1. На главную
  2. Электронные версии
  3. Ботанический журнал
  4. T. 105, № 3, 2020

Ботанический журнал, 2020, T. 105, № 3, стр. 293-299

ГИНОДИЭЦИЯ GERANIUM BIFOLIUM (GERANIACEAE)

Н. И. Гордеева *

Центральный сибирский ботанический сад СО РАН
630090 Новосибирск, ул. Золотодолинская, 101, Россия

* E-mail: nataly.gordeeva@gmail.com

Поступила в редакцию 26.12.2019
После доработки 09.01.2020
Принята к публикации 14.01.2020

Полный текст (PDF)

Аннотация

Исследованы особенности гинодиэции у сибирского вида Geranium bifolium Patrin. в 4-х луговых и лесных сообществах подтайги Западно-Сибирской равнины. Установлены достоверные различия между обоеполыми и пестичными типами цветков по морфометрическим признакам: длина и ширина чашелистика; длина и ширина лепестков венчика; длина тычинок внешнего и внутреннего круга; длина пыльника. Обоеполые цветки отличаются большими размерами по сравнению с пестичными цветками: наибольшие различия обнаружены по длине тычиночных нитей (в 2.3–2.4 раза, соответственно для внешнего и внутреннего круга) и по размеру лепестков венчика (в 1.4–1.6 раза). Пыльники тычинок пестичных цветков находятся в редуцированном состоянии и не образуют пыльцу. Нет различий между половыми особями по длине побега (59.3 ± 1.2 и 58.4 ± 1.3 см) и длине синфлоресценций (26.7 ± 1.3 и 26.1 ± 1.3 см), соответственно, для гермафродитных и женских особей. Установлены достоверные различия между половыми формами по семенной продуктивности модельных побегов: генеративные побеги женских особей образуют в 18.3 раза больше плодов и в 19.6 раза больше семян, чем гермафродитные особи. Для G. bifolium выявлена женская репродуктивная компенсация. В исследованных местообитаниях вид характеризуется хорошим семенным возобновлением. В половой структуре ценопопуляций женские особи составляют от 49.1% до 56.8% от общего числа генеративных особей. Близкая к 50% частота женских особей и их высокая семенная продуктивность по сравнению с гермафродитами позволяют сделать вывод, что вид G. bifolium отличается высокой степенью половой дифференциации растений, которое обеспечивает перекрестное опыление и аутбридинг особей вида.

Ключевые слова: Geranium bifolium Patrin., ценопопуляция, гинодиэция, половая структура

Для многих видов рода Geranium L. (Geraniaceae) характерен половой полиморфизм в форме гинодиэции – явления, при котором в популяциях совместно произрастают гермафродитные особи с обоеполыми цветками и женские особи с пестичными цветками (Knuth, 1898; Dem’yanova, 1985). Морфо-физиологические различия, связанные с половой дифференциацией растений, являются наследственно устойчивыми (Melikyan, 2000). Для гинодиэцичных видов теоретически исследованы и установлены в природе две основные системы детерминации пола: мутации, связанные с мужской стерильностью, являются либо ядерными, либо цитоплазматическими (Dufay M., Billard E., 2011). Гинодиэция обеспечивает аутбридинг особей в популяции, влияет на популяционную изменчивость видов и тем самым способствует лучшей адаптации растений к условиям окружающей среды. В литературе подробно рассмотрены различные аспекты гинодиэции некоторых видов рода из Европы, Северной Америки и Северного Китая: Geranium sylvaticum L. (Asikainen, Mutikainen, 2003; Volkova et al., 2007), Geranium maculatum L. (Chang, 2006), G. richardsonii Fisch. et Trautv. (Williams et al., 2000), Geranium transversale Vedis (Kar. et Kir) (Abdusalam et al., 2017). В результате исследований выявлено, что у всех видов хорошо выражена половая дифференциация растений в репродуктивной сфере: женские особи отличаются от гермафродитных особей редукцией андроцея, стерилизацией пыльцы и уменьшением размеров пестичных цветков. Для вида G. transversale помимо гермафродитной и женской половой формы отмечены гиномоноэцичная (особи с обоеполыми и пестичными цветками) и андромоноэцичная (особи с обоеполыми и тычиночными цветками) формы растений (Abdusalam et al., 2017). Исследователями показано, что одним из важных механизмов сохранения женских фенотипов в популяциях видов р. Geranium является механизм женской репродуктивной компенсации, при котором женские особи получают преимущество в репродукции по сравнению с гермафродитными (Asikainen, Mutikainen, 2005; Chang, 2006; Varga et al., 2009; Abdusalam et al., 2017). В литературе также имеются сведения о половой структуре природных популяций видов рода из европейской части России и Зауралья: Geranium collinum Steph. ex Willd., Geranium palustre L., Geranium. pratense L., Geranium sanguineum L. (Dem‘yanova, Ponomarev, 1979; Dem‘yanova, 2013a, b). Кроме того, гинодиэция указывается для сибирских видов Geranium krylovii Tzvelev. и Geranium pseudosibiricum J. Mayer., для последнего вида отмечается еще и гиномоноэция (Peshkova, 1996). Однако, до настоящего времени нет подробных исследований по половому полиморфизму видов р. Geranium, произрастающих в Сибири. Для изучения был выбран вид Geranium bifolium Patrin. – травянистый многолетний поликарпик, имеющий ареал в Западной, Средней и Восточной Сибири; произрастает на суходольных и лесных лугах, в березовых, сосновых, осиновых и смешанных лесах (Peshkova, 1996).

Цель работы – исследовать особенности гинодиэции сибирского вида Geranium bifolium. Половой полиморфизм у вида изучается впервые.

МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ

G. bifolium относится к дифференцирующим (характерным) видам лесных лугов Западно-Сибирской равнины, но встречается в фитоценозах с очень небольшим обилием (Tishchenko et al., 2015; Korolyuk et al., 2016). Исследования полового полиморфизма G. bifolium проводили в 4 ценопопуляциях в луговых и лесных фитоценозах подтайги Западно-Сибирской равнины (Новосибирская область): ЦП1 – разнотравно-злаковый луг на опушке сосново-березового леса, окр. Академгородка, общее проективное покрытие (ОПП) травостоя – 90%, проективное покрытие (ПП) G. bifolium – 2% (Poa angustifolia L., Bromopsis inermis Holub., Dactylis glomerata L., Brachypodium pinnatum (L.) Beauv., Aegopodium podagraria L., Veronica chamaedrys L.); ЦП2 – злаково-разнотравный сосновый лес с примесью березы, окр. г. Бердска, ОПП – 90%, ПП G. bifolium – 2% (A. podagraria, D. glomerata, Pteridium aquilinum (L.) Kuhn., Carex macroura Meinsh., B. pinnatum, Pulmonaria mollis Wulfen ex Horn.); ЦП3 – лесной злаково-разнотравный луг на вырубке березово-соснового леса, окр. Академгородка, ОПП – 100%, ПП G. bifolium – 1% (A. podagraria, D. glomerata, Calamagrostis arundinacea (L.) Roth., P. angustifolia, Antriscus sylvestris (L.) Hoff., Heracleum dissectum Ledeb.); ЦП4 – лесной разнотравно-злаковый луг на вырубке соснового леса, окр. г. Новосибирска, станция Сеятель ОПП – 90%, ПП G. bifolium – 2% (D. glomerata, B. inermis, P. angustifolia, Lathyrus vernus (L.) Bernh., Fragaria vesca L., Polygonatum odoratum (Mill.) Druce.)

Особенности гинодиэции G. bifolium изучали на разных структурных уровнях организации: органном, организменном и популяционном. Морфологические исследования и изучение репродукции особей вида проводили в модельной ЦП1. Морфометрические параметры цветков измеряли с помощью окуляр-микрометра под бинокуляром при увеличении 8×1; выборка составляла по 50–70 экземпляров цветков каждого полового типа у 25 гермафродитных и 25 женских особей. Учитывали следующие параметры цветка: длину и ширину чашелистиков; длину и ширину лепестков; общую длину столбика и рыльца пестика; диаметр завязи; длину внутренних и внешних тычиночных нитей, длину пыльника. Морфологические признаки особей G. bifolium изучали на 25 особях каждой половой формы в средневозрастном генеративном состоянии; для этого измеряли длину побегов и синфлоресценции, а также подсчитывали число генеративных побегов у особи. Для выяснения репродукции разных половых форм определяли семенную продуктивность растений: подсчитывали общее число цветков, плодов и семян на один генеративный побег. С этой целью в ценопопуляции отмечались средневозрастные генеративные особи в фазе цветения, затем их генеративные побеги были собраны в фазе плодоношения до раскрытия плодов. Выборка составляла по 15 особей гермафродитных и женских растений. Все данные статистически обработаны (Zaitsev, 1991).

Для выяснения семенного возобновления вида изучали онтогенетическую структуру трех ценопопуляций (ЦП1, ЦП2 и ЦП3) по общепринятым методикам на трансектах площадью 1 × 10 м2 (Tsenopopulyatsii…, 1976). Онтогенетические состояния G. bifolium выделяли по морфологическим признакам, предложенным для описания онтогенеза у вида G. sylvaticum: форма и характер рассечения на доли листовой пластинки, тип корневой системы, образование корневища, образование генеративных полурозеточных побегов, смена нарастания особи, партикуляция (Sugorkina, 1989).

Половую структуру ценопопуляций G. bifolium определяли путем подсчета всех генеративных особей разной половой формы в ценопопуляциях по общепринятым методикам; так как число особей в ценопопуляциях сильно варьировало, исследуемая площадь в разных ценозах составляла от 40 до 300 м2 (Asikainen, Mutikainen, 2003).

РЕЗУЛЬТАТЫ И ОБУЖДЕНИЕ

Растения G. bifolium формируют короткокорневищную жизненную форму. Генеративная сфера растений – синфлоресценция, представляет собой закрытый тирс из монохазиев, паракладии немногочисленны, подобно синфлоресценции вида G. sylvaticum (Kuznetsova, 1992). Изучение половой дифференциации G. bifolium показало, что каждая особь состоит из побегов только одной половой формы: гермафродитной или женской. Для вида выявлено два типа цветков: обоеполые и пестичные. Обоеполый цветок состоит из актиноморфной 5-листной чашечки, 5-лепестного венчика; андроцей – из 10 тычинок (5 длинных и 5 коротких); гинецей – из 5 плодолистиков. Цветки протандричные, рыльца пестика сомкнуты при зрелой пыльце для предотвращения самоопыления. Завязь верхняя, 5-гнездная, в каждом гнезде находится по 2 семязачатка, в семя развивается только 1 семязачаток. Плод – дробная коробочка, распадающаяся при созревании на односемянные гнезда. Число семян в коробочке зависит от успешности перекрестного опыления цветка, максимум 5 штук. Пестичные цветки отличаются меньшими размерами и недоразвитыми тычинками.

Морфометрические исследования параметров цветков G. bifolium позволили установить достоверные различия между половыми типами цветков по большинству признаков: длина и ширина чашелистика; длина и ширина лепестков венчика; длина тычиночных нитей внешнего и внутреннего круга; длина пыльника (табл. 1). Наибольшие различия между обоеполыми и пестичными цветками обнаружены по длине тычиночных нитей (в 2.3–2.4 раза, соответственно для внешнего круга и внутреннего круга) и по размеру лепестков венчика (в 1.4–1.6 раза, соответственно для ширины и длины). Минимальное различие наблюдается по размеру чашелистиков (в 1.1–1.2 раза, соответственно для ширины и длины). Установлено, что пыльники тычинок пестичных цветков находятся в редуцированном состоянии и не образуют пыльцу. Не выявлено достоверных различий между разными типами цветков по морфологическим признакам гинецея – общей длины столбика и рыльца и диаметра завязи. Все исследованные показатели цветков имеют низкий коэффициент вариации (табл. 1).

Таблица 1.

Морфометрические показатели обоеполых и пестичных цветков побегов гермафродитных и женских особей Geranium bifolium Table 1. Morphometric parameters of bisexual and pistillate flowers of shoots of hermaphrodite and female individuals of Geranium bifolium

Признак1 Feature1 Половой тип Sexual type Min–Max M ± m Cv, % td
Длина чашелистика 1 6.5–8.1 7.13 ± 0.06 6.7 12.38
Length of sepal 2 5.2–7.2 6.12 ± 0.06 7.0
Ширина чашелистика 1 2.5–3.3 2.86 ± 0.02 6.9 7.9
Width of sepal 2 2.3–3.0 2.59 ± 0.02 7.1
Длина лепестка венчика 1 10.0–13.5 11.21 ± 0.12 7.4 25.79
Length of petal 2 5.8–9.0 7.11 ± 0.11 11.2
Ширина лепестка венчика 1 4.6–6.3 5.14 ± 0.06 8.2 15.99
Width of petal 2 2.8–4.6 3.71 ± 0.07 13.3
Длина столбика и рыльца пестика 1 5.5–10.2 7.54 ± 0.13 14.7 1.17
Length of pistil style and stigma 2 5.8–11.5 7.33 ± 0.12 12.2
Диаметр завязи 1 1.5–2.0 1.85 ± 0.02 7.9 0.80
Diameter of ovary 2 1.5–2.2 1.87 ± 0.02 7.0
Длина внешней тычиночной нити 1 4.6–6.5 5.38 ± 0.05 8.1 48.86
Length of external stamen filament 2 1.8–2.8 2.31 ± 0.03 11.1
Длина внутренней тычиночной нити 1 5.7–8.0 6.77 ± 0.06 7.5 53.81
Length of internal stamen filament 2 2.3–3.6 2.82 ± 0.04 10.7
Длина пыльника 1 1.0–1.2 1.02 ± 0.01 5.5 118.77
Length of anther 2 0.1–0.1 0.1 ± 0.0 0

Примечание. 1 – показатели даны в мм. Половой тип: 1 – обоеполый, 2 – пестичный. Min–Max – минимальный и максимальный размер. M ± m – среднее значение и ошибка среднего. Cv – коэффициент вариации. td – критерий достоверности различий; если td ≥ 3.4, различия достоверны.

Note. 1 – the values are in mm. Sexual type: 1 – bisexual, 2 – pistillate. Min–Max – minimum and maximum size. M ± m – mean and error of mean. Cv – coefficient of variation. td – Student’s t-test, the differences are significant at td ≥ 3.4.

На организменном уровне обнаружено, что средневозрастные генеративные особи образуют от 1 до 5 репродуктивных полурозеточных побегов. Сравнительный морфологический анализ не выявил различий между гермафродитными и женскими формами по следующим показателям: длина побега (59.3 ± 1.2 и 58.4 ± 1.3 см), длина синфлоресценции (26.7 ± 1.3 и 26.1 ± 1.3 см), соответственно для гермафродитных и женских растений. Число генеративных побегов у гермафродитных особей, в среднем, немного ниже, чем у женских: 1.6 ± 0.21 и 2.0 ± 0.30, соответственно. Гермафродитные особи отличаются немного большим числом цветков на генеративный побег, чем женские особи: 25.7 ± 1.6 и 20.9 ± 1.4, соответственно.

Одним из основных показателей при характеристике гинодиэцичных видов служит репродуктивность особей разных половых форм. Исследование репродуктивности G. bifolium показало, что по числу цветков на один побег между женскими и гермафродитными особями нет достоверных различий (табл. 2). Однако по числу плодов и семян (семенная продуктивность) установлены достоверные различия между половыми формами: генеративные побеги женских особей образуют в 18.3 раза больше плодов и в 19.6 раза больше семян, чем побеги гермафродитных особей. В пересчете на 1 цветок различия могут достигать еще больших значений: пестичный цветок формирует в 25.2 раза больше семян, чем обоеполый. Таким образом, у вида G. bifolium выявлена женская репродуктивная компенсация, которая является основным механизмом поддержания женских фенотипов в природных популяциях данного вида.

Таблица 2.

Семенная продуктивность побегов гермафродитных и женских особей Geranium bifolium Table 2. Seed productivity of shoots of hermaphrodite and female individuals of Geranium bifolium

Признак1 Feature1 Пол Sexual type Min–Max M ± m Cv, % td
Число цветков 1 11–39 25.72 ± 1.64 31.3 2.25
Number of flowers 2 8–36 20.88 ± 1.41 33.8
Число плодов 1 0–3 0.71 ± 0.24 127.9 11.69
Number of fruits 2 5–29 13.00 ± 1.85 51.2
Число семян 1 0–6 1.57 ± 0.58 138.3 10.49
Number of seeds 2 10–96 30.85 ± 6.26 73.1

Примечание. 1 – показатели даны в шт. на 1 побег. Пол: 1 – гермафродитный, 2 – женский. Min–Max – минимальное и максимальное число. M ± m – среднее значение и ошибка среднего. Cv – коэффициент вариации. td – критерий достоверности различий; если td ≥ 3.68, различия достоверны.

Note. 1 – values are in pcs per shoot. Sexual type: 1 – hermaphrodite, 2 – female. Min–Max – minimum and maximum number. M ± m – mean and error of mean. Cv – coefficient of variation. td – Student’s t-test, the differences are significant at td ≥ 3.68.

Для выяснения особенности возобновления растений в популяции дополнительно изучалась онтогенетическая структура ценопопуляций G. bifolium (табл. 3). Установлено, что исследованные ценопопуляции являются полночленными, во всех местообитаниях обнаружены проростки. В ЦП1 и ЦП2 отмечается доминирование ювенильных особей (34.7% и 43.4%), доля суммы имматурных и виргинильных особей также значительна (27.0% и 27.1%); зрелые генеративные особи составляют здесь 17.0% и 18.3%, соответственно для ЦП1 и ЦП2. В ЦП3 ювенильные особи насчитывают 14.1%, участие имматурных и виргинильных особей составляет 9.7%, в этой ценопопуляции преобладают зрелые генеративные особи – 43.9%. Хорошее семенное возобновление способствует поддержанию и сохранению половой структуры в ценопопуляциях вида.

Таблица 3.

Онтогенетическая структура ценопопуляций Geranium bifolium Table 3. Ontogenetic structure of Geranium bifolium coenopopulations

CP j im v g1 g2 g3 ss s Всего особей, шт. Total number of individuals, pcs
CP1 43.4* 13.2 13.8 2.5 18.3 3.8 4.4 0.6 159
CP2 34.7 13.2 13.9 2.4 17.0 4.5 11.5 2.8 288
CP3 14.0 6.2 3.5 10.5 43.9 3.5 14.0 4.4 114

Примечание. CP – ценопопуляция. * – % от общего числа особей.

Онтогенетические состояния: j – ювенильное, im – имматурное, v – виргинильное, g1 – молодое генеративное, g2 – зрелое генеративное, g3 – старое генеративное, ss – субсенильное, s – сенильное.

Note. CP – coenopopulation. * – % of the total number of individuals.

Ontogenetic states: j – juvenile, im – immature, v – virginal, g1 – young generative, g2 – mature generative, g3 – old generative, ss – subsenile, s – senile.

Изучение половой структуры ценопопуляций G. bifolium показало, что во всех исследованных местообитаниях женские особи составляют от 49.1% до 59.0% от общего числа генеративных растений (табл. 4). Таким образом, частота женских особей в луговых и лесных фитоценозах может достигать значений, близких к 50%.

Таблица 4.

Половая структура ценопопуляций Geranium bifolium Table 4. Sexual structure of Geranium bifolium coenopopulations

№ ЦП Coenopopulation number Число генеративных особей Number of generative individuals Гермафродитные особи, шт. Hermaphroditic individuals, pcs Женские особи, шт. Female individuals, pcs
1 65 33 (50.8%) 32 (49.2%)
2 95 41 (43.2%) 54 (56.8%)
3 273 112 (41.0%) 161 (59.0%)
4 55 28 (50.9%) 27 (49.1%)

Примечание. В скобках – % от общего числа генеративных особей.

Note. In parentheses – % of the total number of generative individuals.

Результаты наших исследований гинодиэции G. bifolium показали высокую степень половой дифференциации растений: у женских особей число семян в расчете на цветок может достигать значений в 25.2 раза больше, чем у гермафродитов. При исследовании гинодиэции у другого вида р. Geranium – G. sylvaticum из Северной Европы (Финляндия) авторами было обнаружено незначительное преимущество по репродуктивности у женских особей: число семян на цветок у женских особей в 1.2–1.7 раза выше, чем у гермафродитов (Asikainen, Mutikainen, 2003). По данным этих авторов, в половой структуре ценопопуляций G. sylvaticum частота женских особей среди генеративных растений составляет от 0.4 до 27.2%. Таким образом, можно заключить, что виды G. bifolium и G. sylvaticum из общей секции Geranium рода Geranium (Peshkova, Ovchinnikova, 2012; Troshkina, 2019), отличаются разной степенью половой дифференциации.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

В результате исследований гинодиэции сибирского вида G. bifolium установлены достоверные различия между обоеполыми и пестичными типами цветков по большинству морфометрических признаков: длина и ширина чашелистиков; длина и ширина лепестков венчика; длина тычинок внешнего и внутреннего круга; длина пыльника. Обоеполые цветки отличаются большими размерами, по сравнению с пестичными цветками. Наибольшие различия установлены по признаку длины тычиночных нитей (в 2.3–2.4 раза, соответственно для внешнего круга и внутреннего круга). Пыльники тычинок пестичных цветков находятся в редуцированном состоянии и не образуют пыльцу. Не обнаружено морфологических различий между разными половыми особями по длине побега и длине синфлоресценции.

Установлены достоверные различия между половыми особями по семенной продуктивности генеративных побегов: на побегах женских особей образуется в 18.3 раза больше плодов и в 19.6 раза больше семян, чем у гермафродитных растений. У вида G. bifolium выявлена женская репродуктивная компенсация. В исследованных местообитаниях вид характеризуется хорошим семенным возобновлением.

При исследовании половой структуры ценопопуляций в 4-х луговых и лесных сообществах обнаружено, что женские особи составляют от 49.1% до 56.8% от общего числа генеративных особей. Близкая к 50% женская частота встречаемости и высокая семенная продуктивность женских особей по сравнению с гермафродитами позволяют сделать вывод, что вид G. bifolium характеризуется высокой степенью половой дифференциации растений.

Список литературы

  1. Abdusalam, A., Tan, D., & Chang, S. M. 2017. Sexual expression and reproductive output in the ephemeral Geranium transversale are correlated with environmental conditions. – Am. J. Bot. 104 (12): 1920–1929.

  2. Asikainen E., Mutikainen P. 2003. Female frequency and relative fitness of females and hermaphrodites in gynodioecious Geranium sylvaticum (Geraniaceae). – Am. J. Bot. 90 (2): 226–234.

  3. Asikainen E., Mutikainen P. 2005. Pollen and resource limitation in a gynodioecious species. – Am. J. Bot. 92 (3): 487–494.

  4. Chang S.M. 2006. Female compensation through the quantity and quality of progeny in a gynodioecious plant, Geranium maculatum (Geraniaceae). – Am. J. Bot. 93 (2): 263–270.

  5. [Dem’yanova] Демьянова Е.И. 1985. Распространение гинодиэции у цветковых растений. – Бот. журн. 70 (10): 1289–1301.

  6. [Dem’yanova] Демьянова Е.И. 2013a. Половой полиморфизм некоторых степных растений Центрально-Черноземного заповедника. – Вестн. Пермск. ун-та. Сер: Биология. 2: 11–18.

  7. [Dem’yanova] Демьянова Е.И. 2013b. Половая структура природных популяций некоторых двудомных и гинодиэцичных растений Окского заповедника. – Вестн. Пермск. ун-та. Сер.: Биология. 2: 19–22.

  8. [Dem’yanova, Ponomarev] Демьянова Е.И., Пономарев А.Н. 1979. Половая структура природных популяций гинодиэцичных и двудомных растений лесостепи Зауралья. – Бот. журн. 64 (7): 1017–1024.

  9. Dufay M., Billard E. 2011. How much better are females? The occurrence of female advantage, its proximal causes and its variation within and among gynodioecious species. – Ann. Bot. 109 (3): 505–519.

  10. Knuth P. Handbuch der Blutenbiologie. 1898. Leipzig: Verlag von Wilhelm Engelmann. Bd.II. T. I. S. 228–238.

  11. [Korolyuk et al.] Королюк А.Ю., Тищенко М.П., Ямалов С.М. 2016. Лесные луга Западно-Сибирской равнины и новый взгляд на систему порядка Carici macrourae-Crepidetalia sibiricae. – Растительность России. 29: 67–88.

  12. [Kuznetsova T.V. et al.] Кузнецова Т.В., Пряхина Н.И., Яковлев Г.П. 1992. Соцветия. Морфологическая классификация. СПб. 127 с.

  13. [Melikyan] Меликян А.П. 2000. Половой полиморфизм. – В кн.: Эмбриология цветковых растений. Терминология и концепции. Системы репродукции. Т. 3. СПб. С. 73–75.

  14. [Peshkova] Пешкова Г.А. 1996. Семейство Geraniaceae. – В кн.: Флора Сибири. Т. 10. Новосибирск. С. 8–22.

  15. [Peshkova, Ovchinnikova] Пешкова Г.А., Овчинникова С.В. 2012. Семейство Geraniaceae Juss. – В кн.: Конспект флоры Азиатской России: сосудистые растения. Новосибирск. С. 264–267.

  16. [Sugorkina] Сугоркина Н.С. 1989. Онтогенез и особенности популяционной биологии видов рода Герань: Автореф. дис. … канд. биол. наук. М. 17 с.

  17. [Tishchenko et al.] Тищенко М.П., Королюк А.Ю., Макунина Н.И. 2015. Суходольные луга северной лесостепи и подтайги Тобол-Иртышского междуречья. – Растительность России. 26: 129–147.

  18. [Troshkina] Трошкина В.И. 2019. Конспект видов рода Geranium (Geraniaceae) Алтайской горной страны. – Растительный мир Азиатской России. 3: 13–28. https://doi.org/10.21782/RMAR1995-2449-2019-3(13-28)

  19. [Tsenopopulyatsii] Ценопопуляция растений (основные понятия и структура). 1976. М. 217 с.

  20. Varga S., Kytöviita M.M., Siikamäki P. 2009. Sexual differences in response to simulated herbivory in the gynodioecious herb Geranium sylvaticum. – Plant Ecol. 202 (2): 325–336.

  21. Volkova P.A., Rudakova V.S., Shipunov A.B. 2007. Sex ratios in populations of Geranium sylvaticum in European Russia. – Plant Species Biol. 22 (2): 125–128.

  22. Williams C.F., Kuchenreuther M.A., Drew A. 2000. Floral dimorphism, pollination, and self-fertilization in gynodioecious Geranium richardsonii (Geraniaceae). – Am. J. Bot. 87 (5): 661–669.

  23. [Zaitsev] Зайцев Г.Н. 1991. Математический анализ биологических данных. М. 184 с.

Дополнительные материалы отсутствуют.

Инструменты

следующая статья выпуска предыдущая статья выпуска содержание выпуска

Ботанический журнал

Архивы выпусков Информация о журнале Отправить рукопись в журнал