяев, выедание бактерий и ассоциированных с ними вирусных частиц) (Fuhrman, 1999; Wommack, Colwell, 2000).

Соотношение количества вирусов и прокариот в прол. Фрама зимой было невысоким по сравнению с другими сезонами, когда численность вирусов в водах Баренцева моря (северная и северо-восточная части) превышала численность прокариот в 2–30 раз (Венгер и др., 2016, 2022; Dvoretsky et al., 2022). Указанный параметр применялся для оценки влияния вирусов на своих хозяев. Считается, что чем он выше, тем интенсивнее негативное воздействие (Wommack, Colwell, 2000; Suttle, 2007). Таким образом, можно предположить, что зимой в прол. Фрама влияние вирусов на гетеротрофных прокариот существенно ниже, чем в другие периоды. Скорее всего, это косвенно связано с большей численностью пелагических вирусов весной и осенью.

Применение обобщенных линейных моделей позволило выявить основные внешние факторы, которые определяли пространственные вариации численности микробов в прол. Фрама. Прослеживалась тенденция увеличения количества прокариот по мере снижения солености и роста концентрации кислорода, что легко интерпретировать, учитывая гидрологическую структуру района исследований, а именно преобладание холодных, менее соленых и продуктивных ППВ в поверхностном слое. Отмечено также повышение биомассы прокариот с ростом концентрации фосфатов в воде. Фосфор является важнейшим питательным веществом, регулирующим рост бактериопланктона (Coveney, Wetzel, 1992; Morris, Lewis, 1992; Vrede, 1996). Поэтому зоны с повышенным содержанием минеральной формы фосфора можно считать благоприятными для развития микробных популяций. Отмеченное нами увеличение размеров клеток прокариот с глубиной и повышением температуры воды можно объяснить наличием разных микробных сообществ, населяющих поверхностные и глубинные слои воды. Указанная закономерность отмечена и для других арктических акваторий (Жизнь …, 1985; Венгер и др., 2016, 2022; Dvoretsky et al., 2022). Количество вирусов обратно связано с температурой и глубиной, что указывает на их преобладание в поверхностном слое. Скорее всего, это определяется большим количеством потенциальных хозяев (морских бактерий) в поверхностном слое, что косвенно подтверждается обратной зависимостью количества вирусов и прокариот от глубины, а также прямой корреляцией численности прокариот и вириопланктона. Другие компоненты микропланктона также могли оказывать влияние на распределение вирусов и прокариот в данный период. В частности, гетеротрофные жгутиковые и мелкие копеподы могли негативно влиять на количество микроорганизмов, выедая их и конкурируя с ними за взвешенное и растворенное органическое вещество (Fenchel, 1988; Sherr et al., 2003).

Обобщая результаты проведенных исследований, можно заключить, что в зимний период глубина, соленость и температура воды оказывали существенное влияние на обилие гетеротрофных прокариот и вирусов. Однако в целом значимость характеристик водных масс в вертикальном распределении микробов была невелика. Роль биогенных элементов, чье распределение в большей степени ассоциировано с распределением водных масс, была менее значительной, чем в более продуктивные сезоны (весна и лето). Численность прокариот, отмеченная нами, была выше, чем в некоторых других арктических регионах (северная часть Баренцева и Карского морей), что свидетельствовало о более высоком продукционном потенциале прол. Фрама. По всей видимости, это обусловлено сильным влиянием теплых атлантических вод на планктон указанного района. Расширяя представления о микропланктоне арктических районов в период полярной ночи, наши данные свидетельствуют, что, несмотря на неблагоприятные условия (низкие температуры, недостаток света и малые концентрации биогенных элементов), обилие и биомасса прокариот и вирусов оставались значительными. Таким образом, можно заключить, что зимой в высокоширотных районах важную роль в поддержании функционирования сообществ морского планктона играют именно гетеротрофные микроорганизмы, в том числе прокариоты и вирусы.

Список литературы

  1. Венгер М.П., Широколобова Т.И., Макаревич П.Р., Водопьянова В.В. Вирусы в пелагиали Баренцева моря // Докл. РАН. 2012. Т. 446. № 3. С. 345–349.

  2. Венгер М.П., Копылов А.И., Заботкина Е.А., Макаревич П.Р. Влияние вирусов на бактериопланктон открытой и прибрежной части Баренцева моря // Биол. моря. 2016. Т. 42. № 1. С. 19–26.

  3. Венгер М.П., Дворецкий В.Г., Максимовская Т.М. и др. Осенний бактериопланктон северо-восточной части Баренцева моря // Биол. моря. 2022. Т. 48. № 6. С. 380–387.

  4. Гидрометеорология и гидрохимия морей СССР. Т. I. Баренцево море. Вып. 2. Гидрохимические условия и океанологические основы формирования биологической продукции. Л.: Гидрометеоиздат. 1992. 182 с.

  5. ГОСТ 17.1.4.02–90. ВОДА. Методика спектрофотометрического определения хлорофилла а // Государственный контроль качества воды. М.: ИПК Изд-во стандартов. 2001. С. 551–563.

  6. Дворецкий В.Г., Венгер М.П., Макаревич П.Р., Моисеев Д.В. Летний бактерио- и зоопланктон прибрежных вод архипелага Шпицберген // Биол. моря. 2012. Т. 38. № 1. С. 82–85.

  7. Жизнь и условия ее существования в пелагиали Баренцева моря. Апатиты: Изд-во Кольск. фил. АН СССР. 1985. С. 18–30.

  8. Копылов А.И., Сажин А.Ф., Заботкина Е.А., Романова Н.Д. Вириопланктон Карского моря: влияние вирусов на смертность гетеротрофных бактерий // Океанология. 2015. Т. 55. № 4. С. 620–631.

  9. Копылов А.И., Сажин А.Ф., Заботкина Е.А. и др. Вирио- и бактериопланктон в эстуарной зоне реки Обь и прилегающих районах шельфа Карского моря // Океанология. 2017. Т. 57. № 1. С. 118–127.

  10. Планктон морей Западной Арктики. Апатиты: Изд-во КНЦ РАН. 1997. 352 с.

  11. Широколобова Т.И., Жичкин А.П., Венгер М.П. и др. Бактерии и вирусы свободной ото льда акватории Баренцева моря в период наступления полярной ночи // Докл. РАН. 2016. Т. Т. 469. № 3. С. 383–387.

  12. Analysing ecological data. New York: Springer. 2007. 672 p.

  13. Arctic oceanography: Marginal ice zones and continental shelves. V. 49. Washington: American Geophysical Union. 1995. 288 p.

  14. Azam F., Fenchel T., Field J.D. et al. The ecological role of water-column microbes in the sea // Mar. Ecol.: Prog. Ser. 1983. V. 10. P. 257–263.

  15. Berge J., Renaud P.E., Darnis G. et al. In the dark: a review of ecosystem processes during the Arctic polar night // Prog. Oceanogr. 2015. V. 139. P. 258–271.

  16. Cardozo-Mino M.G., Fadeev E., Salman-Carvalho V., Boetius A. Spatial distribution of Arctic bacterioplankton abundance is linked to distinct water masses and summertime phytoplankton bloom dynamics (Fram Strait, 79°N) // Front. Microbiol. 2021. V. 12. Art. 658803.

  17. Coveney M.F., Wetzel R.G. Effects of nutrients on specific growth rate of bacterioplankton in oligotrophic lake water cultures // Appl. Environ. Microbiol. 1992. V. 58. P. 150–156.

  18. Dvoretsky V.G., Dvoretsky A.G. Epiplankton in the Barents Sea: summer variations of mesozooplankton biomass, community structure and diversity // Cont. Shelf Res. 2013. V. 52. P. 1–11.

  19. Dvoretsky V.G., Venger M.P., Vashchenko A.V. et al. Pelagic bacteria and viruses in a high Arctic region: environmental control in the autumn period // Biology. 2022. V. 11. Art. 845.

  20. Dvoretsky V.G., Vodopianova V.V., Bulavina A.S. Effects of climate change on chlorophyll a in the Barents Sea: a long-term assessment // Biology. 2023. V. 12. Art. 119.

  21. Ecosystem Barents Sea. Trondheim, Norway: Tapir Acad. Press. 2009. 587 p.

  22. Fadeev E., Salter I., Schourup-Kristensen V. et al. Microbial communities in the east and west Fram Strait during sea ice melting season // Front. Mar. Sci. 2018. V. 5. Art. 429.

  23. Fenchel T. Marine plankton food chains // Annu. Rev. Ecol. Syst. 1988. V. 19. № 1. P. 19–38.

  24. Fuhrman J.A. Marine viruses and their biogeochemical and ecological effects // Nature. 1999. V. 399. № 6736. P. 541–548.

  25. Hop H., Falk-Petersen S., Svendsen H. et al. Physical and biological characteristics of the pelagic system across Fram Strait to Kongsfjorden // Prog. Oceanogr. 2006. V. 71. P. 182–231.

  26. Howard-Jones M.H., Ballard V.D., Allen A.E. et al. Distribution of bacterial biomass and activity in the marginal ice zone of the central Barents Sea during summer // J. Mar. Syst. 2002. V. 38. P. 77–91.

  27. ICES. Working Group on the Integrated Assessments of the Barents Sea (WGIBAR) // ICES Sci. Rep. 2022. V. 4. Issue 50. 235 p.

  28. Kopylov A.I., Zabotkina E.A., Sazhin A.F. et al. Structure of virioplankton and viral lysis of prokaryotes on the shelf of Siberian Arctic seas: impact of large river runoff // Polar Biol. 2022. V. 45. P. 1581–1596.

  29. Kirchman D.L. Microbial ecology of the oceans. Hoboken, N. J.: John Wiley & Sons. 2008. 593 p.

  30. Legendre P., Legendre L. Numerical ecology. Amsterdam: Elsevier Science. 1998. 853 p.

  31. Morris D.P., Lewis W.M. Nutrient limitation of bacterioplankton growth in Lake Dillon, Colorado // Limnol. Oceanogr. 1992. V. 37. P. 1179–1192.

  32. Müller O., Wilson B., Paulsen M.L. et al. Spatiotemporal dynamics of ammonia-oxidizing Thaumarchaeota in distinct arctic water masses // Front. Microbiol. 2018. V. 9. Art. 24.

  33. Noble R.T., Fuhrman J.A. Virus decay and its causes in coastal waters // Appl. Environ. Microbiol. 1997. V. 63. P. 77–83.

  34. Norland S. The relationships between biomass and volume of bacteria // Handbook of methods in aquatic microbial ecology. Boca Raton: Lewis Publ. 1993. P. 303–308.

  35. Payet J.P., Suttle C.A. Physical and biological correlates of virus dynamics in the southern Beaufort Sea and Amundsen Gulf // J. Mar. Sys. 2008. V. 74. P. 933–945.

  36. Porter K.G., Feig Y.S. The use of DAPI for identifying and counting of aquatic microflora // Limnol. Oceanogr. 1980. V. 25. P. 943–948.

  37. Randelhoff A., Reigstad M., Chierici M. et al. Seasonality of the physical and biogeochemical hydrography in the inflow to the Arctic Ocean through Fram Strait // Front. Mar. Sci. 2018. V. 5. Art. 224.

  38. Sherr E.B., Sherr B.F., Wheeler P.A., Thompson K. Temporal and spatial variation in stocks of autotrophic and he-terotrophic microbes in the upper water column of the central Arctic Ocean // Deep-Sea Res. Part I. 2003. V. 50. P. 557–571.

  39. Steward G.F., Fandino L.B., Hollibaugh J.T. et al. Microbial biomass and viral infections of heterotrophic prokaryotes in the sub-surface layer of the central Arctic Ocean // Deep-Sea Res. Part I. 2007. V. 54. P. 1744–1757.

  40. Strickland J.D.H., Parsons T.R. A practical handbook of seawater analysis // J. Fish. Res. Board Can. 1972. V. 167. P. 1–311.

  41. Sturluson M., Nielsen T.G., Wassmann P. Bacterial abundance, biomass and production during spring blooms in the northern Barents Sea // Deep-Sea Res. Part II. 2008. V. 55. P. 2186–2198.

  42. Suttle C.A. Marine viruses – major players in the global ecosystem // Nat. Rev. Microbiol. 2007. V. 5. № 10. P. 801–812.

  43. von Jackowski A., Becker K.W., Wietz M. et al. Variations of microbial communities and substrate regimes in the eastern Fram Strait between summer and fall // Environ. Microbiol. 2022. V. 24. P. 4124–4136.

  44. Vrede K. Regulation of bacterioplankton production and biomass in an oligotrophic clear-water lake – the importance of the phytoplankton community // J. Plankton Res. 1996. V. 18. P. 1009–1032.

  45. Wilson B., Müller O., Nordmann E.L. et al. Changes in marine prokaryote composition with season and depth over an Arctic polar year // Front. Mar. Sci. 2017. V. 4. Art. 95.

  46. Wommack K.E., Colwell R.R. Virioplankton: viruses in aquatic ecosystems // Microbiol. Mol. Biol. Rev. 2000. V. 64. P. 69–114.

Дополнительные материалы отсутствуют.