Биология внутренних вод, 2021, № 5, стр. 538-544

Изучение процессов расселения видов за пределами исторических ареалов, усилившееся во второй половине XX в., не теряет актуальности и в настоящее время. При мониторинге биологических инвазий особое внимание уделяют вселенцам, способным кардинально изменить нативные сообщества или нанести ощутимый экономический ущерб (Дгебуадзе и др., 2018). Вместе с тем, существует большое число “скрытых” вселенцев, находки которых спорадические, а численность невелика. Выявление таких чужеродных видов гидробионтов крайне актуально для прогноза дальнейшей динамики их численности и для инвентаризации биологического разнообразия в регионе. Примером таких “незаметных” вселенцев в бассейне р. Волги служат представители рыб сем. бычковых Gobiidae. Из первоначально редких единичных находок бычков в 1970–1980-х гг. в настоящее время несколько видов успешно оккупировали большинство рек Европы (Hirsch et al., 2016), и стали обычным, хотя, как правило, малочисленным компонентом рыбного сообщества. Однако, систематика бычковых крайне не ясна и валидность ряда таксонов, даже с применением методов ДНК-анализа, требует отдельного изучения (Medvedev et al., 2013), что создает дополнительные трудности при мониторинге инвазий этих рыб.

В результате проведения комплексной экспедиции на НИС “Академик Топчиев” Института биологии внутренних вод РАН в верхнем течении незарегулированного участка р. Волги на песчаной косе в Красноармейском р-не г. Волгограда (48°29′ с.ш., 44°44′ в.д.) с использованием мелкоячеистого невода (длина 9 м, высота раскрытия 1 м, ячея 4 мм) 8 сентября 2017 г. была выловлена рыба (рис. 1), предварительно определенная как “Gobiidae (sp.)”, при дальнейшей камеральной обработке проб – как длиннохвостый бычок Книповича, Knipowitschia longecaudata (Kessler, 1877) (Actinopterygii: Gobiidae).

Рис. 1.

Внешний вид Knipowitschia longecaudata, р. Волга, 8 сентября 2017 г., Красноармейский р-н, г. Волгорад: (а) общий вид рыбы; (б) увеличенная часть головы рыбы с дорсальной стороны; k – задняя межглазничная пора, λ – парные поры переднего глазно-лопаточного канала сейсмосенсорной системы головы, sq – место окончания чешуйного покрова по дорзальной стороне со стороны хвостового плавника. Масштаб – 1 мм.

При проведении морфологического анализа особое внимание уделяли признакам, обычно используемым для видовой идентификации бычковых рыб (Kottelat and Freyhof, 2007; Богуцкая и др., 2013). Все измерения и подсчеты выполнены одним оператором. Генетическим маркером для определения видовой принадлежности выбран фрагмент митохондриальной ДНК (мтДНК), включающий ген первой субъединицы цитохром оксидазы с (COI). Данный участок мтДНК рекомендован для идентификации видов в рамках программы “Штрихкодирование жизни” (ДНК-баркодинг) и крайне эффективен при работе с мелкими или фрагментированными образцами, позволяя точно определить их видовую принадлежность (Kartavtsev, 2018). Методика генетического анализа для диагностики чужеродных видов рыб дана в работе (Makhrov et al., 2013). Построено консенсусное филогенетическое дерево по всему набору данных с использованием методов максимального правдоподобия (ML) и на основе байесовой статистики (BI). Протокол восстановления филогении и тестирование топологии для чужеродных видов описаны в работе (Karabanov et al., 2018a). Для делимитации видов по генному дереву COI применен алгоритм оптимизации порога дивергенции и кластеризации (Rangel-Medrano et al., 2020).

Для сравнения при проведении морфологического и молекулярно-генетического анализов включены данные по морфологическому и генетическому разнообразию родственных видов по базам данных FishBase (http://www.fishbase.org) и NCBI GenBank (http://www.ncbi.nlm.nih.gov/). Для точной идентификации бычков также изучены четыре экземпляра, однозначно относимых к K. longecaudata из р. Маныч (сбор А.А. Махрова от 19 мая 2015 г.). Полученные нуклеотидные последовательности депонированы в базу данных NCBI GenBank под номерами MT833811, MT833812, MT833779-MT833781.

Диагностические признаки обнаруженного возле г. Волгограда длиннохвостого бычка Книповича и особей K. longecaudata из р. Маныч, а также диагностические признаки других видов бычков Книповича представлены в таблице (Приложение, табл. S1). Тело рыбы округлое, голова немного уплощена дорсовентрально. Глаза направлены вверх. Голова и передняя часть спины до начала второго спинного плавника голые (рис. 1). Брюшная присоска крупная, ее воротник без лопастинок. Парные передние глазо-лопаточные каналы соединяются на коротком расстоянии около задней межглазничной поры k (рис. 1). Передние парные поры λ (соответствуют поре σ (по: Ильин, 1928) лежат между передними частями глаз. Хвостовой плавник несимметричный, верхняя лопасть длиннее нижней. На теле нечеткие вертикальные полосы. Самка, гонады нитевидные, дряблые, стадия зрелости VI, возраст 1 год.

Следует отметить, что диагностические признаки разных видов бычков Книповича сильно пересекаются и большая часть (11 из 17 валидных видов) описаны в последние десятилетия (http://www.fishbase.org). Наибольшее разнообразие этих бычков отмечено в Южной Европе, где разные виды описаны для географически близких водоемов и водотоков в Южной Европе (Kottelat, Freyhof, 2007), также имеются симпатрические и определяемые только генетически виды (Thacker et al., 2019).

В ихтиофауне Росси отмечены три представителя рода бычков Книповича Knipowitschia Iljin, 1927. Самый малоизученный бычок Ильина (K. iljini Berg, 1931) является глубоководным эндемиком Каспийского моря. В опресненных участках Понто-Каспийского бассейна обитают два близкородственных вида: длиннохвостый бычок Книповича K. longecaudata и бычок-бубырь K. caucasica (Berg, 1916) (Богуцкая и др., 2013; Решетников, 2013). Бычок Берга, ранее относимый к бычкам Книповича и определяемый как K. bergi (Kottelat, Freyhof, 2007) на основании признаков каналов сейсмосенсорной системы (Богуцкая и др., 2013), сейчас отнесен к другому роду (валидный вид Hyrcanogobius bergi Iljin, 1928).

Работ по биологии и распространению бычков Книповича на Нижней Волге почти нет. Имеются данные, что в низовьях рек, впадающих в Северный Каспий, совместно обитают K. longecaudata и K. caucasica (Богуцкая и др., 2013; Решетников, 2013), однако эти виды не отмечены выше дельты р. Волги. В нижнем течении р. Дон также симпатрично обитают K. longecaudata и K. caucasica, но для бычка-бубыря пресноводная часть ареала считается инвазийной (Kottelat, Freyhof, 2007). В бассейне р. Маныч присутствует только K. longecaudata (Kottelat, Freyhof, 2007; Решетников, 2013).

Таксономия и определение бычковых рыб, в целом, и видов бычков Книповича, в частности, крайне запутаны. Морфологические признаки этих рыб сильно перекрываются (Приложение, табл. S1) и основной способ определения состоит в рассмотрении каналов и пор сейсмосенсорной системы головы, что фактически является возвратом к традиционной системе, используемой Ильиным (1928). Однако диагнозы, построенные на этих признаках, также не отличаются однозначностью и в дихотомических ключах часто используются описания: “обычно присутствует”, “как правило имеется”, “имеется или отсутствует” (Kottelat, Freyhof, 2007; Богуцкая и др., 2013). Альтернативным методом идентификации служит систематика на основе изучения генетического разнообразия, прежде всего ставшая рутинной процедура ДНК-баркодинга животных (Kartavtsev, 2018). Вместе с тем, одна из ключевых задач для корректного применения этого метода состоит в правильной идентификации ваучера вида. К сожалению, в крупнейших международных базах данных генетических ресурсов GenBank и BOLD для многих животных информация не только полностью отсутствуют, но и имеется неверная идентификация ваучеров (Pentinsaari et al., 2020). Относительно бычков Книповича в базе данных GenBank даны последовательности для 11 видов, при этом длиннохвостый бычок Книповича вовсе не представлен. Поэтому для точной генетической идентификации изучено нуклеотидное разнообразие по локусу COI для выборки K. longecaudata из типового местообитания – р. Маныч (Пролетарское водохранилище), однозначно относящейся к длиннохвостому бычку Книповича.

По результатам восстановления филогении (рис. 2) можно отметить, что делимитация на основе генетических данных позволяет выявить несколько монофилетических линий (виды K. mermere Ahnelt, 1995, K. montenegrina Kovacic et Sanda, 2007, K. byblisia Ahnelt, 2011, K. thessala (Vinciguerra, 1921)), что соответствует и данным по геометрической морфометрии (Thacker, Gkenas, 2019). Для этих видов характерна низкая (<0.5%) внутригрупповая генетическая изменчивость (Приложение, табл. S2), при этом генетические “простые” p-дистанции превышают условный порог в 3%, принятый для минимального межвидового хиатуса (Ratnasingham, Hebert, 2013). С другой стороны, группа K. panizzae, несомненно, искусственно объединяет несколько недавно описанных южно-европейских видов, которые, вероятно, являются какими-то локальными морфами одного генерального вида. Несколько иная ситуация наблюдается для карликовых бычков юго-западной Греции: K. milleri (Ahnelt et Bianco, 1990) и выделенного из этого вида K. goerneri Ahnelt, 1991. На основании генетических данных можно утверждать, что эти виды представляют две филогенетические линии южно-европейской ветви бычков Книповича. Вероятно, такая структура – следствие изоляции между популяциями континентальной Греции и о. Корфу. В целом, для большого числа видов европейских бычков установлена существенная связь положения вида на филогенетическом дереве и в пространстве морфологических признаков в зависимости от степени минерализации водоема (Thacker, Gkenas, 2019). Аналогичная ситуация, только на внутривидовом уровне, наблюдается и для других видов-вселенцев, расселяющихся по водоемам с разной минерализацией (Karabanov, Kodukhova, 2018).

Рис. 2.

Укорененное филогенетическое дерево для локуса COI. Приведено байесово ультраметрическое дерево с аутгруппой Benthophilus stellatus. Определение видов авторами работ показаны в виде серых столбцов; номерами обозначены филогенетические линии, выделенные на основании алгоритма оптимизации порога дивергенции и кластеризации. Результат делимитации на основании генетических данных представлен в виде черных столбцов. Показана поддержка ветвления по ключевым узлам: значения апостериорной вероятности для BI (первая цифра) и значения бутстрепа для ML (вторая цифра). Номера последовательностей соответствуют записям NCBI GenBank.

Относительно положения волжской находки бычка Книповича на восстановленном филогенетическом дереве (рис. 2) можно утверждать, что этот вид генетически принадлежит к филогенетической линии, тождественной длиннохвостым бычкам Книповича из р. Маныч (рис. 2). Генетическая p-дистанция между ними лишь 0.5%, тогда как p-дистанция до K. caucasica достигает 1.3%, что сходно с р-дистанцией в 1.4% между K. longecaudata и K. caucasica (Приложение, табл. S2). Однако сама группа K. caucasica, судя по результатам делимитации, является искусственной, – часть последовательностей, по-видимому, относится к K. longecaudata (рис. 2, линия 1). Это подтверждается и высокой внутригрупповой изменчивостью, которая для всей группы K. caucasica равна 1.1%, что в разы превышает аналогичный показатель для других видов бычков рода Книповича, и сравнимо с межвидовым показателем (Приложение, табл. S2). К этой же группе относится эфесский бычок K. ephesi Ahnelt, 1995, известный по нескольким экземплярам из единственного местообитания в Турции, провинция Измир. Однако таксономический статус этого вида на основании вариантов окраски тела рыбы еще окончательно не определен (Cicek et al., 2019), а морфологические признаки не позволяют отличить эфесского бычка от других представителей бычков Книповича из средиземноморского бассейна (Приложение, табл. S). Судя по результатам ДНК-анализа (рис. 2), эфесский бычок – одна из линий длиннохвостых бычков Книповича, распространенных гораздо шире, чем предполагалось ранее. Также можно предположить, что по причине сложности определения ваучеров, последовательности, относимые к митохондриальной филогенетической линии 1 (рис. 2), принадлежат длиннохвостым бычкам Книповича, а линии 2 (рис. 2) – бычкам-бубырям (без предположения о возможности их гибридизации). В этом случае внутригрупповая изменчивость для линии 1 (=K. longecaudata) и линии 2 (=K. caucasica) (Приложение, табл. S3) снижается до 0.4–0.6% при уровне межвидовой дифференциации в 1.6%. Если использовать более жесткие пороговые критерии, определяющие “хорошие” виды (Ratnasingham, Hebert, 2013), то придется признать бычка-бубыря как синоним длиннохвостого бычка Книповича. Однако мы считаем неоправданным подобное механическое применение геносистематики для животных без всестороннего рассмотрения их морфологической и экологической изменчивости по всему ареалу. Поэтому в данной работе можно лишь констатировать, что бычок, обнаруженный на верхнем участке незарегулированной р. Волги, относится к виду K. longecaudata.

Возможным регионом-донором для волжской инвазии длиннохвостого бычка Книповича могут быть как водоемы и водотоки дельты р. Волги, так и бассейн р. Дон. Каспийский источник расселения кажется менее вероятным, поскольку все течение р. Волги ниже г. Волгограда представляет почти нативные условия, без плотин либо каких-то других барьеров для движения рыб. Маловероятно, что за последние несколько тысяч лет от последней крупной трансгрессии Каспия эти бычковые рыбы начали бы расселяться только в современную эпоху. На наш взгляд, вселение из бассейна р. Дон кажется более достоверным. Место находки K. longecaudata расположено лишь на 15 км ниже выхода Волго-Донского канала, связывающего бассейны р. Дон и р. Волга, и лишь несколькими километрами ниже крупного комплекса по обслуживанию судов. Через Волго-Донской канал в начале XXI в. из Азовского моря в бассейн Каспийского моря, предположительно с балластными водами, занесен гребневик Mnemiopsis leidyi Agassiz, 1865 (Дгебуадзе et al., 2018), поэтому вполне вероятен аналогичный занос и длиннохвостого бычка Книповича. Кроме переноса рыб с балластными водами и транспортировки со строительными материалами (песком, гравием), возможен и пассивный перенос икры, приклеенной к створкам раковин моллюсков (в том числе и обрастателей на днище судов).

В настоящее время для Волго-Камского региона отмечено шесть чужеродных видов бычков, три из них широко распространены (Karabanov et al., 2018b), а бычок-кругляк Neogobius melanostomus (Pallas, 1814) полностью освоил все волжские водохранилища (Karabanov et al., 2014). Имеющиеся песчано-каменистые грунты на литорали Средней и Нижней Волги создают в достаточном количестве подходящие биотопы для обитания длиннохвостого бычка Книповича. Стадия зрелости гонад может свидетельствовать о возможности успешного воспроизводства этого бычка в данных условиях. Широкому расселению бычковых рыб способствует их необычайная эврибионтность. Бычки Книповича способны жить, размножаться и развиваться в большом диапазоне температуры воды и концентрации кислорода, имеют широкий спектр питания, способны быстро нарастить численность популяции за счет раннего созревания, особенностей оогенеза (порционное икрометание) и высокой эффективности нереста (охрана кладок икры самцом) (Москалькова, 1960; Boltachev et al., 2019). Все это позволяет предположить возможность широкого расселения бычков Книповича по р. Волге.

Выводы. По совокупности морфологических признаков и данных молекулярно-генетического анализа обнаруженный в верхнем течении незарегулированного участка р. Волги экземпляр “Gobiidae sp.” идентифицирован как длиннохвостый бычок Книповича, Knipowitschia longecaudata. Особенности биологии (раннее созревание, короткий жизненный цикл, экологическая пластичность) указывают на высокую вероятность дальнейшего расширения ареала этого вида.