1. На главную
  2. Электронные версии
  3. Биология внутренних вод
  4. № 2, 2020

Биология внутренних вод, 2020, № 2, стр. 162-173

Морфология и встречаемость метацеркарий трематод (Clinostomidae) у рыб оз. Тана (Эфиопия)

А. Е. Жохов a, *, Д. А. Морозова a

a Институт биологии внутренних вод им. И.Д. Папанина Российской академии наук
Некоузский р-н, Ярославская обл., пос. Борок, Россия

* E-mail: zhokhov@ibiw.ru

Поступила в редакцию 10.01.2019
После доработки 15.06.2019
Принята к публикации 22.07.2019

Полный текст (PDF)

Аннотация

Изучение 2536 экз. рыб, относящихся к 22 видам из оз. Тана в Эфиопии выявило присутствие пяти видов метацеркарий сем. Clinostomidae, Lühe, 1901 представленных двумя родами: Clinostomum complanatum (у Enteromius humilis, Е. tanapelagius и Garra tana), Euclinostomum sp. и Clinostomum brieni (у Clarias gariepinus), C. phalacrocoracis и Euclinostomum heterostomum (у Oreochromis niloticus). Для всех найденных видов приведены рисунки и описания вместе с указанием встречаемости и интенсивности инвазии, локализации в хозяине.

Ключевые слова: Trematoda, метацеркарии, Clinostomidae, рыбы, озеро Тана, Эфиопия

ВВЕДЕНИЕ

Представители сем. Clinostomidae Lühe, 1901 имеют типичный для трематод гетероксенный жизненный цикл, в котором участвуют брюхоногие моллюски как первые промежуточные хозяева и рыбы (редко земноводные) как вторые промежуточные хозяева. Взрослые трематоды живут в ротовой полости, глотке или пищеводе рыбоядных птиц, реже рептилий и иногда млекопитающих, включая человека. Семейство Clinostomidae разделено (Kanev et al., 2002) на четыре подсемейства, объединяющие семь родов: Clinostomoides Dollfus, 1950; Clinostomum Leidy, 1856; Clinostomatopsis Dollfus, 1932; Euclinostomum Travassos, 1928; Ithyoclinostomum; Nephrocephalus Odhner, 1902 и Odhneriotrema Travassos, 1928. Истинное количество видов в семействе до сих пор остается неизвестным. Часть видов семейства описана по взрослой стадии из птиц, существенно большее число видов – по личинкам из рыб. Жизненные циклы трематод, которые позволяют соотнести принадлежность личинки и взрослой стадии к конкретному виду, известны для ограниченного числа видов (Caffara et al., 2011; Dias et al., 2003; Dönges, 1974; Gustinelli et al., 2010; Jhansilakshmibai, Madhavi, 1997; Ukoli, 1966б).

Современная таксономическая практика в паразитологии предполагает использование молекулярных маркеров в сочетании с морфологическим исследованием (Petkevičiūtė et al., 2018). Применение такого подхода может быть особенно важным при изучении жизненного цикла и идентификации тех видов клиностомид, которые описаны по метацеркарии. С помощью молекулярных данных подтверждена валидность семи видов семейства (Clinostomum complanatum (Rudolphi, 1819), C. marginatum (Rudolphi, 1819), C. tataxumui (Sereno-Uribe, Pinacho-Pinacho, Garcia-Varela & Perez-Ponce de Leon, 2013), C. cutaneum Paperna, 1964, C. phalacrocoracis Dubois, 1930, C. brieni Dollfus, 1950 n. comb., Euclinostomum heterostomum (Rudolphi, 1809)), также выявлены морфологические различия между этими видами (Caffara et al., 2011, 2013, 2014, 2016, 2017; Dzikowski et al., 2004; Gustinelli et al., 2010; Sereno-Uribe et al., 2013). В Африке у птиц и рыб зарегистрированы клиностомиды следующих видов: Clinostomum brieni (Barson et al., 2008; Caffara et al., 2019; Fischthal, Thomas, 1970; Jansen van Rensburg et al., 2013; Manter, Pritchard, 1969; Prudhoe, 1957); C. complanatum (Abd-Al-Aal et al., 2008; Barson et al., 2008; Caffara et al., 2017; Echi et al., 2014; Khalil, 1969; Oliver et al., 2009); C. tilapiae Ukoli, 1966 (Britz et al., 2000; Caffara et al., 2017; Echi et al., 2012; Olurin, Somorin, 2006; Ukoli, 1966a); C. cutaneum (Akoll et al., 2012; Gustinelli et al., 2010); C. phalacrocoracis Dubois, 1930 (Caffara et al., 2014, 2017; Gustinelli et al., 2010; Kabunda, Sommerville, 1984; Taher, 2009); Euclinostomum heterostomum (Britz et al., 2000; Echi et al., 2012; Mashego, Saayman, 1989; Morenikeji, Adepeju, 2009; Oliver et al., 2009); Nephrocephalus bagriincapsulatus (Wedl, 1861) (Scholz et al., 2018), а также несколько сомнительных видов, описанных по метацеркариям (Caffara et al., 2017; Scholz et al., 2018). Информация о трематодах сем. Clinostomidae у рыб оз. Тана, крупнейшего озера в Эфиопии, крайне ограничена. Метацеркарии Clinostomum spp. и Euclinostomum sp. найдены у рыб Oreochromis niloticus (L., 1758) и Varincorhinus beso (Rüppell, 1835) (Eshetu, Mulualem, 2003).

Цель работы – морфологическое описание метацеркарий пяти видов клиностомид, обнаруженных у рыб оз. Тана.

МАТЕРИАЛ И МЕТОДЫ ИССЛЕДОВАНИЯ

Материал собирали в октябре–ноябре 2006 и 2007 гг., а также в мае и сентябре–октябре 2008 г. в юго-восточной части оз. Тана – в Бахар-Дарском заливе. Всего исследовано 2536 рыб разного размера (от взрослых до мальков), относящихся к 22 видам: Oreochromis niloticus L., Clarias gariepinus (Burchell, 1822), Enteromius tanapelagius Graaf et al., 2000 (n = 26), E. humilis Boulenger, 1902, E. pleurogramma Boulenger, 1902 (n = 5), Garra tana Stiassny, Getahun, 2007 (n = 107), 15 видов крупных усачей рода Labeobarbus (n = 813), Varicorhinus beso (Rüppell, 1836) (n = 36). Рыб отлавливали в литоральной зоне озера на глубине ≤5 м с помощью сетей и ловушек и сохраняли живыми до исследования в лаборатории. На зараженность паразитами под световым микроскопом исследовали влажные препараты жабр, мозга, глаз, почек, печени, кишечника, селезенки, плавников, мышц и половых желез. Предварительно проводили наружный осмотр рыб.

Метацеркарий клиностомид извлекали из цист, переносили в физиологический раствор, умертвляли горячей водой и сразу фиксировали 70%-ным этанолом. Затем окрашивали квасцовым кармином, обезвоживали в спиртах, просветляли в диметилфталате и заключали в канадский бальзам. Измерения червей сделаны на тотальных препаратах и даны в мм.

РЕЗУЛЬТАТЫ ИССЛЕДОВАНИЯ

Из 22 исследованных видов рыб в оз. Тана клиностомидные метацеркарии найдены только у пяти видов рыб – Enteromius humilis, E. tanapelagius, Garra dembecha, Oreochromis niloticus и Clarias gariepinus. Карповые рыбы рода Labeobarbus и храмуля Varicorhinus beso ни разу не отмечены как хозяева клиностомид. У гарры Garra dembecha за все годы исследований найден лишь 1 экз. Clinostomum complanatum.

Clinostomum complanatum (Rudolphi, 1819) metacercariae (рис. 1а, 2а).

Рис. 1.

Клиностомидные метацеркарии из рыб оз. Тана: а – Clinostomum complanatum, б – C. phalacrocoracis, в – C. brieni, г – E. sp, д – Euclinostomum heterostomum.

Хозяева: Enteromius humilis, E. tanapelagius, Garra tana.

Локализация: брюшная полость, под кожей жаберной крышки.

Рис. 2.

Клиностомидные метацеркарии из рыб оз. Тана: а – Clinostomum complanatum из Enteromius humilis, б – C. phalacrocoracis из Oreochromis niloticus, в – C. brieni из Clarias gariepinus.

Изученный материал: 45 экз., ваучерные экземпляры, препараты № 6/442 (1–8) хранятся в Коллекции паразитов Института биологии внутренних вод РАН.

Описание (измерены 12 экз.). Метацеркарии покрыты мягкой эластичной цистой округлой формы. Извлеченные из цисты черви весьма подвижны. Тело языковидной формы, длиной 4.6–5.95 (средняя 5.53), шириной 1.2–1.73 (1.5), покрыто очень мелкими шипиками, отсутствующими на переднем конце. Ротовая присоска субтерминальная или терминальная, 0.225–0.36 × 0.252–0.405 (0.306 × 0.334), окружена широким ротовым полем. Брюшная присоска в первой трети тела, 0.792–0.9 × 0.792–0.9 (0.846 × 0.853). Отношение длины ротовой присоски к длине брюшной присоски 1 : 2.7–4.2 (1 : 3.6). Глотка 0.09–0.153 × × 0.063–0.108 (0.113 × 0.081), пищевод отсутствует. Кишечные ветви слепо замыкаются в заднем конце тела, не соединяются с выделительным пузырем. Экскреторный пузырь в форме подковы; от него вперед по бокам тела до уровня брюшной присоски поднимаются экскреторные каналы. Экскреторная пора субтерминальная, открывается на брюшную сторону, редко – терминально. Половые зачатки расположены на середине расстояния между брюшной присоской и задним концом тела. Передний семенник 0.216–0.54 × 0.153–0.54 (0.406 × 0.397), слегка смещен влево от средней линии; задний семенник 0.252–0.396 × 0.315–0.612 (0.351 × 0.459) лежит медианно. Сумка цирруса 0.18–0.315 × 0.135–0.396 (0.239 × 0.307), расположена с правой стороны между передним семенником и кишечником, на уровне середины переднего семенника. Половое отверстие вправо от средней линии тела, у правой границы переднего семенника. Яичник бобовидный, реже другой формы, цельнокрайний, 0.135–0.216 × 0.09–0.18 (0.183 × 0.153). Матка в виде узкого канальца огибает слева передний семенник и тянется вперед, не достигая брюшной присоски, опускается назад к половому отверстию. Метратерм мускулистый. Расстояние между брюшной присоской и маткой 0.216–0.657 (0.422).

Замечания. Этот вид метацеркарий из Enteromius humilis по описанию и размерам соответствуют личинкам Clinostomum complanatum, найденным у различных видов рыб. Метацеркарии C. complanatum проявляют чрезвычайно широкую специфичность по отношению ко вторым промежуточным хозяевам. Их хозяевами на разных континентах зарегистрированы >100 видов рыб из различных отрядов. В Африке метацеркарии C. complanatum найдены у 16 видов рыб. У Enteromius humilis в оз. Тана метацеркарии всегда локализуются в брюшной полости. В других регионах и у разных видов рыб локализация иная – жабры, плавники, кожа, мышцы, ротовая полость, глаза, гонады, желчный пузырь, полость тела. В табл. 1 дана зараженность разноразмерных особей. Enteromius humilis метацеркариями Clinostomum complanatum. Сильнее всего заражены рыбы с длиной тела 5–7 см, cамые мелкие и самые крупные рыбы заражены крайне слабо. У Enteromius tanapelagius метацеркарии встречаются редко (встречаемость 7.7%, индекс обилия 0.12, интенсивность инвазии 1–2), у Garra tana найдена одна личинка Clinostomum complanatum.

Таблица 1.  

Размерная зараженность Enteromius humilis метацеркариями Clinostomum complanatum в оз. Тана

SL, см n Показатель
встречаемость, % I интенсивность инвазии N
2.0–2.9 104 1.0 0.010 1 1
3.0–3.9 91 1.1 0.011 1 1
4.0–4.9 130 1.5 0.020 1 2
5.0–5.9 206 8.3 0.800 1–61 154
6.0–6.9 186 9.1 0.440 1–17 81
7.0–7.9 127 4.7 0.130 1–6 16
8.0–8.9 43 7.0 0.580 2–20 25
 9.0–10.0 5 0.0 0.000 0 0
Всего, cреднее 892 5.3 0.310 1–61 280

Примечание. Здесь и в табл. 3, табл. 5: SL – длина рыб; n – количество исследованных рыб; I – индекс обилия; N – количество собранных паразитов.

Clinostomum phalacrocoracis metacercariae (рис. 1б, 2б).

Хозяин: Oreochromis niloticus.

Локализация: перикардиальная полость и вокруг нее.

Изученный материал: 30 экз., ваучерные экземпляры, препараты № 7/445 (1–6) хранятся в Коллекции паразитов Института биологии внутренних вод РАН.

Описание (измерены 10 экз.). Морфометрическая характеристика приведена в табл. 2.

Таблица 2.  

Морфометрическая характеристика метацеркарий C. phalacrocoracis

Показатель оз. Тана (по данным авторов) оз. Киннерет, Израиль (по: Саffara et al., 2014)
min–max M min–max M
ДТ   8.840–11.400 10.100  9.500–15.200 12.06
ШТ 2.660–3.600 3.060 1.860–3.970 3.080
ДРП 0.360–0.576 0.484 0.410–0.530 0.460
ШРП 0.432–0.612 0.512 0.480–0.730 0.580
ДБП 1.000–1.300 1.192 0.926–1.253 1.094
ШБП 0.972–1.190 1.013 1.011–1.346 1.193
ДПС 0.612–0.900 0.576 0.677–1.466 1.074
ШПС 0.576–0.828 0.684 0.643–1.469 1.064
ДЗС 0.540–0.900 0.800 0.606–1.182 0.957
ШЗС 0.648–1.010 0.792 0.695–1.469 1.072
ДСЦ 0.396–0.720 0.512 0.389–0.717 0.564
ШСЦ 0.360–0.576 0.416 0.143–0.292 0.253
ДЯ 0.180–0.360 0.292 0.119–0.378 0.280
ШЯ 0.135–0.216 0.167 0.121–0.363 0.262

Примечание. ДТ – длина тела, ШТ – ширина тела, ДРП – длина ротовой присоски, ШРП – ширина ротовой присоски, ДБП – длина брюшной присоски, ШБП – ширина брюшной присоски, ДПС – длина переднего семенника, ШПС – ширина переднего семенника, ДЗС – длина заднего семенника, ШЗС – ширина заднего семенника, ДСЦ – длина сумки цирруса, ШСЦ – ширина сумки цирруса, ДЯ – длина яичника, ШЯ – ширина яичника. M – среднее значение.

Метацеркарии крупные, покрыты мягкой эластичной цистой желтовато-кремового цвета, при разрыве цисты в воду выходит зернистое содержимое желтого цвета. Циста овальная, уплощенная. Живые личинки имеют беловато-розовую окраску тела и яркий оранжево-желтый кишечник, активно двигаются, вытягивая и сокращая переднюю часть тела. Тело без шипиков, удлиненно-овальной формы, передний конец тела ýже заднего, максимальная ширина на уровне полового комплекса. Ротовая присоска субтерминальная, меньше брюшной, ротовой воротник выражен слабо. Брюшная присоска лежит на границе первой и второй четвертей длины тела. Отношение длины ротовой присоски к длине брюшной присоски 1 : 2.9–5.2 (1 : 4.1). Бульба пищевода 0.126–0.288 × × 0.135–0.252 (0.221 × 0.19) в диаметре. Кишечные стволы широкие, с дивертикулами в центральной и задней частях тела, слепо заканчиваются в заднем конце тела, не соединяясь с экскреторным пузырем. Экскреторный пузырь V-образной формы, с двумя дивертикулами на каждой вершине (рис. 1б). От пузыря вперед по бокам тела поднимаются экскреторные каналы, которые просматриваются до уровня переднего семенника. Экскреторная пора терминальная. Половой комплекс расположен в средней трети тела. У большинства экземпляров семенники изящные в виде рогаток с пальцевидными выступами, рукоятки рогаток направлены вперед и назад соответственно. Форма переднего семенника часто неправильная; у некоторых особей семенники массивные, почти треугольные, слабо и неглубоко изрезанные; задний семенник шире переднего. Оба семенника лежат медианно один под другим, редко передний семенник немного смещен влево. Сумка цирруса в форме боба, расположена у задней границы переднего семенника между яичником и правой кишечной ветвью. Половое отверстие справа от средней линии тела, всегда между серединой и задней границей переднего семенника. Яичник бобовидный или овальный, лежит под сумкой цирруса. Матка огибает слева передний семенник, поднимается вперед, не доходя до брюшной присоски, опускается назад к половому отверстию. Метратерм имеется. Расстояние между брюшной присоской и маткой 0.135–0.495 (0.347).

Зараженность тиляпии метацеркариями C. phalacrocoracis с возрастом увеличивается, наиболее заражены самые крупные рыбы (табл. 3). Однако мальки тиляпии (1.0–2.9 см) также имеют высокую интенсивность инвазии (до 10 цист).

Таблица 3.  

Размерная зараженность Oreochromis niloticus метацеркариями Clinostomum phalacrocoracis в оз. Тана

SL, см n Показатель
встречаемость, % I интенсивность инвазии N
1.0–2.9 74 13.3 0.40 1–10 30
3.0–4.9 19 10.5 0.11 1 2
5.0–11.9 15 13.3 0.67 3–7 10
12.0–15.9 27 48.1 1.00 1–8 27
16.0–20.9 27 55.6 3.30 1–25 90
21.0–24.9 29 96.6 4.60 1–19 134
25.0–30.0 13 92.3 12.20 1–89 158
Всего, cреднее 484 46.3 2.90 1–89 451

Замечания. Первое подробное описание морфологии и молекулярный анализ метацеркарий C. phalacrocoracis даны по материалу от цихлид из оз. Киннерет в Израиле (Caffara et al., 2014). Эти же авторы сообщают, что ранее метацеркарий C. phalacrocoracis описан под названием Clinostomum sp. у Oreochromis sp. из Конго (Kabunda, Sommerville, 1984). Личинки C. phalacrocoracis (без описаний) найдены у O. niloticus в Кении (Gustinelli et al., 2010) и Египте (Taher, 2009). В последней работе указано, что цисты диаметром 2.7–5.2 имеют тонкую прозрачную оболочку, содержат внутри желтоватую жидкость, метацеркарии желтовато-оранжевой окраски, локализованы в жаберной полости и в районе глотки. Личинки C. phalacrocoracis у рыб в оз. Тана морфологически и по размерам соответствуют таковым у рыб оз. Киннерет в Израиле (табл. 2).

Clinostomum brieni Dollfus, 1950 n. comb. (Syn. Clinostomoides brieni Dollfus, 1950) (рис. 1в, 2в).

Хозяин: Clarias gariepinus.

Локализация: жабры.

Изученный материал: 22 экз., ваучерные экземпляры, препараты № 6/443 (1–5) хранятся в Коллекции паразитов Института биологии внутренних вод РАН.

Описание (измерены 17 экз.). Морфометрическая характеристика дана в табл. 4.

Таблица 4.  

Морфометрическая характеристика метацеркарий Clinostomum brieni

Показатель оз. Тана, Эфиопия (по данным авторов) Южная Африка, Конго (по: Caffara et al., 2019)
min–max M ± SD min–max M ± SD
ДТ 5.240–10.960 7.058 ± 1.333 6.760–10. 602 8.683 ± 1.425
ШТ 1.010–1.656 1.343 ± 0.208 1.250–1.530 1.392 ± 1.183
ДРП 0.207–0.315 0.265 ± 0.029 0.172–0.260 0.218 ± 0.038
ШРП 0.144–0.270 0.206 ± 0.036 0.172–0.280 0.233 ± 0.036
ДБП 0.540–0.621 0.597 ± 0.046 0.622–0.750 0.676 ± 0.054
ШБП 0.522–0.720 0.592 ± 0.058 0.678–0.794 0.733 ± 0.043
Расстояние между присосками 0.630–0.990 0.784 ± 0.126 0.531–1.709 1.277 ± 0.398
ДГ 0.078–0.216 0.137 ± 0.040 – –
ШГ 0.081–0.180 0.124 ± 0.037 – –
ДПС 0.063–0.315 0.121 ± 0.073 0.104–0.128 0.115 ± 0.010
ШПС 0.108–0.522 0.347 ± 0.108 0.317–0.526 0.426 ± 0.077
ДЗС 0.045–0.144 0.163 ± 0.230 0.114–0.190 0.145 ± 0.031
ШЗС 0.225–0.414 0.332 ± 0.058 0.254–0.444 0.326 ± 0.075
Расстояние между
семенниками 		0.369–0.720 0.563 ± 0.103 0.426–0.650 0.494 ± 0.083
ДСЦ 0.324–0.540 0.440 ± 0.058 0.437–0.652 0.577 ± 0.077
ШСЦ 0.990–0.153 0.121 ± 0.019 0.112–0.223 0.168 ± 0.039
ДЯ 0.207–0.495 0.406 ± 0.071 0.165–0.20 0.178 ± 0.013
ШЯ 0.162–0.243 0.210 ± 0.023 0.035–0.108 0.075 ± 0.025

Примечание. ДГ – длина глотки, ШГ – ширина глотки, остальные обозначения, как в табл. 2.

Цисты белого цвета с мягкой тонкой оболочкой. Извлеченные из цист метацеркарии очень подвижны, ползают подобно пиявкам; будучи посажены в чашку Петри с водой, легко вылезают из нее и способны ползать по субстрату без воды. Тело языковидной формы, покрыто очень мелкими шипиками, максимальная ширина позади брюшной присоски. Железистые клетки в передней части тела занимают пространство между присосками. Ротовая присоска терминальная. Брюшная присоска в середине первой трети тела, в 2 раза крупнее ротовой. Отношение длины ротовой присоски к длине брюшной присоски 1 : 3.5–5.0 (1 : 4.3). Имеется предглотка, 0.045–0.099 (0.069), глотка плохо видна из-за налегающего на нее расширенного пищевода. Кишечник раздваивается на уровне пищевода; ветви кишечника на всем протяжении с мелкими дивертикулами, особенно многочисленными позади брюшной присоски, редко с ровными краями. Экскреторный пузырь Y-образной формы. Половой комплекс расположен в последней трети тела. Семенники в виде двух узких поперечных слегка изогнутых полосок. Яичник овальный, лежит справа на середине расстояния между семенниками, на уровне сумки цирруса. Матка в виде узких трубочек образует две продольные, параллельные друг другу слепые петли в межкишечном пространстве. Правая петля матки в 2 раза короче левой петли, расположенной медианно вдоль тела. Семяприемник овальный, лежит слева в пространстве между сумкой цирруса и кишечным стволом, 0.108–0.297 × 0.017–0.225 (0.211 × 0.113). Сумка цирруса в виде булавы, располагается вдоль продольной оси тела медианно. Генитальная пора у передней границы заднего семенника, медианная. Экскреторный пузырь Y-образной формы, экскреторная пора терминальная.

Сомы в оз. Тана в целом слабо заражены метацеркариями C. brieni, четкая динамика зараженности рыб по мере их роста не прослеживается (табл. 5). Молодые рыбы (длиной ≤40 см) заражены сильнее, чем старые, хотя личинки встречаются и у крупных сомов.

Таблица 5.  

Размерная зараженность Clarias gariepinus клиностомидными метацеркариями в оз. Тана

SL, см n Показатель
встречаемость, % I интенсивность инвазии N
5.0–20.9 15 $\frac{{6.70{\text{\;}}}}{{6.67}}$ $\frac{{0.270}}{{0.070}}$ $\frac{4}{1}$ $\frac{4}{1}$
21.0–30.9 69 $\frac{{4.30}}{{8.70}}$ $\frac{{0.070}}{{0.087}}$ $\frac{{1--3}}{1}$ $\frac{5}{6}$
31.0–40.9 33 $\frac{{6.10}}{{6.10}}$ $\frac{{0.610{\text{\;}}}}{{0.061}}$ $\frac{{1--19}}{1}$ $\frac{{20}}{2}$
41.0–50.9 15 $\frac{{0.00}}{{6.67}}$ $\frac{{0.000{\text{\;}}}}{{0.070}}$ $\frac{0}{1}$ $\frac{0}{1}$
51.0–60.9 15 $\frac{{13.30}}{{0.00}}$ $\frac{{0.270}}{{0.000}}$ $\frac{{1--3}}{0}$ $\frac{4}{0}$
61.0–80.9 18 $\frac{{5.60}}{{0.00}}$ $\frac{{0.060}}{{0.000}}$ $\frac{1}{0}$ $\frac{1}{0}$
81.0–120.0 8 $\frac{{0.00}}{{0.00}}$ $\frac{{0.00}}{{0.00}}$ $\frac{0}{0}$ $\frac{0}{0}$
Всего, cреднее 173 $\frac{{5.40}}{{6.78}}$ $\frac{{0.220}}{{0.058}}$ $\frac{{1--19}}{1}$ $\frac{{34}}{{10}}$

Примечание. Над чертой – Clinostomum brieni; под чертой – C. sp.

Замечания. От других клиностомид данный вид отличается крупными размерами и расположением полового комплекса в задней части тела. На этом основании его выделили в отдельный род Clinostomoides. Однако, молекулярный и филогенетический анализы показали, что Clinostoides brieni принадлежит роду Clinostomum (Caffara et al., 2019). Метацеркарии Clinostomum brieni n. comb. найдены в Африке у клариевых сомов (Clarias gariepinus, C. lazera, C. senegalensis, C. sp.) (Barson et al., 2008; Fischthal, Thomas, 1970; Jansen van Rensburg et al., 2013; Manter, Pritchard, 1969; Prudhoe, 1957). Метацеркарии C. brieni, по которым сделан молекулярный анализ (Caffara et al., 2019), собраны в типовом регионе. Морфологические различия между этими экземплярами из других мест в Африке рассматриваются как внутривидовые вариации (Caffara et al., 2019). Экземпляры из оз. Тана также имеют небольшие отличия от экземпляров, описанных ранее (табл. 4): у них меньше расстояние между присосками и более крупный яичник.

Род Euclinostomum Travassos, 1928.

Euclinostomum heterostomum Rudolphi, 1809 (рис. 1д, 3а).

Хозяин: Oreochromis niloticus.

Локализация: под серозной оболочкой почки.

Рис. 3.

Клиностомидные метацеркарии из рыб оз. Тана: а – Euclinostomum heterostomum из O. niloticus, б – Euclinostomum sp. из Clarias gariepinus.

Изученный материал: 3 экз., ваучерные экземпляры, препараты № 2/45 (1–7) хранятся в Коллекции паразитов Института биологии внутренних вод РАН.

Описание (измерены 3 экз.). Метацеркарии образуют цисты белого цвета с мягкой тонкой оболочкой. Тело метацеркарии цилиндрической формы, толстое и мясистое, боковые края в складках, 4.59–6.29 × 1.69–3.24 (5.16 × 2.28). Ротовая присоска сферическая, 0.279–0.297 × × 0.261–0.315 (0.288 × 0.288), выпячивается над ротовым полем, терминальная. Брюшная присоска круглая, 0.9–1.368 × 0.9–1.44 (1.09 × 1.116), крупнее ротовой. Глотка отсутствует, пищевод узкий и короткий, образует расширение в месте бифуркации кишечника. Ветви кишечника длинные, почти достигают заднего конца тела. Семенники расположены на границе второй и последней трети тела. Передний семенник в виде подковы 0.324–0.576 × 0.432–0.756 (0.414 × 0.54); задний семенник V-образной или треугольной формы, 0.252–0.468 × 0.27–0.54 (0.336 × 0.378). Сумка цирруса округлая, 0.288–0.405 × 0.18–0.36 (0.33 × 0.255). Яичник овальный, 0.162–0.243 × × 0.099–0.225 (0.195 × 0.168). Матка в виде узкой трубки, поднимается вперед вдоль левого края переднего семенника и, не достигая заднего края брюшной присоски, опускается назад, образуя петлю. Задняя часть петли матки шире передней. Генитальная пора медианная, расположена строго против сумки цирруса. Экскреторная пора на уровне концов последних слепых отростков кишечника. Количество кишечных дивертикулов 8–13 (11).

Замечания. В Африке метацеркарии E. heterostomum найдены у 12 видов рыб во многих странах (Britz et al., 2000; Caffara, Locke, Cristanini et al., 2016; Echi, Eyo, Okafor et al., 2012; Mashego, Saayman, 1989; Morenikeji, Adepeju, 2009; Oliver, Luus-Powell, Saayman, 2009; Taher, 2009). В Бахар-Дарском заливе оз. Тана эта личинка встречается у тиляпии очень редко. За три года исследований обнаружено лишь четыре метацеркарии. В других местах озера у тиляпии в почках были найдены метацеркарии Euclinostomum sp. (вероятно, E. heterostomum (Eshetu, Mulualem, 2003)). Зараженность рыб также была низкой.

Euclinostomum sp. (рис. 1г, 3б).

Хозяин: Clarias gariepinus.

Локализация: глазная впадина.

Изученный материал: 9 экз., ваучерные экземпляры, препараты № 7/444 (1–6) хранятся в Коллекции паразитов Института биологии внутренних вод РАН.

Описание (измерены 6 экз). Метацеркарии без цист. Черви очень крупные, форма тела в виде стельки, имеет сужение в области брюшной присоски, без шипиков; боковые края тела ровные или слегка складчатые, оба конца тела плавно закруглены. Максимальная ширина на уровне середины длины матки. Ротовая присоска терминальная, окружена широким ротовым валиком; брюшная присоска круглая, в 4–5 раз крупнее ротовой, расположена в передней трети тела. Пищевод короткий, бульба пищевода в месте бифуркации кишечника, крупная. Кишечные стволы несут длинные отростки с внешней стороны, их количество с обеих сторон варьирует от 13 до 17. Семенники в последней трети тела. Передний семенник U-образной формы, между его ветвями медианно лежит круглая сумка цирруса. Задний семенник V-образной формы, меньше переднего. Яичник овальный, расположен справа от средней линии тела, соприкасается с правой кишечной ветвью. Матка в виде узкого канала поднимается вдоль левого края переднего семенника между ним и левой кишечной ветвью, не достигая заднего края брюшной присоски, и опускается назад, образуя узкую петлю. Генитальная пора строго против сумки цирруса, медианная. Экскреторная пора вблизи заднего конца тела между концами отростков кишечника.

Замечания. Подобная личинка (1 экз.) найдена у Clarias gariepinus в Южной Африке (Prudhoe, Hussey, 1977). Размеры и описание этой личинки и обнаруженных нами метацеркарий совпадают (табл. 6). Метацеркария Euclinostomum sp. (Prudhoe, Hussey, 1977) найдена в полости тела сома. Авторы не сообщают, была ли она в цисте или нет. Обнаруженные нами метацеркарии в глазных впадинах сомов всегда были неинцистированными. Это один из крупных видов метацеркарий, по размерам уступающий только Clinostomum cutaneum (Gustinelli et al., 2010). В роде Euclinostomum описано еще несколько видов, но все признаки, отличающие эти виды, попадают в диапазон изменчивости E. heterostomum (Caffara et al., 2016). Найденный вид отличается от метацеркарий E. heterostomum следующими признаками: у Euclinostomum sp. семенники сдвинуты к заднему концу тела и расположены в последней трети тела, у E. heterostomum они лежат между второй и последней третями тела; Euclinostomum sp. имеет большое мышечное расширение (бульбус) пищевода, отсутствующее у E. heterostomum; количество боковых ответвлений кишечника у Euclinostomum sp. больше (13–17), чем у E. heterostomum (8–13), хотя у последнего изредка встречается большее количество ответвлений (9–16); отношение ширины брюшной присоски к ширине ротовой присоски у Euclinostomum sp. (среднее 4.09) больше, чем у E. heterostomum (среднее 1.66); метацеркарии Euclinostomum sp. цист не образуют, E. heterostomum образуют цисту, хотя известны исключения (Echi et al., 2012); Euclinostomum sp. в 3 раза крупнее, чем E. heterostomum. Все девять метацеркарий Euclinostomum sp. извлечены из глазных впадин сомов, локализация E. heterostomum иная – стенка тела в районе почек, серозная оболочка почек, почки, печень, мышцы, полость тела, кожа, глаза. Наблюдаемые морфологические и размерные различия дают основание рассматривать метацеркарий Euclinostomum sp. как отдельный вид, но для подтверждения его валидности необходим молекулярный анализ. Данный вид в оз. Тана редкий, встречался у некрупных сомов всегда по одному экземпляру.

Таблица 6.

Морфометрическая характеристика метацеркарий Euclinostomum sp. из Clarias gariepinus

Показатель оз. Тана, Эфиопия Южная Африка (по: Prudhoe, Hussey, 1977)
min–max M M
ДТ 13.600–18.000 15.80 19.300
ШТ 4.000–6.000 4.930 5.370
ДРП 0.360–0.468 0.396 0.400
ШРП 0.432–0.612 0.510 0.400
ДБП 1.800–2.250 2.030 1.750
ШБП 1.800–2.250 2.030 1.750
ШБП/ШРП 2.940–5.000 4.090 4.400
Расстояние между присосками 0.900–1.620 1.162 –
Пищевод 0.180–0.360 0.252 0.270
ДБП 0.360 0.360 0.275
ШБП 0.216–0.284 0.237 0.155
ДПС 1.650–2.250 1.936 2.200
ШПС 1.250–1.750 1.600 0.300
ДЗС 1.000–1.350 1.207 1.060
ШЗС 1.100–1.700 1.342 0.200
ДСЦ 0.288–0.360 0.317 0.430
ШСЦ 0.252–0.432 0.317 0.430
ДЯ 0.252–0.360 0.306 0.340
ШЯ 0.216–0.288 0.252 0.160
ДМ 4.250–6.300 5.414 6.900
Расстояние ЗС–задний конец тела 1.296–2.772 1.805 2.240
Число дивертикулов
правые 13–17 16
левые 15–17 14

Примечание. ДМ – длина матки, ЗC – задний семенник. Остальные обозначения, как в табл. 2.

ОБСУЖДЕНИЕ РЕЗУЛЬТАТОВ

Всего у рыб оз. Тана обнаружено пять видов клиностомидных метацеркарий (Clinostomum complanatum, C. brieni n. comb., C. phalacrocoracis, Euclinostomum heterostomum, Euclinostomum sp.). Найденные виды дают достаточно полное представление о разнообразии этой группы трематод в озере. Ихтиофауна оз. Тана не отличается высоким разнообразием, здесь встречается всего 24 вида (Vijverberg et al., 2009). Мы зарегистрировали различные виды клиностомидных метацеркарий у Oreochromis niloticus, Clarias gariepinus, Enteromius humilis, E. tanapelagius, Garra tana. У храмули Varicorhinus beso в озере найдены метацеркарии Euclinostomum sp. (Eshetu, Mulualem, 2003). Все эти виды рыб ведут придонный образ жизни в литорали и сублиторали, в зоне зарослей макрофитов, где вступают в контакт с зараженными моллюсками. Первыми промежуточными хозяевами клиностомид служат брюхоногие моллюски семейств Limnaeidae и Planorbidae. В Африке в качестве хозяев для E. heterostomum зарегистрированы моллюски Bulinus truncatus (Audoin, 1827) и B. globosus Morelet, 1866 (Planorbidae) (Dönges, 1974; El-Naffar, Khalofa, 1981). Интересно, что у крупных усачей рода Labeobarbus (молоди и взрослых рыб), обитающих в прибрежной части озера, метацеркарии клиностомид отсутствуют. Из трех видов мелких усачей рода Enteromius в оз. Тана клиностомидные метацеркарии обычны только у Enteromius humilis. Пелагический вид E. tanapelagius обитает в открытой части озера и биотопически не связан с брюхоногими моллюсками, и поэтому очень слабо заражен C. complanatum.

Клиностомидные метацеркарии в оз. Тана показывают узкую специфичность к хозяевам, которая обусловлена, возможно, бедным видовым составом рыб. Так, C. complanatum встречался у Enteromius humilis, E. tanapelagius (редко) и Garra tana (случайно), хотя в целом этот вид чрезвычайно широко специфичен по отношению ко вторым промежуточным хозяевам. Clinostomum phalacrocoracis отмечен как паразит только нильской тиляпии, но этот вид специфичен именно цихлидовым рыбам (Caffara et al., 2014; Finkelman, 1988; Gustinelli et al., 2010; Kabunda, Sommerville,1984; Taher, 2009; Yekutiel, 1985). Редкий в озере Euclinostomum heterostomum найден только у тиляпии. Два других вида (Clinostomum brieni и Euclinostomum sp.) в озере инвазируют только клариевого сома, в других регионах Африки оба вида отмечены как паразиты сомов рода Clarias (Barson et al., 2008; Fischthal, Thomas, 1970; Jansen van Rensburg et al., 2013; Prudhoe, Hussey, 1977).

При анализе локализации метацеркарий клиностомид в теле рыб оз. Тана установлено, что ни один из видов не использует мышцы рыб как место паразитирования. Это немаловажное обстоятельство, поскольку взрослые трематоды способны паразитировать у человека, а заражение происходит в результате поедания сырой рыбы с личинками трематод. В некоторых районах Эфиопии употребление в пищу сырой рыбы – обычное явление. В мышцах рыб, помимо других органов, паразитируют личинки C. complanatum (у карповых и Oreochromis niloticus), C. cutaneum (у цихлидовых), C. tilapiae (у цихлидовых), E. heterostomum (у O. mossambicus и O. niloticus) (Britz et al., 2000; Caffara et al., 2014; Kabunda, Sommerville, 1984; Oliver et al., 2009; Taher, 2009). Однако такая локализация метацеркарий в рыбе наблюдается не повсеместно. Метацеркарии клиностомид известны как “желтые личинки” (yellow grubs) из-за цвета содержимого кишечника. Большинство случаев паразитирования этих трематод у человека относились к Clinostomum complanatum и имели место в Японии, Корее, Таиланде, Индии, Израиле. У инфицированных людей трематоды локализуются в толще слизистой оболочки глотки и вызывают острый ларингофарингит с различными симптомами (застой и раздражение слизистой гортани и глотки, тошнота, боль и затруднение глотания, кашель, потеря крови, изменения голоса, одышка) и в серьезных случаях – смерть от удушья (Kamo et al., 1962). В Африке до сих пор не зарегистрированы случаи заболевания людей, вызванные клиностомидами. Значение C. cutaneum, C. tilapiae и Euclinostomum heterostomum как зоо-нозных видов требует подтверждения.

Выводы. При исследовании 22 видов рыб из оз. Тана у пяти из них найдены пять видов метацеркарий трематод сем. Clinostomidae: Clinostomum complanatum (у Enteromius humilis, E. tanapelagius и Garra tana), Euclinostomum sp. и Clinostomum brieni (у Clarias gariepinus), Clinostomum phalacrocoracis и Euclinostomum heterostomum (у Oreochromis niloticus), что характеризует озеро как уникальный водоем с самым богатым видовым составом личинок трематод данного семейства, известным на сегодняшний день.

Список литературы

  1. Abd-Al-Aal Z., Amer O.H., Badawy A.I.I., El-Ashram A.M.M. 2008. Digenetic trematodes of the little egret, Egretta garzetta, and possibility of transmission to Oreochromis niloticus at El-Abbassa Fish Farms, Egypt // Proceeding of the 8th Int. Symposium on Tilapia in Aquaculture. Egypt, Abbassa. P. 1351.

  2. Akoll P., Konecny R., Mwanja W.W. et al. 2012. Parasite fauna of farmed Nile tilapia (Oreochromis niloticus) and African catfish (Clarias gariepinus) in Uganda // Parasitol. Res. V. 110. Issue 1. P. 315. https://doi.org/10.1007/s00436-011-2491-4

  3. Barson M., Bray R.A., Ollevier F., Huyse T. 2008. Taxonomy and faunistics of the helminth parasites of Clarias gariepinus (Burchell, 1822), and Oreochromis mossambicus (Peters, 1852) from temporary pans and pools in the Save-Runde River Floodplain, Zimbabwe // Comparative Parasitology. V. 75. P. 228.

  4. Britz J., Van As J.G., Saayman J.E. 2000. Occurrence and distribution of Clinostomum tilapiae Ukoli, 1966 and Euclinostomum heterostomum (Rudolphi, 1809) metacercarial infections of freshwater fish in Venda and Lebowa, southern Africa // J. Fish Biol. V. 26(1). P. 21.

  5. Caffara M., Locke S.A., Gustinelli A. et al. 2011. Morphologicaland molecular differentiation of Clinostomum complanatum and Clinostomum marginatum (Digenea: Clinostomidae) metacecariae and adult // J. Parasitol. V. 97(5). P. 884. https://doi.org/10.1645/GE-2781.1

  6. Caffara M., Bruni G., Paoletti C. et al. 2013. Metacercariae of Clinostomum complanatum (Trematoda: Digenea) in European newts Triturus carnifex and Lissotriton vulgaris (Caudata: Salamandridae) // J. Helminthol. V. 88. P. 278. https://doi.org/10.1017/S0022149X13000151

  7. Caffara M., Davidovich N., Falk R. et al. 2014. Redescription of Clinostomum phalacrocoracis metacercariae (Digenea: Clinostomidae) in cichlids from Lake Kinneret, Israel // Parasite. V. 21. P. 32. https://doi.org/10.1051/parasite/2014034

  8. Caffara M., Locke S.A., Cristanini C. et al. 2016. A combined morphometric and molecular approach to identifying metacercariae of Euclinostomum heterostomum (Digenea: Clinostomidae) // J. Parasitol. V. 102(2). P. 239. https://doi.org/10.1645/15-823

  9. Caffara M., Locke S.A., Echi P.C. et al. 2017. A morphological and molecular study of Clinostomid metacercariae from African fish with a redescription of Clinostomum tilapiae // Parasitology. V. 144(11). P. 1. https://doi.org/10.1017/S0031182017001068

  10. Caffara M., Locke S.A., Halajian A. et al. 2019. Molecular data show Clinostomoides Dollfus, 1950 is a junior synonym of Clinostomum Leidy, 1856, with redescription of metacercariae of Clinostomum brieni n. comb. // Parasitology. V. 146. № 6. P. 805. https://doi.org/10.1017/S0031182018002172

  11. Dias M.L.G.G., Eiras J.C., Machado M.H. et al. 2003. The life cycle of Clinostomum complanatum Rudolphi, 1814 (Digenea, Clinostomidae) on the floodplain of the high Parana’ river, Brazil // Parasitol. Res. V. 89 P. 506. https://doi.org/10.1007/s00436-002-0796-z

  12. Dönges J. 1974. The life cycle of Euclinostomum heterostomum (Rugolphi, 1809) (Trtematoda: Clinostomatidae) // Int. J. Parasitol. V. 4. P. 79. https://doi.org/10.1016/0020-7519(74)90012-5

  13. Dzikowski R., Levy M.G., Poore M.F. et al. 2004. Clinostomum complanatum and Clinostomum marginatum (Rudolphi, 1819) (Digenea: Clinostomidae) are separate species based on differences in ribosomal DNA // J. Parasitol. 90. P. 413. https://doi.org/10.1645/GE-159R

  14. Echi P.C., Eyo J.E., Okafor F.C. et al. 2012. First record of co – infection of three clinostomatid parasites in cichlids (Osteichthyes: Cichlidae) in a tropical freshwater lake // Iran. J. Publ. Health. V. 41. № 7. P. 86.

  15. El-Naffar M.K., Khalofa R.M. 1981. Euclinostomum ardeolae sp. nov. (Trematoda: Clinostomatidae) // Journal of the Egyptian Society of Parasitology. V. 11. № 1. P. 175.

  16. Eshetu Y., Mulualem E. 2003. Parasites of fish at Lake Tana, Ethiopia // SINET: An Ethiopian J. Science. V. 26. P. 31.

  17. Finkelman S. 1988. Infections of Clinostomatidea in the Sea of Galilee fish. M.Sc. Thesis. Jerusalem: Hebrew University of Jerusalem. 62 p.

  18. Fischthal J.H., Thomas J.D. 1970. Some metacercariae of digenetic trematodes in fishes from Nungua Lake, Ghana // Anales del Instituto de Biologia Universidad Nacional Autonoma de México. Serie Zoologia. V. 1. P. 73.

  19. Gustinelli A., Caffara M., Florio D. et al. 2010. First description of the adult stage of Clinostomum cutaneum Paperna, 1964 (Digenea: Clinostomidae) from grey herons Ardea cinerea L. and a redescription of the metacercaria from the Nile tilapia Oreochromis niloticus niloticus (L.) in Kenya // Systematic Parasitology. V. 76. P. 39. https://doi.org/10.1007/s11230-010-9231-5

  20. Jansen van Rensburg C., van As J.G., King P.H. 2013. New records of digenean parasites of Clarias gariepinus (Pisces: Clariidae) from the Okavango Delta, Botswana, with description of Thaparotrema botswanensis sp. n. (Plathelminthes: Trematoda) // African Invertebrates. V. 54. P. 431. http://zoobank.org/References/CE0A3037-9617-4389-A447-1E92117966FA

  21. Jhansilakshmibai K., Madhavi R. 1997. Euclinostomum heterostomum (Rudolphi, 1809) (Trematoda): life-cycle, growth and development of the metacercaria and adult // Systematic Parasitology. V. 38. P. 51. https://doi.org/10.1023/A:1005829625739

  22. Kabunda M.Y., Sommerville C. 1984. Parasitic worm causing the rejection of tilapia (Oreochromis species) in Zaire // British Veterinary Journal. V. 140. P. 263.

  23. Kamo H., Ogino K., Hatsushika R. 1962. A unique infection of man with Clinostomum sp., a small trematode causing acute laryngitis // Yonago Acta Med. V. 6(2). P. 37.

  24. Kanev I., Radev V., Fried B. 2002. Family Clinostomidae Lühe, 1901 // Keys to the Trematoda. V. 1. Wallingford: CABI Publishing and the Natural History Museum. P. 113. https://doi.org/10.1079/9780851995472.0113

  25. Khalil L.F. 1969. Studies on the helminth parasites of freshwater fishes of the Sudan // J. Zool. V. 158. P. 143.

  26. Manter H.W., Pritchard M.H. 1969. Some digenetic trematodes of Central Africa chiefly from fishes // Rev. Zool. Botan. Africaines. V. 80. P. 51.

  27. Mashego S.N., Saayman J.E. 1989. Digenetic trematodes and cestodes of Clarias gariepinus (Burchell, 1822) in Lebowa, South Africa, with taxonomic notes // South African J. Wildlife Res. V. 19. № 1. P. 17.

  28. Morenikeji O.A., Adepeju A.I. 2009. Helminth communities in Cichlids in natural and man-made ponds in south-west Nigeria. https://sciencepub.net/researcher/0103/13_0727_helminth_research0103.pdf

  29. Oliver P.A.S., Luus-Powell W.J., Saayman J.E. 2009. Report on some monogenean and clinostomid infestations of freshwater fish and waterbird hosts in Middle Letaba Dam, Limpopo Province, South Africa // Onderstepoort J. Vet. Res. V. 76. P. 187.

  30. Olurin K.B., Somorin C.A. 2006. Intestinal helminths of the fishes of Owa Stream, south-west Nigeria // Res. J. Fisheries and Hydrobiol. V. 1(1). P. 6.

  31. Petkevičiūtė R., Stunžėnas V., Zhokhov A.E. et al. 2018. Diversity and phylogenetic relationships of European species of Crepidostomum Braun, 1900 (Trematoda: Allocreadiidae) based on rDNA, with special reference to Crepidostomum oschmarini Zhokhov et Pugacheva, 1998 // Parasites & Vectors. V. 11. P. 530. https://doi.org/10.1186/s13071-018-3095-y

  32. Prudhoe S. 1957. Trematoda // Exploration du Parc National de l’Upemba. Mission G. F. de Witte (1946–1949). Bruxelles: Institute Parc National Congo Belge. V. 48. P. 1.

  33. Prudhoe S., Hussey C.G. 1977. Some parasitic worms in freshwater fishes and fish-predators from the Transvaal, South Africa // Zool. Africana. V. 12(1). P. 113.

  34. Scholz T., Vanhove M.P.M., Smit N. et al. 2018. A guide to the parasites of African Freshwater Fishes // Abc-Taxa. V. 18. P. 425.

  35. Sereno-Uribe A.L., Pinacho-Pinacho C.D., Garcıґa-Varela M. et al. 2013. Using mitochondrial and ribosomal DNA sequences to test the taxonomic validity of Clinostomum complanatum Rudolphi, 1814 in fish-eating birds and freshwater fishes in Mexico, with the description of a new species // Parasitol. Res. V. 112. P. 2855. https://doi.org/10.1007/s00436-013-3457-5

  36. Taher G.A. 2009. Some studies on metacercarial infection in Oreochromis niloticus in Assuit Governorate and their role in transmission of some trematodes to dogs // Ass. Univ. Bull. Environ. Res. V. 12(1). P. 63.

  37. Ukoli F.M.A. 1966a. On Clinostomum tilapiae n. sp., and C. phalacrocoracis Dubois, 1930 from Ghana, and a discussion of the systematic of the genus Clinostomum Leidy, 1856 // J. Helminthol. V. 40(1/2). P. 187.

  38. Ukoli F.M.A. 1966б. On the life history, growth and development from the metacercarial stages to adulthood, of Clinostomum tilapiae Ukoli, 1966 // J. Helminthol. V. 40(1/2). P. 215.

  39. Vijverberg K., Ferdinand A.S., Eshete D. 2009. Lake Tana: Source of the Blue Nile // The Nile: Origin, Environments, Limnology and Human Use. V. 89. № 3. P. 163.

  40. Yekutiel D. 1985. Metacercaria infections of cichlid fry in Lake Kinneret. M. Sc. Thesis. Jerusalem: Hebrew University of Jerusalem.

Дополнительные материалы отсутствуют.

Инструменты

следующая статья выпуска предыдущая статья выпуска содержание выпуска

Биология внутренних вод

Архивы выпусков Информация о журнале Отправить рукопись в журнал