Ботанический журнал, 2020, T. 105, № 3, стр. 211-235

ТИПЫ ОПЛОДОТВОРЕНИЯ У ЦВЕТКОВЫХ РАСТЕНИЙ

И. И. Шамров 12*

1 Российский государственный педагогический университет им. А.И. Герцена
191186 Санкт-Петербург, наб. р. Мойки, 48, Россия

2 Ботанический институт им. В.Л. Комарова РАН
197376 Санкт-Петербург, ул. Проф. Попова, 2, Россия

* E-mail: ivan.shamrov@gmail.com

Поступила в редакцию 05.12.2019
После доработки 09.01.2020
Принята к публикации 14.01.2020

Аннотация

Проведен анализ данных по процессам, происходящим до и во время оплодотворения у цветковых растений и животных, главным образом млекопитающих. Закономерности формирования гамет очень сходны. Основные различия обусловлены существованием в цикле воспроизведения высших растений гаметофита, во время которого из гаплоидных клеток (микроспор и мегаспор) в результате последующих делений формируются гаметы. У животных в них преобразуются клетки (сперматиды и яйца), возникшие в ходе мейоза. Сходным является сам половой процесс, при этом после плазмогамии закрывается доступ для вхождения в яйцеклетку (яйцо) дополнительных мужских гамет.

По-видимому, и растениям, и животным присущи сходные типы оплодотворения, различающиеся не только скоростью слияния половых ядер, но и поведением ядер спермиев. Исходя из этого, их число может быть увеличено. По нашему мнению, в классификацию типов оплодотворения следует добавить гемигамию и андрогенез. При премитотическом и постмитотическом типах оплодотворения ядра спермиев, как правило, объединяются с ядрами женских гамет (яйцеклетки и центральной клетки у цветковых растений). Ядро спермия у некоторых цветковых растений не контактирует и не сливается с ядром яйцеклетки, при этом спермий стимулирует яйцеклетку к эмбриогенезу, а его ядро делится автономно, как и ядро яйцеклетки, что приводит к формированию химерного зародыша (гемигамия). У ряда растений и животных входящее ядро спермия (сперматозоида) замещает ядро яйцеклетки, вызывая развитие зародыша без участия женского ядра (андрогенез). Премитотический тип оплодотворения происходит одинаково у животных и растений, при этом протопласты и ядра гамет объединяются до первого митоза ядра зиготы. Что касается постмитотического типа, то он осуществляется на совершенно разной базе. У животных при таком типе оплодотворения сперматозоид входит в развивающийся ооцит во время первого или второго делений мейоза. Он активирует формирующееся яйцо к дальнейшему развитию, затем происходит оплодотворение. Хроматин обоих ядер конденсируется в хромосомы, которые располагаются отдельно на общем митотическом веретене. У млекопитающих с постмитотическим оплодотворением диплоидный набор хромосом формируется не в зиготе, а на стадии двухклеточного зародыша. Заключение о слиянии ядер при постмитотическом оплодотворении у цветковых растений, по-видимому, нуждается в корректировке. Возможно, что и у растений хромосомы спермия и яйцеклетки объединяются не во время митоза. Ядра спермия и яйцеклетки далее самостоятельно делятся, и диплоидный набор хромосом создается не в зиготе, а в 2-клеточном зародыше. В отличие от животных, у цветковых растений особенности в прохождении постмитотического типа оплодотворения скрыты не в специфике мейоза и даже гаметогенеза, а, по-видимому, в строении клеток яйцевого аппарата. Это проявляется в незавершенности процессов специализации яйцеклетки и синергид к моменту вхождения пыльцевой трубки в зародышевый мешок.

Ключевые слова: мейоз, гаметы, оплодотворение, сингамия, тройное слияние, гемигамия, андрогенез, растения, животные

DOI: 10.31857/S0006813620030096

Список литературы

  1. [Afanas’ev et al.] Афанасьев Ю.И., Кузнецов С.Л., Юрина Н.А., Котовский Е.Ф. и др. 2006. Гистология, цитология и эмбриология. М. 766 с.

  2. [Andronova] Андронова Е.В. 2011. Летальные аномалии строения и развития зародыша у Dactylorhiza fuchsii (Orchidaceae). – Бот. журн. 96 (7): 858–863.

  3. Arekal G.D., Nagendran C.R. 1975. Is there a Podostemon type of embryo sac in the genus Farmeria? – Caryologia. 28 (2): 229–235.

  4. Battaglia E. 1981. Embrylogical questions: 3. Semigamy, hemigamy and gynandroembryony. – Ann. Bot. (London). 39 (2): 173–175.

  5. [Batygina] Батыгина Т.Б. 1974. Эмбриология пшеницы. Л. 206 с.

  6. [Batygina] Батыгина Т.Б. 1994. Зародышевый мешок: сформированный и зрелый. – В кн.: Эмбриология цветковых растений. Терминология и концепции. СПб. Т. 1. С. 188.

  7. Berger F., Twell D. 2011. Germline specification and function in plants. – Annu. Rev. Plant Biol. 62: 113–121.

  8. Carmichael J., Friedman W. 1995. Double fertilization in Gnetum gnemon: the relationship between the cell cycle and sexual reproduction. – The Plant Cell. 7: 1975–1988.

  9. Charzynska M., Ciampolini F., Cresti M. 1988. Generative cell division and sperm cell formation in barley. – Sex. Plant Reprod. 1: 240–247.

  10. Chen J., Lausser A., Dresselhaus T. 2014. Hormonal responses during early embryogenesis in maize. – Biochem. Soc. Trans. 42: 325–331.

  11. Cornish E.C., Pettit J.M., Bonig I., Clarke A.E. 1987. Developmentally-controlled tissue-specific expression of a gene associated with self-incompatibility in Nicotiana alata. – Nature. 326: 99–102.

  12. Costa L.M. Marshall E., Tesfaye M. et al. 2014. Flowering plants central cell-derived peptides regulate early embryo patterning in flowering plants. – Science. 344: 168–172.

  13. [Danilov, Borovaya] Данилов Р.К., Боровая Т.Г. 2018. Гистология, эмбриология, цитология. СПб. 520 с.

  14. Diboll A.G. 1968. Fine structure development of the megagametophyte of Zea mays following fertilization. – Amer. J. Bot. 55 (7): 787–806.

  15. Doll N.M., Depege-Fargeix N., Rogowsky P.M., Widiez T. 2017. Signaling in early maize kernel development. – Mol. Plant. 10: 375–388.

  16. Dresselhaus T., Franklin-Tong N. 2013. Male-female crosstalk during pollen germination, tube growth and guidance, and double fertilization. – Mol. Plant. 6: 1018–1036.

  17. Dumas C., Knox R.B., Gaude T. 1985. The spatial association of the sperm cells and vegetative nucleus in the pollen grain of Brassica. – Protoplasma. 124 (3): 168–174.

  18. Embryology of angiosperms. 1984. Berlin etc. 830 p.

  19. [Embryology…] Эмбриология цветковых растений. Терминология и концепции. 1994. СПб. Т. 1. 508 с.

  20. Embryology of flowering plants. Terminology and concepts, 2002. Vol. 1. Enfield, NH, USA. 421 p.

  21. Erdelská O. 1983. Microcinematographical investigation of the female gametophyte, fertilization and early embryo and endosperm development. – In: Fertilization and embryogenesis in ovulated plants. Bratislava, Czechoslovakia. P. 49–54.

  22. [Ermakov et al.] Ермаков И.П., Матвеева Н.П., Брейгина М.А. 2016. Физиология гаплоидного поколения семенных растений. М. 276 с.

  23. Faure J.-E., Mogensen H.L., Dumas C., Lőrz H., Kranz E. 1993. Caryogamy after electrofusion of single egg and sperm cell protoplasts from maize: cytological evidence and time course. – Plant Cell. 5: 747–755.

  24. Friedman W.E. 1990. Sexual reproduction in Ephedra nevadens (Ephedraceae): further evidence of double fertilization in a nonflowering seed plant. – Amer. J. Bot. 77 (12): 1582–1598.

  25. Friedman W.E. 1991. Double fertilization in Ephedra trifurca, a nonflowering seed plant: The relationship between fertilization events and the cell cycle. – Protoplasma. 165: 106–120.

  26. Friedman W.E. 1994. The evolution of embryogeny in seed plants and the developmental origin and early history of endosperm. – Amer. J. Bot. 81 (11): 1468–1486.

  27. Friedman W.E., Williams J.E. 2004. Developmental evolution of the sexual process in ancient flowering plant lineages. – The Plant Cell. 16: 119–132.

  28. [Gerassimova-Navashina] Герасимова-Навашина Е.Н. 1947. Митотическая гипотеза двойного оплодотворения. – Докл. Акад. наук СССР. 57 (4): 395–398.

  29. [Gerassimova-Navashina] Герасимова-Навашина Е.Н. 1957. Оплодотворение как онтогенетический процесс. – Бот. журн. 42 (11): 1654–1673.

  30. Gerassimova-Navashina H.N. 1960. A contribution to the cytology of fertilization in flowering plants. – Nucleus. 3 (1): 111–120.

  31. Gerassimova-Navashina H.N. 1969. Some cytological aspects of double fertilization. – Rev. Cytol. Biol. Vég. 32 (3–4): 301–308.

  32. [Gerassimova-Navashina] Герасимова-Навашина Е.Н. 1971. Двойное оплодотворение покрытосеменных и некоторые его теоретические аспекты. – В кн.: Проблемы эмбриологии. Киев. С. 113–152.

  33. [Gerassimova-Navashina] Герасимова-Навашина Е.Н. 1990. Оплодотворение у покрытосеменных растений. – Бот. журн. 75 (8): 1061–1071.

  34. [Gerassimova-Navashina, Batygina] Герасимова-Навашина Е.Н., Батыгина Т.Б. 1958. Процесс оплодотворения у Scilla sibirica Andr. – Бот журн. 43 (7): 958–988.

  35. [Gerassimova-Navashina et al.] Герасимова-Навашина E.H., Капил Р.Н., Коробова С.Н., Савина Г.И. 1968. Процесс двойного оплодотворения при пониженных температурах. – Бот. журн. 53 (5): 614–627.

  36. Gilbert S.F. 2003. Developmental biology. Sunderland, Massachusetts. 850 p.

  37. Goebel K. 1880. Beiträge zur vergleichenden Entwicklungsgeschichte der Sporangien. – Bot. Zeit. 38: 32–33, 545–552, 561–571.

  38. Goebel K. 1881. Beiträge zur vergleichenden Entwicklungsgeschichte der Sporangien. – Bot. Zeit. 39: 42–44, 681–694, 697–706, 713–719.

  39. [Goroschankin] Горожанкин И.Н. 1880. О корпускулах и половом процессе у голосеменных растений. – Уч. зап. Моск. унив. Отд. ест.-ист. 1 (8): 1–177.

  40. [Grebelnyi] Гребельный. С.Д. 2008. Клонирование в природе. Роль остановки генетической рекомбинации в формировании фауны и флоры. СПб. 287 с.

  41. Guignard L. 1886. Observation sur les ovules et la fécondation des Cactées. – Bull. Soc. Bot. France. 33: 276–280.

  42. Guignard L. 1899. Sur les anthérozoides et la double copulation sexuelle chez les végétaux angiosperm. – Rev. Gén. Bot. 11: 129–135.

  43. Håkansson A. 1951. Parthenogenesis in Allium. – Bot. Notiser. 2: 143–179.

  44. Hamamura Y., Saito C., Awai C., Kurihara D., Miyawaki A., Nakagawa T., Kanaoka M.M., Sasaki N., Nakano A., Berger F., Higashiyama T. 2011. Live-cell imaging reveals the dynamics of two sperm cells during double fertilization in Arabidopsis thaliana. – Curr. Biol. 21: 497–502.

  45. Heslop-Harrisson J., Heslop-Harrisson Y. 1989. Myosin associated with the surfaces c organelles, vegetative nuclei and generative cells in angiosperm pollen grains and tubes. – J. Cell Sci. 94 (2): 319–325.

  46. Higashiyama T., Kuroiwa H., Kawano S., Kuroiwa T. 1997. Kinetics of double fertilization in Torenia fournieri based on direct observation of the naked embryo sac. – Planta. 203 (1): 101–110.

  47. Huang B.-Q., Strout G.W., Russell S.D. 1993. Fertilization in Nicotiana tabacum: ultrastructural organization of propanejet-frozen embryo sacs in vivo. – Planta. 191: 256–264.

  48. Igawa T., Yanagawa Yu., Miyagishima Shin-ja, Mori T. 2013. Analysis of gamete membrane dynamics during double fertilization of Arabidopsis. – J. Plant. Res. 126 (3): 387–394.

  49. Jacobs T.W. 1992. Control of the cell cycle. – Dev. Biol. 153: 1–15.

  50. Jensen W.A., Fisher D.B. 1968. Cotton embryogenesis: The entrance and discharge of the pollen tube in the embryo sac. – Planta. 78 (2): 158–183.

  51. Johri B.M. 1963. Female gametophyte. – In: Recent advances in the embryology of angiosperms. Delhi. P. 69–103.

  52. Johri B.M., Ambegaokar K.B. 1984. Embryology: then and now. – In: Embryology of Angiosperms. Berlin etc. P. 28–40.

  53. Kadsamy M.K., Paolillo D.J., Faraday C.D. et al. 1989. The S-locus specific glycoproteins in Brassica accumulate in the cell wall of developing stigma papillae. – Dev. Biol. 134: 462–472.

  54. Kanaoka M.M. 2018.Cell-cell communications and molecular mechanisms in plant sexual reproduction. – J. Plant Res. 131 (1): 37–47. https://doi.org/10.1007/s10265-017-0997-2

  55. Kapil R.N. 1970. Podostemaceae. – Bull. Indian Nat. Sci. Acad. 41: 104–109.

  56. Knox R.B., Heslop-Yarrison J., Heslop-Harrison Y. 1975. Pollen wall proteins: localization and characterisation of gametophytic and sporophytic fractions. – Biol. J. Linn. Soc. 7 (1): 77–187.

  57. Kojima A., Nagato Y. 1992. Diplosporous embryo sac formation and the degree in Allium tuberosum. – Sex. Plant Reprod. 5: 75–78.

  58. Kojima A., Nagato Y. 1997. Discovery of highly apomictic and highly amphimictic dihaploids in Allium tuberosum. – Sex. Plant Reprod. 10: 8–12.

  59. [Korobova] Коробова С.Н. 1982. Формирование женского гаметофита, оплодотворение, развитие зародыша и эндосперма кукурузы. – В кн.: Культурная флора СССР. М. С. 151–176.

  60. Lakshmanan K.K., Ambegaokar K.B. 1984. Polyemb-ryony. – In: Embryology of Angiosperms. Berlin etc. P. 445–474.

  61. Locascio A., Roig-Villanova I., Bernardi J., Varotto S. 2014. Current perspectives on the hormonal control of seed development in Arabidopsis and maize: a focus on auxin. – In: Frontiers in Plant Science. 5 (412): 1–22.

  62. Maheshwari P. 1950. An introduction to the embryology of angiosperms. New York. 453 p.

  63. Murgai M., Wilms H.L. 1988. Three dimensional image and mitochondrial distribution in sperm cells of Euphorbia dilcis. – In: Plant sperm cells as tools for biotechtology. Wageningen. P. 75–79.

  64. [Nawaschin] Навашин С.Г. 1898a. Новые наблюдения над оплодотворением у Fritillaria tenella и Lilium martagon. – В кн.: Дневник X съезда русских естествоиспытателей и врачей. Киев. 6: 16–21.

  65. Nawaschin S.G. 1898b. Resultate einer Revision der Befruchtungsvorgänge bei Lilium martagon und Fritillaria tenella. – Bull. Acad. Imp. Sci. St. Petersbourg. 9 (4): 377–382.

  66. [Nawaschin] Навашин С.Г. 1900. Об оплодотворении у сложноцветных и орхидных. Изв. Импер. Акад. наук. 13 (3): 335–340.

  67. Nawaschin S.G. 1910. Nőheres über die Bildung der Spermakerne bei Lilium martagon. – Ann. Jard. Bot. Buitenzorg. 3 (2): 871–904.

  68. Newcomb W. 1973. The development of the embryo sac of sunflower Helianthus annuus after fertilization. – Canad. J. Bot. 51 (5): 879–890.

  69. Pagnussat G.C., Alandete-Saez M., Bowman J.L., Sundaresan V. 2009. Auxin-dependent patterning and gamete specification in the Arabidopsis female gametophyte. – Science. 324: 1684–1689.

  70. Palevitz B.A. 1993. Relationship between the generaqtive cell and vegetative nucleus in pollen tubes of Nicotiana tabacum. – Sex. Plant Reprod. 6: 1–10.

  71. Palevitz B.A., Cresti M. 1989. Cytoskeletal changes during generative cell division and sperm cell formation in Tradescantia virginiana. – Protoplasma. 150: 54–71.

  72. [Petrova] Петрова Т.Ф. 1977. Цитоэмбриология лилейных. Подсемейство Lilioideae. М. 216 с.

  73. [Plyushch] Плющ Т.А. 1992. Ультраструктура зародышевого мешка покрытосеменных. Киев. 145 с.

  74. [Polyakov] Поляков И.М. 1970. Три фазы процесса оплодотворения у цветковых растений. – Респ. межвед. темат. научн. сб. “Селекция и семеноводство”. Киев. 15: 3–12.

  75. [Rodionova] Родионова Г.Б. 2000. Жизненные циклы. – В кн.: Эмбриология цветковых растений. Терминология и концепции. СПб. Т. 3. С. 69–71.

  76. [Romanov] Романов И.Д. 1944. Эволюция зародышевых мешков цветковых растений: Дис. … д-ра биол. наук. Ташкент. 415 с.

  77. [Romanov] Романов И.Д. 1971. Типы развития зародышевого мешка покрытосеменных растений. – В кн.: Проблемы эмбриологии. Киев. С. 72–112.

  78. [Romanov] Романов И.Д. 1994. Принципы классификации типов развития зародышевого мешка. – В кн.: Эмбриология цветковых растений. Терминология и концепции. СПб. Т. 1. С. 213–216.

  79. Rusche M.L., Mogensen H.L. 1988. The mail germ unit in Zea mays: quatative ultrastructure and three-dimensional analysis. In: Sexual reproduction in higher plants. Berlin, Heidelberg. P. 221–226.

  80. Russel S.D. 1983. Fertilization in Plumbago zeyianica: gametic tusion and fate of the male cytoplasm. – Amer. J. Bot. 70 (3): 416–434.

  81. Russel S.D. 1984. Ultrastucture of the sperm of Plumbago zeyianica: 2. Quantitative cytology and three-dimensional reconstruction. – Planta. 162 (4): 385–391.

  82. Russel S.D. 1992. Double fertilization. – Int. Rev. Cytol. 140: 357–388.

  83. Russel S.D., Cass D.D. 1981. Ultrastructure of the sperms of Plumbago zeyianica. I. Cytology and association with the vegetative nucleus. – Protoplasma. 107 (1): 85–107.

  84. Sathananthan A.H., Kola I., Osborne J., Trounson A., Ng S.C., Bongso A., Ratham S.S. 1991. Centrioles in the beginning of human development. – Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 88: 4806–4810.

  85. [Savina] Савина Г.И. 1979. Особенности эмбриологии семейства Orchidaceae. – В кн.: Актуальные проблемы эмбриологии покрытосемянных растений. Л. С. 19–28.

  86. [Savina, Poddubnaya-Arnoldi] Савина Г.И., Поддубная-Арнольди В.А. 1990. Семейство Orchidaceae. – В кн.: Сравнительная эмбриология цветковых растений. Butomaceae-Lemnaceae. Л. С. 172–179.

  87. Schatten H., Schatten G., Mazia D., Balczon R., Simerly C. 1986. Behavior of centrosomes during fertilization and cell division in mouse oocytes and in sea urchin eggs. – Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 83: 105–109.

  88. Schulz R., Jensen W.A. 1968. Capsella embryogenesis: The synergids before and after fertilization. – Amer. J. Bot. 55 (5): 541–552.

  89. [Shamrov] Шамров И.И. 1997. Перисперм. – В кн.: Эмбриология цветковых растений. Терминология и концепции. Т. 2. СПб. С. 279–281.

  90. [Shamrov] Шамров И.И. 2008а. Семязачаток цветковых растений: строение, функции, происхождение. М. 356 с.

  91. [Shamrov] Шамров И.И. 2008б. Формирование спорангиев высших растений. – Бот. журн. 93 (12): 1817–1845.

  92. [Shamrov] Шамров И.И. 2015. Половые клетки и половой процесс у растений и животных. – В кн.: Тез. докл. III (XI) Международной ботанической конференции молодых ученых в Санкт-Петербурге. СПб. С. 90–92.

  93. Shamrov I.I. 2019. Apomixis in plants and animal: embryological aspects. – In: Collection of scientific articles. Living systems-2019. Saratov. P. 51–52.

  94. [Shamrov et al.] Шамров И.И., Анисимова Г.М., Бабро А.А. 2019. Формирование стенки микроспорангия пыльника и типизация тапетума покрытосеменных растений. – Бот. журн. 104 (7): 1001–1032. https://doi.org/10.1134/S0006813619070093

  95. [Solntseva] Солнцева М.П. 1973. Семигамия и оплодотворение у Rudbeckia laciniata L. – Бот. журн. 58 (9): 1261–1277.

  96. [Solntseva] Солнцева М.П. 1979. Гемигамия и возможности ее использования как одной из форм апомиксиса. – В кн.: Актуальные проблемы эмбриологии покрытосемянных растений. Л. С. 39–46.

  97. Sprunck S., Rademacher S., Vogler F., Gheyselinck J., Grossniklaus U., Dresselhaus T. 2012. Egg cell-secreted EC1 triggers sperm cell activation during double fertilization. – Science. 338: 1093–1097.

  98. Strasburger E. 1884. Neue Untersuchungen über den Befruchtungsvorgang bei den Phanerogamen als Grundlage für eine Theorie der Zeugung. Jena. 176 s.

  99. Taylor F., Kenrick J., Li Y., Kaul V., Gunning B.E.S., Knox R.B. 1989. The male germ unit in Rhododendron: quantitative cytology, three-dimensional reconstruction, isolation and detection using fluorescent probes. – Sex. Plant Reprod. 2: 254–264.

  100. Tian H.Q., Yuan T., Russell S.D. 2005. Relationship between double fertilization and the cell cycle in male and female gametes of tobacco. – Sex. Plant Reprod. 17: 243–252.

  101. [Titova] Титова Г.Е. 1988. Эмбриология некоторых водных растений (Nelumbo nucitera Gaertn., Cabomba caroliniana A. Gray, Trapa astrachanica (Fler.) Winter): Дис. … канд. биол. наук. Л. 188 с.

  102. Titova G.E., Zakharova A.A., Shamrov I.I. 1997. Ovule and seed development in Trapa natans L. in connection with the specific embryo sac structure, absence of endosperm and pseudomonocotyly. – Bull. Polish Acad. Sci. Biol. 45 (2–4): 81–92.

  103. [Tokin] Токин Б.П. 1987. Общая эмбриология. М. 480 с.

  104. [Torshilova] Торшилова А.А. 2018. Процесс двойного оплодотворения в роде Dioscorea (Dioscorea nipponica и D. caucasica). – Бот. журн. 103 (3): 283–296. https://doi.org/10.1134/S0006813618030018

  105. [Trenin] Тренин В.В. 1988. Введение в цитоэмбриологию хвойных. Петрозаводск. 152 с.

  106. [Tyrnov] Тырнов В.С. 2000. Партеногенез. – В кн.: Эмбриология цветковых растений. Терминология и концепции. Т. 3. СПб. С. 158–165.

  107. Van Went J.L 1970. The ultrastructure of the fertilized embryo sac of Petunia. – Acta Bot. Neerl. 19 (4): 468–480.

  108. Van Went J.L., Willemse M.T. 1984. Fertilization. – In: Embryology of Angiosperms. Berlin etc. P. 273–317.

  109. Vasilyeva V.E., Batygina T.B. 1997. Cell cycle of zygote and possible types of caryogamy in flowering plants. – Bull. Pol. Acad. Sci. 45 (2–4): 167–182.

  110. Vazart J. 1969. Degeration of a synergid and pollen tube entrance into the embryo sac of Linum usitatissimum L. – Ann. Univ. ARERS. 9: 89–97.

  111. Vij S.P., Kaur P., Bhanwra R.K. 1999. Embryological studies in Epipactis gigantea (Orchidaceae). – Lindleyana. 14 (3): 160–167.

  112. [Vishnyakova] Вишнякова М.А. 1997. Проводниковый тракт пестика. – В кн.: Эмбриология цветковых растений. Терминология и концепции. СПб. Т. 2. С. 107–113.

  113. [Vorsobina, Solntseva] Ворсобина Л.И., Солнцева М.П. 1979. Особенности цветения и процесс оплодотворения у некоторых амариллисовых. – В кн.: Актуальные проблемы эмбриологии покрытосемянных растений. Л. С. 28–38.

  114. Warming E. 1873. Untersuchungen über pollenbildende Phyllome und Kaulome. – Bot. Abh. Gebiet. Morphologie und Physiologie. 2 (2): 1–90.

  115. Warming E. 1878. De l`ovule. – Ann. Sci. Natur. Bot. Sér. 6. 5: 175–266.

  116. Wilms H.J. 1981. Pollen tube penetration and fertilization in spinach. – Acta Bot. Neerl. 30 (1–2): 101–122.

  117. Wilms H.J. 1986. Dimorphic sperm cells in the pollen grain of Spinacia. – In: Biology of reproduction and cell motility in plants and animals. Siena. P. 193–198.

  118. Yang H.Q., Bohdanowicz J., Pierson E.S., Li Y., Tiezzi A., Cresti M. 1995. Microtubular organization during asymmetrical division of the generative cell in Gagea lutea. – J. Plant Cell. 108: 269–276.

  119. Yeung E.C., Zee S.Y., Ye X.L. 1994. Embryology of Cymbidium sinense: ovule development. – Phytomorphology. 44 (1): 55–63.

  120. Yu H.S., Hu S.Y., Russell S.D. 1992. Sperm cells in pollen tubes of Nicotiana tabacum L.: three dimensional, cytoplasmic diminution and quantitative cytology. – Protoplasma. 168: 172–183.

  121. [Yudakova et al.] Юдакова О.И., Шакина Т.Н., Кайбелева Э.И. 2018. Цитоэмбриологические особенности развития эндосперма при апомиксисе у некоторых видов рода Poa (Poaceae). – Бот. журн. 103 (7): 908–918.

Дополнительные материалы отсутствуют.