Биология внутренних вод, 2021, № 6, стр. 655-659

Дафнии – распространенная группа ветвистоусых ракообразных в пресных водоемах и водотоках. Они служат объектом питания молоди рыб и рыб-планктофагов (Коровчинский и др., 2021; Крылов и др., 2021). Высокая смертность дафний может подорвать кормовые ресурсы рыб и снизить способность экосистемы водоема к самоочищению. Одним из факторов, вызывающих смертность не от хищников (non-predatory mortality), является паразитизм (Wolinska et al., 2008; Tang et al., 2014). На дафниях могут паразитировать грибоподобные оомицеты из рода Aphanomyces (оомицеты) (Scott, 1961).

Озеро Плещеево (56°43′–56°48′ с.ш., 38°43′–38°50′ в.д.) ледникового происхождения (51.5 км²), имеет правильную овальную форму. Литоральная зона с глубиной ≤3 м достигает 21.2% общей площади озера, наибольшая глубина 24 м. Озеро относится к типичным димиктическим водоемам с весенней и осенней гомотермией, хорошо выраженным летним расслоением водной толщи и обратной зимней стратификацией водной массы (Экосистема…, 1989).

Водоем обследовали 25–27 июля 2020 г. В этот период в пелагиали озера наблюдалась термическая стратификация водной толщи. Металимнион располагался на глубине от 9–10 до 11–12 м. Температуру воды и концентрацию растворенного кислорода на станциях наблюдения измеряли термооксиметром YSI ProODO (YSI, Inc., USA) от поверхности до дна по горизонтам через 1 м глубины. В придонном слое вод зафиксировано низкое содержание растворенного кислорода (<2 мг/л) (табл. 1). В июле 2020 г. в г. Переславль-Залесский преобладали ветра юго-западного и западного направления (по данным сайта http://weatherarchive.ru).

Планктонных животных отбирали с помощью планктобатометра Ван Дорна объемом 4.2 л, с последующей фильтрацией через нейлоновое сито (размер ячеи 64 мкм). На глубоководных станциях (глубина 18–24 м) пробы собирали по горизонтам – один подъем батометра через каждые 2 м. Содержимое каждого подъема сливали в отдельные склянки. В сублиторали (глубина 4–9 м), пробы зоопланктона отбирали по одному подъему батометра через 1 м, содержимое всех подъемов сливали в одну склянку, такую интегрированную пробу принимали как среднюю для всей толщи воды на данной станции. На литоральных станциях (глубина 1–1.5 м) пробы собирали в поверхностном слое с помощью мерной емкости (объем профильтрованной воды 100 л). Пробы фиксировали 4%-ным формалином. Камеральную обработку проб проводили по общепринятой в гидробиологии методике (Методические…, 1984). Для видовой идентификации ветвистоусых ракообразных использовали Определитель… (2010), микопаразитов – руководства (Scott, 1961; Batko, 1975).

К пораженным особям относили рачков с различимыми гифами микопаразита (рис. 1а). Для количественной характеристики зараженности животных использовали общепринятый паразитологический показатель – экстенсивность инвазии (prevalence), который рассчитывают как отношение (в процентах) количества зараженных животных к общему числу обследованных (Беклемишев, 1970).

Рис. 1.

Daphnia cucullata, пораженная Aphanomyces patersonii, а – общий вид, б – проросшие за пределы тела гифы, в – удлиненно-цилиндрический зооспорангий с инцистированными зооспорами (стрелка слева) и оогоний с ооспорами (стрелка справа).

Летом Daphnia cucullata распространена на всей акватории оз. Плещеево (табл. 1), наибольшая ее концентрация характерна для эпилимниона глубоководных участков озера. Максимальные значения численности рачка (>330 тыс. экз./м³) зафиксированы в поверхностном слое северо-восточного углубления озера, что, вероятно, обусловлено сгонно-нагонными явлениями и преобладанием ветров юго-западного и западного направления. Минимальная концентрация вида характерна для открытой литорали озера. Кладоцера D. cucullata входила в состав доминантных видов в сублиторали озера и эпилимнионе глубоководной зоны (до 34% общей численности зоопланктона). Подобное распределение D. cucullata по акватории и толще вод озера описывали и ранее. В 1990-х гг. концентрация рачка в пелагиали достигала 200 тыс. экз./м³ (Столбунова, 2006). В 2012–2016 гг. во второй половине лета рачок был многочислен в сублиторали (в отдельные годы до 17% численности ракообразных) и пелагиали озера (до 22%) (Жданова и др., 2019).

В 2020 г. на особях D. cucullata в озере найден микопаразит, идентифицированный Л.В. Ворониным как грибоподобный вид из царства Chromista, отдела Oomycota, порядка Saprolegniales (http://indexfungorum.org) – Aphanomyces patersonii Scott (табл. 1, рис. 1). Ранее его обнаружили в штате Мичиган, США и описали как новый вид на Daphnia sp. (Scott, 1961). Наиболее высокая экстенсивность инвазии (>40%) зарегистрирована в эпилимнионе глубоководной части оз. Плещеево, в сублиторали и литорали она была значительно ниже (табл. 1). Максимальное количество пораженных особей (~260 тыс. экз./м³) отмечено в поверхностном слое в северо-восточном углублении озера при очень высокой численности рачка.

Летом 1996 г. в оз. Плещеево при температуре воды 24°С наблюдали массовую гибель D. cucullata, инфицированной (до 70% популяции) другим грибоподобным оомицетом из рода Aphanomyces (Столбунова, 2006). Л.В. Воронин идентифицировал его как A. bosminae Scott, найденный до того только на Bosmina sp. и реже на Cyclops sp. в штате Мичиган, США (Scott, 1961).

Другой представитель рода Aphanomyces – A. daphniae Prowse, 1954 описан как паразит на Daphnia hyalinа var. lacustris Sars в Шотландии (Prowse, 1954). Освобождение первичных зооспор у него чаще происходит ночью, обычно при температуре ≤20°С. При более высокой температуре зооспоры выходят, приобретая амебоидную активность. Этот же вид обнаружен в водоемах Финляндии как внеклеточный паразит полости тела D. hyalina Leydig и D. pulex Leydig с горизонтальной трансмиссией от мертвого хозяина (Еbert, 2005). Aphanomyces patersonii, A. bosminae и A. daphniae очень сходны по морфологии и биологии, они отличаются лишь размерами инцистированных зооспор и оогониев (ооспор). У A. patersonii из оз. Плещеево зооспоры были диаметром 10–12 мкм, оогонии – ≥33 мкм.

Зооспорические грибы, принадлежащие Chytridiomycota и Oomycota, считают обычными паразитами в пресноводных экосистемах, где они поражают широкий спектр организмов, включая рыб, амфибий и их икру, зоо- и фитопланктон (Sparrow, 1960). На Daphnia sp. в Канаде (Ванкувер) зарегистрирован оомицет Lagenidium giganteum Couch (Green, 1974). На Daphnia obtusa Kurz, D. longispina Müller, D. magna Straus и D. ambigua Scourfield в прудах и озерах Франции и Англии описан как хитридиальный гриб (Chytridiales) Blastulidium paedophthorum Perez (Green, 1974), который в настоящее время относят к грибоподобным из царства Chromista (класс Oomycetes, порядок Leptomytales). Из оомицетов порядка Peronosporales на D. pulex в Чехии отмечен Pythium jirovecii Cejp (Batko, 1975). На Daphnia longispina описан хитридиевый гриб Polycaryum laeve Stempell, 1903, который относится к филуму Chytridiomycota, порядку Blastocladiales. Он же зарегистрирован на Daphnia pulex в 1961 г. в Гренландии (Green, 1974).

В работе (Wolinska et al., 2008) на основе изучения вирулентности, условий культивирования и с учетом филогенетического анализа паразитов-оомицетов у дафний высказано предположение, что оомицеты служат важным фактором отбора в естественных популяциях дафний. На данный момент однозначных причин, вызывающих микопаразитические эпидемии и их распространение, не выявлено, но их значение в функционировании водных экосистем велико (Ebert et al., 2001; Miki et al., 2011; Caceres et al., 2014).

Представители рода Daphnia могут поражаться большим числом паразитов различной таксономической принадлежности. Первые сведения о микопаразите принадлежат И.И. Мечникову. Он описал одноклеточный дрожжевой организм на Daphnia magna Straus в аквариуме как Monospora bicuspidata (Metschnikoff, 1884), по современной номенклатуре, это Metschnikowia bicuspidata (Metschn.) Kamienski T. 1900 – дрожжевой организм из отделов Ascomycota, Saccharomycotina, Saccharomycetes. Его удлиненные (игловидные) клетки проходят через стенки пищеварительного тракта и проникают в полость тела дафнии.

Во многих экосистемах большой интерес представляют обитающие на разных живых организмах одноклеточные организмы из группы микроспоридий, которые найдены также на дафниях. В настоящее время принято считать микроспоридии особой группой в царстве Fungi, не имеющей четкого положения в макросистеме грибов. В Англии на Daphnia magna описана Agglomerata cladocera Pfeifer (Larson et al., 1996). Позже выявлен сибирский изолят этого вида с грушевидными спорами 2.3 × 4.0 мкм в р. Карасут и прилегающих водоемах Новосибирской обл. (Соколова, 2019). Также на Daphnia magna зафиксирована Binucleata daphniae Refardt, Decaestecker, Johnson, Vávra в Бельгии (Refardt et al., 2008). Несколько видов микроспоридий обнаружены на дафниях в скальных лужах на островах архипелага Тварминн (Tvärminne) в южной Финляндии (Ebert, 2005). Так, на Daphnia magna отмечен Flabelliforma magnivora Larsson – внутриклеточный паразит в жировом теле и яйцах с вертикальной (от родителя потомству) трансмиссией от хозяина, а также Octosporea bayeri Jírovec, поражающий те же ткани, но с вертикальной и горизонтальной (между инфицированными и восприимчивыми особями) трансмиссией. На Daphnia pulex и D. longispina зарегистрирован Gurleya vavrai Green – внутриклеточный паразит панциря, а на Daphnia magna и D. pulex – Glugoides intestinalis (Chatton) – как внутриклеточный паразит стенки кишки с горизонтальной трансмиссией от живого хозяина. На Daphnia magna выявлен Ordospora colligata Larsson – тоже внутриклеточный паразит кишечника; на Daphnia magna, D. pulex и D. longispina – Larssonia obtusa (sin. L. daphniae) (Moniez) Vidtmann, Sokolova – внутриклеточный паразит жирового тела.

Микопаразиты оказывают негативное влияние на популяции представителей рода Daphnia. В условиях мезокосма экспериментальные исследования показали уменьшение плотности популяции и снижение продуктивности дафнии при развитии дрожжевого гриба Metschnikowia bicuspidata, вирулентность паразита возрастала при повышении температуры воды от 17 до 20°С (Hall et al., 2011). Этот дрожжевой гриб отмечен на Daphnia magna, D. pulex и D. longispina как внеклеточный паразит в полости тела в наскальных озерках архипелага Тварминн в южной Финляндии, у него горизонтальная трансмиссия от мертвого хозяина (Ebert, 2005). Эксперименты во взаимоотношениях хозяина (разные виды дафний – D. dentifera Forbes, D. magna, D. laevis (Birge), D. galeata Sars) и паразита (Metschnikowia bicuspidata) показали влияние на них антропогенных загрязнителей (натриевая селитра – NaNO₃) и температуры (Dallas, 2016). Загрязнение способствовало большему заражению взрослых хозяев при сравнительно низкой температуре (12°С), когда движение зооспор паразита более активно.

В 2003 г. в 14 озерах Северной Америки обнаружена инфекция хитридиевым грибом Polycaryum laeve на Daphnia pulicaria Forbes (Johnson et al., 2006). Инфицированные дафнии гибли за 42 cут (Johnson et al., 2006). Инфекция приводила к увеличению смертности, редукции роста и размножения дафнии, поражались в основном половозрелые особи. Плотность популяции D. pulicaria снижалась на 10–50% во время пиковых уровней заражения грибом (Johnson, 2009). Зооспоры выходили из спорангиев в течение 48 ч и через несколько часов инцистировались на подходящем субстрате. Зооспоры заражали дафний путем горизонтальной трансмиссии, но возможно и заражение с помощью свободноживущей стадии. Polycarium laeve характеризовался видоспецифичностью, поскольку другие виды дафнии поражались им очень редко.

Выводы. Высокий уровень поражения грибковой инфекцией Aphanomyces patersonii доминантного вида зоопланктона – ветвистоусого рачка Daphnia cucullata в оз. Плещеево – указывает на неблагоприятные условия обитания кладоцер. Необходимы дальнейшие исследования для выявления причин и прогнозирования развития грибковых инфекций ветвистоусых ракообразных, которые могут оказывать немалое влияние на трофическую структуру и функционирование экосистемы озера.