Биология внутренних вод, 2022, № 3, стр. 247-255

ВВЕДЕНИЕ

Глобальные климатические колебания и интенсификация антропогенного влияния привели к структурным перестройкам в водных экосистемах, один из результатов которых – усиление значения в пищевых сетях нанопланктонных фитофлагеллат, что вызвало изменения и в других трофических звеньях (Dai et al., 2005; Honsell et al., 2013; Корнева, Соловьева, 2017; Корнева и др., 2018; Курашов и др., 2018; De Lima et al., 2019; Kang et al., 2019). Массовое развитие несвойственных данной акватории организмов является серьезной угрозой для любой водной экосистемы, в том числе крупных пресноводных водоемов и водотоков, важных источников питьевой воды (Barbiero, Tuchman, 2004; Schindler, 2006; Чекрыжева, 2008; Munawar et al., 2017; Корнева и др., 2018; Курашов и др., 2018).

В нынешнем столетии и в биоте оз. Байкал также наблюдаются масштабные структурные трансформации (Kravtsova et al., 2014; Timoshkin et al., 2016), в том числе в фитопланктоне (Hampton et al., 2008; Бондаренко, Логачева, 2016; Izmest’eva et al., 2016; Bondarenko et al., 2020). Последние привели, во-первых, к снижению роли криофильного байкальского комплекса и доминированию в весенний период широко распространенных водорослей, имеющих более мелкие размеры (Бондаренко, Логачева, 2016; Бондаренко и др., 2020), что, по мнению авторов, вызвано поздним наступлением и снижением длительности ледостава на озере. Во-вторых, в местах, где расположены населенные пункты, доступность легко минерализуемых органических веществ антропогенного происхождения, поступающих в воды озера с притоками, способствовала внедрению и интенсивному размножению в прибрежной зоне озера мелких жгутиконосцев, в первую очередь хламидомонад и криптофитовых (Бондаренко и др., 2020). Перечисленные факты свидетельствуют о стрессовом состоянии биоты оз. Байкал, что требует дальнейшего тщательного слежения за экосистемой. Именно такие наблюдения позволяют четко выявлять даже незначительные изменения в водных объектах, определять их природу естественного или антропогенного характера, и делать прогноз на будущее. Известно, что фитопланктон из-за своей высокой скорости размножения и быстрого ответа на условия окружающей среды, – информативный индикатор текущего состояния экосистемы (Reynolds, 2006).

В последние годы (2015–2020 гг.) режимные наблюдения за фитопланктоном оз. Байкал позволили выявить и другие изменения в его структуре, а также отметить увеличение роли мелкоклеточных динофлагеллат в летнем и осеннем планктоне. Составу и особенностям биологии крупноклеточных эндемичных байкальских динофитовых посвящено множество работ (Антипова, 1955; Кожова, 1956; Obolkin et al., 2019 и др.). Они относятся к организмам, которые начинают свое развитие в межкристаллической ледовой воде, а затем выходят в планктон (Оболкина и др., 2000). Размножаются эти крупные жгутиконосцы ранней весной подо льдом в таком огромном количестве, что вода приобретает буро-желтый оттенок, а на ее поверхности в проруби заметны полосы буро-желтой мути. Молекулярно-биологические исследования уточнили состав и происхождение динофитовых озера, развивающихся в подледный период (Анненкова и др., 2009; Annenkova, 2013). Оказалось, что они – ближайшие родственники динофлагеллат, обитающих в северных морях. В отличие от крупноклеточных, о мелкоклеточных динофитовых оз. Байкал до настоящего времени известно мало. Сообщалось, что в планктоне круглогодично во всей водной толще – от поверхности до придонных глубин (1400 м) – присутствуют две нанопланктонные формы Glenodinium sp. и Peridinium sp. В связи с малыми размерами клеток их роль в создании биомассы невелика (Бондаренко, 1995).

Цель работы – дать оценку количественных характеристик мелкоклеточных динофитовых озера, а также изучить межгодовую и сезонную динамику их развития на современном этапе.

МАТЕРИАЛ И МЕТОДЫ ИССЛЕДОВАНИЯ

В основу работы положены материалы по исследованию структуры и количественных параметров планктонных альгоценозов, полученные в 2015–2020 гг. В подледный период исследования проводили на двух станциях, расположенных в зал. Лиственничный (Южный Байкал). В период открытой воды дважды (в июне и сентябре) в каждой котловине озера обследовали от 5 до 20 станций (рис. 1). Пробы отбирали в 100 м от берега в слое 0–1 м. Фоновыми служили станции, расположенные в прибрежной зоне, не прилегающей к населенным пунктам, и в пелагиали озера на глубинах 0–>1000 м. Более подробные исследования динамики численности мелкоклеточных динофитовых в летне-осенний период проводили в прибрежной зоне и пелагиали пролива Малое море. Для сравнения использовали архивные материалы автора за 1998–1999 гг.

Рис. 1.

Карта-схема станций отбора проб: 1, 2 – залив Лиственничный, 3 – центр разреза Листвянка-Танхой, 4 – мыс Березовый, 5 – бухта Большие Коты, 6 – пос. Култук, 7 – г. Слюдянка, 8 – г. Байкальск, 9 – г. Бабушкин, 10 – центр разреза Ухан-Турка, 11 – пос. Максимиха, 12 – центр разреза Хобой-Ушканий, 13, 14 – Большой Ушканий остров, 15 – центр разреза Елохин-Давша, 16 – поc. Давша, 17 – бухта Шегнанда, 18 – бухта Томпуда, 19 – Хакусы, 20 – бухта Фролиха, 21 – бухта Аяя, 22 – центр разреза Немнянка-Заречное, 23 – пос. Заречное, 24 – бухта Сеногда, 25 – бухта Слюдянская, 26 – мыс Лударь, 27 – мыс Красный Яр, 28 – мыс Котельниковский, 29 – мыс Мужинай, 30 – мыс Черемшаный, 31 – мыс Елохин, 32 – мыс Солонцовый, 33 – пос. Хужир, Малое море, 34 – бухта Карганте, 35 – центр Малого моря, 36 – пос. Зама, 37 – пос. Сахюрта, 38 – бухта Ая, 39 – пос. Бугульдейка, 40 – пос. Голоустное, 41 – бухта Песчаная.

Пробы фитопланктона объемом 1 л отбирали батометром Руттнера и фиксировали раствором Утермеля. В лаборатории пробы концентрировали методом седиментации, просматривали в двойной повторности в камере Нажотта объeмом 0.1 мл в световом микроскопе “Peraval” при увеличении ×720 и ×1200. Биомассу водорослей определяли с учетом индивидуальных объeмов их клеток (Макарова, Пичкилы, 1970). Идентификацию водорослей проводили по (Матвiенко, Литвиненко, 1977). Название динофитовых приведены согласно классификации (Guiry, Guiry, 2021).

Проанализировано ~530 количественных проб. При статистической обработке экспериментальных выборок использовали стандартные компьютерные программы, вычисляли средние значения выборок со стандартной ошибкой.

РЕЗУЛЬТАТЫ ИССЛЕДОВАНИЯ

В планктоне трех котловин озера встречаются от двух до четырех видов нанопланктонных динофитовых, представленных организмами, которых ранее относили к родам Glenodinium Ehr. и Peridinium Ehr. В проливе Малое море и в прибрежной зоне Большого Ушканьего острова количество видов больше (до пяти). По морфологическим характеристикам они близки к представителям современных родов Biecheleria Moestrup, Lindberg & Daugbjerg, Symbiodinium Freudenthal, Woloszynskia Thompson и Scrippsiella Balech ex Loeblich. Для точного установления видовой принадлежности необходимо специальное молекулярно-биологическое исследование.

Длина клеток фитофлагеллат 15–20 мкм, ширина 15–17 мкм. В подледный период доминируют жгутиконосцы, клетки которых содержат один небольшой хлоропласт, часто плохо заметный. Относительная численность представителей с хорошо выраженными дисковидными или пластинчатыми желто-бурыми хлоропластами не превышает 5% общего количества динофитовых. Их обилие повышается летом: в июне – 12.1 ± 4.3%, июле – 21.0 ± 8.1%, в августе – 49.4 ± 23.8% (при p = 0.05) общей численности динофлагеллат. В сентябре их количество начинает снижаться (31.1 ± 10.0%), а в октябре они единичны. Нанопланктонные жгутиконосцы размножаются в интерстициальной ледовой воде одновременно с Gymnodinium baicalense Antipova и G. baicalense var. minor Antipova, крупными эндемичными динофитовыми.

Межгодовая динамика. В прошлом веке количество нанопланктонных динофитовых было незначительным (рис. 2). Их среднегодовая численность в поверхностном слое воды (0–1 м) в 1998–1999 гг. достигала 1885 ± 691 кл./л (p = 0.05), при максимальных величинах 6.4–6.7 тыс. кл./л. В 2015–2020 гг. среднемноголетняя численность увеличилась почти на порядок (в 8.4 раза): до 15834 ± 11069 кл./л (p = 0.05). Наиболее обильными они были в 2016 г. и 2019 г. (рис. 3а–3г), с максимальными концентрациями в южной части озера (12.1–25.5 тыс. кл./л) и проливе Малое Море (20.9–25.8 тыс. кл./л). В связи с доминированием в летне-осенний период только мелкоклеточных представителей альгофлоры (объемы клеток 4–280 мкм³) роль более крупных (~1870–2000 мкм³) нанопланктонных динофитовых в создании биомассы фитопланктона оз. Байкал была значительна (23–71%), среднее значение численности в период максимального развития (август) достигало 45 748 ± 43 429 кл./л.

Рис. 2.

Сезонная динамика численности мелких видов динофитовых в 1998 (1) и 1999 (2) гг., Южный Байкал.

Рис. 3.

Динамика численности динофитовых в 2014–2020 гг. в прибрежной зоне оз. Байкал: 1 – июнь, 2 – сентябрь; a – южная котловина озера, б – центральная котловина, в – северная котловина, г – Малое море.

Сезонная динамика. В прошлом веке повышенную численность нанопланктонных динофлагеллат (рис. 2) отмечали в мае–начале июня (конец вегетации весеннего комплекса водорослей) и поздней осенью (ноябрь), иногда в начале зимы (начало декабря), время завершения развития осеннего фитопланктона. В подледный период (февраль–март) максимум, как правило, регистрировали в приповерхностном слое воды (0–10 см), в момент выхода динофлагеллат из интерстициальной ледовой воды в планктон, когда они еще не успели рассредоточиться в водном столбе.

В настоящее время эти жгутиконосцы стали не только постоянным обитателем планктона, но и достаточно многочисленными. Подо льдом концентрация мелких динофитовых была несущественной – 0.25–2.0 тыс. кл./л (рис. 4), в период открытой воды увеличивалась (рис. 3, рис. 5). В южной и центральной котловинах, а также в проливе Малое море более высокие количественные показатели чаще всего зарегистрированы в начале осени (рис. 3а, 3б, 3г). В северной котловине озера (рис. 3в), где в большей части прибрежной зоны происходит массовое развитие донных нитчатых водорослей рода Spirogyra и их отмирающие нити в большом количестве встречаются в планктоне, значительные концентрации жгутиконосцев отмечали в июне.

Рис. 4.

Вертикальное распределение динофитовых в подледный период 2019 г., залив Лиственничный. 1 – март, 2 – апрель.

Рис. 5.

Динамика численности динофитовых в период открытой воды в 2019 г., Малое море.

В проливе Малое море обилие динофитовых увеличивалось от июня к августу и затем плавно начинало снижаться (рис. 5). В этой части озера, излюбленном месте отдыха туристов, зарегистрированы максимальные количества нанопланктонных динофлагеллат и в прибрежье, и в пелагиали (рис. 3г, рис. 5).

Вертикальное распределение. В период открытой воды нанопланктонные динофитовые наиболее обильны в верхнем слое 0–5 м (рис. 6). Чаще всего максимальные концентрации летом и осенью выявлены на глубине 1–2 м. В июле 2018 г. в центральной части Малого моря именно на этой глубине зафиксирована значительная численность нанопланктонных динофлагеллат (39.5 тыс. кл./л), хотя их максимальные количества за все время наблюдений (175.1 тыс. кл./л) отмечены в поверхностном слое воды в Малом море в августе 2019 г. Доминировали представители рода Scrippsiella, их доля достигала 59% общей численности динофлагеллат.

Рис. 6.

Вертикальное распределение динофитовых в июле 2018 г., центр Малого моря.

Подо льдом распределение нанопланктонных динофлагеллат в слое 0–25 м неравномерно (рис. 4). В марте они сконцентрированы в верхних слоях, в апреле по мере опускания фитопланктона распределяются по всему 25-метровому слою.

ОБСУЖДЕНИЕ РЕЗУЛЬТАТОВ

Первые структурные изменения в фитопланктоне оз. Байкал отмечали еще в середине прошлого века (Антипова, 1974; Поповская, 1987, 1991). Г.И. Поповская (1991) писала, что вследствие замены крупноклеточных форм водорослей на мелкоклеточные происходит увеличение численности фитопланктона, в дальнейшем в планктонных фитоценозах озера будет уменьшаться роль характерных видов специфического байкальского комплекса и увеличиваться таковая мелкоклеточного фитопланктона. Ее прогноз полностью сбылся.

В последние годы (2015–2020 гг.) в период открытой воды в планктоне пелагиали и прибрежной зоны оз. Байкал в массе развиваются мелкоклеточные миксотрофные жгутиконосцы (суммарная численность до 650–700 тыс. кл./л): криптофитовые, гаптофитовые, зеленые и динофитовые (Бондаренко, Логачева, 2016; Бондаренко и др., 2020; Bondarenko et al., 2020).

Динофитовые – одна из основных групп водорослей не только в оз. Байкал, но и в других морских и пресных водах, что связано с их способностью создавать большую биомассу. Это свойство обеспечивается не только скоростью размножения динофитовых, но и их чувствительностью к параметрам среды и высокой конкурентной способностью по отношению к другим микроводорослям (Антипова, 1955; Кожова, 1956; Матвiенко, Литвиненко, 1977; Honsell et al., 2013; Kang et al., 2019; Стельмах, Мансурова, 2021). Конкурентное преимущество миксотрофных водорослей, к которым относятся и динофитовые, обусловлено также их стратегией питания – способностью, осуществляя процесс фотосинтеза, в качестве дополнительного питания использовать органические вещества (Olrik, 1998).

С чем может быть связано увеличение численности нанопланктонных динофитовых в последние годы? В прошлом столетии их максимальные количества приходились на май или начало июня (конец вегетации весеннего комплекса водорослей) и позднюю осень, иногда начало зимы, – время завершения развития осеннего фитопланктона. В настоящее время максимальные численности зарегистрированы поздним летом (в августе) или в начале осени – не только во время завершения развития позднелетнего фитопланктона и максимальной рекреационной нагрузки на экосистему озера, но и максимальных атмосферных осадков. В последние годы в Прибайкалье произошло перераспределение осадков на позднее лето–осень, именно на время, когда обильны нанопланктонные миксотрофные динофитовые. Влияние дождевых осадков на локальное массовое развитие цианопрокариот поздним летом подробно рассмотрено в работе (Bondarenko et al., 2021). Оказалось, что содержание фосфатов, нитратов и ионов аммония в байкальской воде после дождей увеличивается в 3–30 раз по сравнению со среднемноголетними данными. Судя по результатам 2015–2020 гг., когда отмечено высокое количество и осадков в позднелетний период, и миксотрофных динофлагеллат, их максимальные концентрации могут быть связаны с увеличением притока биогенных элементов с дождевыми водами. Ранее показано (Obolkin et al., 2019), что крупные динофитовые, развивающиеся в подледный период, реагируют на дождевые осадки, богатые азотом. Учитывая биологию миксотрофных фитофлагеллат, следует отметить и факт увеличения содержания легкорастворимого органического вещества в воде озера в последние годы (Земская и др., 2019; Бондаренко и др., 2020). Четкая связь между численностью миксотрофных жгутиковых и концентрацией растворенного органического вещества в прибрежной воде озера выявлена ранее (Бондаренко и др., 2020). Основным источником растворенного органического вещества в воде озера служат сточные воды населенных пунктов, дополнительным может служить РОВ, образующееся при разложении микроводорослей планктона, а также макроводорослей и цианопрокариот, интенсивно развивающихся на дне мелководных участков оз. Байкал (Timoshkin et al., 2016). Еще одним источником служат прижизненные выделения фитопланктона. Установлено, что в оз. Байкал на долю внеклеточной продукции приходится 49–54% суммарной интенсивности фотосинтеза (Бондаренко и др., 2020).

Исследования многолетней динамики фитопланктона в других пресных водоемах и водотоках выявляют аналогичные перестройки. В настоящее время фитофлагеллаты доминируют в летнем планктоне многих водных экосистем: в Великих Американских озерах (Barbiero, Tuchman, 2004; Munawar et al., 2017), Онежском озере (Чекрыжева, 2008), водохранилищах р. Волги (Корнева, Соловьева, 2017; Корнева и др., 2018), северных реках Восточной Сибири (Габышев, Габышева, 2018). Авторы связывают их обилие с изменением химической составляющей водоемов и с климатическими колебаниями. Высказано предположение, что многолетнее увеличение богатства и обилия другой группы жгутиконосцев, золотистых водорослей, в Рыбинском вдхр., расположенном в гумидной зоне, может быть следствием изменения световых условий, что связано с ростом аллохтонного органического вещества при увеличении стока р. Волга. В результате создаются преимущественные условия для подвижных жгутиковых форм, которые свободно передвигаются в толще воды в поиске благоприятных условий. В другой работе по водохранилищам р. Волга (Корнева и др., 2018) авторы связывают перестройки в фитопланктоне с увеличением продолжительности безледного периода в XXI в. В работе (Габышев, Габышева, 2018) при изучении 12 крупных рек Восточной Сибири, в которых также отмечено повышенное содержание органики, выявлена тесная связь интенсивного развития миксотрофных фитофлагеллат с концентрациями ионов аммония, железа общего, фосфора общего и химическим потреблением кислорода. Авторы (Габышев, Габышева, 2018) делают вывод, что число видов жгутиконосцев зависит от содержания органических веществ в среде, а концентрация биогенных элементов определяет их численность. Для фитопланктона водных объектов Омского Прииртышья отмечено существенное возрастание обилия фитофлагеллат и зеленых водорослей, по сравнению с серединой ХХ в., что, по мнению исследователей, указывает на усиление загрязнения водных экосистем легко окисляемыми органическими веществами и возрастание уровня антропогенного эвтрофирования (Баженова и др., 2019).

В морских экосистемах интерес к изучению этой группы связан не только с их обилием, но и с экологической ролью: ближайшие родственники байкальских динофитовых, морские виды рода Scrippsiella – потребители инфузорий тинтиннид или их паразиты (Coats et al., 2020). Факт одновременного обильного развития тинтиннид и диатомовой водоросли Synedra acus subsp. radians (Kütz.) Skabitsch. в планктоне оз. Байкал известен с начала прошлого столетия (Оболкина, 2015), а синедра в оз. Байкал в последние годы стала доминантом весеннего планктона (Bondarenko et al., 2020). Возможно, увеличение обилия миксотрофных динофитовых в весенний период в оз. Байкал связано с этим явлением.

Также для морских вод установлено (Lavrentyev et al., 2015), что диатомовые, размножаясь в массе и выделяя ненасыщенные альдегиды, угнетают развитие динофитовых, обилие которых увеличивается сразу после завершения вегетации диатомей. Этот факт, по-видимому, может служить одной из причин обилия мелких динофитовых в конце весенней и осенней вегетации в оз. Байкал, поскольку увеличение их численности приходится на конец мая–начало июня и позднюю осень, когда диатомовые опускаются в глубокие слои воды и отмирают.

Все перечисленное позволяет сделать заключение, что на увеличение численности мелких динофитовых в оз. Байкал повлиял комплекс факторов, включающий не только изменение экологических условий в озере, но и особенности биологии самих организмов.

Как показало наше исследование, отмеченные в начале текущего столетия перестройки в структуре фитопланктона озера (Бондаренко, Логачева, 2016), продолжаются. Происходит резкое увеличение обилия миксотрофных фитофлагеллат, в том числе и динофитовых. Хорошо известно, что изменения в структуре продуцентов, находящихся в начале пищевой цепи, определяют функционирование ее дальнейших звеньев. Формирование новой пищевой цепи на основе динофлагеллат для морских экосистем рассмотрено в работах (Honsell et al., 2013; De Lima et al., 2019). По мнению этих авторов, увеличение количества динофлагеллат стало пусковым механизмом не только для дальнейших перестроек в структуре микропланктона, но и в трофических сетях. Изменения в кормовой базе не могли не вызвать структурные трансформации и в зоопланктоне оз. Байкал, где в настоящее время в весенний период в пелагиали повышается роль мелких инфузорий (Оболкина, 2018) и увеличивается обилие коловраток (Наумова, Зайдыков, 2017). По данным многолетних наблюдений, значительные перестройки в структуре зоопланктона произошли в прибрежной зоне пролива Малое море (Шевелева, Пенькова, 2018). Отмечена замена видов в доминантном ядре сообщества, увеличилась относительная доля коловраток (до 60%), уменьшилась относительная численность ветвистоусых (с 31–54 до 6–24%).

Выводы. Многолетние исследования (конец 1990-х гг., 2015–2020 гг.) структуры и количественных параметров фитопланктона оз. Байкал выявили, что в современный период продолжаются изменения в структуре альгоценозов. В прибрежной зоне и пелагиали озера резко возросло обилие нанопланктонных миксотрофных динофитовых, их среднегодовые концентрации за период 2015–2020 гг. увеличились в 8.4 раза – с 1885 ± 691 до 15 834 ± 11 069 кл./л. В 2015–2020 гг. максимальные количества этих организмов зарегистрированы поздним летом (август) или в начале осени – не только во время завершения развития позднелетнего фитопланктона и максимальных атмосферных осадков, но и максимальной рекреационной нагрузки на экосистему озера. На увеличение численности мелких динофитовых в оз. Байкал повлиял комплекс факторов, включающий изменение экологических условий в озере и особенности биологии самих организмов.